Organization of Neurons in the Visual Cortex, Area 17, Of the Rat

8/2/2019 Organization of Neurons in the Visual Cortex, Area 17, Of the Rat

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J . A n a t . ( 1 9 7 7 ) , 1 2 4 , 2 , p p . 3 0 5 - 3 2 2 305W i t h 1 9 f i g u r e sP r i n t e d i n G r e a t B r i t a i n

O r g a n i z a t i o n o f n e u r o n s i n t h e v i s u a l c o r t e x , a r e a 1 7 ,o f t h e r a t

J . G . PARNAVELAS, A . R . LIEBERMAN AND K . E . WEBSTER*D e p a r t m e n t o f A n a t o m y , U n i v e r s i t y C o l l e g e L o n d o n ,G o w e r S t r e e t , L o n d o n , WClE 6BT a n d* D e p a r t m e n t o f A n a t o m y , K i n g ' s C o l l e g e ,L o n d o n

( A c c e p t e d 1 5 A u g u s t 1 9 7 6 )INTRODUCTION

I n t e r e s t i n t h e s t r u c t u r e , f u n c t i o n a n d d e v e l o p m e n t o f t h e v i s u a l s y s t e m , a n d i np a r t i c u l a r o f t h e v i s u a l c o r t e x , h a s n e v e r b e e n g r e a t e r t h a n a t p r e s e n t . T h e r a t ,t h o u g h e n d o w e d w i t h r e l a t i v e l y p o o r v i s u a l c a p a c i t i e s , i s w i d e l y u s e d i n v i s i o nr e s e a r c h , a n d r e c e n t l y r a t h e r i n t e r e s t i n g , a n d t o s o m e e x t e n t d i s c o r d a n t , s t u d i e s o ft h e p h y s i o l o g y o f c e l l s i n t h e p r i m a r y v i s u a l c o r t e x o f t h e r a t h a v e b e e n p u b l i s h e d( S h a w , Y i n o n & A u e r b a c h , 1 9 7 5 ; W i e s e n f i e l d & K o r n e l , 1 9 7 5 ) . I t i s t h e r e f o r e r a t h e rs u r p r i s i n g t h a t t h e r e h a v e b e e n n o s y s t e m a t i c a c c o u n t s o f t h e c e l l u l a r o r g a n i z a t i o ni n t h e r a t v i s u a l c o r t e x , a n d s o we d e s c r i b e h e r e t h e r e s u l t s o f s u c h a s t u d y o n t h ep r i m a r y v i s u a l c o r t e x , a r e a 1 7 , i n a d u l t r a t s , u t i l i z i n g t h e G o l g i m e t h o d s .

MATERIAL AND METHODSA d u l t a l b i n o a n d p i g m e n t e d r a t s o f b o t h s e x e s w e r e u s e d . F o r t h e r a p i d G o l g im e t h o d 3 - 4 mm3 b l o c k s o f v i s u a l c o r t e x p l u s u n d e r l y i n g h i p p o c a m p u s w e r e r e m o v e df r o m t h e b r a i n s o f 3 0 a l b i n o a n d 6 p i g m e n t e d r a t s i m m e d i a t e l y a f t e r d e a t h , a n d w e r ei m m e r s e d i n r a p i d G o l g i f i x a t i v e ( 0 - 3 3 % o s m i u m t e t r o x i d e a n d 2 - 6 7 % p o t a s s i u md i c h r o m a t e i n d i s t i l l e d w a t e r ) f o r 6 d a y s . T h e y w e r e t h e n t r a n s f e r r e d t o 0 - 7 5 %s i l v e r n i t r a t e f o r 2 0 - 2 4 h o u r s , ' s h e l l e d ' i n p a r a f f i n a n d s e c t i o n e d f r o n t a l l y a t 7 5 , u m .T h e s e c t i o n s w e r e w a s h e d i n a b s o l u t e e t h a n o l , m e t h y l s a l i c y l a t e a n d x y l e n e a n dm o u n t e d i n P e r m o u n t . F o r t h e G o l g i - C o x m e t h o d , t h e b r a i n s o f 2 0 a l b i n o r a t sr e m o v e d i m m e d i a t e l y a f t e r d e a t h w e r e p r o c e s s e d a c c o r d i n g t o t h e m e t h o d o f Vand e r L o o s ( 1 9 5 6 ) . When t r i a l s e c t i o n s i n d i c a t e d t h a t i m p r e g n a t i o n w a s c o m p l e t e( 2 5 - 2 8 d a y s ) t h e b r a i n s w e r e e m b e d d e d i n C e d u k o l a n d c u t f r o n t a l l y ( 1 7 a n i m a l s )o r h o r i z o n t a l l y ( 3 a n i m a l s ) a t 1 3 0 ,m. F o r t h e G o l g i - K o p s c h m e t h o d , f i v e a l b i n or a t s w e r e p e r f u s e d t h r o u g h t h e h e a r t w i t h a m i x t u r e o f 4 % p a r a f o r m a l d e h y d e a n d1 % g l u t a r a l d e h y d e i n 0 - 1 M p h o s p h a t e b u f f e r ( p H 7 3 ) . T h e p e r f u s e d r a t s w e r e s t o r e do v e r n i g h t a t 4 ' C , a n d t h e f o l l o w i n g d a y 3 - 4 mm3 b l o c k s o f v i s u a l c o r t e x w e r er e m o v e d a n d i m m e r s e d i n a g l u t a r a l d e h y d e - p o t a s s i u m d i c h r o m a t e s o l u t i o n , a s r e c o m -m e n d e d b y C o l o n n i e r ( 1 9 6 4 ) . A f t e r 5 d a y s t h e b l o c k s w e r e t r a n s f e r r e d t o 0 - 7 5 %s i l v e r n i t r a t e f o r a f u r t h e r 5 d a y s a n d w e r e t h e n ' s h e l l e d ' i n p a r a f f i n a n d s e c t i o n e df r o n t a l l y a t 8 0 , u m . S e c t i o n s w e r e w a s h e d t w i c e i n a b s o l u t e e t h a n o l , m e t h y l s a l i c y -l a t e a n d x y l e n e a n d w e r e m o u n t e d i n D e p e x . F o r t h e N i s s l m e t h o d , t h e b r a i n s o f 6a l b i n o r a t s , p e r f u s e d t h r o u g h t h e h e a r t w i t h 1 0 % i s o t o n i c f o r m a l i n , w e r e k e p t f o r a


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306 J . G . PARNAVELAS, A . R . LIEBERMAN AND K . E . WEBSTER

1 1 , I I I

*.~tj-*IrA l l f i g u r e s r e o f r a t s t i a t c o r t e x a n d , w i t h t h e e x c e p t i o o f F i g . 1 9 , a r e o r i e n t e d w i t h p i a l s u r f a c euppermost.

f u t e 2 u ~ . 4 ~ o u r intesm iaieadscind rnal t5 u nafezn

A l l f i g r e s a r eo f s r t i o s t r i a t e c r e x l a n d , w t t h e e x c p t i o n x o f F i g t 1 9r t e n o r i e n t e d p w i t h s p i a l s u r f a c e nF n d t i g . 1 . N i s s i - s t a i n e d c r e o n a l s e t i o n T h a p p r o x l i m a t e r s b o u n d r e f j e t h v e l a y e r s a e i n d i c s a t e d . T h

x0.~ ~ ~ ~ Jf u r t e r 4 h u r s i n t e sme i x a i v e nd e c t o n e f r o t a l y a 5 0 ~ t m n a f r e z i nm i c r o t o m e . S e c t i o n s w e r e s t a i n e d w i t h c r e s y li o l e t . ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ 4 lA n a l y s i sofh e G o l g i m a t e r i a l w a s b a s e d on c a r e f u l o b s e r v a t i o n o fe v e r a l ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ lt h o u s n d c e l s a n c a m r A lcd rwnso 20cls nyclswihapaet o b e c o m p l e t e l y i m p e g n a t e d w e r e drawn.Each c e l l w a s drawn w i c e : f i r s t a tA10to~~~~~~~~~~~~4aktepsto fteclladteapoiaeetnto t rcse,adtei n d t i L tx40(ihrcus oa i meso betv h r eesr) h


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Rat v i s u a l c o r t e x

F i g . 2 . P y r a m i d a l n e u r o n i n l a y e r I H . T h e a p i c a l , o b l i q u e , t e r m i n a l a n d b a s a l d e n d r i t e s , a n d t h ea x o n a r e l a b e l l e d . R a p i d G o l g i ; x 2 9 0 .p r e s e n c e a n d d i s t r i b u t i o n o f s p i n e s i n t h e d i f f e r e n t p o r t i o n s o f t h e d e n d r i t i c t r e e , a n dr e l a t i v e d e n d r i t i c d i a m e t e r s , w e r e n o t e d . D o u b t s c o n c e r n i n g t h e l a m i n a r p o s i t i o n o ft h e c e l l s a n a l y s e d w e r e r e s o l v e d b y r e f e r e n c e t o c a m e r a l u c i d a d r a w i n g s o f t h e N i s s l -s t a i n e d m a t e r i a l .

RESULTSC e l l t y p e sC e l l s w e r e c l a s s i f i e d a s e i t h e r p y r a m i d a l c e l l s o r n o n - p y r a m i d a l c e l l s . P y r a m i d a lc e l l s p o s s e s s a x o n s d i r e c t e d t o w a r d s t h e w h i t e m a t t e r a n d a w a y f r o m t h e l a y e r s i nw h i c h t h e i r c e l l b o d i e s a r e s i t u a t e d . T h e y a l l d i s p l a y s p i n o u s d e n d r i t e s a n d a f a i r l yc o n s i s t e n t d e n d r i t i c m o r p h o l o g y , i . e . t h e y h a v e o n e p r o m i n e n t a p i c a l d e n d r i t e a n dt w o o r m o r e s h o r t e r d e n d r i t e s a r i s i n g f r o m t h e c e l l b o d y . M o s t o f t h e s e c e l l s a r ec l a s s i c a l p y r a m i d a l c e l l s , r e a d i l y r e c o g n i z a b l e e v e n a t l o w m a g n i f i c a t i o n b e c a u s e o ft h e c h a r a c t e r i s t i c s h a p e o f t h e i r c e l l b o d i e s . H o w e v e r , we i n c l u d e w i t h i n t h i s c a t e -g o r y i n v e r t e d p y r a m i d a l c e l l s a n d p y r a m i d - l i k e c e l l s w h i c h d i s p l a y m o s t , b u t n o t a l l ,o f t h e a b o v e f e a t u r e s . A p p r o x i m a t e l y t w o t h i r d s o f t h e n e u r o n a l p o p u l a t i o n i n r a ts t r i a t e c o r t e x c o n s i s t s o f p y r a m i d a l c e l l s a c c o r d i n g t o t h e s e c r i t e r i a ( d e t e r m i n e d b y

3 0 7


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.~I.KY' g . 4 .

* *{ . , " ' ' e 5 9 "v2F i g . 3 . I n v e r t e d p y r a m i d a l c e l l i n l a y e r V . T h e a p i c a l d e n d r i t e i s d i r e c t e d t o w a r d s t h e w h i t em a t t e r . R a p i d G o l g i ; x 3 0 0 .F i g . 4 . S m a l l n o n - p y r a m i d a l n e u r o n w i t h s p i n e - f r e e d e n d r i t e s i n l a y e r I I I . I t s a x o n r a m i f i e sa r o u n d t h e c e l l b o d y a n d d e n d r i t e s . G o l g i - C o x ; x 2 0 0 .F i g . 5 . P e r i k a r y o n o f n o n - p y r a m i d a l c e l l i n l a y e r I V w i t h a x o n a s c e n d i n g t o l a y e r I . R a p i dG o l g i ; x 4 0 0 .

4

I


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R a t v i s u a l c o r t e x

F i g . 6 ( a , b ) N o n - p y r a m i d a l n e u r o n s w i t h s p i n e - f r e e d e n d r i t e s i n l a y e r s I V ( F i g . 6 a ) a n d V( F i g . 6 b ) . R a p i d G o l g i ; a , x 1 8 0 ; b , x 2 3 0 .c o u n t i n g a n d c l a s s i f y i n g c e l l s , w i t h t h e a i d o f a r e t i c u l e , d u r i n g s w e e p s f r o m p i a t ow h i t e m a t t e r i n G o l g i - C o x p r e p a r a t i o n s f r o m s i x r a t s ) . A l l o t h e r n e u r o n s w e r ec l a s s i f i e d a s n o n - p y r a m i d a l c e l l s . B e c a u s e a l l p y r a m i d a l c e l l a x o n s d e s c e n d t o w a r d s ,a n d c a n f r e q u e n t l y b e f o l l o w e d i n t o , t h e w h i t e m a t t e r , w h e r e a s t h e a x o n s o f a l l n o n -p y r a m i d a l c e l l s w h i c h w e r e e x a m i n e d i n d e t a i l , r a m i f i e d w i t h i n t h e c o r t e x , t h e s et w o b r o a d c a t e g o r i e s c o r r e s p o n d c l o s e l y t o t h e T y p e I a n d T y p e I I c l a s s e s o f S z e n -t a g o t h a i ( 1 9 7 3 ) a n d o t h e r a u t h o r s .No d i f f e r e n c e s b e t w e e n a l b i n o a n d p i g m e n t e d r a t s w i t h r e s p e c t t o c e l l m o r p h o l o g yo r l a m i n a r d i s t r i b u t i o n w e r e d e t e c t e d .P y r a m i d a l c e l l s

C l a s s i c a l p y r a m i d a l c e l l s a r e f o u n d i n a l l c o r t i c a l l a y e r s w i t h t h e e x c e p t i o n o f t h ep l e x i f o r m l a y e r ( l a y e r I : s e e F i g . 1 f o r s c h e m e o f l a m i n a r o r g a n i z a t i o n ) . T h e a p i c a ld e n d r i t e a r i s e s f r o m t h e a p e x o f t h e p e r i k a r y o n a n d i s d i r e c t e d t o w a r d s t h e p i a ls u r f a c e . T h e t e r m i n a l p o r t i o n s o f t h i s d e n d r i t e , w h i c h a r e u s u a l l y s i t u a t e d i n l a y e r s Ia n d H , a r e r e f e r r e d t o a s t e r m i n a l d e n d r i t e s ( F i g . 2 ) . I n a d d i t i o n , s e v e r a l o b l i q u ea n d h o r i z o n t a l b r a n c h e s u s u a l l y a r i s e f r o m t h e a p i c a l d e n d r i t e , a n d a r e t e r m e do b l i q u e d e n d r i t e s . E m a n a t i n g f r o m t h e b a s e o f t h e p y r a m i d a l c e l l p e r i k a r y o n a r e t w oo r more p r i m a r y d e n d r i t e s w h i c h , t o g e t h e r w i t h t h e i r b r a n c h e s , c o m p r i s e t h e b a s a ld e n d r i t i c f i e l d o f t h e n e u r o n ( F i g . 2 ) . A p i c a l d e n d r i t i c s h a f t s o f t h e p y r a m i d a l c e l l so f l a y e r s V a n d V I d o n o t g e n e r a l l y r e a c h t h e p l e x i f o r m l a y e r . Some w e r e t r a c e d o n l y

3 0 9


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310 J . G. PARNAVELAS, A . R . LIEBERMAN AND K . E . WEBSTER

9 , t

9 ; :1 -' % , *F i g . 7 . N o n - p y r a m i d a l c e l l w i t h s p i n o u s d e n d r i t e s i n l a y e r I V . G o l g i - C o x ; x 3 0 0 ; i n s e t , x 8 1 0 .F i g . 8 . N o n - p y r a m i d a l n e u r o n i n l a y e r I V . T h e d e s c e n d i n g d e n d r i t e s a r e s p i n o u s ( o n l y o n e i s i nf o c u s ) , w h e r e a s t h e a s c e n d i n g d e n d r i t e s a r e e i t h e r s m o o t h o r b e a d e d . G o l g i - C o x ; x 3 8 0 ;i n s e t s , x 9 5 0 .F i g . 9 . S m a l l n o n - p y r a m i d a l c e l l i n l a y e r I . G o l g i - C o x ; x 4 3 0 .

Ilw

"I,

I & Q.


7/18

a s h i g h a s t h e u p p e r b o r d e r o f l a y e r V o r l a y e r I V . O n l y t h e a p i c a l d e n d r i t e s o f t h el a r g e s t p y r a m i d a l n e u r o n s o f l a y e r V c o n s i s t e n t l y r e a c h l a y e r I .T h e p r o x i m a l p o r t i o n s o f t h e d e n d r i t e s o f p y r a m i d a l c e l l s a r e u s u a l l y f r e e o f s p i n e s ,b u t s p i n e d e n s i t y i s c o n s p i c u o u s l y h i g h a l o n g m o s t o f t h e d e n d r i t e s o f t h e s e c e l l s . I ng e n e r a l , a p i c a l d e n d r i t e s d i s p l a y t h e h i g h e s t d e n s i t y o f s p i n e s . T h e d e n s i t y i s l o w e r f o ro b l i q u e a n d e v e n l o w e r f o r b a s a l d e n d r i t e s . T h e r e i s , h o w e v e r , a c o n s i d e r a b l e d e g r e eo f v a r i a t i o n i n t h e n u m b e r o f s p i n e s b e t w e e n d i f f e r e n t p y r a m i d s o f t h e s a m e l a y e r .T h e r e i s a l s o s o m e v a r i a t i o n i n s p i n e d e n s i t y b e t w e e n p y r a m i d a l c e l l s l o c a t e d i n t h ed e e p e r l a y e r s a n d t h o s e i n t h e s u p e r f i c i a l l a y e r s : s p i n e d e n s i t y i s u s u a l l y h i g h e r i np y r a m i d a l n e u r o n s o f l a y e r s I I a n d I I I .T h e a x o n s o f p y r a m i d a l n e u r o n s , w h i c h w e r e w e l l i m p r e g n a t e d i n t h e r a p i d G o l g im a t e r i a l , g e n e r a l l y e m i t a n u m b e r o f c o l l a t e r a l s i n t h e c o u r s e o f t h e i r d e s c e n t t o w a r d st h e w h i t e m a t t e r . I n i t i a l c o l l a t e r a l s may a r i s e a t a n a c u t e a n g l e a n d r a m i f y a m o n g s tt h e p a r e n t c e l l s ' b a s a l a n d a p i c a l d e n d r i t e s . More d i s t a n t c o l l a t e r a l s c o m m o n l ya r i s e a t r i g h t a n g l e s t o t h e a x o n a n d p r o j e c t f o r l o n g d i s t a n c e s t h r o u g h t h e c o r t e x .Some s u c h c o l l a t e r a l s h a v e b e e n f o l l o w e d f o r a d i s t a n c e o f s e v e r a l h u n d r e d m i c r o -m e t e r s .I n v e r t e d p y r a m i d a l c e l l s c o m p r i s e a p p r o x i m a t e l y 1 % o f n e u r o n s i n t h e s t r i a t ec o r t e x o f t h e r a t . T h e i r p e r i k a r y a a r e m o s t n u m e r o u s i n l a y e r s V a n d V I a n d c l o s e l yr e s e m b l e c l a s s i c a l p y r a m i d s e x c e p t t h a t t h e p y r a m i d i s i n v e r t e d w i t h i t s b a s e c l o s e rt o t h e p i a l s u r f a c e , a n d i t s p r o m i n e n t ' a p i c a l ' d e n d r i t e d i r e c t e d t o w a r d s t h e w h i t em a t t e r , e i t h e r v e r t i c a l l y o r a t a n a n g l e . T h e d e n d r i t e s a r e r i c h i n s p i n e s ( F i g s . 3 , 1 3 ) .T h e a x o n o f t e n a r i s e s f r o m t h e b a s e o f t h e p y r a m i d , a n d a l t h o u g h i t may a s c e n d f o r as h o r t d i s t a n c e , i t e v e n t u a l l y t u r n s t h r o u g h 1 8 0 0 a n d d e s c e n d s i n t h e d i r e c t i o n o f t h ew h i t e m a t t e r .P y r a m i d - l i k e c e l l s a r e a l s o n u m e r o u s i n l a y e r s V a n d V I . T h e s e c e l l s h a v e some o ft h e c h a r a c t e r i s t i c f e a t u r e s o f t h e c l a s s i c a l p y r a m i d s b u t t h e i r s o m a t a a r e u s u a l l yr o u n d o r s p i n d l e - s h a p e d a n d t h e i r d e n d r i t i c m o r p h o l o g y i s n o t a s s t e r e o t y p e d a st h a t o f t h e p y r a m i d a l n e u r o n ( F i g . 1 4 ) . T h e i r ' a p i c a l ' d e n d r i t e i s u s u a l l y d i r e c t e ds i d e w a y s o r t o w a r d s t h e p i a l s u r f a c e a t a n a n g l e . T h e ' b a s a l ' d e n d r i t e s a s s u m e v a r i o u so r i e n t a t i o n s , u n l i k e t h e u s u a l h o r i z o n t a l o r d o w n w a r d d i r e c t i o n o f t h e b a s a l d e n d r i t e so f t h e c l a s s i c a l p y r a m i d s . T h e i r a x o n s e n t e r t h e s u b j a c e n t w h i t e m a t t e r .N o n - p y r a m i d a l c e l l s

N e u r o n s o f t h i s c a t e g o r y o c c u r i n a l l s i x c o r t i c a l l a y e r s . T h e u n i f y i n g m o r p h o l o g i c a lc h a r a c t e r i s t i c o f t h e s e c e l l s i s t h a t t h e i r a x o n s a r e d i s t r i b u t e d e n t i r e l y w i t h i n t h ec o r t e x . T h e i r a x o n s m a y : ( 1 ) r a m i f y o n l y i n t h e i m m e d i a t e v i c i n i t y o f t h e c e l l b o d ya n d d e n d r i t e s ; ( 2 ) t r a v e r s e t h e c o r t e x h o r i z o n t a l l y ; o r ( 3 ) a s c e n d t o w a r d s t h e p i a ls u r f a c e o r d e s c e n d i n t h e d i r e c t i o n o f t h e w h i t e m a t t e r .C e l l s w i t h a x o n s a r b o r i z i n g w i t h i n t h e i r d e n d r i t i c t e r r i t o r y h a v e b e e n o b s e r v e d i na l l l a y e r s ( F i g . 4 ) . N o n - p y r a m i d a l c e l l s w i t h h o r i z o n t a l a x o n s h a v e b e e n s e e n o n l yi n l a y e r I . F i n a l l y , c e l l s w i t h a s c e n d i n g o r d e s c e n d i n g a x o n s h a v e b e e n o b s e r v e dp r i m a r i l y i n l a y e r s I I I - V I ( F i g . 5 ) .B e c a u s e o f t h e h i g h l y v a r i a b l e m o r p h o l o g y o f t h e i r d e n d r i t i c t r e e s ( F i g . 1 5 ) ,a t t e m p t s t o i d e n t i f y d i f f e r e n t t y p e s o f n o n - p y r a m i d a l c e l l o n t h e b a s i s o f d e n d r i t i cg e o m e t r y w e r e n o t m a d e . H o w e v e r , c e l l s o f t h i s c a t e g o r y w e r e d i v i d e d i n t o t w os u b g r o u p s o n t h e b a s i s o f t h e p r e s e n c e o r a b s e n c e o f d e n d r i t i c s p i n e s .N e u r o n s w i t h s p i n e - f r e e d e n d r i t e s a r e p r e s e n t i n a l l l a y e r s o f t h e c o r t e x . T h e i rp e r i k a r y a may b e r o u n d , o v o i d o r s p i n d l e - s h a p e d ( F i g s . 5 , 6 ) . T h e d e n d r i t e s v a r y

R a t v i s u a l c o r t e x 3 1 1


8/18

J . G . PARNAVELAS, A . R . LIEBERMAN AND K. E . WEBSTERpl o w

t 4- - 4 1.u;

*Z 'C . 0

1 I o ( a )

-

1 0 ( b )

1 2 White matterF i g . 1 0 ( a , b ) L a y e r II p y r a m i d a l neurons. R a p i d G o l g i ; x 1 7 0 .F i g . 1 1 . Tw o l a r g e p y r a m i d a l neurons ( c e l l s o f M e y n e r t ) i n l a y e r V . R a p i d G o l g i ; x 1 1 0 .F i g . 1 2 . Camera l u c i d a d r a w i n g o f a n a f f e r e n t axon, p o s s i b l y o f t h a l a m i c o r i g i n , e n t e r i n g a n dr a m i f y i n g w i t h i n l a y e r IV . S c a l e : 1 3 0 , u m .

I V

v

1 1

V I

3 1 2-- 11

I r


9/18

c o n s i d e r a b l y i n g e o m e t r y a n d t h i c k n e s s . T h e y may b e e n t i r e l y s m o o t h , b e a d e d , o ra l t e r n a t e l y s m o o t h - s u r f a c e d a n d b e a d e d . I t i s d i f f i c u l t t o a s s e s s w h e t h e r o r n o tt e c h n i c a l a r t e f a c t p l a y s a p a r t i n p r o d u c i n g t h e b e a d e d a p p e a r a n c e . B e a d i n g i sm o r e p r o n o u n c e d i n G o l g i - C o x p r e p a r a t i o n s , a l t h o u g h n u m e r o u s c e l l s w i t hc o m p l e t e l y s m o o t h d e n d r i t e s w e r e e n c o u n t e r e d i n s u c h m a t e r i a l . A x o n s o f c e l l s o ft h i s c a t e g o r y h a v e b e e n o b s e r v e d t o t a k e a n y o n e o f t h e t r a j e c t o r i e s d e s c r i b e da b o v e .N e u r o n s w i t h s p i n o u s d e n d r i t e s a r e a l s o p r e s e n t i n a l l c o r t i c a l l a y e r s , b u t a r e c o n -c e n t r a t e d p r i m a r i l y i n l a y e r I V . T h e d e n d r i t i c s p i n e d e n s i t y o f n o n - p y r a m i d a l c e l l si s much l o w e r t h a n t h a t o f p y r a m i d a l c e l l s . T h e i r p e r i k a r y a a r e c o m p a r a t i v e l y l a r g ea n d t h e i r d e n d r i t e s r e l a t i v e l y e x t e n s i v e ( F i g . 7 ) .A f e w e x a m p l e s w e r e a l s o s e e n o f a d i s t i n c t i v e t y p e o f n o n - p y r a m i d a l c e l l i nl a y e r IV . T h e s e c e l l s , w h i c h w e r e o b s e r v e d i n b o t h r a p i d a n d Cox p r e p a r a t i o n s , h a v em a r k e d l y s p i n o u s d e s c e n d i n g d e n d r i t e s , b u t t h e d e n d r i t e s d i r e c t e d t o w a r d s t h e p i aa r e b e a d e d o r s m o o t h s u r f a c e d w i t h v e r y f e w o r n o s p i n e s ( F i g . 8 ) .

D e s c r i p t i o n o f t h e l a y e r sL a y e r I

T h e p l e x i f o r m l a y e r w h i c h i s known t o r e c e i v e a d i r e c t i n p u t f r o m t h e l a t e r a lg e n i c u l a t e n u c l e u s ( R i b a k & P e t e r s , 1 9 7 5 ) i s t h i n a n d h a s a s p a r s e d i s t r i b u t i o n o f s m a l ln o n - p y r a m i d a l n e u r o n s ( F i g . 9 ) . Some o f t h e s e c e l l s r e s e m b l e t h e h o r i z o n t a l n e u r o n so f C a j a l ( 1 9 1 1 ) . T h e i r d e n d r i t e s a r e t h i n a n d s h o r t . M o s t a x o n s a r b o r i z e l o c a l l y , b u ta f e w a r e d i s t r i b u t e d h o r i z o n t a l l y w i t h i n t h e p l e x i f o r m l a y e r . One p r o m i n e n t f e a t u r eo f t h i s l a y e r i s t h e p r e s e n c e o f t h e t e r m i n a l d e n d r i t e s o f p y r a m i d a l c e l l s o f a l l t h el o w e r l a y e r s .L a y e r I IAn e x a c t d e l i m i t a t i o n o f t h e l o w e r l i m i t o f t h i s l a y e r i s n o t p o s s i b l e i n e i t h e r G o l g i

o r N i s s l m a t e r i a l . H o w e v e r , i n G o l g i p r e p a r a t i o n s , l a y e r I I i s d i s t i n g u i s h e d b y t h ec o n s p i c u o u s s m a l l p y r a m i d s ( F i g . 1 0 ) . Some o f t h e s m a l l c e l l s c l o s e l y r e s e m b l e t h em o d i f i e d s u p e r f i c i a l p y r a m i d s o f O ' L e a r y ( 1 9 4 1 ) a n d t h e s m a l l p y r a m i d s o f L o r e n t ed e No ( 1 9 4 9 ) . A x o n s o f some o f t h e p y r a m i d a l c e l l s o f t h i s l a y e r h a v e b e e n t r a c e dt o t h e w h i t e m a t t e r . C o l l a t e r a l b r a n c h e s o r i g i n a t i n g f r o m t h e m o r e p r o x i m a l p o r t i o no f t h e a x o n u s u a l l y a s c e n d t o t h e p l e x i f o r m l a y e r . H o r i z o n t a l c o l l a t e r a l s a r e g i v e no f f m a i n l y t o l a y e r s I I I , V a n d V I ( F i g . 1 6 ) . R e l a t i v e l y f e w n o n - p y r a m i d a l c e l l s o c c u ri n t h i s l a y e r . T h e y a r e p r i m a r i l y o f s m a l l a n d m e d i u m s i z e w i t h s m o o t h , b e a d e d o rs p a r s e l y s p i n e d d e n d r i t e s . T h e i r a x o n s h a v e b e e n o b s e r v e d t o a r b o r i z e i n t h e i m m e d i -a t e v i c i n i t y .L a y e r I I I

T h i s l a y e r i s c h a r a c t e r i z e d b y t h e p r e s e n c e o f s m a l l p y r a m i d a l c e l l s , s i m i l a r t o t h o s ef o u n d i n l a y e r I I , a s w e l l a s i n t e r m e d i a t e a n d m o d e r a t e l y l a r g e c l a s s i c a l p y r a m i d s( F i g . 2 ) . T h e l a r g e r p y r a m i d s t e n d t o h a v e t h i c k e r d e n d r i t e s w i t h more s p i n e s . T h eb a s a l d e n d r i t e s o f t h e d e e p e r l y i n g p y r a m i d a l n e u r o n s may r e a c h t h e u p p e r p a r t o fl a m i n a I V . T h e a x o n s o f many o f t h e s e c e l l s w e r e t r a c e d t o t h e w h i t e m a t t e r ; J a c o b -s o n & T r o j a n o w s k i ( 1 9 7 4 ) h a v e s h o w n t h a t many s u c h c e l l s ( a s w e l l a s p y r a m i d a lc e l l s i n l a y e r s I I a n d V ) g i v e r i s e t o c a l l o s a l a n d a s s o c i a t i o n f i b r e s . Axon c o l l a t e r a l s



10/18

31 4 J . G. PARNAVELAS, A . E . LIEBERMAN AND K. E . WEBSTER

( c )

( a )

1 3

( a )

1 4F i g . 1 3 . C a m e r a l u c i d a d r a w i n g s o f t h r e e i n v e r t e d p y r a m i d a l c e l l s i n l a y e r s V a n d V I . S c a l e :1 3 0 , u m .F i g . 1 4 . C a m e r a l u c i d a d r a w i n g s o f t h r e e p y r a m i d - l i k e n e u r o n s i n l a y e r s V a n d V I . S c a l e :1 3 0 , m .


11/18

R a t v i s u a l c o r t e xP i a

1 1 , 1 1 1

4 I VV

V I

I j

White m a t t e rF i g . 1 5 . C a m e r a l u c i d a d r a w i n g s o f n o n - p y r a m i d a l c e l l s i n t h e d i f f e r e n t l a y e r s . T h e i r d e n d r i t i cg e o m e t r y i s h i g h l y v a r i a b l e . D e t a i l s o f d e n d r i t i c m o r p h o l o g y ( s p i n e s , v a r i c o s i t i e s ) a n d t h e a x o n a lt r a j e c t o r y o f m o s t c e l l s a r e n o t i n c l u d e d . S c a l e : 2 0 0 , m .

o f t h e s e c e l l s e i t h e r a s c e n d i n t h e d i r e c t i o n o f t h e p i a l s u r f a c e o r a r e c o n f i n e d t o t h el a y e r o f t h e i r p o i n t o f o r i g i n ( F i g . 1 7 ) . M o s t n o n - p y r a m i d a l c e l l s i n t h i s l a y e r a r es m a l l , w i t h s h o r t d e n d r i t e s a n d l o c a l l y a r b o r i z i n g a x o n s . O t h e r n o n - p y r a m i d a l c e l l sw i t h a s c e n d i n g o r d e s c e n d i n g a x o n s a l s o o c c u r t h r o u g h o u t l a y e r I I I .L a y e r IV

T h i s l a y e r c o n t a i n s a n a b u n d a n c e o f b o t h p y r a m i d a l a n d n o n - p y r a m i d a l n e u r o n s .T h e p y r a m i d a l c e l l s h a v e m e d i u m a n d s m a l l s i z e p e r i k a r y a , a n d m o d e r a t e l y s l e n d e r t ot h i n d e n d r i t e s . T h e a p i c a l s h a f t s u s u a l l y r e a c h t h e p l e x i f o r m l a y e r ( l a y e r I ) w i t h o u tb r a n c h i n g . T h e i r a x o n s d e s c e n d t o t h e w h i t e m a t t e r , i s s u i n g c o l l a t e r a l s a s t h e y d o s o .C e r t a i n o f t h e p y r a m i d a l c e l l s i n t h i s l a y e r c l o s e l y r e s e m b l e t h e s t a r p y r a m i d s d e s -c r i b e d b y L o r e n t e d e No ( 1 9 4 9 ) . N o n - p y r a m i d a l c e l l s w i t h s p i n e - f r e e a n d s p i n o u sd e n d r i t e s a r e w e l l r e p r e s e n t e d , a n d more n o n - p y r a m i d a l c e l l s o c c u r i n l a y e r I V t h a ni n a n y o t h e r c o r t i c a l l a y e r . T h e s e c e l l s a r e o f v a r i o u s s i z e s w i t h s m o o t h , b e a d e d ,s p a r s e l y s p i n o u s a n d s p i n o u s d e n d r i t e s ( F i g s . 5 , 6 a , 7 , 8 , 1 5 ) . A x o n s o f l a y e r I V

3 1 5


12/18

J . G . PARNAVELAS, A . R . LIEBERMAN AND K . E . WEBSTER

a n d / a n d

I V I V

V I V I

1 7F i g . 1 6 . C a m e r a l u c i d a d r a w i n g o f a p y r i m i d a l n e u r o n i n l a y e r I I . N o t e t h e n u m e r o u s c o l l a t e r a l sg i v e n o f f a s t h e a x o n d e s c e n d s t o t h e w h i t e m a t t e r . S c a l e : 2 0 0 , u m .F i g . 1 7 . C a m e r a l u c i d a d r a w i n g i l l u s t r a t i n g t h e i n t r a c o r t i c a l d i s t r i b u t i o n o f c o l l a t e r a l s a r i s i n gf r o m t h e a xon o f a l a y e r I I I p y r a m i d . S c a l e : 2 0 0 , u m .

n o n - p y r a m i d a l c e l l s h a v e b e e n t r a c e d a s f a r a s t h e p l e x i f o r m l a y e r a n d l a y e r V I , b u ts o m e a r e c o n f i n e d t o l a y e r IV . F i n a l l y , l a y e r IV i s a l s o c h a r a c t e r i z e d b y a d e n s ea x o n i a l p l e x u s f o r m e d p r e s u m a b l y b y f i b r e s o f t h e a f f e r e n t r a d i a t i o n .L a y e r V

I n N i s s l p r e p a r a t i o n s t h e c e l l d e n s i t y i s r e l a t i v e l y l o w ( F i g . 1 ) . C l a s s i c a l p y r a m i d a ln e u r o n s p r e d o m i n a t e ( F i g s . 1 1 , 1 8 ) . T h e a p i c a l s h a f t s o f m o s t c e l l s r e a c h t h e p l e x i -f o r m l a y e r . H o w e v e r , t h o s e o f s o m e s m a l l e r p y r a m i d s r e a c h o n l y a s h i g h a s l a y e r I V .L o r e n t e d e No c a l l e d t h e s e c e l l s ' s h o r t ' p y r a m i d s ( F i g . 1 8 c ) . T h e c h a r a c t e r i s t i c

1 6

3 1 6


13/18


( c )

( b )a )1 8

F i g . 1 8 . C a m e r a l u c i d a d r a w i n g s o f p y r a m i d a l n e u r o n s o f t h r e e d i f f e r e n t s i z e s ( a , b , c ) i n l a y e r V .S c a l e : 1 3 0 , u m .

ANA I24I


14/18


. 0o , . 4 .4 ,

. X .

I

K .

# I '7; 1 9 , , }

. : O. -

'I , A i d

1 J r \ \ ' t \ J p qF i g . 1 9 . P h o t o m i c r o g r a p h i l l u s t r a t i n g p y r a m i d a l a n d n o n - p y r a m i d a l n e u r o n s i n a t a n g e n t i a l s e c -t i o n t h r o u g h l a y e r V . G o l g i - C o x ; x 1 8 0 .

1 , 1 1 % . 1 - 1." . :. . : . : . " ,;; w

., A" N

U . +

A . :N - .

o r 2 , , r - d ut f -I M P W I P '-v

: n 03 . i

a . .

#o-r ,. " l l : /

-IO l ' S

IN


15/18

R a t v i s u a l c o r t e x 3 1 9c e l l i s t h e l a r g e p y r a m i d o f M e y n e r t ( F i g s . 1 1 , 1 8 a ) , w h i c h u s u a l l y o c c u r s i n t h e l o w e rh a l f o f t h e l a y e r . I t i s t h e l a r g e s t c e l l i n t h e v i s u a l c o r t e x . I t s c e l l b o d y h a s a b r o a db a s e w i t h p r o m i n e n t b a s a l d e n d r i t e s e x t e n d i n g h o r i z o n t a l l y a n d d o w n w a r d s . T h ea p i c a l d e n d r i t e s , w h i c h a r e r i c h i n s p i n e s , a r e t h i c k a n d i n v a r i a b l y r e a c h l a y e r I i nt h e f o r m o f a r c h i n g t e r m i n a l b r a n c h e s . T h e s e n e u r o n s h a v e a t h i c k a x o n w h i c hd e s c e n d s t o t h e w h i t e m a t t e r : i t i s p r o b a b l e t h a t many p r o j e c t t o t h e s u p e r i o r c o l l i -c u l u s ( J a c o b s o n & T r o j a n o w s k i , 1 9 7 5 ) . P y r a m i d - l i k e c e l l s a n d i n v e r t e d p y r a m i d s a l s oo c c u r c o m m o n l y i n t h i s l a y e r ( F i g s . 1 3 , 1 4 ) . F i n a l l y , a v a r i e t y o f n o n - p y r a m i d a l c e l l si s p r e s e n t t h o u g h o u t t h e l a y e r ( F i g . 1 5 ) .L a y e r V I

S m a l l a n d medium s i z e d c l a s s i c a l p y r a m i d s , a s w e l l a s p y r a m i d - l i k e c e l l s w i t hr o u n d , o v o i d o r p o l y m o r p h i c p e r i k a r y a , p r e d o m i n a t e . T h e a p i c a l s h a f t s o f s o m e o ft h e p y r a m i d - l i k e n e u r o n s a r e d i r e c t e d h o r i z o n t a l l y o r o b l i q u e l y t h r o u g h t h e l a y e ra n d s o m e d o n o t r e a c h t h e m o r e s u p e r f i c i a l l a y e r s , a l t h o u g h o t h e r s e x t e n d t o l a y e r sV a n d I V . I t i s known t h a t many o f t h e s e p y r a m i d a l c e l l s p r o j e c t t o t h e i p s i l a t e r a ll a t e r a l g e n i c u l a t e n u c l e u s ( J a c o b s o n & T r o j a n o w s k i , 1 9 7 5 ) . N o n - p y r a m i d a l c e l l s w i t hl o c a l l y d i s t r i b u t e d o r a s c e n d i n g a x o n s h a v e a l s o b e e n o b s e r v e d .A f i n a l g e n e r a l p o i n t w h i c h i s a p p l i c a b l e t o c e l l s i n a l l c o r t i c a l l a y e r s s t e m s f r o mo b s e r v a t i o n s o f s e c t i o n s c u t t a n g e n t i a l t o t h e p i a l s u r f a c e . I n t a n g e n t i a l s e c t i o n t h eb a s a l d e n d r i t i c t r e e o f t h e p y r a m i d a l c e l l s i s a p p r o x i m a t e l y c i r c u l a r ( a s h a s b e e np r e v i o u s l y f o u n d b y Wong, 1 9 6 7 ) , a n d t h e d e n d r i t e s o f n o n - p y r a m i d a l c e l l s d i s p l a yn o a p p a r e n t p r e f e r e n t i a l o r i e n t a t i o n ( F i g . 1 9 ) .

C o r t i c a l a f f e r e n t sI n o u r G o l g i m a t e r i a l o n l y t h e s p e c i f i c a f f e r e n t s w e r e i d e n t i f i e d w i t h r e a s o n a b l ec e r t a i n t y . T h e y a r e c o m p a r a t i v e l y t h i c k a x o n s w h i c h p u r s u e a n o b l i q u e c o u r s e

t h r o u g h l a y e r s V I a n d V b e f o r e a r b o r i z i n g e x t e n s i v e l y i n l a y e r I V ( F i g . 1 2 ) . T h eo b l i q u e c o u r s e o f t h e g e n i c u l o - c o r t i c a l a f f e r e n t s h a s b e e n d e s c r i b e d i n many o t h e rs t u d i e s ( e . g . O ' L e a r y , 1 9 4 1 ; L o r e n t e d e N o , 1 9 4 9 ; L u n d , 1 9 7 3 ) , a n d t h e c o n c e n t r a -t i o n o f t e r m i n a l r a m i f i c a t i o n s o f t h e f i b r e s i n l a y e r I V i s i n a c c o r d w i t h n u m e r o u se x p e r i m e n t a l i n v e s t i g a t i o n s i n t h e r a t ( R i b a k & P e t e r s , 1 9 7 5 ) . O t h e r a f f e r e n t s a r ee x t r e m e l y d i f f i c u l t , i f n o t i m p o s s i b l e , t o d i s t i n g u i s h i n a n y G o l g i p r e p a r a t i o n . A c c o r d -i n g t o L o r e n t e d e No ( 1 9 4 9 ) , a s s o c i a t i o n a n d c o m m i s s u r a l f i b r e s a r e much t h i n n e ra n d d o n o t b r a n c h p r o f u s e l y i n l a y e r I V .

DISCUSSIONS c h e m e o f c l a s s i f i c a t i o n

C o r t i c a l c e l l c l a s s i f i c a t i o n h a s p r e o c c u p i e d n e u r o a n a t o m i s t s f o r a l m o s t a c e n t u r y .G o l g i ( 1 8 8 6 ) d i v i d e d c e l l s i n t o T y p e s I a n d I I , o r l o n g a n d s h o r t a x o n e d . S u b s e q u e n ta u t h o r s h a v e c l a s s i f i e d c e l l s on t h e b a s i s o f o t h e r c r i t e r i a , i n c l u d i n g c e l l b o d y s h a p e ,d e n d r i t i c m o r p h o l o g y , t h e p r e s e n c e o r a b s e n c e o f d e n d r i t i c s p i n e s , a x o n a l d i s t r i b u -t i o n , o r c o m b i n a t i o n s o f more t h a n o n e o f t h e a b o v e m o r p h o l o g i c a l f e a t u r e s( r e v i e w s b y L u n d , 1 9 7 3 ; S z e n t a g o t h a i , 1 9 7 3 ; J o n e s , 1 9 7 5 ; V a l v e r d e , 1 9 7 6 ) . T h ev a r i e t y o f c r i t e r i a e m p l o y e d i n d i c a t e s t h e d i f f i c u l t i e s i n h e r e n t i n m a k i n g a m e a n i n g f u lc l a s s i f i c a t i o n o f c o r t i c a l c e l l t y p e s on t h e b a s i s o f G o l g i i m p r e g n a t i o n s , a n d i n s e e k i n gt o d e s c r i b e a n d u n d e r s t a n d t h e c e l l u l a r a r c h i t e c t u r e o f t h e c e r e b r a l c o r t e x . T h el a s t f e w y e a r s h a v e s e e n a r e v i v a l o f i n t e r e s t i n t h e u s e o f t h e G o l g i m e t h o d s i n

2I-2


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320 J . G. PARNAVELAS, A . R . LIEBERMAN AND K. E . WEBSTERa n a l y s i n g c o r t i c a l o r g a n i z a t i o n . D e s p i t e t h i s , t h e r e i s s t i l l n o g e n e r a l a g r e e m e n t a st o w h a t a r e t h e m a j o r m o r p h o l o g i c a l c r i t e r i a b y w h i c h c o r t i c a l n e u r o n s s h o u l d b ec l a s s i f i e d , a n d i t i s f a r f r o m c e r t a i n w h i c h o f t h e m o r p h o l o g i c a l f e a t u r e s a n d d i f -f e r e n c e s a r e t r u l y s i g n i f i c a n t i n r e l a t i o n t o f u n c t i o n .We h a v e u s e d a x o n a l t r a j e c t o r y , d e n d r i t i c g e o m e t r y a n d t h e p r e s m n c e o r a b s e n c eo f d e n d r i t i c s p i n e s a s t h e p r i n c i p a l m o r p h o l o g i c a l c r i t e r i a f o r c l a s s i f y i n g n e u r o n s i nt h e v i s u a l c o r t e x o f t h e r a t i n t o p y r a m i d a l a n d n o n - p y r a m i d a l t y p e s . T h e i d e n t i f y i n gc h a r a c t e r i s t i c s o f p y r a m i d a l c e l l s w e r e a s f o l l o w s : t h e a x o n p r o j e c t s a w a y f r o mt h e l a y e r i n w h i c h t h e c e l l b o d y i s l o c a t e d ( a n d p r o b a b l y a l w a y s e n t e r s t h e w h i t em a t t e r ) - t h e d e n d r i t e s a r e s p i n o u s a n d a l m o s t i n v a r i a b l y i n c l u d e a d i s t i n c t a p i c a ld e n d r i t e a n d t w o o r m o r e b a s a l d e n d r i t e s . A l t h o u g h a m i n o r i t y o f c e l l s i n t h i sc a t e g o r y i s a t y p i c a l ( i n v e r t e d p y r a m i d a l c e l l s ; p y r a m i d - l i k e c e l l s ) , t h e g r e a t m a j o r i t ya r e c l a s s i c a l p y r a m i d a l c e l l s w i t h c h a r a c t e r i s t i c a l l y s h a p e d p e r i k a r y a a n d w e l ld i f f e r e n t i a t e d , s p i n e - r i c h , a p i c a l a n d b a s a l d e n d r i t e s .N o n - p y r a m i d a l c e l l s , o n t h e o t h e r h a n d , g e n e r a l l y h a v e o v o i d o r s p h e r i c a l p e r i -k a r y a , n e v e r d i s p l a y a p i c a l ( o r b a s a l ) d e n d r i t e s , a n d h a v e i n common o n e i m p o r t a n tm o r p h o l o g i c a l f e a t u r e : t h e i r a x o n s , s o f a r a s we w e r e a b l e t o a s c e r t a i n i n o u r p r e p a r a -t i o n s , d o n o t e n t e r t h e w h i t e m a t t e r . T h e g e o m e t r y o f t h e i r d e n d r i t i c t r e e s i s s o v a r i -a b l e t h a t s u b c l a s s i f i c a t i o n o f t h e s e c e l l s o n t h e b a s i s o f d e n d r i t i c a r r a n g e m e n t w o u l dh a v e b e e n a c o m p l e x a n d p e r h a p s m e a n i n g l e s s e x e r c i s e . H o w e v e r , t h e n o n - p y r a m i d a lc e l l s w e r e s u b d i v i d e d o n t h e b a s i s o f t h e p r e s e n c e o r a b s e n c e o f d e n d r i t i c s p i n e s i n t oc e l l s w i t h s p i n e - f r e e d e n d r i t e s a n d c e l l s w i t h s p i n o u s d e n d r i t e s .T h e c r i t e r i a u s e d i n o u r s t u d y t o d i s t i n g u i s h p y r a m i d a l a n d n o n - p y r a m i d a l c e l lt y p e s w e r e s i m i l a r t o t h o s e u s e d b y G l o b u s & S c h e i b e l ( 1 9 6 7 ) i n t h e i r s t u d y o f a n o t h e rl i s s e n c e p h a l i c mammal, t h e r a b b i t . T h e C l a s s I ( l o n g - a x o n ) a n d C l a s s I I ( s h o r t -a x o n ) c e l l s ( a f t e r G o l g i , 1 8 8 6 ) o f t h e i r s c h e m e a r e s i m i l a r t o o u r p y r a m i d a l a n dn o n - p y r a m i d a l t y p e s , a l t h o u g h , b e c a u s e t h e r e a r e n o n - p y r a m i d a l c e l l s w i t h r e l a t i v e l yl o n g i n t r a c o r t i c a l a x o n s e x t e n d i n g o v e r s e v e r a l h u n d r e d m i c r o m e t e r s , a c l a s s i f i c a t i o nb a s e d p r i m a r i l y o n a x o n a l l e n g t h i s n o t i d e a l . O u r s c h e m e i s a l s o s i m i l a r t o t h a t o fS z e n t a g o t h a i ( 1 9 7 3 ) , a l t h o u g h h i s t w o m a i n c a t e g o r i e s o f c e l l a r e d i s t i n g u i s h e d o n t h eb a s i s o f w h e t h e r o r n o t t h e a x o n l e a v e s t h e l a y e r i n w h i c h t h e c e l l b o d y i s s i t u a t e d .T h e p r e s e n t s c h e m e o f c l a s s i f i c a t i o n h a s s o m e w e a k n e s s e s . I t d o e s n o t t a k e a c c o u n to f v a r i a t i o n s i n t h e a r r a n g e m e n t o f t h e d e n d r i t i c t r e e s , o r i n t h e d i s t r i b u t i o n o f t h ea x o n s o f t h e n o n - p y r a m i d a l c e l l s , a l t h o u g h s u c h d i f f e r e n c e s may b e o f s i g n i f i c a n c e .F u r t h e r m o r e , n o t e v e r y c e l l c a n b e a s s i g n e d w i t h c o n f i d e n c e t o o n e o r o t h e r o f t h em a i n c a t e g o r i e s a n d s u b d i v i s i o n s e m p l o y e d , a n d a v e r y s m a l l n u m b e r o f c e l l s p o s s e s sf e a t u r e s i n c o n s i s t e n t w i t h t h e c r i t e r i a u s e d t o make t h e b a s i c d i v i s i o n o f t h e p o p u l a -t i o n i n t o p y r a m i d a l a n d n o n - p y r a m i d a l t y p e s . A f e w c e l l s w e r e s e e n w i t h t h ed e n d r i t i c f e a t u r e s o f p y r a m i d a l c e l l s , b u t w i t h a x o n s d i r e c t e d t o w a r d t h e p i a a n da p p a r e n t l y c o n f i n e d t o t h e c o r t e x : s u c h c e l l s h a v e b e e n d e s c r i b e d p r e v i o u s l v i n t h ev i s u a l c o r t e x o f o t h e r mammals ( C a j a l , 1 9 1 1 ; S z e n t a g o t h a i , 1 9 7 3 ) . N e v e r t h e l e s s ,t h e s c h e m e i s a p p l i c a b l e t o t h e v e r y g r e a t m a j o r i t y o f c e l l s , i s e a s y a n d c o n v e n i e n tt o u s e , a n d f o r m s t h e b a s i s f o r f u r t h e r s t u d i e s ( i n p r o g r e s s ) o n t h e a d u l t a n d d e v e l o p -i n g v i s u a l c o r t e x .


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R a t v i s u a l c o r t e xC e l l t y p e s i n r a t v i s u a l c o r t e x :

c o m p a r i s o n s w i t h o t h e r m a m m a l sC l e a r - c u t d i f f e r e n c e s b e t w e e n t h e d i s p o s i t i o n a n d m o r p h o l o g y o f p y r a m i d a l c e l l si n t h e r a t v i s u a l c o r t e x , a n d i n t h e c o r r e s p o n d i n g c o r t e x o f mammals w i t h more h i g h l y

d e v e l o p e d v i s u a l s y s t e m s , w e r e n o t e s t a b l i s h e d . O n t h e o t h e r h a n d , t h e o v e r a l l d e n -d r i t i c a n d a x o n a l m o r p h o l o g y o f t h e n o n - p y r a m i d a l c e l l s d o e s a p p e a r t o b e s i m p l e rt h a n i n t h e c a t ( O ' L e a r y , 1 9 4 1 ; S z e n t ' a g o t h a i , 1 9 7 3 ) a n d p r i m a t e ( L u n d , 1 9 7 3 ;V a l v e r d e , 1 9 7 1 ) . We w e r e , f o r e x a m p l e , u n a b l e t o i d e n t i f y l a r g e , s p i n y s t e l l a t en e u r o n s w i t h a x o n s d e s c e n d i n g t o t h e w h i t e m a t t e r ( c a t e g o r y I s t e l l a t e c e l l s o fS z e n t a i g o t h a i , 1 9 7 3 ) o r ' b a s k e t ' c e l l s ( S z e n t a t g o t h a i , 1 9 7 3 ) ; n o r w e r e we a b l e t or e c o g n i z e a d i s t i n c t s u b c l a s s o f s m a l l ( ' m i d g e t ' ) n o n - p y r a m i d a l c e l l s ( G a r e y , 1 9 7 1 ;S z e n t a i g o t h a i , 1 9 7 3 ) . I t w o u l d a p p e a r , t h e r e f o r e , t h a t t h e r a t v i s u a l c o r t e x l a c k s someo f t h e more c o m p l e x v a r i e t i e s o f n o n - p y r a m i d a l n e u r o n . I n c o n c l u d i n g t h a t t h e r a tv i s u a l c o r t e x p o s s e s s e s s i m p l e r a n d l e s s v a r i e d n o n - p y r a m i d a l c e l l s t h a n t h e c o r t e x o ft h e more ' v i s u a l ' m a m m a l s , b u t i s c l o s e l y c o m p a r a b l e t o t h e l a t t e r w i t h r e s p e c t t o i t sp y r a m i d a l c e l l p o p u l a t i o n , we r e c a l l t h e w o r d s o f L o r e n t e d e No ( 1 9 4 9 , p . 2 9 4 ) :" When a n y o f t h e s e a r e a s i s i n t e n s i v e l y s t u d i e d i n d i f f e r e n t m a m m a l s , i t i s f o u n d t h a ts o m e o f t h e s t r u c t u r a l d e t a i l s r e m a i n c o n s t a n t d e s p i t e t h e v a r i a t i o n i n c e l l n u m b e r ,c e l l f o r m a n d s i z e , a n d t h e d i s a p p e a r a n c e i n t h e l o w e r mammals o f many t y p e s o fc e l l s f o u n d i n t h e b r a i n s o f monkey a n d a b o v e a l l o f m a n . "

SUMMARYT h e m o r p h o l o g y a n d l a m i n a r d i s t r i b u t i o n o f n e u r o n s i n t h e v i s u a l c o r t e x ( a r e a1 7 ) o f t h e a d u l t r a t w e r e e x a m i n e d i n G o l g i a n d N i s s l p r e p a r a t i o n s .P y r a m i d a l c e l l s , w h i c h c o m p r i s e d a p p r o x i m a t e l y t w o t h i r d s o f t h e n e u r o n a l

p o p u l a t i o n , w e r e i d e n t i f i e d b y t h e f o l l o w i n g f e a t u r e s : s p i n o u s d e n d r i t e s , i n c l u d i n g ad i s t i n c t a p i c a l d e n d r i t e ; a n d a n a x o n l e a v i n g t h e l a y e r c o n t a i n i n g t h e c e l l b o d y a n da p p a r e n t l y i n v a r i a b l y d e s c e n d i n g t o t h e w h i t e m a t t e r . Most w e r e c l a s s i c a l p y r a m i d a lc e l l s , a n d s u c h c e l l s w e r e p r e s e n t i n a l l l a y e r s e x c e p t l a y e r I . A l s o i n c l u d e d i n t h i sc a t e g o r y w e r e i n v e r t e d p y r a m i d a l c e l l s a n d p y r a m i d - l i k e c e l l s , b o t h l a r g e l y c o n f i n e d t ol a y e r s V a n d V I .N o n - p y r a m i d a l c e l l s d i s p l a y e d v a r i a b l e d e n d r i t i c m o r p h o l o g y , a n d p o s s e s s e da x o n s c o n f i n e d t o t h e c o r t e x . Two s u b c l a s s e s w e r e i d e n t i f i e d : c e l l s w i t h s p i n e - f r e ed e n d r i t e s a n d c e l l s w i t h s p i n o u s d e n d r i t e s . C e l l s o f b o t h s u b t y p e s w e r e f o u n d i n a l lc o r t i c a l l a y e r s , b u t w e r e c o n c e n t r a t e d i n l a y e r I V ( e s p e c i a l l y t h e c e l l s w i t h s p i n o u sd e n d r i t e s ) . N o n - p y r a m i d a l c e l l s w i t h h o r i z o n t a l l y d i s t r i b u t e d a x o n s w e r e f o u n d i nl a y e r I o n l y ; c e l l s w i t h v e r t i c a l l y d i s t r i b u t e d a x o n s w e r e f o u n d c h i e f l y i n l a y e r s I I I - V I ;c e l l s w i t h a x o n s a r b o r i z i n g c l o s e t o o r w i t h i n t h e d e n d r i t i c t e r r i t o r y o f t h e i r p e r i k a r y aw e r e f o u n d i n a l l l a y e r s . A r a r e b u t d i s t i n c t i v e t y p e o f n o n - p y r a m i d a l c e l l , o b s e r v e do n l y i n l a y e r IV , d i s p l a y e d s p i n o u s d e s c e n d i n g a n d s m o o t h a s c e n d i n g d e n d r i t e s .A x o n s t r a c e d t o l a y e r I V f r o m t h e w h i t e m a t t e r , a n d t h o u g h t t o r e p r e s e n t t h eg e n i c u l o - c o r t i c a l a f f e r e n t s , a r b o r i z e d e x t e n s i v e l y w i t h i n l a y e r IV .We t h a n k t h e M e d i c a l R e s e a r c h C o u n c i l f o r f i n a n c i a l s u p p o r t , Mrs J a n e A s t a f i e va n d Mr A l a n A l d r i c h f o r h e l p w i t h t h e d r a w i n g s a n d p h o t o g r a p h s , a n d P r o f e s s o rE . G . G r a y , F . R . S . a n d Dr H . E . M. U y l i n g s f o r h e l p f u l d i s c u s s i o n .

3 2 1


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322 J . G . PARNAVELAS, A . R . LIEBERMAN AND K . E . WEBSTERREFERENCES

C A J A L , S . R . ( 1 9 1 1 ) . H i s t o l o g i e d u S y s t e m e N e r v e u x d e l ' H o m m e e t d e s V e r t e b r e s . V o l . I 1 ( t r a n s l a t e d b yS . A z o u l a y ) . P a r i s : M a l o i n e .C o L o N N I m E , M. ( 1 9 6 4 ) . T h e t a n g e n t i a l o r g a n i z a t i o n o f t h e v i s u a l c o r t e x . J o u r n a l o f A n a t o m y 9 8 , 3 2 7 - 3 3 4 .G A R E Y , L . J . ( 1 9 7 1 ) . A l i g h t a n d e l e c t r o n m i c r o s c o p i c s t u d y o f t h e v i s u a l c o r t e x o f t h e c a t a n d m o n k e y .P r o c e e d i n g s o f t h e R o y a l S o c i e t y B 1 7 9 , 2 1 - 4 0 .G L O B U S , A . & S c H E I m B L , A . B . ( 1 9 6 7 ) . P a t t e r n a n d f i e l d i n c o r t i c a l s t r u c t u r e : t h e r a b b i t . J o u r n a l o f C o m -p a r a t i v e N e u r o l o g y 1 3 1 , 1 5 5 - 1 7 2 .G o L G i , C . ( 1 8 8 6 ) . R e c h e r c h e s s u r l ' h i s t o l o g i e d e s c e n t r e s n e r v e u x . A r c h i v e s i t a l i e n n e s d e B i o l o g i e 3 ,2 8 5 - 3 1 7 .J A C O B S O N , S . & T R O J A N O W S K I , J . Q . ( 1 9 7 4 ) . T h e c e l l s o f o r i g i n o f t h e c o r p u s c a l l o s u m i n r a t , c a t a n dr h e s u s m o n k e y . B r a i n R e s e a r c h 7 4 , 1 4 9 - 1 5 5 .J A C O B S O N , S . & T R O J A N O W S K I , J . Q . ( 1 9 7 5 ) . C o r t i c o t h a l a m i c n e u r o n s a n d t h a l a m o c o r t i c a l t e r m i n a lf i e l d s : a n i n v e s t i g a t i o n i n r a t u s i n g h o r s e r a d i s h p e r o x i d a s e a n d a u t o r a d i o g r a p h y . B r a i n R e s e a r c h 8 5 ,3 8 5 - 4 0 1 .J o N E S , E . G . ( 1 9 7 5 ) . V a r i e t i e s a n d d i s t r i b u t i o n o f n o n - p y r a m i d a l c e l l s i n t h e s o m a t i c s e n s o r y c o r t e x o ft h e s q u i r r e l m o n k e y . J o u r n a l o f C o m p a r a t i v e N e u r o l o g y 1 6 0 , 2 0 5 - 2 6 8 .L O R E N T E D E N o , R . ( 1 9 4 9 ) . C e r e b r a l c o r t e x : a r c h i t e c t u r e , i n t r a c o r t i c a l c o n n e c t i o n s , m o t o r p r o j e c t i o n s .I n P h y s i o l o g y o f t h e N e r v o u s S y s t e m , 3 r d e d i t i o n ( e d . J . F . F u l t o n ) , p p . 2 8 8 - 3 3 0 . L o n d o n : O x f o r d* U n i v e r s i t y P r e s s .L U N D , J . S . ( 1 9 7 3 ) . O r g a n i z a t i o n o f n e u r o n s i n t h e v i s u a l c o r t e x , a r e a 1 7 , o f t h e m o n k e y ( M a c a c a m u l a t t a ) .J o u r n a l o f C o m p a r a t i v e N e u r o l o g y 1 4 7 , 4 5 5 - 4 9 6 .O ' L E A R Y , J . L . ( 1 9 4 1 ) . S t r u c t u r e o f t h e a r e a s t r i a t a o f t h e c a t . J o u r n a l o f C o m p a r a t i v e N e u r o l o g y 7 5 , 1 3 1 -1 6 4 .R E B A K , C . E . & P o r . R s , A . ( 1 9 7 5 ) . An a u t o r a d i o g r a p h i c s t u d y o f t h e p r o j e c t i o n s f r o m t h e l a t e r a l g e n i c u -l a t e b o d y o f t h e r a t . B r a i n R e s e a r c h 9 2 , 3 4 1 - 3 6 8 .S H A w , C . , Y I N o N , U . & A U E R B A C H , E . ( 1 9 7 5 ) . R e c e p t i v e f i e l d s a n d r e s p o n s e p r o p e r t i e s o f n e u r o n s i nt h e r a t v i s u a l c o r t e x . V i s o n R e s e a r c h 1 5 , 2 0 3 - 2 0 8 .S z E N T A G o T H A I , J . ( 1 9 7 3 ) . S y n a p t o l o g y o f t h e v i s u a l c o r t e x . I n H a n d b o o k o f S e n s o r y P h y s i o l o g y v o l . v I I / 3 ,P a r t B ( e d . R . J u n g ) , p p . 2 6 9 - 3 2 4 . B e r l i n : S p r i n g e r V e r l a g .V A L V E D E , F . ( 1 9 7 1 ) . S h o r t a x o n n e u r o n a l s u b s y s t e m s i n t h e v i s u a l c o r t e x o f t h e m o n k e y . I n t e r n a t i o n a lJ o u r n a l o f N e u r o s c i e n c e 1 , 1 8 1 - 1 9 7 .V A L V E R D E , F . ( 1 9 7 6 ) . A s p e c t s o f c o r t i c a l o r g a n i s a t i o n r e l a t e d t o t h e g e o m e t r y o f n e u r o n s w i t h i n t r a -c o r t i c a l a x o n $ . J o u r n a l o f N e u r o c y t o l o g y 5 , 5 0 9 - 5 2 9 .VAN D E R L o o s , H . ( 1 9 5 6 ) . Un e c o m b i n a i s o n d e d e u x v i e i l l e s m e t h o d e s h i s t o l o g i q u e s p o u r l e s y s t e m en e r v e u x c e n t r a l . M o n a t s s c h r i f t f d r P s y c h i a t r i e u n d N e u r o l o g i e 1 3 2 , 3 3 0 - 3 3 4 .W t s s N L M D , Z . & K O R N E L , E . E . ( 1 9 7 5 ) . R e c e p t i v e f i e l d s o f s i n g l e c e l l s i n t h e v i s u a l c o r t e x o f t h e h o o d e dr a t . B r a i n R e s e a r c h 9 4 , 4 0 1 - 4 1 2 .WONG. W, C . ( 1 9 6 7 ) . T h e t a n g e n t i a l o r g a n i z a t i o n o f d e n d r i t e s a n d a x o n s i n t h r e e a u d i t o r y a r e a s o f t h ec a t ' s c e r e b r a l c o r t e x . J o u r n a l o f A n a t o m y 1 0 1 , 4 1 9 - 4 3 3 .

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Organization of Neurons in the Visual Cortex, Area 17, Of the Rat