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EVALUACIÓN DE ESTRATEGIAS DE MANEJO BIOLÓGICO Y ACARICIDAS
BIORRACIONALES EN EL CONTROL DE LOS ÁCAROS Phyllocoptruta oleivora
(Ashmead) (ACARI: ERIOPHYIDAE) Y Polyphagotarsonemus latus (Banks)
(ACARI: TARSONEMIDAE) CAUSALES DEL MANCHADO DE FRUTOS EN
NARANJA VALENCIA
KAROL IMBACHI LÓPEZ
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA.
FACULTAD DE CIENCIAS AGROPECUARIAS
COORDINACION GENERAL DE POSGRADOS
PALMIRA
2012
EVALUACIÓN DE ESTRATEGIAS DE MANEJO BIOLÓGICO Y ACARICIDAS
BIORRACIONALES EN EL CONTROL DE LOS ÁCAROS Phyllocoptruta oleivora
(Ashmead) (ACARI: ERIOPHYIDAE) Y Polyphagotarsonemus latus (Banks)
(ACARI: TARSONEMIDAE) CAUSALES DEL MANCHADO DE FRUTOS EN
NARANJA VALENCIA
KAROL IMBACHI LÓPEZ
Trabajo de tesis para optar al título de Magíster en CIENCIAS AGRARIAS línea de
investigación Protección de Cultivos
Director
NORA CRISTINA COBO MESA
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA.
FACULTAD DE CIENCIAS AGROPECUARIAS
COORDINACION GENERAL DE POSGRADOS
PALMIRA
2012
DEDICATORIA
A DIOS por todas sus bendiciones, por ser mi guía de cada día, por ser todo en mi
vida.
A mis padres, Reinerio Imbachi S., María J. López M. por sus consejos, su
constante esfuerzo de cada día para brindarme cariño, amor felicidad…por ser los
padres más especiales.
A mis hermanos Sandra P. Imbachi López, Yeni E. Imbachi López, Reinerio
Imbachi López, mis sobrinos Jhoan Sebastián Imbachi López y Mabel Y. López
Imbachi, por su cariño apoyo comprensión por ser tan especiales.
Rosita por su gran ayuda e inmenso amor en todos los momentos que
compartimos juntos
Para todos ellos con todo mi cariño y amor.
AGRADECIMIENTOS
Agradezco a Dios por todo cuanto ha hecho en mí y todas las personas que
contribuyeron a la culminación de este trabajo, especialmente a:
A mis padres, Reinerio y María, mis hermanos Reinerio, Sandra y Yeni, a mis
Sobrinos Jhoan y Mabel, por todo su inmenso amor, comprensión apoyo para la
culminación de este proyecto. A Rosita por hacerme saber que aun en los
momentos difíciles ha estado ahí.
A mi directora, Nora C. Mesa Cobo, por ser persona, consejera, una gran fuente
de sabiduría, por la confianza depositada, por ser una profesional humilde,
sencilla, integra que busca siempre lo mejor para sus estudiantes, por su gran
apoyo, paciencia,… orientación a esta investigación, por ser una profesional que
sabe que el entendimiento y el conocimiento van de la mano con la integridad de
las personas.
A Ibete Gómez, Maira Cuchimba, Indira Osorio, Shirley Toro, Isaura Rodríguez,
Catherine Martínez, Julián Osa, Héctor Lozano, Wilmar Guerra, Jesús
Matabanchoy, Yuri Mercedes Mena, Yeimy García, Javier Salazar, Leonardo
Alvarez, Milton Valencia por la amistad por ser un grupo incomparable…, por todo
el apoyo que brindaron al trabajo de investigación
A Alfredo Rivera P. Por ser persona, amigo, consejero, por todos los momentos
compartidos por su colaboración en las diferentes actividades de campo y de
laboratorio.
Al Grupo de Investigación en Ácarologia de la Universidad Nacional Sede Palmira,
por su compañerismo por mantener un ambiente agradable de trabajo, a todos
ellos por los momentos compartidos mil y mil gracias que mi DIOS los bendiga y
proteja por siempre.
A Norbey Marín por el análisis de los datos
Agradezco a la universidad Nacional y todos los profesores que con su esfuerzo
dedicación, conocimiento hicieron posible que pudiera culminar con éxito la misión
encomendada.
A Karen V. Osorio G. Rodrigo López, Heiber A. Trujillo a todos mis amigos
estudiantes, empleados de la Universidad Nacional por su amistad.
Al Proyecto: “Generación de estrategias para el manejo integrado de ácaros que
afectan la calidad del fruto en naranja Valencia para una producción competitiva
en Colombia”.
Al Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural por la financiación del Proyecto de
Investigación
A la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Colombia Sede
Palmira
La facultad y los jurados de tesis
no se harán responsables de las ideas
emitidas por el autor.
Articulo 24, resolución 04 de 1974
CONTENIDO
Pág.
INTRODUCCIÓN ………………………………………………………………………..19
2. OBJETIVOS .................................................................................. …………….21
2.1 Objetivo principal: ..................................................................................................... 21
2.2 Objetivos específicos: ............................................................................................... 21
3. MARCO TEÓRICO…………………………………………………………………...22
3.1 Cultivo de cítricos...................................................................................................... 22
3.2 Citricultura en Colombia ........................................................................................... 23
3.3 Ácaros en cítricos ..................................................................................................... 24
3.4 Ácaros fitófagos de mayor importancia agrícola en cítricos ..................................... 27
3.4.1 Polyphagotarsonemus latus (Banks) ..................................................................... 27
3.4.1.1 Daños ocasionados por P. latus en Cítricos ....................................................... 29
3.4.1.2 Ciclo de vida de P. latus ..................................................................................... 30
3.4.2 Phyllocoptruta oleivora (Ashmead) ........................................................................ 31
3.4.2.1 Daños ocasionados por P. oleivora en Cítricos .................................................. 32
3.4.2.2 Ciclo de vida de P. oleivora ................................................................................ 35
3.5 Control biológico de ácaros ...................................................................................... 35
3.5.1 Depredadores ........................................................................................................ 35
3.5.2 Entomopatógenos .................................................................................................. 38
3.6 Manejo químico de ácaros en cítricos ...................................................................... 39
3.7 Manejo integrado de ácaros ..................................................................................... 41
3.8 Respuesta funcional ................................................................................................. 42
4. MATERIALES Y METODOS ............................................................................ 46
4.1 Ubicación del estudio ................................................................................................ 46
4.2 Metodología .............................................................................................................. 46
4.2.1 Efecto de enemigos naturales ............................................................................... 46
4.2.1.1 Cría de ácaros Phytoseiidae ............................................................................... 46
4.2.1.2 Liberaciones y evaluaciones de los reguladores biológicos en campo .............. 48
4.2.1.3 Diseño experimental ........................................................................................... 48
4.2.1.4 Metodología de Marcación y aplicación de tratamientos .................................... 49
4.2.1.5 Evaluación y análisis estadístico del daño, caída de estructuras y calidad de fruto ................................................................................................................................. 50
4.2.2 Efecto de acaricidas bioracionales ........................................................................ 53
4.2.2.1 Diseño experimental ........................................................................................... 53
4.2.2.2 Evaluaciones de los acaricidas biorracionales en campo ................................... 54
4.2.2.3 Evaluación y análisis estadístico del daño, caída de estructuras y calidad de fruto ................................................................................................................................. 56
4.2.3 Preferencia alimenticia........................................................................................... 56
4.2.3.1 Ácaros depredadores ......................................................................................... 56
4.2.3.2 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus .......................................... 57
4.2.3.2.1 Colonia de P. latus. .......................................................................................... 57
4.2.3.2.2 Ácaros depredadores. ...................................................................................... 57
4.2.3.2.3 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: ...................................... 57
4.2.3.2.4 Pruebas de respuesta funcional: ..................................................................... 58
4.2.3.3 Pruebas de preferencia y depredación para P. oleivora .................................... 59
4.2.3.4 Diseño y análisis estadístico ............................................................................... 60
4.2.3.4.1 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: ...................................... 60
4.2.3.4.2 Pruebas de respuesta funcional: ..................................................................... 61
5. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ......................................................................... 62
5.1 Evaluación de enemigos naturales ........................................................................... 62
5.1.1 Efecto de enemigos naturales sobre P. latus ........................................................ 62
5.1.2 Efecto de enemigos naturales sobre P. oleivora ................................................... 64
5.2 Efecto de acaricidas bioracionales ........................................................................... 68
5.2.1 Efecto de acaricidas biorracionales sobre P. latus ................................................ 68
5.2.2 Efecto de acaricidas biorracionales sobre P. oleivora ........................................... 70
5.3 porcentajes de pérdidas de frutos............................................................................. 74
5.3.1 Pérdidas de frutos en evaluaciones de enemigos naturales ................................. 74
5.3.2 Pérdidas de frutos en evaluaciones de efecto de acaricidas biorracionales ......... 75
5.4 parámetros de calidad de los frutos cosechados ...................................................... 77
5.4.1 Evaluaciones de enemigos naturales ................................................................... 77
5.4.2 Evaluaciones de acaricidas biorracionales ............................................................ 79
5.5 preferencia alimenticia .............................................................................................. 80
5.5.1 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: ............................................ 80
5.5.2 Pruebas de respuesta funcional ............................................................................ 82
6. CONCLUSIONES ............................................................................................. 87
BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................... 88
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Tabla de color de la naranja Valencia producida por encima de los 900
msnm (NTC 4086 ICONTEC). ............................................................................... 78
Tabla 2. Coeficientes de correlación de Pearson entre el daño de P. oleivora y los
parámetros de calidad del fruto de naranja Valencia. El valor en paréntesis
corresponde a P > 0.05. ......................................................................................... 78
Tabla 3. Coeficientes de correlación de Pearson entre el daño de P. oleivora y los
parámetros de calidad del fruto de naranja Valencia. El valor en paréntesis
corresponde a P > 0.05. ......................................................................................... 79
Tabla 4. Preferencia alimentaria de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T.
aripo sobre P. latus (Presas consumidas). ............................................................ 81
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Cría de ácaros Phytoseidae en laboratorio: a. Ácaros Tetranychus sp.; b.
Frijol infestado con ácaros Tetranichus sp.; c. Cabina de cría; d. Método Mesa y
Bellotti (1986); ........................................................................................................ 47
Figura 2. Cría de Ácaros Phytoseidae en laboratorio: Método McMurtry y Scriven
(1965) con modificaciones de Mesa et al., (1993). ................................................ 47
Figura 3. Esquema del diseño en campo. ............................................................. 49
Figura 4. Marcación y aplicación de tratamientos: a. Marcación de racimos florales
para ácaro Polyphagotarsonemus latus; b. Marcación de frutos para ácaro
Pyllocoptruta oleivora; c. Liberación de C. carnea: d. Liberación de Phytoseidae; e.
Aplicación. ............................................................................................................. 50
Figura 5. Medición de parámetros de calidad. ...................................................... 51
Figura 6. Fenología del fruto de naranja Valencia Tomado de Mesa et al., 2011. 52
Figura 7. Esquema del diseño en campo. ............................................................. 54
Figura 8. Marcación y aplicación de tratamientos: a. Marcación de racimos florales
para ácaro Polyphagotarsonemus latus; b. Marcación de frutos para ácaro
Pyllocoptruta oleivora; c. Evaluación; d. Aplicación Paecilomyces. fumosoroseus;
e. Aplicación de abamectina; f. Aplicación de aceite agrícola. ............................... 55
Figura 9. a. Unidades experiemntales; b.Huevos y adultos de P. latus. ............... 58
Figura 10. a. Huevos de P. latus y T. aripo , b. Adulto de Amblyseius sp. c. C.
carnea depredando adultos de P. latus, d. Adulto de T. aripo depredando adulto
de P. latus. ............................................................................................................. 60
Figura 11. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina
sobre P. latus en el primer ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras
indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan,
p<0.05). .................................................................................................................. 63
Figura 12. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina
sobre P. latus en el segundo ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras
indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan,
p<0.05). .................................................................................................................. 63
Figura 13. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina
sobre P. oleivora en el primer ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras
indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan,
p<0.05). .................................................................................................................. 65
Figura 14. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina
sobre P. oleivora en el segundo ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las
barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de
Duncan, p<0.05). ................................................................................................... 65
Figura 15. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y
abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay
diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05). ........... 69
Figura 16. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y
abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay
diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05). ........... 69
Figura 17. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y
abamectina sobre P. oleivora. Letras distintas sobre las barras indican que hay
diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05). ........... 71
Figura 18. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y
abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay
diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05). ........... 71
Figura 19. Causas de pérdidas de frutos de naranja Valencia en los tratamientos
de controladores Biológicos y abamectina. ............................................................ 75
Figura 20. Causas de perdidas de frutos de naranja Valencia en los tratamientos
con hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina. ................................. 76
Figura 21. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T.
aripo sobre huevos de P. latus. .............................................................................. 83
Figura 22. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T.
aripo sobre larvas de P. latus. ............................................................................... 83
Figura 23. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T.
aripo sobre adultos de P. latus. .............................................................................. 84
RESUMEN
En la zona Sur Occidental de Colombia, los ácaros P. Latus y P. oleivora, son los
responsables de la deformación y el manchado en frutos de naranja Valencia. Con
el interés de evaluar el efecto de acaricidas biorracionales sobre estas plagas, se
desarrolló este trabajo en un cultivo en producción, en Caicedonia, Valle del
Cauca, bajo un diseño de bloques completos al azar con cuatro repeticiones y los
tratamientos: abamectina (1.5 cc/l); Paecilomyces fumosoroseus (de 2 cc/l); aceite
agrícola (3 cc/l) y testigo absoluto (Agua). Los resultados mostraron diferencias
significativa entre los tratamientos respecto al daño causado por P. latus. Siendo
los tratamientos abacmetina y aceite agrícola en los que se presentan menor
daño. Para P. oleivora se encontraron diferencias significativas entre los
tratamientos evaluados; el tratamiento con aceite agrícola presentó el menor daño
en frutos. Además se evaluaron estrategias de control biológico en la misma zona,
bajo un diseño de bloques completos al azar con 3 repeticiones y los siguientes 4
tratamientos: exclusión de depredadores - aplicación localizada de cipermetrina
(2cc/l); liberación de: Neoseiulus anonimus, N. californicus Iphiseiodes zuluagai y
Amblyseius herbicolus (500 individuos/árbol); liberación de Chrysoperla carnea
(100 larvas/fruto) y testigo agricultor: aplicación localizada de abamectina (1.5
cc/l). Los tratamientos C. carnea, abamectina presentan un buen control de P.
latus, presentando menor daño, seguido por la liberación de Phytoseiidae y el
mayor daño en el tratamiento exclusión. Para P. oleivora se observaron
diferencias significativas entre los tratamientos evaluados. La Liberación de C.
carnea y abamectina presentaron el menor daño. El mayor daño se observó en el
tratamiento liberación de Phytoseiidae y exclusión. Aparentemente los fitoseidos
liberados ejercieron poco control sobre el ácaro tostador. Además de las perdida
de frutos ocasionada por P. latus, hubo perdidas de frutos por Hongos y perdida
natural. Por otro lado se determinó el consumo y capacidad de depredación de
tres especies de Phytoseiidae (Phytoseiulus fragari, Typholodromalus aripo y
Amblyseius sp.) y Chrysoperla carnea sobre P. latus, bajo condiciones del
laboratorio utilizando un diseño completamente al azar con cuatro tratamientos y
diez repeticiones. Los tratamientos consistieron en suministrar a un depredador
adulto de Phytoseiidae y a una larva de C. carnea, 60 individuos presa de
diferentes estados de P. latus: 20 huevos, 20 larvas y 20 adultos en viales
plásticos. Los depredadores utilizados consumieron los estados de huevo, larva y
adulto de P. latus, presentando un mayor consumo de huevos y larvas y en menor
proporción de adultos. P. fragari presentó preferencia por los estados de huevo y
larva, Amblyseius sp. prefirió consumir adultos mientras que T. aripo prefirió
huevos. C. carnea presentó preferencia por huevos. Estos resultados
proporcionaron algunas pautas para desarrollar estudios en un programa de
manejo integrado de ácaros.
Palabras claves: Ácaros en cítricos. Acaro blanco. Chrysoperla carnea.
Depredación. Exclusión. Phytoseiidae.
ABSTRACT
In the South West of Colombia, mites P. latus and P. oleivora are responsible for
the deformation and spotting in Valencia oranges. Aiming to evaluate the effect of
biorational miticides on these pests, this work was developed in a crop production
in Caicedonia, Valle del Cauca, under a random complete block design with four
replications and treatments: abamectin (1.5 cc / l), Paecilomyces fumosoroseus (2
ml / l), agricultural oil (3 ml / l) and absolute control (water). The results showed
significant differences between treatments regarding damage caused by P. latus.
Being abacmetina and agricultural oil treatments in the ones in which less damage
occurred. For P. oleivora significant differences between treatments, treatment with
agricultural oil had the lowest fruit damage. In addition, biological control strategies
were evaluated in the same area, under a design of a randomized complete block
with 3 replications and the following 4 treatments: exclusion of predators - localized
application of cypermethrin (2cc / l); release: Neoseiulus anonimus, N .
californicus, Iphiseiodes zuluagai and Amblyseius herbicolus (500 individuals /
tree); release of Chrysoperla carnea (100 larvae / fruit) and control farmer:
localized application of abamectin (1.5 cc / l). The Treatment C. carnea, abamectin
have good control of P. latus, presenting minor damage, followed by the release of
Phytoseiidae and further damage in the exclusion treatment. For P. oleivora
significant differences were observed in the evaluated treatments. The release of
C. carnea and abamectin had the least damage. The greatest damage was
observed in the release of Phytoseiidae treatment and exclusion. Apparently
released phytoseiid exercised little control over the rust mite. In addition to loss of
fruit caused by P. latus, were lost fungal fruit and natural loss. In addition we
determined the ability of predation and consumption of three species of
Phytoseiidae (Phytoseiulus fragari, Typholodromalus aripo and Amblyseius sp.)
And Chrysoperla carnea on P. latus, under laboratory conditions using a
completely randomized design with four treatments and ten repetitions. Treatments
consisted of supplying a Phytoseiidae predatory adult and larvae of C. carnea, 60
prey individuals from different states of P. latus: 20 eggs, 20 larvae and 20 adults
in plastic vials. Predators used ate the egg, larva and adult of P. latus, showing a
higher consumption of eggs and larvae and to a lesser proportion of adults. P.
fragari showed preference for the egg and larva, Amblyseius sp. adults preferred to
consume while T. aripo preferred eggs. C. carnea showed a preference for eggs.
These results provided some guidelines for developing a program of studies in
integrated management of mites.
Keywords: Mites in citrus. White mite. Chrysoperla carnea. Predation. Exclusion.
Phytoseiidae.
19
INTRODUCCIÓN
Los estudios de ácaros realizados en Colombia en cítricos, se refieren
fundamentalmente al reconocimiento de especies fitófagas y benéficas
asociadas a cultivos comerciales, son pocos los estudios encaminados a un
manejo integrado de este problema.
Varios autores en Colombia han registrado a los ácaros Polyphagotarsonemus
latus (Tarsonemidae) y Phyllocoptruta oleivora (Eriophyidae) ocasionando daños
en cítricos. Zuluaga en (1971) los reporta en el Valle del Cauca; Castaño y León
(1989), en Caldas, Quindío y Norte del Valle en cultivos entre 1000 y 1500
m.s.n.m. y Padilla (1998), en Jamundi, Valle del Cauca, sobre tangelo variedad
Orlando. En los estudios más recientes realizados por Mesa et al., (2010) en
colectas en Valle, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia, sobre arboles de
naranja Valencia, encontraron que la familia Tarsonemidae presentó la mayor
diversidad de especies entre los ácaros fitófagos, representando el 49% de las
especies encontradas. Siendo predominante en todas las zonas productoras de
los cinco departamentos, ocasionando pérdidas por momificación de frutos de
hasta dos meses de desarrollo y en otros casos causando cicatrices y
malformaciones, el único eriofido encontrado fue P. oleivora en muy pocas
localidades y en baja incidencia.
En entrevistas efectuadas a productores de naranja Valencia de los
departamentos de Valle, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia, se pudo constatar
que el uso de agrotóxicos en cultivos de cítricos ha sido intenso en algunas zonas,
sobre todo para el control del ácaro blanco P. latus y del ácaro tostador P. oleivora
(Mesa et al., 2011). En muy pocas fincas se cuenta con asistencia técnica, y las
aplicaciones de productos comerciales se realizan sin tener en cuenta los niveles
de poblaciones de ácaros y el estado fenológico del cultivo, los productos más
20
utilizados son las avermectinas genéricas y mezclas de ellas con otros productos
químicos (No fue posible obtener datos exactos sobre los costos del manejo de
ácaros). (Mesa et al., 2011). Este manejo tradicional que ha venido haciendo el
citricultor está en contravía de la política Colombiana de Protección a la
Producción Agropecuaria, que busca incrementar y garantizar una producción
competitiva, que cumpla con los requisitos sanitarios, y de calidad e inocuidad
establecidos internacionalmente, por la Organización Mundial del Comercio, OMC,
para acceder a los diversos mercados externos, ofreciendo la protección necesaria
a la producción nacional (MADR, 2005b).
Con los resultados de este trabajo de investigación que hizo parte del
proyecto:“Generación de estrategias para el manejo integrado de ácaros que
afectan la calidad del fruto en naranja Valencia para una producción competitiva
en Colombia”, y que se realizó en un cultivo de naranja Valencia en condiciones de
la finca San Pedro, Municipio de Caicedonia, Departamento del Valle del Cauca, se
ofrece a los agricultores opciones de manejo para este problema acarológico que
adquiere cada vez mayor importancia en varias zonas productoras de cítricos. En
este caso el énfasis mayor fue desarrollar prácticas amigables con el medio
ambiente, que permitan minimizar el uso de acaricidas que pueden dar lugar a la
presencia de residuos tóxicos prohibidos por los mercados de exportación.
21
2. OBJETIVOS
2.1 Objetivo principal:
Evaluar la actividad acaricida de (abamectina®, Paecilomyces fumorocereus®,
Aceite agrícola®) y la depredación (dos especies de Phytoseiidae y de
Chrysoperla carnea) en el control de los ácaros P. oleivora y P. latus especies que
causan el manchado, deformación de frutos y brotes en naranja Valencia.
2.2 Objetivos específicos:
Probar la eficacia de acaricidas (abamectina®, Paecilomyces fumorocereus®,
Aceite agrícola®) en el manejo y control de los ácaros P. oleivora y P. latus en
campo.
Determinar la efectividad de depredación de dos especies de Phytoseiidae y un
Chrysopidae sobre los ácaros P. oleivora y P. latus bajo condiciones de laboratorio
y de campo.
22
3. MARCO TEÓRICO
3.1 Cultivo de cítricos
Según la FAO en el año 2009 la producción de cítricos a nivel mundial fue de
77.781.970 toneladas mientras que la naranja en el mismo año fue de 67.601.635
toneladas, en un área sembrada de 419.235 ha (FAO, 2011).
En el mundo 108 países producen cítricos, en cerca de cuatro millones de hectáreas,
con una producción de 76 millones de toneladas, de las cuales el 70% son naranjas y
el resto está distribuido entre mandarinas, limones, toronjas y pomelos. Los mayores
productores mundiales son: Brasil, con 700.000 hectáreas, es el mayor exportador de
jugos y produce el 34% de la oferta mundial de naranjas. Estados Unidos, con
600.000 hectáreas aporta el 44% de la oferta mundial de toronjas y producen seis
millones de toneladas de naranjas. Japón, tiene 260.000 hectáreas y el 60% de la
oferta mundial de mandarinas. España, con 210.000 hectáreas, es el primer
exportador de naranja fresca. Le siguen en orden de importancia China, Israel, México
(limones), Sur África y Argentina (toronjas) (Finagro 2011)
Las exportaciones mundiales de cítricos se totalizaron en el año 2008 en cerca de
27.600 millones de dólares, donde los frutos frescos representan el 70% del total
transad, naranjas (26%), mandarinas (23%), limones y limas (15%), pomelos (5%).
Cabe mencionar que los jugos de cítricos representaron el 23% del total donde la
naranja fue el actor relevante (21%), los aceites esenciales representaron un 5%
del total, y las preparaciones alimenticias basadas en estas frutas, un marginal
3%.(FAO 2011)
Los mayores exportadores no han variado en esta década, a pesar de ello, y en
volúmenes físicos, destacó el relativo estancamiento de España, contrastando con
23
el marcado dinamismo de China, e igualmente Egipto, Sudáfrica, Argentina, Chile
y Croacia. Uruguay ocupó el puesto 13º en 2008 con un crecimiento en toneladas
del 10% entre el año 2000 y el 2006, ubicándose detrás de Australia y Argentina y
Brasil el 17º, todos ellos del hemisferio sur. (Finagro 2011).
3.2 Citricultura en Colombia
La producción de cítricos en el año 2010 para Colombia fue de 459.151 toneladas
en 29.940 hectáreas, con rendimientos de 15.3 toneladas por hectárea. La naranja
esta representada por una producción de 228.128 toneladas en 14.658 hectáreas,
con rendimientos de 15.6toneladas (Agronet 2012).
La tasa de crecimiento de la producción de naranja en los últimos diez años ha
sido del 6.8% en volumen y del 7% en área, índices muy superiores al de la
fruticultura colombiana que registró crecimientos del 3.6% en producción y de
5.4% en área sembrada, (MADR 2006). En Colombia los cítricos participan con el
1.8% del área sembrada en cultivos permanentes, y con 1.1% del área sembrada.
Uno de los grandes desafíos de la citricultura nacional es alcanzar los
rendimientos obtenidos en países como España e Israel, que a través de
programas de certificación de plántulas, han conseguido aumentar su producción
entre un 15 y 20% (Caicedo 2004).
Los principales departamentos especializados en producción de naranja son
Cesar, Tolima y Antioquia, los cuales convocan el 89,3% de la producción de esta
especie. Los siguen en importancia Santander y Cauca. Con excepción de Cesar,
todos estos departamentos presentan tasas positivas de crecimiento anual de la
producción, especialmente el departamento del Cauca y Antioquia. En el año 2002
los mayores rendimientos se presentaron el departamento de Antioquia, con 25,0
Toneladas por hectárea seguido por Santander con 20,7 y de lejos por Atlántico
con 13 (MADR 2005).
24
En Colombia, en el eje cafetero se encuentra localizada gran parte de la industria
procesadora de cítricos del país, con una capacidad de procesamiento de 110.000
toneladas de naranja por año, distribuidas entre Cicolsa-Quindío con 50.000
toneladas/año, Frutropico-Antioquia con 40.000 ton/año, Frutasa-Caldas con
13.000 toneladas/año y Passicol-Caldas con 7.000 toneladas/año (MADR 2005).
En el núcleo agroproductivo del Tolima, el eslabón agroindustrial está conformado
en su gran mayoría por microempresas de tipo familiar con un sistema de
producción artesanal, aunque en el departamento existen cuatro plantas para el
procesamiento industrial de frutas, que cuentan con recursos técnicos y de
infraestructura, pero que se encuentran subutilizadas, debido en parte a los bajos
niveles de procesamiento que se registran en este territorio dado la cultura
predominante del consumo en fresco de frutas, aunque sin desconocer el enorme
potencial que representa el mercado de procesados.
Algunas de las empresas agroindustriales del departamento del Tolima que
procesan cítricos para la fabricación de productos como zumo, pulpas,
mermeladas y almíbares son: Fruit valley S.A, Tolipulpa U.E. y Paysa Ltda.
(MADR 2005).
3.3 Ácaros en cítricos
La importancia de los ácaros fitófagos asociados a cultivos de cítricos en
Colombia, se puede apreciar tanto en los cultivos ubicados en la zona sur
occidental la cual comprenden los departamentos de Quindío, Risaralda, Caldas,
Antioquia, Valle del Cauca y Tolima. En estos cultivos se presentan diversos
problemas fitosanitarios entre los que se destacan los causados por ácaros
fitófagos, que ocasionan manchado y deformaciones de frutos, afectando
directamente la calidad y presentación cosmética de los frutos (Mesa et al., 2010).
Así mismo, los cultivos ubicados en la región oriental comprendida entre los
25
departamentos de Meta y Casanare que se enfrentan a graves problemas
fitosanitarios como la leprosis de los cítricos la cual es transmitida por el
Tenuipalpidae Brevipalpus phoenicis (León et al., 2006).
Varias especies de ácaros pertenecientes a las familias Tarsonemidae,
Eriophyidae, Tenuipalpidae y Tetranychidae afectan los cítricos en el trópico
(Jeppson et al., 1975 y Quiros-González 1996). Dentro de los Eriophyidae, P.
oleivora es el ácaro más importante en el mundo (Browning et al., 1995). En
Colombia la única especie de Eriophyidae que ha sido reportada P. oleivora por
Zuluaga (1971), Padilla (1998) y Mesa (1999) en el Valle del Cauca y Castaño y
León (1989) en Quindío, Risaralda, Caldas y norte del Valle. Según Mesa et al.,
2011), en los departamentos del Valle, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia, el
único Eriophyidae encontrado fue P. oleivora en muy pocas localidades y en baja
incidencia.
Entre los Tarsonemidae P. latus, es considerada como la plaga más importante de
los cítricos en los trópicos y en muchas regiones del mundo (Jeppson et al., 1975,
Hugon 1983, Smith y Papacek 1985 y Gerson 1992). En Colombia esta especie ha
sido reportada sobre cítricos por Zuluaga (1971) y Padilla (1998) en el
departamento del Valle del Cauca y Castaño y León (1989) en Caldas, Risaralda,
Quindío y norte del Valle del Cauca. Mesa (1999) reporta esta especie asociada a
más de 15 hospederos cultivados y silvestres. En colectas en Valle, Quindío,
Caldas, Risaralda y Antioquia, sobre árboles de naranja Valencia, se encontró que
la familia Tarsonemidae, presento la mayor diversidad de especies, entre los
ácaros fitófagos representando el 49% de las especies encontradas, siendo
predominante en todas las zonas productores de los cinco departamentos,
ocasionando pérdidas por momificación de frutos de hasta dos meses de
desarrollo y en otros casos causando cicatrices y malformaciones. Las otras
especies encontradas en este estudio y que se registran por primera vez
asociadas a cítricos en Colombia son Daidalotarsonemus sp., Fungitarsonemus
26
sp., Tarsonemus sp. y Phytonemus sp. (Mesa et al., 2009). Según Ochoa et al.,
(1991), algunas especies de estos géneros generalmente llevan adheridas a su
cuerpo y en estructuras especializadas esporas de hongos, comprometiéndolos en
la diseminación de enfermedades fungosas (Mesa et al., 2011).
En la familia Tenuipalpidae, el género Brevipalpus, contiene las especies de mayor
importancia económica. B. phoenicis (Geijskes) es considerado plaga clave en los
cítricos en Brasil (Gravena et al., 1995). Esta especie es el vector del virus de la
enfermedad conocida como leprosis de frutos y tallos en los cítricos. En Colombia
han reportado sobre cítricos las especies B. phoenicis y B. obovatus (Zuluaga
1971 y Padilla 1998) en el departamento del Valle, Castaño y León (1989) en la
zona Cafetera. Mesa (1999) y Toro (1997) reportaron la presencia de la especie
en diversos hospederos. B. phoenicis fue reportada en Colombia, en 2006
asociada a la presencia de la leprosis de los cítricos, en los Llanos Orientales en
los Departamentos de Casanare y Meta (León et al., 2006). De acuerdo con Mesa
et al., (2011) B. phoenicis se encontró en alta frecuencia y distribución sobre
hojas, ramas y especialmente en frutos, a pesar de las altas precipitaciones
pluviométricas en el Valle del Cauca, Quindío, Risaralda, Caldas y Antioquia,
también se encontró B. obovatus en menor proporción.
Dentro de los Tetranychidae, se registran varias especies de importancia.
Panonychus citri (McGregor), de distribución cosmopolita y con amplia gama de
hospederos del genero Citrus. Eutetranychus banksi (McGregor), E. africanus
(Tucker), E. orientalis Klein, E. cendani y Tetranychus urticae Koch (Smith et al.
1997). En Colombia solo se tiene registro de los siguientes Tetranychidae
asociados a cítricos: P. citri, E. banksi y T.pos. mexicanus (Zuluaga 1971, Castaño
y León 1989 y Padilla 1998). En muestreos en Valle del Cauca, Caldas, Quindío,
Risaralda y Antioquia, sobre naranja valencia, solo encontraron en Antioquia y
Valle del Cauca, la presencia de P. citri y en poca frecuencia E. Banksi (Mesa et
al., 2011).
27
Los Tydeidae, se presentan en grandes colonias de árboles frutales y en plantas
ornamentales, en diferentes localidades de Colombia (Jeppson et al., 1975). De
acuerdo con lo expresado por Krantz (1978), la mayoría de las especies de
Tydeidae son fungívoras, pero la presencia de colonias densas, con todos los
estados de desarrollo, producen manchas sobre el tejido de las plantas. Muchos
técnicos y agricultores consideran como un problema para los cultivos la presencia
de colonias de Lorryia formosa y L. turrialbensis y toman medidas para bajar sus
poblaciones. Sin embargo, Mendel y Gerson (1982) y Gerson y Smiley (1990)
demostraron con experimentos en huertos de cítricos donde excluyeron las
poblaciones de L. formosa mediante el uso de acaricidas, que la escama Saissetia
oleae (Oliver), aumentó considerablemente, en comparación con las parcelas
donde no se aplicaron productos químicos. Los autores concluyeron que L.
formosa se alimenta de la mielecilla producida por la escama y por tanto actúa
como un agente "aseador" de los cultivos de cítricos. Padilla (1998), relato para el
Valle del Cauca la presencia de Lorrya formosa, L. turrialbensis, Parapronematus
citri.
3.4 Ácaros fitófagos de mayor importancia agrícola en cítricos
3.4.1 Polyphagotarsonemus latus (Banks)
Colombia presenta una baja participación en los mercados de exportación de
naranja Valencia (Espinal et al., 2005). Entre otros factores, esta situación está
asociada a la problemática ocasionada por plagas como los ácaros dentro de los
cuales se destaca P. latus. Este Tarsonemidae, conocido como ácaro blanco tiene
amplia distribución geográfica y un número considerable de hospedantes
vegetales en zonas tropicales (León 2001). Según Gerson (1992), Cross-Romero
y Peña (1998). P. latus, presenta amplia distribución geográfica (Australia, Asia,
África, Europa, Norte, Centro y Sur América, Islas del Pacifico sur) y tiene más de
28
60 familias de plantas como hospederas. P. latus se disemina por el viento, por
estructuras vegetales transportadas de un lado para otro, de forma natural por el
contacto del follaje de las plantas y por la relación forética con áfidos y moscas
blancas (Palevsky et al., 2001). Con tan amplio el intervalo de hospederos, que
incluyen plantas que contienen importantes toxinas, por ejemplo especies de
Apocynaceae, Asclepiadaceae, Euphorbiaceae y Solanaceae, lo cual sugiere que
P. latus posee eficientes mecanismos de detoxicación.
El ácaro P. latus puede afectar cultivos bajo condiciones de invernadero (Peña y
Campbell 2005) y campo abierto (Rogers et al., 2009). De acuerdo con Mesa et
al., (2010), en colectas en Valle del Cauca, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia,
sobre arboles de naranja Valencia, se encontró que la familia Tarsonemidae,
presentó la mayor diversidad de especies, entre los ácaros fitófagos
representando el 49% de las especies encontradas, siendo predominante en todas
las zonas productores de los cinco departamentos (Mesa et al., 2011).
Las condiciones óptimas para el incremento en las poblaciones de P. latus en
cultivos de cítricos en la Florida incluye altas temperaturas, alta humedad relativa y
baja intensidad de luz solar según lo reporta Rogers et al., (2009). En el caso de
Brasil Leite de Oliveira (2008), reporta que el ácaro se presenta en cualquier
época del año. Sin embargo, presenta mayor incidencia entre los meses de
febrero y mayo cuando atacan brotes tiernos en los cultivos. En estudios de Mesa
et al., (2011) se encontró que P. latus se presenta de manera permanente sobre
estructuras jóvenes como brotes tiernos y frutos en sus primeros estados de
formación, en este estudio se estableció que estados inmóviles como huevos y
ninfas se mantienen en hojas tiernas aún con precipitaciones de 150 mm de lluvia
por semana. Por su parte, estados móviles como larvas y adultos, disminuyen sus
poblaciones cuando hay precipitaciones entre 10- 50 mm de lluvia/semana.
29
3.4.1.1 Daños ocasionados por P. latus en Cítricos
El daño en cítricos se caracteriza por la malformación de tejidos, brotes
reproductivos y flores (Rogers et al., 2009). Cuando ataca frutos éstos toman una
apariencia quemada y pueden presentar un levantamiento de la capa superficial
de la epidermis (Peña y Campbell 2005, Rogers et al., 2009). De acuerdo con
Mesa et al., (2011) en campo se encuentra P. latus ocasionando pérdidas por
momificación de frutos de hasta dos meses de desarrollo y en otros casos
causando cicatrices y malformaciones.
La alimentación del P. latus causa una variedad de síntomas en diferentes
hospederos, y una variedad de reacciones específicas por efecto de la posible
toxina que inyecta. Algunos de estos síntomas, son confundidos con
enfermedades virales, problemas de herbicidas o exacerbación de deficiencias de
magnesio (Jeppson et al., 1975). Los daños más significativos de este ácaro, son
observados en las regiones de crecimiento de la planta donde los tejidos son
túrgidos. Esto puede estar ligado al hecho de que sus estiletes quelicerales son
muy cortos, no apropiados para la alimentación de tejidos ya formados.
Este ácaro infesta las hojas nuevas de los brotes, produciendo daños severos y
deformaciones. De ahí pasa a los frutos recién formados, atrofiando su
crecimiento hasta la momificación y deformación de los mismos. Con sus estiletes
perfora las células superficiales, el primer síntoma de ataque es la decoloración y
plateamiento o bronceado del envés de las hojas. En seguida las células de los
tejidos entran en colapso. Las hojas nuevas se tornan estrechas, rígidas, torcidas,
enrollando sus bordes. Posiblemente se presenta una inyección de toxinas
durante la alimentación, lo cual induce la alteración de los tejidos. En estudios
realizados durante dos años por Mesa et al., (2011) reporta que en brotes tiernos y
frutos en formación, siempre es posible encontrar poblaciones de P. latus. El daño
es tan severo en esta etapa, que si los frutos no se “momifican” (detienen su
30
crecimiento) continúan su desarrollo con las cicatrices del daño previo sufrido
durante sus primeras etapas de formación.
En estudios realizados por Rodríguez et al., (2010) bajo condiciones de
invernadero se pudo constatar que el daño de P. latus sobre brotes tiernos de
naranja Valencia se caracteriza por una deformación de los tejidos donde el borde
de la hoja se enrolla hacia el haz. Posteriormente se pueden presentar otros
daños tales como la decoloración de la hoja y el cambio de tonalidad hacia un
color cobrizo que puede cubrir el haz o el envés. También se pueden presentar
síntomas como distorsión de las hojas las cuales toman una forma ahusada.
Según Rodríguez et al., (2010) los daños se pueden presentar entre 7 y 12 días
después de una infestación inicial. Mediante experimentos de laboratorio en La
Florida, Peña (1990) comprobó que el daño en limas aparece después de 4 a 12
días que los ácaros empiezan a alimentarse del tejido vegetal (Moraes y
Flechtmann 2008). Smith et al., (1997), indican que el daño de este ácaro en los
frutos se caracteriza por el levantamiento de la capa superficial de la epidermis, la
cual queda adherida como una película fina de coloración gris plateada a la
superficie del fruto y es fácilmente removible. Peña y Bullock (1994), mencionan
que P. latus reduce el área foliar y los contenidos de agua en limas y naranjas
dulces en Florida, EE.UU. Peña (1990), reporta que el daño causado por P. latus
en lima, ocurre entre 4 y 6 días después de la infestación y que el daño severo en
la epidermis de los frutos aparece 12 días después de la infestación o cuando los
frutos de la lima tienen dos tercios de maduración.
3.4.1.2 Ciclo de vida de P. latus
Durante su ciclo de vida pasa por los siguientes estados de desarrollo: huevo,
larva, “pupa-larval” y adulto (Gerson 1992, Rogers et al., 2009). La pupa
corresponde a una fase inmóvil en el cual el estado ninfal se desarrolla en la
31
cutícula larval. Los huevos son característicos de la especie. Grandes, ocupan
casi la mitad del cuerpo de la hembra. De forma oval y blanquecina, el corion está
cubierto por filas longitudinales de tubérculos blancos. Los machos comienzan su
actividad reproductiva buscando una “pupa”, levantándola con ayuda de su último
par de patas, fijándola por la papila genital masculina al extremo posterior de su
cuerpo y cargándola a medida que caminan, hasta la emergencia del adulto
hembra (Gerson 1992, Rogers et al., 2009).
La cópula se realiza inmediatamente emerge la hembra. P. latus es haplo-diploide,
siendo los machos producidos por partenogénesis arrenotoca y las hembras a
través de la reproducción sexual, aunque se ha observado reproducción telitoquica
(Norton et al., 1993). Vieira & Chiavegato (1999), encontraron que la biología de P.
latus sobre limón siciliano Citrus limón Burn a 27.1 + 0.5 oC y 67.6 + 1.3 % de
humedad relativa, fue 3.7 días desde huevo hasta adulto, la fecundidad de 58.9
huevos por hembra y la tasa de crecimiento de la especie rm de 3.6%. Ferreira et
al., (2006), encontraron que las mayores temperaturas aceleran el desarrollo de
huevo a adulto de P. latus así: a 18, 22, 25, 28 y 32 oC en 7.3, 5.1, 4.4, 3.3 y 3.5
días respectivamente. Sin embargo, con relación a la fecundidad la temperatura
ideal fue 25 oC con 44.3 huevos/hembra en contraste con 16.5 y 13.3 a 18 y 32 oC,
sobre Vitis vinifera. Durante su ciclo de vida P. latus pasa por los estados de
huevo, larva, pupa, ninfa y adulto, con una duración de 3.18 días desde huevo
hasta adulto, en estudio realizado bajo condiciones de laboratorio (Valencia et al.,
2010).
3.4.2 Phyllocoptruta oleivora (Ashmead)
El ácaro tostador P. oleivora, presenta especificidad de hospedero, ocurre en
todas las variedades de Citrus sp. En diferentes regiones del mundo es
considerado una plaga clave (Yang et al., 1994). En Colombia la única especie de
32
Eriophyidae que ha sido reportada P. oleivora por Zuluaga (1971), Padilla (1998) y
Mesa (1999), en el Valle del Cauca y Castaño y León (1989), en Quindío,
Risaralda, Caldas y norte del Valle. Mesa et al., (2010) en los departamentos del
Valle, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia el único Eriophyidae encontrado fue
P. oleivora en muy pocas localidades y en baja incidencia. Ochoa et al., (1991)
indican que en Citrus sp., en Costa Rica, P. oleivora se localiza sobre hojas,
ramas tiernas y frutos. Generalmente en el envés de las hojas expuestas, mientras
que en las protegidas se localizan por ambas caras.
La dispersión de los Eriophyoidea en el estado adulto se realiza de diferentes
maneras, siendo una de las más importantes por el viento o sobre insectos. Las
hembras se desplazan hacia el borde de las hojas, donde se fijan por medio de
una ventosa anal y se exponen al viento, moviendo rápidamente sus patas. En
posición de dispersión es común observar hembras con el idiosoma doblado en
arco y proyectándose hacia la corriente de aire. También pueden formar cadenas
de individuos unidos por las ventosas anales, lo que conduce a la dispersión aérea
de grupos de ácaros. Se ha encontrado foresis de eriofidos sobre abejas y
pulgones (Moraes & Flechtmann 2008).
3.4.2.1 Daños ocasionados por P. oleivora en Cítricos
El ácaro P. oleivora, es una de las especies que causa el mayor daño cosmético
en los fruto de naranja. El daño causado en el haz de las hojas y en frutos
pequeños se debe al deterioro de las células de la epidermis y el resultado son
pequeños puntos amarillos y cafés. Cuando el daño alcanza la cutícula, la
apariencia es de un bronceado y la textura es áspera y rugosa. El daño en el
follaje puede causar pérdidas hasta del 30% de la producción, por la reducción de
la capacidad fotosintética del árbol (Davies y Albrigo 1994).
El daño ocasionado por P. oleivora se produce por la inserción de los estiletes
33
quelicerales, los cuales alcanzan las células epidérmicas de la cáscara y rompen
células de aceite (Moraes y Flechtmann 2008). En los frutos de naranja las células
epidérmicas atacadas se colapsan, modificando su color. Investigaciones de
Fundecitrus en Brasil, han demostrado que el daño en frutos es producido por la
alimentación del ácaro en las células epidérmicas de la cáscara y no se debe a la
oxidación de aceites contenidos en las células oleosas. Bajo las condiciones de
Brasil, en el periodo de verano a otoño, es posible encontrar entre 50 a 2000
ácaros por cm2, causando aumento significativo de la emisión de etileno y
ocurriendo el bronceamiento por oxidación de algunas sustancias. Cuando se
presentan infestaciones altas, se puede presentar perdida de peso de los frutos
entre un 19 a 25%, disminución del diámetro entre 6.5 a 8.5%, caída de frutos
entre 5 a 20% y entre un 21 a 28% del volumen (Fundecitrus 2008).
En otro estudio según McCoy (1996), el ácaro tostador rompe células de aceite de
la epidermis de los frutos de naranja, estas células perforadas se colapsan,
modificando su color. La alimentación del ácaro causa una producción de etileno
(C2H4), que puede estimular el cambio de color en hojas y frutos y que parece
también estar asociada a lignina durante el aparecimiento del tejido de
cicatrización y una probable oxidación de sustancias del citoplasma de las células
de la epidermis. En limón y tangelo, la superficie de los frutos puede tornarse
plateada. Como resultado del ataque del ácaro, además del daño cosmético, el
sabor puede ser alterado por la concentración de azucares, ácidos, etanol y
acetaldehído(Gerson 1992, McCoy 1996, Rogers et al., 2009).
Las hojas de naranja presentan ligeras punteaduras amarillas, dándoles una
apariencia pálida, que se asemeja al daño producida por E. banksi. Mesa et al.,
(2011) mencionan que el daño en frutos de 1-3cm de diámetro se caracteriza por
un cambio en la coloración de la epidermis la cual se torna blancuzca y opaca, con
apariencia de estar “momificada”; este daño inicialmente puede ocupar áreas
pequeñas pero a medida que pasa el tiempo puede llegar a cubrir todo el fruto,
34
mientras que en frutos 3- 7cm de diámetro se observa un cambio en la tonalidad
de la epidermis la cual pierde su brillo y se torna opaca. Posteriormente, se
observan decoloraciones del tejido, el cual se torna amarillo pálido. Según McCoy
(1996), cuando solo se presenta P. oleivora, si el daño ocurre en forma temprana,
consiste en un ennegrecimiento o tonalidad pardo negruzca, es liso y opaco, pero
si el ataque es tardío se torna brillante.
El daño de P. oleivora puede abarcar hasta el 100% del fruto, dependiendo de su
localización en el árbol. Por lo general los más afectados están cubiertos por hojas
o frutos. Los frutos que son severamente afectados por el tostador presentan
tamaño y peso inferiores a aquellos sanos obteniéndose menor rendimiento de
jugo, por lo que las pérdidas económicas son significativas. En Bahía, Brasil,
Nascimento et al., (1984) verificaron que el ataque del ácaro ocasiona la caída
prematura del fruto, así como, reducción del peso, el volumen y contenido del jugo
de los frutos.
En observaciones realizadas por Mesa et al., (2011) en cultivos de naranja
valencia en Caicedonia, Valle del Cauca, en los cuales se realizaron estudios de
dinámica poblacional de P. oleivora, nunca se han encontrado sobre hojas tiernas,
ni en frutos menores a 4 meses de desarrollo. Por otra parte Davies y Albrigo
(1994), reportan que todos los estados de desarrollo son encontrados sobre hojas,
brotes y especialmente en frutos. Bajo las condiciones de Brasil, en el periodo de
verano a otoño, es posible encontrar entre 50 a 2000 ácaros por cm2, (Fundecitrus
2008). Lo que resulta similar a lo reportado en Colombia por Mesa et al., (2011)
quienes mencionan los picos más altos de población de la especie durante las
épocas de verano. Con relación a tamaño de los frutos y grados brix no se ha
encontrado diferencia significativa entre frutos infestados por tostador y frutos
sanos. Sin embargo, se han observado diferencias significativas en estos
parámetros entre frutos infestados, colectados en Caicedonia y en el corregimiento
del Bolo, Palmira, localidades que presentan diferencias en humedad relativa,
35
precipitación, temperatura y altitud (Mesa et al., 2011).
3.4.2.2 Ciclo de vida de P. oleivora
Según Oliveira (2000) el desarrollo total de huevo a adulto es de
aproximadamente 7 días y la fecundidad es de 13 huevos por hembra a 25 °C.
Durante su desarrollo pasa por los estados de huevo, larva, ninfa y adulto. Los
huevos al ser ovipositados fluyen como un liquido y al ser depositados en el
sustrato presentan diferentes formas. Al ser colocados el corion se endurece
rápidamente (Moraes & Flechtmann 2008). Para la reproducción no se presenta
copula, el macho produce espermatóforos en forma cónica, que libera sobre la
superficie de las plantas para que las hembras se posen sobre ellos y tomen los
espermas. Se presenta haplo-diploidia, los machos son producidas por
partenogénesis arrenotokia (hembras no fertilizadas) y las hembras por
reproducción sexual, no se ha constatado telitokia (Norton et al., 1993; Helle &
Wisoki 1996). Durante su ciclo de vida P. oleivora pasa por los estados de huevo,
larva, “pupa-larval” y adulto, con una duración de 7.4 días desde huevo hasta
adulto estudio realizado bajo condiciones de laboratorio (Valencia et al., 2010).
3.5 Control biológico de ácaros
3.5.1 Depredadores
A pesar de los numerosos estudios sobre el control biológico de ácaros en cítricos,
se puede afirmar que se conoce relativamente poco del potencial de algunos
grupos de organismos que actúan como reguladores naturales de ácaros plaga
(Mesa et al., 2010). La primera reseña sobre insectos, arañas, ácaros y patógenos
que actúan como agentes de control biológico de ácaros fue realizada por
36
McMurtry et al., (1970) y más recientemente Gerson y Smiley (1990) y Gerson et
al., (2003) indicaron el potencial de algunas especies de ácaros poco conocidos
como depredadores de otros ácaros. Uno de los mayores obstáculos para la
utilización de muchas de estas especies benéficas se debe a la dificultad de
producirlos masivamente para liberación o aplicación en campo. Los depredadores
más promisorios de ácaros fitófagos en cítricos pertenecen a la familia de ácaros
Phytoseiidae (Mesa et al., 2010).
En Colombia, Zuluaga (1971), en el primer inventario de ácaros de importancia
agrícola en Colombia, registró en cultivos de cítricos los ácaros depredadores
Cheyletogenes ornatus (Cheyletidae), Cunaxa simplex (Cunaxidae), Agistemus sp.
cercano a exsertus (Stigmaeidae) y los Phytoseiidae Amblyseius anacardii, A.
aerialis, A. largoensis, Euseius alatus, y Iphiseiodes zuluagai que fue descrita
posteriormente por Denmark y Muma (1972).
Posteriormente, Castaño y León (1989), encontraron casi tres veces más el
número de especies de Phytoseiidae que registro Zuluaga (1971), en su trabajo de
búsqueda de controladores biológicos asociados a las plagas que afectan el
cultivo de los cítricos en Caldas, Quindío, Risaralda y en el norte del Valle.
Castaño y León (1989) reportaron que en el 75% de las fincas muestreadas se
encontró I. zuluagai en todos los niveles de los árboles. Como especies
depredadoras de mayor abundancia mencionan I. zuluagai, A. herbicolus, E.
concordis, Amblyseius sp., A. chiapensis, A. aereialis, A. coffeae, E. alatus,
Euseius sp. E. naindaimei, E. caseariae, Proprioseiopsis spp. Typhlodromalus
spp., Typhlodromina spp.. Padilla (1998), reporto 29 especies de ácaros
pertenecientes a 13 familias, de las cuales 8 especies son Phytoseiidae E.
concordis, I. zuluagai, A. chiapensis, A. aereialis, Proprioseiopsis mexicanus, T.
sp., Neoseiulus sp. Según Mesa et al., (2011) el complejo de especies de
Phytoseiidae encontrado por Castaño y León (1989), permanece en los cultivos de
naranja Valencia.
37
Los depredadores más promisorios de ácaros fitófagos en cítricos pertenecen a la
familia Phytoseiidae. Sin embargo muchos de los trabajos publicados se refieren a
la constatación de la presencia de una especie de Phytoseiidae y su relación con
un ácaro fitófago, pero no existen reportes sobre el efecto significativo de estos
depredadores sobre poblaciones de ácaros plaga (Mesa 2010).
Existen registros en la literatura de especies de Phytoseiidae que predan ácaros
eriofidos y tarsonemidos. Smith y Papacek (1985), reportan que E. victoriensis
(Womersley) mostró un efectivo control biológico del ácaro P. latus en cítricos en
Queensland, Australia (Hugon,1983) y en las Antillas. Brown y Jones (1983),
introdujeron E. stipulatus (Athias-Henriot) para el control de P. latus en cultivos de
limones en California, con resultados favorables especialmente durante la
primavera.
Esfuerzos significativos para identificar depredadores de P. latus en cultivos de
limón en California fueron realizados por Badii y McMurty (1984), quienes liberaron
las especies T. annectens De León, T. porresi McMurtry, T. rickeri Chant, y E.
stipulatus. Peña (1990), reporto como depredadores de P. latus en frutos de limón
en Florida, EE.UU. a los Phytoseiidae T. peregrinus, T. dentilis, A. aeralis, G.
helveolus; a Bdella distincta (Bdellidae) y Asca mumae (Ascidae).
Peña (1992), encontró que T. peregrinus en condiciones de laboratorio e
invernadero consume del 23 al 75% de huevos, estados larvales y adultos de P.
latus y en pruebas de preferencia constato que P. latus es más apetecido por el
depredador. Peña et al., (1996), encontraron que N. californicus mantuvo a P.
latus por debajo del nivel de daño económico en frutos de lima.
En Cuba, Cabrera et al., (1987), encontró los Phytoseiidae: A. agrestis, A.
delhiensis, A. largoensis, T. stipulatus como enemigos naturales promisorios de P.
latus y constato la presencia de H. nodulosa sobre poblaciones de P. oleivora.
Villanueva et al., (2006), reportaron las especies de Cecidomyiidae (Díptera),
38
Feltiella sp. y Lestodiplosis sp. predando sobre todos los estados de desarrollo de
P. oleivora en cítricos de la Florida y consideraron necesario continuar con las
investigaciones para evaluar su potencial como depredadores.
3.5.2 Entomopatógenos
Los hongos entomopatógenos se encuentran entre las alternativas más
promisorias como reguladores naturales de ácaros plaga en cítricos. Peña et al.,
(1996), confirmaron que B. bassiana, P. fumosoroseus e H. thompsonii, fueron
capaces de infectar P. latus bajo condiciones de laboratorio. Alves et al., (2005)
reportaron la patogenicidad de B. bassiana, sobre P. oleivora la cual fue evaluada
a diferentes concentraciones. La mortalidad de P. oleivora fue observada a partir
del segundo día después de la inoculación con B. bassiana, y en dosificación de
5x107 y 1x108 conidias/ml la mortalidad fue del 50-60% en el tercer día.
En Colombia, Bustillo (1987), indicó que H. thompsonii, se aisló de P. oleivora y
Tetranychus cinnabarimus en cultivos de cítricos en Mosquera, Cundinamarca.
Castaño y León (1989), reportaron a H. thompsonii en el 55% de las fincas
muestreadas en la zona citrícola de Caldas, Quindío y Norte del Valle del Cauca
parasitando a P. oleivora. Según Castaño (1992) este hongo puede llegar a
eliminar una población del ácaro.
Después de los depredadores, los entomopatógenos causan una reducción
significativa en las poblaciones de P. oleivora (Van Leeuwen et al., 2009).
De acuerdo con Van der Geest y Bruin (2008) H. thompsonii fue desarrollado
como un acaricida biológico por McCoy en la década de 1970 para el control de P.
oleivora en cítricos por su particular infección de eriófidos, sin embargo el
desarrollo comercial de los preparativos del micelio para aplicar en campo falló
porque las hifas del hongo sufrieron lisis durante el almacenamiento y por ese
39
motivo, se suspendió el trabajo. Recientemente, el hongo ha recibido una atención
para el control de eriófidos.
Estudios desarrollados por Aghajanzadeh et al., (2006) demostraron que
aislamientos de H. thompsonii evaluados sobre P. oleivora bajo condiciones
controladas causaron mortalidades superiores al 80% en adultos y larvas del
ácaro. Resultados similares fueron encontrados por Gerson et al., (2008), quienes
reportan que H. thompsonii ocasionó mortalidad entre el 80 y 90% sobre
poblaciones de P. oleivora criada en laboratorio; sin embargo, debido a sus
necesidades de humedad próximas a la saturación, el microorganismo se
consideró inadecuado para aplicaciones en campo.
Otro de los hongos entomopatógenos promisorios para el control de P. oleivora en
cultivos de cítricos es Meira geulakonigii Boekhout que según lo reportado por
Gerson et al., (2008) y Paz et al., (2007) el hongo puede causar entre el 80-90%
de mortalidad de la población de P. oleivora.
3.6 Manejo químico de ácaros en cítricos
El uso de agrotóxicos en cultivos de cítricos ha sido extensivo en el mundo, sobre
todo para el control del ácaro vector de la leprosis de los cítricos B. phoenicis y del
ácaro tostador P. oleivora. Solo en la citricultura Brasilera para el año 2003, se
gastaron US$ 70 millones en acaricidas, representando más del 50% de los costos
de todos los productos usados para la protección de los cítricos.
La evolución de la resistencia de ácaros plaga a agrotóxicos es uno de los
grandes problemas en el manejo integrado de plagas en cítricos debido a el
control químico es una importante táctica de control. La resistencia de P. oleivora
a dicofol ya fue detectada, a partir de poblaciones colectadas en cítricos de
Florida, EE.UU. así como también han sido reportadas diferencias en la
40
susceptibilidad de este ácaro a las abamectinas (Omoto y Batista 2004). Con el
propósito de mejorar la producción del cultivo de cítricos, muchos investigadores
en el mundo dedican grandes esfuerzos a evaluar nuevas moléculas químicas y
algunos productos no convencionales.
Lei et al., (2003), encontraron que el aceite Sunspray (7E y 9E) ejerce control
eficientemente sobre P. citri, P. oleivora, Unaspis yanonensis, Toxoptera citricidus
y Phyllocnistis citrella en cultivos de cítricos en Chongging, China, sin embargo
puede afectar los brotes vegetativos, botones florales y la calidad del fruto.
Kalaisekar et al., (2003), en experimentos realizados en Andhra Pradesh, India
para el control de P. oleivora encontraron que Mancozeb proporciono el mayor
control, seguido de Monocrotophos, Dicofol, Phosalone, Mitac, Triazophos y
Profenofos y los insecticidas botánicos evaluados extractos de Azadirachta y
semillas de Anona fueron los menos eficientes en el control de los ácaros.
Grout y Stephen (2002), encontraron en evaluaciones para el control de P.
oleivora en limones y naranja Valencia en Nelspruit, Sudáfrica, que las
poblaciones del ácaro no fueron controladas por Mancozeb aplicado en altas
concentraciones (200 ml/hl). Chlorfenapyr presentó control similar al obtenido con
Bromopropylate, pero Chlorfenapyr fue extremadamente nocivo con la fauna
benéfica. Abamectin más aceite y Spirodiclofen presentaron resultados similares
en el control del ácaro, sin embargo es necesario estudiar el efecto de estos dos
productos sobre los enemigos naturales. Los autores sugieren indicios de
resistencia a Mancozeb.
Knapp et al., (2001), evaluaron los aceites industriales derivados del petroleo
ExxonMobil, Helena Chemical Company, Petro Canada, y Sun Oil Company
petroleum, para el control de P. oleivora en Citrus sinensis en Florida, USA y
encontraron que no produce daño en hojas ni en frutos y ejerce buen control en
las poblaciones. Smith (1995), encontró buen control de P. latus en cultivos de
41
cítricos en Queensland, Australia, al utilizar el regulador de crecimiento Buprofezin
al 0.125, 0.25 y 0.5 g i.a/litro y Dicofol al 0.5 g i.a./litro.
3.7 Manejo integrado de ácaros
En evaluaciones sobre posibles estrategias de manejo MIP para P. oleivora,
Selenaspidus articulatus y Toxoptera citricidus en cultivos de cítricos en São
Paulo, Brasil, Galli, et al., (1995), encontraron que insecticidas tan tóxicos como
aldicarb (19.5 g a.i./árbol) y ethion (75 g a.i./100 litros); fueron efectivos para el
control de P. oleivora. Las aplicaciones de methidathion (50 g a.i./100 litros)
causaron resurgencia de P. oleivora. Solamente aldicarb fue selectivo para
Chrysopidae.
Como puede verse no se trata en realidad de un MIP si no de la utilización de un
control químico muy fuerte con poca consideración por efectos ambientales. En
Tailandia, Sirikajornjaru et al., (2005), compararon costos de producción y
rendimientos en 6 cultivos de cítricos manejados con control químico y con
estrategias de manejo integrado de plagas. Cada cultivo fue dividido en dos
tratamientos así: uno MIP (que desafortunadamente no está bien definido en el
resumen disponible) y el otro control químico - agricultor. Los resultados mostraron
que con el MIP se obtuvo una aproximación a la conservación de enemigos
naturales y se redujo la frecuencia de aplicaciones de insecticidas y fungicidas
entre 20-54% y 25-55% respectivamente, comparado con otros tratamientos
usados por el agricultor. Los costos de producción y los beneficios netos con MIP
fueron más bajos que los del agricultor.
Beitia (2007), indica que la producción integrada de cítricos en España se ha
incrementado de 7.676 ha en el 2000 a 16000 ha en el 2005. En la región
Valenciana durante el 2006 más de 731 productores están usando métodos
integrados de producción en un área de 6708 ha. El resultado del uso del sistema
42
de producción integrada es la reducción de un 30% de tratamientos químicos y el
incremento de controles biológicos, físicos y culturales.
Ali et al., (2005), evaluaron un programa de MIP para ácaros eriofidos y
tenuipalpidos en cultivos de naranja Baladi en Menoufiya Governorate, Egypt. Los
tratamientos evaluados fueron avermectina 1.8 EC (40 ml/100 litros de aguar), Bio-
fly (B. bassiana, 150 ml/100 litros de agua) y mancozeb (720 g/600 litros de agua).
También liberaron 50 a 60 individuos por árbol del Phytoseiidae A. swirskii
después del tratamiento químico. Según los autores, la aplicación de avermectina
integrada con liberaciones de A. swirskii fue efectiva para disminuir las
poblaciones de los eriófidos y se obtuvo excelente control. Los porcentajes de
control alcanzados fueron 9.4, 12.7, 10.3 y 86.8% para avermectina, B. bassiana,
Mancozeb comparado con el control, respectivamente.
3.8 Respuesta funcional
Los estudios de preferencia de depredadores son importantes para tomar
decisiones en el momento de su liberación para el control de plagas en campo.
Además, Venzon et al., (2002), reportaron que los depredadores generalistas
muestran preferencias marcadas hacia algunas presas. El fenómeno de
preferencia se puede dar debido a dos factores: selección activa por el depredador
y selección pasiva por la presa. Estos dos factores interactúan e influyen en la
preferencia (Blais y Maly 1993).
La elección activa consiste en que el depredador discrimina entre presas de
diferente calidad (Lang y Gsödl 2001). En este caso, los aspectos que pueden
influir en la depredación son: la variación de tamaño entre presas Peckarsky
(1980) y la calidad nutricional que suministran las diferentes presas al depredador
43
(Mendes et al., 2002). Esta elección activa depende en buena parte de la
interacción de las plantas con los enemigos naturales de los fitófagos, pues las
plantas pueden atraer enemigos naturales a través de la producción de sustancias
volátiles inducidas por la presencia de los fitófagos; también debido al suministro
de refugio o comida para estos enemigos naturales de plagas (Venzon et al.,
2001).
Los químicos volátiles de origen vegetal desempeñan un valioso papel durante la
búsqueda de presas por parte de artrópodos carnívoros (Gnanvossou et al., 2002).
Para diseñar experimentos de preferencia de depredadores es necesario tener en
cuenta el aprendizaje en artrópodos, por ejemplo Boer et al., (2005) reportaron
que por medio de este fenómeno los ácaros depredadores pueden encontrar sus
presas, especialmente durante el aprendizaje preimaginal que consiste en el
comportamiento que adoptan los artrópodos que es dependiente de experiencias
olfatorias de los estados inmaduros y que influye en su preferencia al buscar
comida, pareja y sitios de oviposición (Gutiérrez 2007).
Badii y McMurtry (1988), han señalado que factores tales como las respuestas
numérica y funcional, la capacidad de búsqueda, la tasa reproductiva y la
selección de la presa interactúan y finalmente determinan el éxito con que la
población del fitoseido regula la densidad de su presa. Para medir las respuestas
numérica y funcional los depredadores son confinados en dispositivos de
aislamiento con diferentes densidades de presas, por un período de tiempo
determinado. Al finalizar éste, los depredadores son retirados y se cuenta el
números de presas consumidas y la cantidad de huevos ovipositados (Van Alphen
y Jervis 1996). Holling (1959), fue el primero en desarrollar un modelo para
describir la curva de respuesta funcional, el cual se conoce como “ecuación de
disco” o de Holling:
Na= a.T.N / (1 + a.Th.N),
44
Donde Na, es el número de presas atacadas por el depredador en un área
definida de búsqueda, T, es el tiempo que el depredador y la presa están
expuestos uno al otro, N, es la densidad de la presa, a es la tasa de ataque
exitosa del depredador y Th, es el tiempo invertido en la manipulación de la presa.
Este modelo asume que la asíntota está determinada por la limitación del tiempo
del depredador para capturar y consumir la presa. También asume que la tasa de
encuentro con la presa está relacionada linealmente con la densidad de la presa
(Juliano 1993).
Hasta el presente se han diseñado diferentes procedimientos para estimar los
parámetros, a y Th, de los modelos de respuesta funcional a partir de datos
experimentales (Van Alphen y Jervis 1996). Fan y Petitt (1994 b), revisaron los
métodos usados para estimar estos parámetros. Sus resultados mostraron que la
Transformación de Woolf es efectiva para linealizar la ecuación de disco y reducir
la correlación entre la varianza y la media, permitiendo la mejor estimación de a y
Th. Sin embargo Williams y Juliano (1996), señalan que este razonamiento,
incurre en varios errores. El primero es que en casi todos los experimentos u
observaciones realizadas para estimar los parámetros de la respuesta funcional, la
forma instantánea de la ecuación de disco es inapropiada, debido a que la misma
requiere de una densidad de presa constante durante todo el tiempo experimental.
Plantean, además, que cuando se produce una disminución de las presas
disponibles en el curso del experimento, situación que ocurre normalmente, sólo la
forma integral, nombrada "ecuación de depredación al azar" es válida, porque
permite la disminución de las presas a través del desarrollo del ensayo.
En este sentido, Juliano y Williams (1987), plantean que la forma integral de la
ecuación de disco o ecuación de depredación al azar de Rogers, es la apropiada
para modelar la depredación, siempre que esta provoque una reducción
significativa de la densidad de la presa. La ecuación es:
45
Ne = No {1 – exp (a.Th.Ne – a.T)},
Donde Ne, es el número de presas consumidas, No, el número de presas
presentes al inicio del experimento, T, el tiempo total de experimento y Th y a
tienen el mismo significado que en la ecuación anterior.
46
4. MATERIALES Y METODOS
4.1 Ubicación del estudio
El trabajo de investigación en la fase de campo se realizo en la Finca San Pedro,
municipio de Caicedonia, departamento del Valle del Cauca, (N 4º 22’ 8.8” W 75º
48’40.8”), 1.150 m.s.n.m, H.R. 76.4% y temperatura promedio de 23ºC.
Las colectas de Phytoseiidae se realizaron en fincas productoras de cítricos del
municipio de Caicedonia, Valle del Cauca, los patógenos y Chrysoperla carnea fue
suministrada por una casa comercial de la zona.
La cría masiva de los ácaros, ensayos sobre preferencia alimenticia, se realizo en
los Laboratorios de Entomología, Ácarologia e invernaderos de la Universidad
Nacional de Colombia Sede Palmira, ubicada en el municipio de Palmira a 1.001
m.s.n.m. con temperatura promedio de 23.ºC.
4.2 Metodología
4.2.1 Efecto de enemigos naturales
4.2.1.1 Cría de ácaros Phytoseiidae
La cría de Neoseiulus anonymus (Chant & Baker), N. californicus (McGregor),
Iphiseiodes zuluagai (Denmark & Muma) y Amblyseius herbicolus (Chant), se
establecieron en los invernaderos y el laboratorio de Acarología y Entomología de
la Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, a 25 + 5oC, 70+ 5% de HR y
12 horas luz (Figura 1), siguiendo la metodología descrita por Mesa y Bellotti
(1986), (Figura 1d) y McMurtry y Scriven (1965), (Figura 2) con modificaciones de
M
u
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F(
Mesa et al
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Figura 1. Cb. Frijol infeBellotti (198
Figura 2. C(1965) con
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(Figura 1b)
Phytoseiida
Tetranychud. Método
McMurtry y
tableció
), cuyos
e.
us sp.; Mesa y
Scriven
48
4.2.1.2 Liberaciones y evaluaciones de los reguladores biológicos
en campo
Los experimentos de campo se realizaron en la Finca San Pedro, municipio de
Caicedonia, departamento del Valle del Cauca, (N 4º 22’ 8.8” W 75º 48’40.8”) a
1.150 m.s.n.m, H.R. 76.4% y temperatura promedio de 23ºC.
4.2.1.3 Diseño experimental
Para evaluar la efectividad de los enemigos naturales como agentes de control de
P. oleivora y P. latus, se utilizó un diseño de bloques completos al azar con 4
tratamientos y 3 repeticiones (figura 3.). Los tratamientos fueron: T1. Exclusión de
depredadores (insectos y ácaros) con aplicación de cipermetrina (2cc/l), T2.
Liberación de Phytoseiidae depredadores N. anonymus, N. californicus, I. zuluagai
y A. herbicolus (500 individuos/árbol); T3. Liberación de C. carnea (100
larvas/árbol) y T4. Testigo agricultor (abamectina, 1.5 cc/l). El experimento fue
conformado por 16 árboles y 4 unidades experimentales por repetición, en cada
árbol se marcaron 3 estructuras florales y 3 frutos de tres a cuatro meses de
desarrollo (5-6 cm de diámetro).
49
Figura 3. Esquema del diseño en campo.
4.2.1.4 Metodología de Marcación y aplicación de tratamientos
Teniendo en cuenta que el ácaro P. latus afecta los primeros estados fenológicos
de formación del fruto, se marcaron tres brotes reproductivos (Figura 4a) del tercio
medio de cada árbol. En cada una de estas estructuras se hizo la liberación de los
ácaros depredadores y de las crisopas (Figura 4c; 4d), o la aplicaciones
localizadas (Figura 4e) según el tratamiento así: Una aplicación cuando se realizó
la marcación, otra cuando los frutos tenían 1-2 meses (1-3cm de diámetro)
denominado tamaño de canica, y la ultima en cuando los frutos tenían 3-4 meses
(3-5cm de diámetro).
En el caso de P. oleivora en cada árbol se marcaron tres frutos de 3-4 meses (3-
5cm de diámetro) (Figura 4b) en el tercio medio del árbol, las épocas de liberación
o aplicación fueron: la primera cuando se hizo la marcación y la segunda cuando
los frutos tenían 6-8 meses de desarrollo (6-7cm de diámetro) el 40% del tamaño
final.
Los experimentos tanto para P. latus como para P. oleivora se realizaron en dos
ciclos que correspondían desde la marcación hasta que los frutos se cosecharon.
1
2
2
2
3
4
4
3
1
4
3
1
1.Exclusión de predadores 2. Liberación de Phytoseiidae 3. Liberación de C. carnea 4.Testigo agricultor
Repetición
1
2
3
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4
e
c
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c
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Figura 4. Mpara ácaroPyllocoptruPhytoseida
4.2.1.5 Ev
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Durante el
cada espe
marcada (
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Marcación yo Polyphaguta oleivoraae; e. Aplica
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tamaño de
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tructura
etermino
ácaros,
el fruto
51
establecido por Mesa et al. (2011) (Figura 5). Los frutos que alcanzaron la
madurez, se cosecharon y se llevaron al laboratorio de entomología de la
Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, para registrar los parámetros
(Figura 5) de calidad como grados brix, diámetro, peso y color, las variables
evaluadas en este experimento fueron:
1. Porcentaje de manchado en frutos.
2. Color en frutos de acuerdo con la tabla Munsell® (ICONTEC.) Por comparación
con la tabla de calidad de frutas de naranja valencia de CENICAFE.
3. Tamaño y peso de frutos.
4. Medición de sólidos solubles (grados Brix).
5. Días de aparición del daño en fruto.
6. Registro de la precipitación y temperatura durante el experimento
Los datos fueron transformados con arcoseno y se sometieron a un análisis de
variación (ANDEVA), mediante el paquete estadístico SAS versión 9.2 (SAS
2008), y se realizó una prueba de medias de intervalo Múltiple de Duncan al 5%,
se realizaron correlaciones de Pearson (P<0.05) con la información de daño del
acaro tostador y los parámetros de calidad, para ver la relación entre el daño de
los ácaros y el daño interno del fruto.
Figura 5. Medición de parámetros de calidad.
52
Bot
ón
Inic
ial
0.2
- 0.
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- 0.
7 cm
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6 –
7 cm
Fru
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Des
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o
7 –
9 cm
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3 –
5 cm
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Can
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1 –
3 cm
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0.7
días
3.
0 dí
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1.1
días
2.8
días
36
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ías
10.0
día
s
71.7
día
s
60 d
ías
Figura 6. Fenología del fruto de naranja Valencia (Tomado de Mesa et al.,)
53
4.2.2 Efecto de acaricidas bioracionales
Los experimentos de campo se realizaron en la Finca San Pedro, municipio de
Caicedonia, departamento del Valle del Cauca, (N 4º 22’ 8.8” W 75º 48’40.8”) con
altitud de 1.150 m.s.n.m, H.R. 76.4% y temperatura promedio de 23ºC.
4.2.2.1 Diseño experimental
Para evaluar la efectividad de moléculas bioracionales que en lo posible ofrezcan
algún grado de selectividad por P. latus y P. oleivora, se utilizó un diseño de
bloques completos al azar con 4 tratamientos y 4 repeticiones (figura 7). Los
tratamientos fueron: T1. abamectina® (1.5 cc/l),T2. Entomopatógeno P.
fumosoroseus T3. Aceite agrícola®, y T4. Agua (testigo absoluto). El experimento
fue conformado por 16 árboles y 4 unidades experimentales por repetición, en
cada árbol se marcaron 3 estructuras florales y 3 frutos de tres a cuatro meses de
desarrollo (5-6 cm de diámetro).
54
Figura 7. Esquema del diseño en campo.
4.2.2.2 Evaluaciones de los acaricidas biorracionales en campo
Teniendo en cuenta que el ácaro P. latus afecta los primeros estados fenológicos
de formación del fruto, se marcaron tres brotes reproductivos (Figura 8a) del tercio
medio de cada árbol. En cada una de estas estructuras se hizo la aplicaciones
localizada según el tratamiento así: Una aplicación cuando se realizó la
marcación, otra cuando los frutos tenía 1-2 meses (1-3cm de diámetro) estaban en
tamaño de canica, y la ultima en cuando los frutos tenían 3-4 meses (3-5cm de
diámetro).
En el caso de P. oleivora en cada árbol se marcaron tres frutos de 3-4 meses (3-
5cm de diámetro) (Figura 8b) en el tercio medio del árbol, las épocas de aplicación
fueron: la primera cuando se hizo la marcación y la segunda cuando los frutos
tenían 6-8 meses de desarrollo (6-7cm de diámetro)el 40% del tamaño final, los
experimentos tanto para P. latus como para P. oleivora se realizaron en dos ciclos
1
2
2
2
3 4
4
3
1
4
3
1
1.abamectina 2. P. fumosoroseus3. Aceite agricola 4.Testigo agua
Repetición
1
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Figura 8. Mpara ácaroPyllocoptrue. Aplicació
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osecharon.
mismas ut
como agen
de racimos frutos paraes. fumoso
tilizadas
ntes de
florales a ácaro oroseus;
56
4.2.2.3 Evaluación y análisis estadístico del daño, caída de
estructuras y calidad de fruto
Durante el desarrollo del ensayo se evaluó semanalmente el daño causado por
cada especie de ácaro en las diferentes etapas de desarrollo de la estructura
marcada (primordios florales o frutos). El porcentaje de daño se evaluó
comparando el área total del fruto con el área dañada por las especies de ácaros,
el estado fenológico del fruto se realizó comparando el tamaño del fruto con el
tamaño establecido por Mesa et al., (2011).
Los frutos que alcanzaron la madurez, se cosecharon y se llevaron al laboratorio
de entomología de la Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, para
registrar los parámetros de calidad como grados brix, diámetro, peso y color.
Los datos fueron transformados con arcoseno y se sometieron a un análisis de
variación (ANDEVA), mediante el paquete estadístico SAS versión 9.2 (SAS
2008), y se realizó una prueba de medias de intervalo Múltiple de Duncan al 5%,
se realizaron correlaciones de Pearson (P<0.05) con la información de daño del
acaro tostador y los parámetros de calidad, para ver la relación entre el daño de
los ácaros y el daño interno del fruto.
4.2.3 Preferencia alimenticia
4.2.3.1 Ácaros depredadores
Los ácaros depredadores a utilizados fueron: P. fragariae, T. aripo y Amblyseius sp.
colectados en fincas de productores de naranja valencia en la zona de estudio.
Posteriormente se criaron bajo condiciones del laboratorio de Entomología y
Acarología de la Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, en una cabina
57
climatizada a 25 + 5oC, 70+ 5% de HR y 12 horas luz, siguiendo la metodología de
cría Mesa y belloti 1998.
4.2.3.2 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus
4.2.3.2.1 Colonia de P. latus. Los especímenes de P. latus utilizados en este
experimento se obtuvieron 8 y 15 días antes de iniciar los experimentos, de una
colonia establecida con ácaros recolectados de hojas jóvenes de naranja Valencia
en el municipio de Palmira, Valle del Cauca, a 980 m.s.n.m. con 25 oC y 70% H.Ry
conservados a 25 + 5 oC, 70 + 5% HR y 12 h de fotoperiodo en el Invernadero de
Entomología y Acarología de la Universidad Nacional de Colombia sede Palmira.
Los ácaros P. latus fueron colocados para su multiplicación sobre hojas tiernas de
árboles de naranja Valencia.
4.2.3.2.2 Ácaros depredadores. Los ácaros depredadores a utilizar son: P.
fragariae, T. aripo y Amblyseius sp. Estas especímenes de ácaros, se colectaran en
fincas de productores de naranja valencia en la zona del Valle del Cauca.
Posteriormente fueron criados bajo condiciones del laboratorio de Entomología y
Acarológia de la Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, en una cabina
climatizada a 25 + 5oC, 70+ 5% de HR y 12 horas luz, siguiendo la metodología de
Mesa y Belloti (1998).
4.2.3.2.3 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: Se
evaluó la preferencia y la depredación de P. fragariae, T. aripo y Amblyseius sp. y C.
carnea utilizando como presa a P. latus. Para esto se utilizo la metodología que se
describe a continuación.
Para las pruebas de depredación donde se utilizó como presa P. latus se
organizaron unidades experimentales en viales de 2cm de diámetro por 2cm de
altura, en estos viales se colocó en el fondo papel toalla de 1cm de diámetro, y
58
sobre este un disco de una hoja de un brote tierno de naranja valencia, se colocó
alrededor tiras de papel toalla en forma de circulo para evitar que los ácaros se
salieran (Figura 9a), seguidamente se colocaron hembras de P. latus (Figura 9b)
para obtener diferentes estados, pasados unos dos días o tres días se obtuvieron
los estados de huevo larva, y adulto (Figura 9b) estos se contaron y se colocó una
especie de Phytoseiidae o C. carnea según fuera el tratamiento, pasadas 24 horas
se evaluó el numero de presas consumidas y la preferencia por los diferentes
estados de huevo larva y adulto, esta pruebas también se realizo con las tres
especies de fitoseido y C. carnea siguiendo la anterior metodología y se replico diez
veces.
Figura 9. a. Unidades experiemntales; b.Huevos y adultos de P. latus.
4.2.3.2.4 Pruebas de respuesta funcional: Esta prueba se realizó con los
estados de huevo larva y adulto de P. latus. Se realizaron pruebas con cada
depredador, y 10 repeticiones por cada tratamiento y estado de la presa, utilizando
densidades de: 5, 10, 15 y 20 individuos presa por disco. Se colocó un depredador
por cada repetición y después de 24 h. se evalúo la tasa de depredación de cada
ácaro contando el número de ácaros presa consumida.
59
4.2.3.3 Pruebas de preferencia y depredación para P. oleivora
Utilizando la metodología que se describe a continuación se evaluó la preferencia y
depredación de P. fragariae, T. aripo y Amblyseius sp. y C. carnea utilizando como
presa diferentes estados de P. oleivora.
Para realizar las pruebas de depredación donde se utilizo como presa P. oleivora
se realizo una cría masiva de P. oleivora sobre frutos de naranja valencia de 3 a 4
meses de desarrollo, estos frutos previamente se lavaron y secaron, en cada fruto
se coloco un lado un cilindro hecho de acetato de 1cm de ancho por 2cm de largo
pegado con silicona liquida. Sobre cada fruto fue transferido con ayuda de un
pincel entre 20 a 30 individuos de P. oleivora, estos frutos se colocaron en hojas
de icopor de 3cm de altitud acondicionados para tal fin. Diariamente se reviso el
establecimiento de la cría, incremento de la población, presencia de diferentes
estados y se verifico la presencia de enemigos naturales.
Cuando hubo una población establecida se contó los diferentes estados y se
coloco una especie de Phytoseiidae o C. carnea según sea el tratamiento,
pasadas 24 horas se evaluó el numero de presas consumidas y la preferencia por
los diferentes estados de huevo larva y adulto, contando el número de huevos
viables larvas y adultos vivos, esta pruebas también se realizo con las tres
especies de Phytoseiidae y C. carnea siguiendo la anterior metodología y se
repitió diez veces.
60
Figura 10. a. Huevos de P. latus y T. aripo , b. Adulto de Amblyseius sp. c. C. carnea depredando adultos de P. latus, d. Adulto de T. aripo depredando adulto de P. latus.
4.2.3.4 Diseño y análisis estadístico
4.2.3.4.1 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: Se
utilizó un diseño completamente al azar con cuatro tratamientos y diez
repeticiones para la prueba de preferencia y depredación. Los tratamientos
consistieron en suministrar a un depredador adulto de Phytoseiidae y a una larva
de C. carnea, 60 individuos presa de diferentes estados de P. latus: 20 huevos, 20
larvas y 20 adultos en viales plásticos.
a b
c d
61
4.2.3.4.2 Pruebas de respuesta funcional: Esta prueba se realizó en un
diseño completamente al azar. Se realizaron pruebas con cada depredador, y 10
repeticiones por cada tratamiento y estado de la presa, utilizando densidades de:
5, 10, 15 y 20 individuos presa por disco.
Para el análisis de la información los datos se sometieron a un Análisis de
Varianza (ANDEVA) y separación de medias por diferencia mínima significativa
(DMS) al 5% de confiabilidad con el paquete estadístico (SAS 9.2, 2008), los datos
de capacidad de aumentar la capacidad de consumo se realizó mediante un
modelo lineal de Minitab.
62
5. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
5.1 Evaluación de enemigos naturales
5.1.1 Efecto de enemigos naturales sobre P. latus
En análisis de varianza (ANOVA) se encontró diferencias estadísticamente
significativas entre los tratamiento, por lo que se procedió a la comparación de
medias de los mismos, mediante la prueba de Duncan,
Dicha prueba señala, que al 5 % de significancia, en el primer ciclo de evaluación
en frutos de naranja Valencia, en el Tratamiento abamectina presentó el menor
daño de P. latus (18,6%) seguido por las liberaciones de C. carnea (23,8%) y
ácaros Phytoseiidae (29,8%) y con el mayor daño se registró en el tratamiento
Exclusión de depredadores (69.5%) (Fig. 11).
En el segundo ciclo la liberación de C. carnea presentó el menor daño (26.81%);
seguido por las liberaciones de ácaros Phytoseiidae (26.86%) y abamectina
(31.55%). De igual manera que en el primer ciclo, en el tratamiento Exclusión de
depredadores se presento el mayor daño (60.33%) (Fig.12).
63
Figura 11. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina sobre P. latus en el primer ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).
Figura 12. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina sobre P. latus en el segundo ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).
0
10
20
30
40
50
60
70
80
Dañ
o en frutos (Porcentaje)
Tratamientos
,00
10,00
20,00
30,00
40,00
50,00
60,00
70,00
Dañ
o en frutos (Porcentaje)
Tratamientos
a
b bc
c
a
b b b
abacmetinaExclusión de predadores Liberación de Phytoseidae Liberación de C. carnea
abacmetinaExclusión de predadores Liberación de Phytoseidae Liberación de C. carnea
64
5.1.2 Efecto de enemigos naturales sobre P. oleivora
La información correspondiente al daño causado por P .oleivora fue sometida a
análisis de varianza, detectando éste diferencias significativas (P < 0.05) entre los
tratamientos, por lo que se procedió a la comparación de medias de los mismos,
mediante la prueba de Duncan.
La prueba de comparación de medias, señalo, que al 5 % de significancia, en el
primer ciclo de evaluación, el tratamiento abamectina presentó el menor daño
(0.0%); seguido por tratamiento liberación de C. carnea (10,0%), y el tratamiento
Exclusión de depredadores (20.0%). El tratamiento con el mayor daño fue el
tratamiento liberación de Phytoseiidae (29.17%) (Fig. 13).
En el segundo ciclo de evaluación el Tratamiento liberación de C. carnea presentó
el menor daño (15.0%); seguido por abamectina (22.85%) y la liberación de ácaros
Phytoseiidae (23.57%), finalmente el mayor daño se registró en el tratamiento
Exclusión de depredadores (26.25%). (Fig.14).
65
Figura 13. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina sobre P. oleivora en el primer ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).
Figura 14. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina sobre P. oleivora en el segundo ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).
0
5
10
15
20
25
30
35
Dañ
o en frutos (Porcentaje)
Tratamientos
,00
5,00
10,00
15,00
20,00
25,00
30,00
Dañ
o en frutos (Porcentaje)
Tratamientos
a
b
c
aa a
a
abacmetinaExclusión de predadores Liberación de Phytoseidae Liberación de C. carnea
abacmetinaExclusión de predadores Liberación de Phytoseidae Liberación de C. carnea
66
En el presente estudio se evaluó la posibilidad de usar ácaros Phytoseiidae y C.
carnea como agentes de control biológico de los ácaros P. latus y P. oleivora así
como el efecto que existe al hacer aplicaciones de productos químicos que
eliminen poblaciones de enemigos naturales.
Teniendo en cuenta que existen numerosos estudios sobre el control biológico de
ácaros en cítricos, y que se conoce relativamente poco del potencial de algunos
grupos de organismos que actúan como reguladores naturales de ácaros plaga y
siendo uno de los mayores obstáculos para la utilización de muchas de estas
especies benéficas la dificultad de producirlos masivamente para liberación o
aplicación en campo (Mesa 2010), es de destacar que uno de los principales
resultados de este trabajo fue el establecimiento de la cría de las especies de
Phytoseiidae bajo las condiciones del laboratorio y el primer trabajo de liberación
de ácaros Phytoseiidae en cítricos, sin descartar la importancia de continuar
ajustando las metodologías de cría, así como algunos parámetros de importancia
en la selección de enemigos naturales.
Los resultados encontrados en el presente estudio demuestran la importancia de
los controladores naturales en la disminución de las poblaciones plaga, los
Phytoseiidae y C. carnea liberados ejercieron control disminuyendo las
poblaciones de P. latus, lo cual se vio reflejado en un menor daño. Sin embargo,
no se observó efecto de control significativo sobre P. oleivora con los
depredadores liberados, lo cual comprueba la existencia de pocos reportes de
ácaros depredadores, que contribuyan a la disminución de esta plaga. Sin
embargo a pesar que los resultados no son contundentes para el control de P.
oleivora, en las figuras 13 y 14 se puede observar una disminución en el daño con
los depredadores liberados, además no se puede descartar que en campo existen
algunos enemigos naturales que controlan la plaga, los cuales debería ser
estudiados en futuros trabajos.
67
Los resultados encontrados en el presente estudio de alguna manera comprueban
los registros de literatura de especies de Phytoseiidae que predan ácaros eriofidos
y tarsonemidos. Smith y Papacek (1985), reportan que E. victoriensis mostró un
efectivo control biológico del ácaro P. latus en cítricos en Queensland, Australia
Hugon (1983) y en las Antillas. Brown y Jones (1983), introdujeron E. stipulatus
para el control de P. latus en cultivos de limones en California, con resultados
favorables especialmente durante la primavera.
Los resultados están de acuerdo con los reportes de Peña (1992), quien encontró
con especies diferentes a las que nosotros utilizamos, que T. peregrinus, bajo
condiciones de laboratorio e invernadero consume del 23 al 75% de huevos,
estados larvales y adultos de P. latus y en prueba de preferencia constato que P
latus es más apetecido por el depredador.
Peña et al., (1996), encontraron que N. californicus mantuvo a P. latus por debajo
del nivel de daño económico en frutos de lima. En Cuba, Cabrera et al. (1987),
reporta: A. agrestis, A. delhiensis, A. largoensis, T. stipulatus como enemigos
naturales promisorios de P. latus y constato la presencia de H. nodulosa sobre
poblaciones de P. oleivora. Villanueva et al. (2006), registraron las especies de
Diptera: Cecidomyiidae, Feltiella sp. y Lestodiplosis sp. deprendando sobre todos
los estados de desarrollo de P. oleivora en cítricos de la Florida y consideraron
necesario continuar con las investigaciones para evaluar su potencial como
depredadores. De esta manera se puede identificar que existen en Colombia
asociados a cultivos de cítricos una gama grande de posibles controladores
naturales, que de alguna manera reducen las poblaciones plaga. En los resultados
de esta investigación se pudo comprobar que cuando se hacen aplicaciones de
productos que eliminen estas poblaciones de enemigos naturales, las poblaciones
de la plaga aumentan ocasionando más daño en las frutas que el que realizan
cuando se encuentra una población de enemigos naturales.
68
En el tratamiento exclusión de los enemigos naturales, se observó mayor daño
causado por P. latus, con lo cual se comprueba que los controladores biológicos
nativos contribuyen al control sobre esta plaga; las liberaciones de C. carnea y de
los fitoseidos disminuyeron las poblaciones de P. latus de igual manera que los
acaricidas utilizados por el agricultor. En el caso de P. oleivora, no se observó
efecto de control significativo con los depredadores liberados, esto pudo deberse
al desarrollo de las evaluaciones durante el fenómeno de niña 2009-2010-2011
que no favoreció el incremento de las poblaciones del ácaro en Caicedonia, por lo
tanto se sugiere realizar experimentos bajo condiciones favorables al desarrollo de
la plaga.
5.2 Efecto de acaricidas bioracionales
5.2.1 Efecto de acaricidas biorracionales sobre P. latus
La información correspondiente del daño causado por P. latus fue sometida a
análisis de varianza, detectando diferencias significativas entre los tratamientos,
por lo que se procedió a la comparación de medias de los mismos, mediante la
prueba de Duncan.
En el primer ciclo de evaluación, el menor daño causado por P. latus en frutos de
naranja Valencia, se encontró en el tratamiento aceite agrícola con un daño
(17.2%), seguido por los tratamientos abamectina (29.4%), y P. fumosoroseus
(32.4%) (Fig 15).
En el segundo ciclo de evaluación el menor daño causado por P. latus en frutos
de naranja Valencia se registró en el tratamientos a base de abamectina con un
daño de (8.6%), seguido por los tratamientos P. fumosoroseus (14.5%), y aceite
agrícola (14.8%) Figura 16.
69
Figura 15. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).
Figura 16. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Dañ
o en frutos (Porcentaje)
0
2
4
6
8
10
12
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16
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o e
n f
ruto
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orc
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je)
P. fumosoroseus Agua Aceite agrícola abamectina
a aa
a
Agua Aceite agrícola abamectina P. fumosoroseus
a
ab ab
b
Tratamientos
Tratamientos
70
5.2.2 Efecto de acaricidas biorracionales sobre P. oleivora
Las medidas de daño causado por P. oleivora se sometieron a análisis de
varianza, determinandose diferencias significativas (P < 0.05) entre los
tratamientos, por lo que se procedió a la comparación de medias de los mismos,
mediante la prueba de Duncan.
En el análisis estadístico del primer ciclo se encontró que el menor daño por P.
oleivora en frutos de naranja valencia se presentó en el Tratamiento con aceite
agrícola con un daño de 13.6%; seguido por los tratamientos abamectina con
19.6%, y agua (Testigo) con 21.5%; el mayor daño se presentó en el tratamiento
con P. fumosoroseus (21.6%) (Figura 17.).
En el segundo ciclo de evaluación el menor daño causado por P. oleivora en frutos
de naranja Valencia lo presentó en el Tratamiento a base de P. fumosoroseus con
un daño de 9.4%; seguido por los tratamientos aceite agrícola con 13.4% y
abamectina con 14.0%. Figura 18.
71
Figura 17. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina sobre P. oleivora. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).
Figura 18. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).
0
5
10
15
20
25
Dañ
o e
n f
ruto
s (P
orc
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0
2
4
6
8
10
12
14
16
Dañ
o e
n f
ruto
s (P
orc
enta
je)
Agua Aceite agrícola abamectina P. fumosoroseus
Agua Aceite agrícola abamectina P. fumosoroseus
a aa
a
a aa
a
Tratamientos
Tratamientos
72
Los resultados encontrados en este estudio están de acuerdo con los reportados
por Ali et al., (2005) quién en un programa de MIP en cítricos, en la aplicación de
avermectina integrada con liberaciones de A. swirskii fue efectiva para disminuir
las poblaciones de los eriófidos y se obtuvo excelente control. Los porcentajes de
control alcanzados fueron 9.4, 12.7, 10.3 y 86.8% para avermectina, B. bassiana,
mancozeb® comparado con el control, respectivamente, en el mismo se encontró
que el valor de la CL50 de Abamectina obtenida para la población bajo estudio
estuvo por debajo de la dosis de campo (4,5 ppm).
Campos et al., (1995), encontraron que la mortalidad de las poblaciones
susceptibles de T. urticae alcanzó niveles que variaron entre 30 y 97% con
concentraciones entre 0,03 y 1 ppm, mientras que concentraciones entre 3 y 10
ppm lograron baja tasa de mortalidad en poblaciones consideradas como
resistentes.
Las variaciones de resultados encontrados están de acuerdo con los presentados
por diferentes autores quienes encuentran diferentes eficiencias dependiendo de
la época de aplicación, la población evaluada y el producto de esta manera.
Rodríguez et al., (2008), señala que las aplicaciones de DICOFOL 18,5 CE y
abamectina 1,8 EC bajaron la población de P. latus, aunque se presentó una
marcada tendencia al incremento al final del ciclo del cultivo de pimentón
(Capsicum annuum L.). Aguirre et al., (2010), encontraron entre un 73 y un 99.3%
de control de P. latus con aplicaciones de Vertimec (abamectina, 50cc/hl), sin
embargo estos autores resaltan la importancia de evaluar calidad de aplicación
para lograr la cobertura a todos los estados del ácaro y acción sobre los enemigos
naturales de interés como E. mundus y Orius insidiosus para concluir sobre su
posibilidad de uso en el control de esta plaga.
Venzon et al., (2001), reportan un 82% de eficiencia de control de P. latus en
pimiento después de 7 días de aplicación de abamectina. Audenaert et al., (2009),
73
señala que los mejores resultados para el control de P. latus en begonias se
obtuvieron con el control de dos productos del grupo avermectine: abamectina y la
milbemectina. Los autores señalan la importancia de realizar más investigaciones
del uso de enemigos naturales debido a que hay una fuerte necesidad de una
evaluación práctica de la eficacia de las diferentes especies de ácaros
depredadores (Amblyseius swirskii, A.cucumeris, A.andersoni) utilizados en el
control biológico del ácaro P. latus.
En una serie de experimentos, autores como Audenaert et al., (2009) han
examinado el uso de diferentes especies de ácaros depredadores, señalando que
Amblyseius swirskii mostró eficiencia para el control de P. latus. Pero la
temperatura fue el factor limitante ya que el ácaro necesita una temperatura
mínima de18 °C para obtener buenos resultados. Se necesita más investigación
para buscar ácaros depredadores que pueden ser utilizados en condiciones
invernales (baja temperatura, baja intensidad luminica). Reportes como el de
Arcos et al., 2011, señaló que cuando se da prioridad a los enemigos naturales de
actuar contra las plagas, y dándole preferencia a productos biológicos cuando se
salgan de control, se pueden disminuir hasta en un 80% las aplicaciones químicas
en Capsicum annuum. Villanueva et al., (2006) reportaron las especies de
Cecidomyiidae (Diptera), Feltiella sp. y Lestodiplosis sp. depredando sobre todos
los estados de desarrollo de P. oleivora en cítricos de la Florida, en condiciones de
laboratorio donde desarrollaron los experimentos, observaron que Cecidomyiidae,
la especie Fieltella sp es contaminante de crías, que se encuentran con frecuencia
lo que facilitaría realizar algunos estudios.
Por otro lado también se ha buscado el uso de entomopatogenos, en Cuba,
Cabrera et al., (1987) constataron la presencia de Hirsutella nodulosa sobre
poblaciones de P. oleivora. Peña et al., (1996) confirmaron que Beauveria
bassiana, Paecilomyces fumosoroseus e Hirsutella thompsonii infectaron P. latus
en condiciones de laboratorio. Alves et al., (2005) encontraron patogenicidad de
74
Beauveria bassiana en diferentes concentraciones sobre P. oleivora. En
Colombia, Bustillo (1987), indicó que Hirsutella thompsonii fue aislado de P.
oleivora y Tetranychus cinnabarimus en cultivos de cítricos en Mosquera,
Cundinamarca. Castaño y León (1989) encontraron H. thompsonii en el 55% de
las fincas en la muestra en la zona citrícola de Caldas, Quindío y Norte del Valle
atacando P. oleivora. Según Castaño (1992), este hongo puede llegar a eliminar
poblaciones completas del ácaro. Nugroho et al., (2004) reportan que una cepa de
P. fumosoroseus causó 60 y el 90% de mortalidad de P. latus bajo condiciones de
laboratorio. Varela et al., 2001 señala que con una dosis de 400ml/ha de
abamectina, ha reducido más del 85%de los ácaros P. oleivora, 60 días post-
aplicación.
5.3 porcentajes de pérdidas de frutos
5.3.1 Pérdidas de frutos en evaluaciones de enemigos naturales
En el experimento de campo se pudo constatar que además de la perdida de
frutos ocasionada por P. latus 16% se produce caída de frutos por enfermedades
5%, caída natural 74%, y un 5% de frutos que permanecieron hasta la cosecha.
(Fig.19)
Fd
5
b
f
e
h
i
Figura 19. de controla
5.3.2 Pérd
biorracio
En el expe
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hasta la c
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enta en
oración-
49% en
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den por
idad se
Timmer
medades
oductos
natural
77
Por otra parte se tiene en cuenta que los porcentajes de amarre de frutos de
naranja valencia oscilan entre un 4y 5% (Timmer y Zitko 1995). Consideramos
que se presento un buen amarre en nuestro experimento pues al final de la
cosecha se encontró un 5% y 16% de frutos del total de los racimos florales
marcados para las evaluaciones.
Según Orduz (2011), la mayor área de la citricultura colombiana se encuentra en
el trópico medio y es la que provee la mayor cantidad de fruta para el país. Sin
embargo, en estas condiciones por las altas precipitaciones se presenta una fuerte
presión de enfermedades por ejemplo: Antracnosis en naranja ocasionada por la
permanente presencia de inoculo debido a la floración y cuajado constante y a la
presencia de temperaturas optimas para el desarrollo de estas enfermedades. Lo
anterior corrobora el porqué se presentaron perdidas de frutos durante el
experimento, debido a las altas precipitaciones, humedad relativa, que además de
que favorecieron el desarrollo de enfermedades, también ocasionaron
disminuciones en las poblaciones de ácaros.
5.4 parámetros de calidad de los frutos cosechados
5.4.1 Evaluaciones de enemigos naturales
En cuanto los parámetros de calidad de los frutos afectados por P. oleivora y
cosechados, en las tabla 2 se pueden observar los promedios de grados brix,
color, peso y diámetro. De acuerdo con estos parámetros, teniendo en cuenta la
Norma Técnica 4086 de ICONTEC (1997).
78
Tabla 1. Tabla de color de la naranja Valencia producida por encima de los 900 msnm (NTC 4086 ICONTEC).
COLOR DESCRIPCIÓN:
Color 0: Fruto de color verde bien desarrollado
Color 1: El fruto es de color verde claro y aparecen visos amarillos
Color 2: Aumenta la intensidad de los visos amarillos pero predomina
el color verde claro en el fruto
Color 3: Fruto amarillo con visos verde claro
Color 4: El fruto es amarillo anaranjado disminuyendo los visos verdes
Color 5: El fruto es anaranjado con algunos visos de color verde claro
Color 6: El fruto es completamente anaranjado
Tabla 2. Coeficientes de correlación de Pearson entre el daño de P. oleivora y los parámetros de calidad del fruto de naranja Valencia. El valor en paréntesis corresponde a P > 0.05.
Tratamiento Brix Color Peso Diámetro
a b a b a b a B
Exclusión de
depredadores
9,85
0,34
(0,07)
3,39
-0,04
(0,82)
198,7
-0,35
(0,06)
7,11
-0,39
(0,039)
Liberación de
Phytoseiidae
10 -0,53
(0,0042)
3.22 -0,15
(0,44)
181,52 -0,03
(0,87)
6,92 0,27
(0,16)
Liberación de C.
carnea
9,6 -0,084
(0,65)
3,13 -0,17
(0,36)
200,9 -0,20
(0,27)
7,09 -0,14
(0,44)
Testigo
agricultor
9,3 -0,23
(0,19)
3,03 0,077
(0,66)
214,13 0,35
(0,04)
7,32 0,30
(0,08)
b. Promedio b. Estadístico
79
5.4.2 Evaluaciones de acaricidas biorracionales
En las evaluaciones de calidad con la tabla de Munsel, Norma Técnica 4086 de
ICONTEC (1997), (Tabla 1), de los frutos cosechados, bajo las condiciones del
experimento, no se encontró correlación significativa entre el daño de P. oleivora y
los parámetros de calidad de los frutos grados brix, peso y diámetro de los frutos.
Tabla 3.
Tabla 3. Coeficientes de correlación de Pearson entre el daño de P. oleivora y los parámetros de calidad del fruto de naranja Valencia. El valor en paréntesis corresponde a P > 0.05.
Tratamiento Brix Color Peso Diámetro
a b a b a b a B
Abamectina 9,65 -0.05
(0,65)
2,8 -0,08
(0,47)
222,88 -0,09
(0,52)
7,48 -0,08
(0,53)
P. fumosoroseus 9,33 -,009
(0,93)
2,76 -0,18
(0,10)
220,71 0,039
(0,78)
7,45 0,045
(0,75)
Aceite agrícola 9,48 -0,14
(0,18)
2,71 -0,10
(0,34)
273,08 -0,15
(0,28)
7,30 -0,047
(0,74)
Testigo agua 9,53 -0,02
(0,83)
2,90 0.07
(0,46)
281,02 0,0032
(0,98)
7,49 -0,25
(0,084)
a. Promedio b. Estadístico
De los resultados presentados en las tablas 2 y 3 se concluye que bajo las
condiciones del presente estudio, el daño causado por P. oleivora sobre frutos de
naranja Valencia solamente afectó la calidad cosmética de los frutos.
Autores como Nascimento et al., (1984), Ochoa et al., (1991), McCoy (1996),
Kalaisekar et al., (2003) y Rogers et al., (2009) sostienen que además del daño
que disminuye la calidad, también se reportan efectos en el tamaño, peso,
contenido de agua, volumen de jugo, sólidos solubles y contenido de ácido
80
ascórbico. Con los resultados que se exponen en este trabajo no se evidencia ese
efecto, esto puede ser debido a los factores ambientales como lluvia, temperatura,
humedad, que afecto el desarrollo de las poblaciones del ácaro.
Además diferentes autores hacen referencia a que la calidad de los frutos de la
naranja están determinados por factores genéticos, a las condiciones
agroecológicas, que según Orduz (2010) las principales zonas citrícolas en el
mundo se encuentran ubicadas en las regiones subtropicales entre los 20 a 400 N
y S, lo que se conoce como los cinturones citrícolas y donde las temperaturas mas
bajas no ocasionan daños a las plantas, en estas condiciones el crecimiento y
desarrollo de las plantas es regulado por las modificaciones estaciónales de las
temperaturas (Reuther 1973; Agustí 2003).
Los resultados de parámetros de calidad se acercan a los publicados por Russian
2006 quien en naranja Valencia encontró valores de peso entre 162.55 y 282.63g
y grados brix entre 9.59 y 10.67, sin embargo Pérez (2004), indica que el peso
promedio del fruto de naranja Valencia es de 284.7 g, cuando se desarrolla sobre
un patrón de Volkameriana. Para Ariza et al. (2010) el diámetro ecuatorial varió
entre 74.3 y 83.3mm, el peso promedio del fruto fue de 301.2 g. Si comparamos
los valores presentados en las tablas 2 y 3 podemos observar que los valores de
parámetros de calidad están similares a los expuestos por estos autores.
5.5 preferencia alimenticia
5.5.1 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: Las
especies de Phytoseiidae (P. fragariae, Amblyseius sp. T. aripo) y C. carnea,
evaluados sobre P. latus mostraron un consumo de todos los estados de
desarrollo teniendo una preferencia por huevos y larvas (tabla 4), es importante
destacar que estos depredadores se pueden encontrar con facilidad en el campo y
podrían servir como alternativa al control de P. latus.
81
Tabla 4. Preferencia alimentaria de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T. aripo sobre P. latus (Presas consumidas).
DEPREDADORES UTILIZADOS HUEVOS LARVAS ADULTOS
Phytoseulus fragari 17,1a 0,2c 5,7f
Crhysoperla carnea 12,5b 6,75de 3,75fg
Amblyseius sp. 9,2b 5,8e 3,2fg
Typhlodramalus aripo 11,6b 8,2d 8g
Letras distintas verticalmente indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).
En el tiempo de evaluación todos los depredadores utilizados entraron en contacto
con los estados de huevo larva y adulto de P. latus mostrando diferencias
estadísticamente significativas (P < 0.05) entre estados de P. latus consumidos,
presentando un mayor consumo de huevos.
Siguiendo los criterios indicados por Badii y McMurtry (1984), se puede establecer
la preferencia de cada biorregulador por los diferentes estados de desarrollo de la
presa, para P. fragari mayor consumo de huevos, seguido de adulto hembra y en
menor cantidad larvas, C. carnea mayor consumo de huevo, seguido de larvas y
en menor cantidad adulto hembra, Amblyseius sp. mayor consumo de huevos,
seguido de larvas y menor consumo de adulto hembra, T. aripo, mayor consumo
de huevo, seguido de larvas y un menor consumo de adulto hembra como se
puede observar en la tabla 1.
Este resultado coincide al presentado por Rodríguez (2001), quien manifiesta que
el mayor consumo de estados inmaduros de P. latus es debido,
fundamentalmente, a la menor probabilidad de consumir los adultos, los cuales
son más grandes, ofrecen una mayor resistencia, tienen el tegumento más
esclerosado y una mayor movilidad, en comparación con las otras fases.
82
Este resultado coincide, de modo general, con el encontrado por Peña (1992),
quien señaló que T. peregrinus se alimenta de todas las fases de P. latus. El
resultado encontrado confirma los reportes de la capacidad de depredación que
tiene P. fragariae, el cual se especializa en el género Tetranychus, sin embargo,
los resultados del presente estudio demuestran que el depredador consumió P.
latus bajo las condiciones del experimento.
Amblyseius sp., T. aripo y C. carnea son especies que se encuentran con
frecuencia en Citrus y muestran una marcada habilidad depredadora sobre P.
latus, estas especies y P. fragariae son candidatos para ser seleccionados como
biorreguladores de poblaciones de P. latus.
El conocimiento de la preferencia alimentaria y la capacidad de depredación sobre
los diferentes estados de desarrollo de P. latus, son estudios de gran importancia
desde el punto de vista metodológico, ya que pueden servir como punto de
referencia para realizar experimentos encaminados a la búsqueda de
biorreguladores, con el objetivo de encontrar enemigos naturales promisorios para
el control biológico.
5.5.2 Pruebas de respuesta funcional
Rodríguez (2001), resalta la importancia de la estimación de la respuesta
funcional debido a que esta puede ser útil para determinar el potencial de control
de los depredadores nativos y comparar la efectividad relativa de diferentes
depredadores en el control de una presa común. El valor que tiene el estudio de la
respuesta funcional para la selección de un agente potencial de control biológico,
tanto desde el punto de vista práctico por las recomendaciones que se derivan,
como metodológicamente y puede utilizarse como modelo de investigación.
83
Figura 21. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T. aripo sobre huevos de P. latus.
Figura 22. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T. aripo sobre larvas de P. latus.
0
5
10
15
20
25
30
35
5 10 15 20 50
Nú
mer
o d
e h
uev
os
con
sum
ido
s
Número de huevos colocados
P. fragariae C.carnea Amblyseius sp. T. aripo
0
5
10
15
20
25
5 10 15 20 50
Nú
mro
de
larv
as c
on
sum
idas
Número de larvas colocadasP. fragariae C. carnea Amblyseius sp. T. aripo
84
Figura 23. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T. aripo sobre adultos de P. latus.
El resultado encontrado confirma los reportes de la capacidad de consumo que
tiene P. fragariae, la cual se especializa en especies del género Tetranychus sp.
sin embargo, los resultados del presente estudio demuestran que el depredador
consumió P. latus bajo las condiciones del experimento. Amblyseius sp. y T. aripo
y C. carnea son especies que se encuentran con frecuencia en Citrus y muestran
una marcada habilidad depredadora sobre P. latus, estas especies y P. fragariae
son candidatos para ser seleccionados como biorreguladores de poblaciones de
P. latus.
En las figs.21-23 representa la respuesta funcional de P. fragariae, Amblyseius sp.
y T. aripo y C. carnea donde se observa como a medida que se aumenta el
número de estados (huevos, larva, adultos hembras) los depredadores aumentan
su consumo en la mayoría de los casos hasta que llegan a un número donde el
consumo es menor, de la misma manera se puede observar que todas las
especies tienen una preferencia por los estados inmaduros de P. latus.
En estudios realizados en campo y en laboratorio se muestran que los ácaros
Phytoseiidae presentan una muy buena alternativa en la reducción del uso de
0
1
2
3
4
5
6
7
5 10 15 20 50
Nú
mro
de
larv
as c
on
sum
idas
Número de adultos colocadasP. fragariae C. carnea Amblyseius sp. T. aripo
85
insumos químicos, debido al control que ejercen sobre algunas plagas objetivo de
control, en los experimentos de depredación realizados de depredación para
determinar la respuesta funcional de estos ácaros se ha podido encontrar que
existe una buena relación entre depredador y presa.
Los resultados encontrados coinciden con lo realizados por Rodríguez (2001),
quien manifiesta que el acaro A. largoensis tiene una preferencia por los estados
inmaduros de P. latus y presenta un menor consumo de machos y hembras
adultas debido a la resistencia que estos oponen. Por otro lado se confirma lo
dicho por Peña (1992), quien señaló que T. peregrinus se alimenta de todas las
fases de P. latus.
Los resultados encontrados se demuestra que en los campos de cultivo de naranja
Valencia existen enemigos naturales, que se pueden multiplicar en laboratorio
para luego liberarlos en campo, de tal manera que se mantengan las poblaciones
de benéficos y se disminuyan las de la plaga. Los resultados encontrados en
condiciones de laboratorio están de acuerdo con los realizados por Maanen R. van
et al., (2010) quién demostró el éxito del control de Amblyseius swirskii (Athias-
Henriot, 1962), sobre P. latus bajo condiciones de invernadero en plantas de
pimiento, otros autores como Krips et al., (1999), reporta que el éxito del control
de especies de Phytoseiulus persimilis se ve afectada por la presencia o ausencia
de tricomas en las hojas de planta.
Autores como Almeida S. R. et al., (2010) resaltan la importancia de Iphiseiodes
zuluagai (Denmark y Muma, 1972) y Euseius concordis (Chant, 1959) en el control
de P. latus y T. bastosi en Jatropha curcas en Brasil. Es de resaltar que algunas
de estas especies evaluadas, existen en Colombia. En estudios de inventarios de
ácaros de importancia agrícola realizados por Zuluaga (1971), Castaño y León
(1989), y estudios más recientes donde se confirma que las especies reportadas
por estos autores aún permanecen en condiciones de campo, Padilla (1998),
86
reporto 29 especies de ácaros pertenecientes a 13 familias, de las cuales 8
especies son Phytoseiidae. Según Mesa et al., (2011) el complejo de especies de
Phytoseiidae encontrado por Castaño y León (1989), permanece en los cultivos de
naranja Valencia en los departamentos del Valle del Cauca, Quindío, Risaralda,
Caldas y Antioquia.
87
6. CONCLUSIONES
En el tratamiento exclusión de los enemigos naturales, se determino mayor daño
de P. latus, con lo cual se comprueba que los controladores biológicos nativos
ejercen algún control sobre esta plaga.
Como efecto de la Liberación de C. carnea y de los fitoseidos bajaron las
poblaciones de P. latus al nivel alcanzado con el producto usado por el agricultor.
Esto indica que se pueden incluir en un programa de M.I.P.
En el experimento no se observo efecto estadísticamente significativo sobre el
control sobre P. oleivora con los productos comerciales; sin embargo si se puede
observar disminución en el daño de la fruta de naranja Valencia.
Es necesario realizar ajustes metodológicos para poder tener resultados
contundentes que determinen la efectividad de los productos comerciales
utilizados.
Los ácaros no son los únicos actores que ocasionan pérdidas y que afectan la
calidad del fruto. Se produce perdida de frutos por factores naturales (74%),
perdidas por enfermedades (5%), y por ácaros (16) %. Solo llegan hasta el
desarrollo final (5%).
88
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