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EVALUACIÓN DE ESTRATEGIAS DE MANEJO BIOLÓGICO Y ACARICIDAS BIORRACIONALES EN EL CONTROL DE LOS ÁCAROS Phyllocoptruta oleivora (Ashmead) (ACARI: ERIOPHYIDAE) Y Polyphagotarsonemus latus (Banks) (ACARI: TARSONEMIDAE) CAUSALES DEL MANCHADO DE FRUTOS EN NARANJA VALENCIA KAROL IMBACHI LÓPEZ UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA. FACULTAD DE CIENCIAS AGROPECUARIAS COORDINACION GENERAL DE POSGRADOS PALMIRA 2012

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EVALUACIÓN DE ESTRATEGIAS DE MANEJO BIOLÓGICO Y ACARICIDAS

BIORRACIONALES EN EL CONTROL DE LOS ÁCAROS Phyllocoptruta oleivora

(Ashmead) (ACARI: ERIOPHYIDAE) Y Polyphagotarsonemus latus (Banks)

(ACARI: TARSONEMIDAE) CAUSALES DEL MANCHADO DE FRUTOS EN

NARANJA VALENCIA

KAROL IMBACHI LÓPEZ

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA.

FACULTAD DE CIENCIAS AGROPECUARIAS

COORDINACION GENERAL DE POSGRADOS

PALMIRA

2012

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EVALUACIÓN DE ESTRATEGIAS DE MANEJO BIOLÓGICO Y ACARICIDAS

BIORRACIONALES EN EL CONTROL DE LOS ÁCAROS Phyllocoptruta oleivora

(Ashmead) (ACARI: ERIOPHYIDAE) Y Polyphagotarsonemus latus (Banks)

(ACARI: TARSONEMIDAE) CAUSALES DEL MANCHADO DE FRUTOS EN

NARANJA VALENCIA

KAROL IMBACHI LÓPEZ

Trabajo de tesis para optar al título de Magíster en CIENCIAS AGRARIAS línea de

investigación Protección de Cultivos

Director

NORA CRISTINA COBO MESA

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA.

FACULTAD DE CIENCIAS AGROPECUARIAS

COORDINACION GENERAL DE POSGRADOS

PALMIRA

2012

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DEDICATORIA

A DIOS por todas sus bendiciones, por ser mi guía de cada día, por ser todo en mi

vida.

A mis padres, Reinerio Imbachi S., María J. López M. por sus consejos, su

constante esfuerzo de cada día para brindarme cariño, amor felicidad…por ser los

padres más especiales.

A mis hermanos Sandra P. Imbachi López, Yeni E. Imbachi López, Reinerio

Imbachi López, mis sobrinos Jhoan Sebastián Imbachi López y Mabel Y. López

Imbachi, por su cariño apoyo comprensión por ser tan especiales.

Rosita por su gran ayuda e inmenso amor en todos los momentos que

compartimos juntos

Para todos ellos con todo mi cariño y amor.

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AGRADECIMIENTOS

Agradezco a Dios por todo cuanto ha hecho en mí y todas las personas que

contribuyeron a la culminación de este trabajo, especialmente a:

A mis padres, Reinerio y María, mis hermanos Reinerio, Sandra y Yeni, a mis

Sobrinos Jhoan y Mabel, por todo su inmenso amor, comprensión apoyo para la

culminación de este proyecto. A Rosita por hacerme saber que aun en los

momentos difíciles ha estado ahí.

A mi directora, Nora C. Mesa Cobo, por ser persona, consejera, una gran fuente

de sabiduría, por la confianza depositada, por ser una profesional humilde,

sencilla, integra que busca siempre lo mejor para sus estudiantes, por su gran

apoyo, paciencia,… orientación a esta investigación, por ser una profesional que

sabe que el entendimiento y el conocimiento van de la mano con la integridad de

las personas.

A Ibete Gómez, Maira Cuchimba, Indira Osorio, Shirley Toro, Isaura Rodríguez,

Catherine Martínez, Julián Osa, Héctor Lozano, Wilmar Guerra, Jesús

Matabanchoy, Yuri Mercedes Mena, Yeimy García, Javier Salazar, Leonardo

Alvarez, Milton Valencia por la amistad por ser un grupo incomparable…, por todo

el apoyo que brindaron al trabajo de investigación

A Alfredo Rivera P. Por ser persona, amigo, consejero, por todos los momentos

compartidos por su colaboración en las diferentes actividades de campo y de

laboratorio.

Al Grupo de Investigación en Ácarologia de la Universidad Nacional Sede Palmira,

por su compañerismo por mantener un ambiente agradable de trabajo, a todos

ellos por los momentos compartidos mil y mil gracias que mi DIOS los bendiga y

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proteja por siempre.

A Norbey Marín por el análisis de los datos

Agradezco a la universidad Nacional y todos los profesores que con su esfuerzo

dedicación, conocimiento hicieron posible que pudiera culminar con éxito la misión

encomendada.

A Karen V. Osorio G. Rodrigo López, Heiber A. Trujillo a todos mis amigos

estudiantes, empleados de la Universidad Nacional por su amistad.

Al Proyecto: “Generación de estrategias para el manejo integrado de ácaros que

afectan la calidad del fruto en naranja Valencia para una producción competitiva

en Colombia”.

Al Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural por la financiación del Proyecto de

Investigación

A la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Colombia Sede

Palmira

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La facultad y los jurados de tesis

no se harán responsables de las ideas

emitidas por el autor.

Articulo 24, resolución 04 de 1974

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CONTENIDO

Pág.

INTRODUCCIÓN ………………………………………………………………………..19

2. OBJETIVOS .................................................................................. …………….21

2.1 Objetivo principal: ..................................................................................................... 21

2.2 Objetivos específicos: ............................................................................................... 21

3. MARCO TEÓRICO…………………………………………………………………...22

3.1 Cultivo de cítricos...................................................................................................... 22

3.2 Citricultura en Colombia ........................................................................................... 23

3.3 Ácaros en cítricos ..................................................................................................... 24

3.4 Ácaros fitófagos de mayor importancia agrícola en cítricos ..................................... 27

3.4.1 Polyphagotarsonemus latus (Banks) ..................................................................... 27

3.4.1.1 Daños ocasionados por P. latus en Cítricos ....................................................... 29

3.4.1.2 Ciclo de vida de P. latus ..................................................................................... 30

3.4.2 Phyllocoptruta oleivora (Ashmead) ........................................................................ 31

3.4.2.1 Daños ocasionados por P. oleivora en Cítricos .................................................. 32

3.4.2.2 Ciclo de vida de P. oleivora ................................................................................ 35

3.5 Control biológico de ácaros ...................................................................................... 35

3.5.1 Depredadores ........................................................................................................ 35

3.5.2 Entomopatógenos .................................................................................................. 38

3.6 Manejo químico de ácaros en cítricos ...................................................................... 39

3.7 Manejo integrado de ácaros ..................................................................................... 41

3.8 Respuesta funcional ................................................................................................. 42

4. MATERIALES Y METODOS ............................................................................ 46

4.1 Ubicación del estudio ................................................................................................ 46

4.2 Metodología .............................................................................................................. 46

4.2.1 Efecto de enemigos naturales ............................................................................... 46

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4.2.1.1 Cría de ácaros Phytoseiidae ............................................................................... 46

4.2.1.2 Liberaciones y evaluaciones de los reguladores biológicos en campo .............. 48

4.2.1.3 Diseño experimental ........................................................................................... 48

4.2.1.4 Metodología de Marcación y aplicación de tratamientos .................................... 49

4.2.1.5 Evaluación y análisis estadístico del daño, caída de estructuras y calidad de fruto ................................................................................................................................. 50

4.2.2 Efecto de acaricidas bioracionales ........................................................................ 53

4.2.2.1 Diseño experimental ........................................................................................... 53

4.2.2.2 Evaluaciones de los acaricidas biorracionales en campo ................................... 54

4.2.2.3 Evaluación y análisis estadístico del daño, caída de estructuras y calidad de fruto ................................................................................................................................. 56

4.2.3 Preferencia alimenticia........................................................................................... 56

4.2.3.1 Ácaros depredadores ......................................................................................... 56

4.2.3.2 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus .......................................... 57

4.2.3.2.1 Colonia de P. latus. .......................................................................................... 57

4.2.3.2.2 Ácaros depredadores. ...................................................................................... 57

4.2.3.2.3 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: ...................................... 57

4.2.3.2.4 Pruebas de respuesta funcional: ..................................................................... 58

4.2.3.3 Pruebas de preferencia y depredación para P. oleivora .................................... 59

4.2.3.4 Diseño y análisis estadístico ............................................................................... 60

4.2.3.4.1 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: ...................................... 60

4.2.3.4.2 Pruebas de respuesta funcional: ..................................................................... 61

5. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ......................................................................... 62

5.1 Evaluación de enemigos naturales ........................................................................... 62

5.1.1 Efecto de enemigos naturales sobre P. latus ........................................................ 62

5.1.2 Efecto de enemigos naturales sobre P. oleivora ................................................... 64

5.2 Efecto de acaricidas bioracionales ........................................................................... 68

5.2.1 Efecto de acaricidas biorracionales sobre P. latus ................................................ 68

5.2.2 Efecto de acaricidas biorracionales sobre P. oleivora ........................................... 70

5.3 porcentajes de pérdidas de frutos............................................................................. 74

5.3.1 Pérdidas de frutos en evaluaciones de enemigos naturales ................................. 74

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5.3.2 Pérdidas de frutos en evaluaciones de efecto de acaricidas biorracionales ......... 75

5.4 parámetros de calidad de los frutos cosechados ...................................................... 77

5.4.1 Evaluaciones de enemigos naturales ................................................................... 77

5.4.2 Evaluaciones de acaricidas biorracionales ............................................................ 79

5.5 preferencia alimenticia .............................................................................................. 80

5.5.1 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: ............................................ 80

5.5.2 Pruebas de respuesta funcional ............................................................................ 82

6. CONCLUSIONES ............................................................................................. 87

BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................... 88

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LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Tabla de color de la naranja Valencia producida por encima de los 900

msnm (NTC 4086 ICONTEC). ............................................................................... 78

Tabla 2. Coeficientes de correlación de Pearson entre el daño de P. oleivora y los

parámetros de calidad del fruto de naranja Valencia. El valor en paréntesis

corresponde a P > 0.05. ......................................................................................... 78

Tabla 3. Coeficientes de correlación de Pearson entre el daño de P. oleivora y los

parámetros de calidad del fruto de naranja Valencia. El valor en paréntesis

corresponde a P > 0.05. ......................................................................................... 79

Tabla 4. Preferencia alimentaria de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T.

aripo sobre P. latus (Presas consumidas). ............................................................ 81

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LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Cría de ácaros Phytoseidae en laboratorio: a. Ácaros Tetranychus sp.; b.

Frijol infestado con ácaros Tetranichus sp.; c. Cabina de cría; d. Método Mesa y

Bellotti (1986); ........................................................................................................ 47

Figura 2. Cría de Ácaros Phytoseidae en laboratorio: Método McMurtry y Scriven

(1965) con modificaciones de Mesa et al., (1993). ................................................ 47

Figura 3. Esquema del diseño en campo. ............................................................. 49

Figura 4. Marcación y aplicación de tratamientos: a. Marcación de racimos florales

para ácaro Polyphagotarsonemus latus; b. Marcación de frutos para ácaro

Pyllocoptruta oleivora; c. Liberación de C. carnea: d. Liberación de Phytoseidae; e.

Aplicación. ............................................................................................................. 50

Figura 5. Medición de parámetros de calidad. ...................................................... 51

Figura 6. Fenología del fruto de naranja Valencia Tomado de Mesa et al., 2011. 52

Figura 7. Esquema del diseño en campo. ............................................................. 54

Figura 8. Marcación y aplicación de tratamientos: a. Marcación de racimos florales

para ácaro Polyphagotarsonemus latus; b. Marcación de frutos para ácaro

Pyllocoptruta oleivora; c. Evaluación; d. Aplicación Paecilomyces. fumosoroseus;

e. Aplicación de abamectina; f. Aplicación de aceite agrícola. ............................... 55

Figura 9. a. Unidades experiemntales; b.Huevos y adultos de P. latus. ............... 58

Figura 10. a. Huevos de P. latus y T. aripo , b. Adulto de Amblyseius sp. c. C.

carnea depredando adultos de P. latus, d. Adulto de T. aripo depredando adulto

de P. latus. ............................................................................................................. 60

Figura 11. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina

sobre P. latus en el primer ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras

indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan,

p<0.05). .................................................................................................................. 63

Figura 12. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina

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sobre P. latus en el segundo ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras

indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan,

p<0.05). .................................................................................................................. 63

Figura 13. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina

sobre P. oleivora en el primer ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras

indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan,

p<0.05). .................................................................................................................. 65

Figura 14. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina

sobre P. oleivora en el segundo ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las

barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de

Duncan, p<0.05). ................................................................................................... 65

Figura 15. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y

abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay

diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05). ........... 69

Figura 16. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y

abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay

diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05). ........... 69

Figura 17. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y

abamectina sobre P. oleivora. Letras distintas sobre las barras indican que hay

diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05). ........... 71

Figura 18. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y

abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay

diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05). ........... 71

Figura 19. Causas de pérdidas de frutos de naranja Valencia en los tratamientos

de controladores Biológicos y abamectina. ............................................................ 75

Figura 20. Causas de perdidas de frutos de naranja Valencia en los tratamientos

con hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina. ................................. 76

Figura 21. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T.

aripo sobre huevos de P. latus. .............................................................................. 83

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Figura 22. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T.

aripo sobre larvas de P. latus. ............................................................................... 83

Figura 23. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T.

aripo sobre adultos de P. latus. .............................................................................. 84

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RESUMEN

En la zona Sur Occidental de Colombia, los ácaros P. Latus y P. oleivora, son los

responsables de la deformación y el manchado en frutos de naranja Valencia. Con

el interés de evaluar el efecto de acaricidas biorracionales sobre estas plagas, se

desarrolló este trabajo en un cultivo en producción, en Caicedonia, Valle del

Cauca, bajo un diseño de bloques completos al azar con cuatro repeticiones y los

tratamientos: abamectina (1.5 cc/l); Paecilomyces fumosoroseus (de 2 cc/l); aceite

agrícola (3 cc/l) y testigo absoluto (Agua). Los resultados mostraron diferencias

significativa entre los tratamientos respecto al daño causado por P. latus. Siendo

los tratamientos abacmetina y aceite agrícola en los que se presentan menor

daño. Para P. oleivora se encontraron diferencias significativas entre los

tratamientos evaluados; el tratamiento con aceite agrícola presentó el menor daño

en frutos. Además se evaluaron estrategias de control biológico en la misma zona,

bajo un diseño de bloques completos al azar con 3 repeticiones y los siguientes 4

tratamientos: exclusión de depredadores - aplicación localizada de cipermetrina

(2cc/l); liberación de: Neoseiulus anonimus, N. californicus Iphiseiodes zuluagai y

Amblyseius herbicolus (500 individuos/árbol); liberación de Chrysoperla carnea

(100 larvas/fruto) y testigo agricultor: aplicación localizada de abamectina (1.5

cc/l). Los tratamientos C. carnea, abamectina presentan un buen control de P.

latus, presentando menor daño, seguido por la liberación de Phytoseiidae y el

mayor daño en el tratamiento exclusión. Para P. oleivora se observaron

diferencias significativas entre los tratamientos evaluados. La Liberación de C.

carnea y abamectina presentaron el menor daño. El mayor daño se observó en el

tratamiento liberación de Phytoseiidae y exclusión. Aparentemente los fitoseidos

liberados ejercieron poco control sobre el ácaro tostador. Además de las perdida

de frutos ocasionada por P. latus, hubo perdidas de frutos por Hongos y perdida

natural. Por otro lado se determinó el consumo y capacidad de depredación de

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tres especies de Phytoseiidae (Phytoseiulus fragari, Typholodromalus aripo y

Amblyseius sp.) y Chrysoperla carnea sobre P. latus, bajo condiciones del

laboratorio utilizando un diseño completamente al azar con cuatro tratamientos y

diez repeticiones. Los tratamientos consistieron en suministrar a un depredador

adulto de Phytoseiidae y a una larva de C. carnea, 60 individuos presa de

diferentes estados de P. latus: 20 huevos, 20 larvas y 20 adultos en viales

plásticos. Los depredadores utilizados consumieron los estados de huevo, larva y

adulto de P. latus, presentando un mayor consumo de huevos y larvas y en menor

proporción de adultos. P. fragari presentó preferencia por los estados de huevo y

larva, Amblyseius sp. prefirió consumir adultos mientras que T. aripo prefirió

huevos. C. carnea presentó preferencia por huevos. Estos resultados

proporcionaron algunas pautas para desarrollar estudios en un programa de

manejo integrado de ácaros.

Palabras claves: Ácaros en cítricos. Acaro blanco. Chrysoperla carnea.

Depredación. Exclusión. Phytoseiidae.

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ABSTRACT

In the South West of Colombia, mites P. latus and P. oleivora are responsible for

the deformation and spotting in Valencia oranges. Aiming to evaluate the effect of

biorational miticides on these pests, this work was developed in a crop production

in Caicedonia, Valle del Cauca, under a random complete block design with four

replications and treatments: abamectin (1.5 cc / l), Paecilomyces fumosoroseus (2

ml / l), agricultural oil (3 ml / l) and absolute control (water). The results showed

significant differences between treatments regarding damage caused by P. latus.

Being abacmetina and agricultural oil treatments in the ones in which less damage

occurred. For P. oleivora significant differences between treatments, treatment with

agricultural oil had the lowest fruit damage. In addition, biological control strategies

were evaluated in the same area, under a design of a randomized complete block

with 3 replications and the following 4 treatments: exclusion of predators - localized

application of cypermethrin (2cc / l); release: Neoseiulus anonimus, N .

californicus, Iphiseiodes zuluagai and Amblyseius herbicolus (500 individuals /

tree); release of Chrysoperla carnea (100 larvae / fruit) and control farmer:

localized application of abamectin (1.5 cc / l). The Treatment C. carnea, abamectin

have good control of P. latus, presenting minor damage, followed by the release of

Phytoseiidae and further damage in the exclusion treatment. For P. oleivora

significant differences were observed in the evaluated treatments. The release of

C. carnea and abamectin had the least damage. The greatest damage was

observed in the release of Phytoseiidae treatment and exclusion. Apparently

released phytoseiid exercised little control over the rust mite. In addition to loss of

fruit caused by P. latus, were lost fungal fruit and natural loss. In addition we

determined the ability of predation and consumption of three species of

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Phytoseiidae (Phytoseiulus fragari, Typholodromalus aripo and Amblyseius sp.)

And Chrysoperla carnea on P. latus, under laboratory conditions using a

completely randomized design with four treatments and ten repetitions. Treatments

consisted of supplying a Phytoseiidae predatory adult and larvae of C. carnea, 60

prey individuals from different states of P. latus: 20 eggs, 20 larvae and 20 adults

in plastic vials. Predators used ate the egg, larva and adult of P. latus, showing a

higher consumption of eggs and larvae and to a lesser proportion of adults. P.

fragari showed preference for the egg and larva, Amblyseius sp. adults preferred to

consume while T. aripo preferred eggs. C. carnea showed a preference for eggs.

These results provided some guidelines for developing a program of studies in

integrated management of mites.

Keywords: Mites in citrus. White mite. Chrysoperla carnea. Predation. Exclusion.

Phytoseiidae.

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19

INTRODUCCIÓN

Los estudios de ácaros realizados en Colombia en cítricos, se refieren

fundamentalmente al reconocimiento de especies fitófagas y benéficas

asociadas a cultivos comerciales, son pocos los estudios encaminados a un

manejo integrado de este problema.

Varios autores en Colombia han registrado a los ácaros Polyphagotarsonemus

latus (Tarsonemidae) y Phyllocoptruta oleivora (Eriophyidae) ocasionando daños

en cítricos. Zuluaga en (1971) los reporta en el Valle del Cauca; Castaño y León

(1989), en Caldas, Quindío y Norte del Valle en cultivos entre 1000 y 1500

m.s.n.m. y Padilla (1998), en Jamundi, Valle del Cauca, sobre tangelo variedad

Orlando. En los estudios más recientes realizados por Mesa et al., (2010) en

colectas en Valle, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia, sobre arboles de

naranja Valencia, encontraron que la familia Tarsonemidae presentó la mayor

diversidad de especies entre los ácaros fitófagos, representando el 49% de las

especies encontradas. Siendo predominante en todas las zonas productoras de

los cinco departamentos, ocasionando pérdidas por momificación de frutos de

hasta dos meses de desarrollo y en otros casos causando cicatrices y

malformaciones, el único eriofido encontrado fue P. oleivora en muy pocas

localidades y en baja incidencia.

En entrevistas efectuadas a productores de naranja Valencia de los

departamentos de Valle, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia, se pudo constatar

que el uso de agrotóxicos en cultivos de cítricos ha sido intenso en algunas zonas,

sobre todo para el control del ácaro blanco P. latus y del ácaro tostador P. oleivora

(Mesa et al., 2011). En muy pocas fincas se cuenta con asistencia técnica, y las

aplicaciones de productos comerciales se realizan sin tener en cuenta los niveles

de poblaciones de ácaros y el estado fenológico del cultivo, los productos más

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20

utilizados son las avermectinas genéricas y mezclas de ellas con otros productos

químicos (No fue posible obtener datos exactos sobre los costos del manejo de

ácaros). (Mesa et al., 2011). Este manejo tradicional que ha venido haciendo el

citricultor está en contravía de la política Colombiana de Protección a la

Producción Agropecuaria, que busca incrementar y garantizar una producción

competitiva, que cumpla con los requisitos sanitarios, y de calidad e inocuidad

establecidos internacionalmente, por la Organización Mundial del Comercio, OMC,

para acceder a los diversos mercados externos, ofreciendo la protección necesaria

a la producción nacional (MADR, 2005b).

Con los resultados de este trabajo de investigación que hizo parte del

proyecto:“Generación de estrategias para el manejo integrado de ácaros que

afectan la calidad del fruto en naranja Valencia para una producción competitiva

en Colombia”, y que se realizó en un cultivo de naranja Valencia en condiciones de

la finca San Pedro, Municipio de Caicedonia, Departamento del Valle del Cauca, se

ofrece a los agricultores opciones de manejo para este problema acarológico que

adquiere cada vez mayor importancia en varias zonas productoras de cítricos. En

este caso el énfasis mayor fue desarrollar prácticas amigables con el medio

ambiente, que permitan minimizar el uso de acaricidas que pueden dar lugar a la

presencia de residuos tóxicos prohibidos por los mercados de exportación.

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21

2. OBJETIVOS

2.1 Objetivo principal:

Evaluar la actividad acaricida de (abamectina®, Paecilomyces fumorocereus®,

Aceite agrícola®) y la depredación (dos especies de Phytoseiidae y de

Chrysoperla carnea) en el control de los ácaros P. oleivora y P. latus especies que

causan el manchado, deformación de frutos y brotes en naranja Valencia.

2.2 Objetivos específicos:

Probar la eficacia de acaricidas (abamectina®, Paecilomyces fumorocereus®,

Aceite agrícola®) en el manejo y control de los ácaros P. oleivora y P. latus en

campo.

Determinar la efectividad de depredación de dos especies de Phytoseiidae y un

Chrysopidae sobre los ácaros P. oleivora y P. latus bajo condiciones de laboratorio

y de campo.

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3. MARCO TEÓRICO

3.1 Cultivo de cítricos

Según la FAO en el año 2009 la producción de cítricos a nivel mundial fue de

77.781.970 toneladas mientras que la naranja en el mismo año fue de 67.601.635

toneladas, en un área sembrada de 419.235 ha (FAO, 2011).

En el mundo 108 países producen cítricos, en cerca de cuatro millones de hectáreas,

con una producción de 76 millones de toneladas, de las cuales el 70% son naranjas y

el resto está distribuido entre mandarinas, limones, toronjas y pomelos. Los mayores

productores mundiales son: Brasil, con 700.000 hectáreas, es el mayor exportador de

jugos y produce el 34% de la oferta mundial de naranjas. Estados Unidos, con

600.000 hectáreas aporta el 44% de la oferta mundial de toronjas y producen seis

millones de toneladas de naranjas. Japón, tiene 260.000 hectáreas y el 60% de la

oferta mundial de mandarinas. España, con 210.000 hectáreas, es el primer

exportador de naranja fresca. Le siguen en orden de importancia China, Israel, México

(limones), Sur África y Argentina (toronjas) (Finagro 2011)

Las exportaciones mundiales de cítricos se totalizaron en el año 2008 en cerca de

27.600 millones de dólares, donde los frutos frescos representan el 70% del total

transad, naranjas (26%), mandarinas (23%), limones y limas (15%), pomelos (5%).

Cabe mencionar que los jugos de cítricos representaron el 23% del total donde la

naranja fue el actor relevante (21%), los aceites esenciales representaron un 5%

del total, y las preparaciones alimenticias basadas en estas frutas, un marginal

3%.(FAO 2011)

Los mayores exportadores no han variado en esta década, a pesar de ello, y en

volúmenes físicos, destacó el relativo estancamiento de España, contrastando con

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el marcado dinamismo de China, e igualmente Egipto, Sudáfrica, Argentina, Chile

y Croacia. Uruguay ocupó el puesto 13º en 2008 con un crecimiento en toneladas

del 10% entre el año 2000 y el 2006, ubicándose detrás de Australia y Argentina y

Brasil el 17º, todos ellos del hemisferio sur. (Finagro 2011).

3.2 Citricultura en Colombia

La producción de cítricos en el año 2010 para Colombia fue de 459.151 toneladas

en 29.940 hectáreas, con rendimientos de 15.3 toneladas por hectárea. La naranja

esta representada por una producción de 228.128 toneladas en 14.658 hectáreas,

con rendimientos de 15.6toneladas (Agronet 2012).

La tasa de crecimiento de la producción de naranja en los últimos diez años ha

sido del 6.8% en volumen y del 7% en área, índices muy superiores al de la

fruticultura colombiana que registró crecimientos del 3.6% en producción y de

5.4% en área sembrada, (MADR 2006). En Colombia los cítricos participan con el

1.8% del área sembrada en cultivos permanentes, y con 1.1% del área sembrada.

Uno de los grandes desafíos de la citricultura nacional es alcanzar los

rendimientos obtenidos en países como España e Israel, que a través de

programas de certificación de plántulas, han conseguido aumentar su producción

entre un 15 y 20% (Caicedo 2004).

Los principales departamentos especializados en producción de naranja son

Cesar, Tolima y Antioquia, los cuales convocan el 89,3% de la producción de esta

especie. Los siguen en importancia Santander y Cauca. Con excepción de Cesar,

todos estos departamentos presentan tasas positivas de crecimiento anual de la

producción, especialmente el departamento del Cauca y Antioquia. En el año 2002

los mayores rendimientos se presentaron el departamento de Antioquia, con 25,0

Toneladas por hectárea seguido por Santander con 20,7 y de lejos por Atlántico

con 13 (MADR 2005).

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En Colombia, en el eje cafetero se encuentra localizada gran parte de la industria

procesadora de cítricos del país, con una capacidad de procesamiento de 110.000

toneladas de naranja por año, distribuidas entre Cicolsa-Quindío con 50.000

toneladas/año, Frutropico-Antioquia con 40.000 ton/año, Frutasa-Caldas con

13.000 toneladas/año y Passicol-Caldas con 7.000 toneladas/año (MADR 2005).

En el núcleo agroproductivo del Tolima, el eslabón agroindustrial está conformado

en su gran mayoría por microempresas de tipo familiar con un sistema de

producción artesanal, aunque en el departamento existen cuatro plantas para el

procesamiento industrial de frutas, que cuentan con recursos técnicos y de

infraestructura, pero que se encuentran subutilizadas, debido en parte a los bajos

niveles de procesamiento que se registran en este territorio dado la cultura

predominante del consumo en fresco de frutas, aunque sin desconocer el enorme

potencial que representa el mercado de procesados.

Algunas de las empresas agroindustriales del departamento del Tolima que

procesan cítricos para la fabricación de productos como zumo, pulpas,

mermeladas y almíbares son: Fruit valley S.A, Tolipulpa U.E. y Paysa Ltda.

(MADR 2005).

3.3 Ácaros en cítricos

La importancia de los ácaros fitófagos asociados a cultivos de cítricos en

Colombia, se puede apreciar tanto en los cultivos ubicados en la zona sur

occidental la cual comprenden los departamentos de Quindío, Risaralda, Caldas,

Antioquia, Valle del Cauca y Tolima. En estos cultivos se presentan diversos

problemas fitosanitarios entre los que se destacan los causados por ácaros

fitófagos, que ocasionan manchado y deformaciones de frutos, afectando

directamente la calidad y presentación cosmética de los frutos (Mesa et al., 2010).

Así mismo, los cultivos ubicados en la región oriental comprendida entre los

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departamentos de Meta y Casanare que se enfrentan a graves problemas

fitosanitarios como la leprosis de los cítricos la cual es transmitida por el

Tenuipalpidae Brevipalpus phoenicis (León et al., 2006).

Varias especies de ácaros pertenecientes a las familias Tarsonemidae,

Eriophyidae, Tenuipalpidae y Tetranychidae afectan los cítricos en el trópico

(Jeppson et al., 1975 y Quiros-González 1996). Dentro de los Eriophyidae, P.

oleivora es el ácaro más importante en el mundo (Browning et al., 1995). En

Colombia la única especie de Eriophyidae que ha sido reportada P. oleivora por

Zuluaga (1971), Padilla (1998) y Mesa (1999) en el Valle del Cauca y Castaño y

León (1989) en Quindío, Risaralda, Caldas y norte del Valle. Según Mesa et al.,

2011), en los departamentos del Valle, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia, el

único Eriophyidae encontrado fue P. oleivora en muy pocas localidades y en baja

incidencia.

Entre los Tarsonemidae P. latus, es considerada como la plaga más importante de

los cítricos en los trópicos y en muchas regiones del mundo (Jeppson et al., 1975,

Hugon 1983, Smith y Papacek 1985 y Gerson 1992). En Colombia esta especie ha

sido reportada sobre cítricos por Zuluaga (1971) y Padilla (1998) en el

departamento del Valle del Cauca y Castaño y León (1989) en Caldas, Risaralda,

Quindío y norte del Valle del Cauca. Mesa (1999) reporta esta especie asociada a

más de 15 hospederos cultivados y silvestres. En colectas en Valle, Quindío,

Caldas, Risaralda y Antioquia, sobre árboles de naranja Valencia, se encontró que

la familia Tarsonemidae, presento la mayor diversidad de especies, entre los

ácaros fitófagos representando el 49% de las especies encontradas, siendo

predominante en todas las zonas productores de los cinco departamentos,

ocasionando pérdidas por momificación de frutos de hasta dos meses de

desarrollo y en otros casos causando cicatrices y malformaciones. Las otras

especies encontradas en este estudio y que se registran por primera vez

asociadas a cítricos en Colombia son Daidalotarsonemus sp., Fungitarsonemus

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sp., Tarsonemus sp. y Phytonemus sp. (Mesa et al., 2009). Según Ochoa et al.,

(1991), algunas especies de estos géneros generalmente llevan adheridas a su

cuerpo y en estructuras especializadas esporas de hongos, comprometiéndolos en

la diseminación de enfermedades fungosas (Mesa et al., 2011).

En la familia Tenuipalpidae, el género Brevipalpus, contiene las especies de mayor

importancia económica. B. phoenicis (Geijskes) es considerado plaga clave en los

cítricos en Brasil (Gravena et al., 1995). Esta especie es el vector del virus de la

enfermedad conocida como leprosis de frutos y tallos en los cítricos. En Colombia

han reportado sobre cítricos las especies B. phoenicis y B. obovatus (Zuluaga

1971 y Padilla 1998) en el departamento del Valle, Castaño y León (1989) en la

zona Cafetera. Mesa (1999) y Toro (1997) reportaron la presencia de la especie

en diversos hospederos. B. phoenicis fue reportada en Colombia, en 2006

asociada a la presencia de la leprosis de los cítricos, en los Llanos Orientales en

los Departamentos de Casanare y Meta (León et al., 2006). De acuerdo con Mesa

et al., (2011) B. phoenicis se encontró en alta frecuencia y distribución sobre

hojas, ramas y especialmente en frutos, a pesar de las altas precipitaciones

pluviométricas en el Valle del Cauca, Quindío, Risaralda, Caldas y Antioquia,

también se encontró B. obovatus en menor proporción.

Dentro de los Tetranychidae, se registran varias especies de importancia.

Panonychus citri (McGregor), de distribución cosmopolita y con amplia gama de

hospederos del genero Citrus. Eutetranychus banksi (McGregor), E. africanus

(Tucker), E. orientalis Klein, E. cendani y Tetranychus urticae Koch (Smith et al.

1997). En Colombia solo se tiene registro de los siguientes Tetranychidae

asociados a cítricos: P. citri, E. banksi y T.pos. mexicanus (Zuluaga 1971, Castaño

y León 1989 y Padilla 1998). En muestreos en Valle del Cauca, Caldas, Quindío,

Risaralda y Antioquia, sobre naranja valencia, solo encontraron en Antioquia y

Valle del Cauca, la presencia de P. citri y en poca frecuencia E. Banksi (Mesa et

al., 2011).

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Los Tydeidae, se presentan en grandes colonias de árboles frutales y en plantas

ornamentales, en diferentes localidades de Colombia (Jeppson et al., 1975). De

acuerdo con lo expresado por Krantz (1978), la mayoría de las especies de

Tydeidae son fungívoras, pero la presencia de colonias densas, con todos los

estados de desarrollo, producen manchas sobre el tejido de las plantas. Muchos

técnicos y agricultores consideran como un problema para los cultivos la presencia

de colonias de Lorryia formosa y L. turrialbensis y toman medidas para bajar sus

poblaciones. Sin embargo, Mendel y Gerson (1982) y Gerson y Smiley (1990)

demostraron con experimentos en huertos de cítricos donde excluyeron las

poblaciones de L. formosa mediante el uso de acaricidas, que la escama Saissetia

oleae (Oliver), aumentó considerablemente, en comparación con las parcelas

donde no se aplicaron productos químicos. Los autores concluyeron que L.

formosa se alimenta de la mielecilla producida por la escama y por tanto actúa

como un agente "aseador" de los cultivos de cítricos. Padilla (1998), relato para el

Valle del Cauca la presencia de Lorrya formosa, L. turrialbensis, Parapronematus

citri.

3.4 Ácaros fitófagos de mayor importancia agrícola en cítricos

3.4.1 Polyphagotarsonemus latus (Banks)

Colombia presenta una baja participación en los mercados de exportación de

naranja Valencia (Espinal et al., 2005). Entre otros factores, esta situación está

asociada a la problemática ocasionada por plagas como los ácaros dentro de los

cuales se destaca P. latus. Este Tarsonemidae, conocido como ácaro blanco tiene

amplia distribución geográfica y un número considerable de hospedantes

vegetales en zonas tropicales (León 2001). Según Gerson (1992), Cross-Romero

y Peña (1998). P. latus, presenta amplia distribución geográfica (Australia, Asia,

África, Europa, Norte, Centro y Sur América, Islas del Pacifico sur) y tiene más de

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60 familias de plantas como hospederas. P. latus se disemina por el viento, por

estructuras vegetales transportadas de un lado para otro, de forma natural por el

contacto del follaje de las plantas y por la relación forética con áfidos y moscas

blancas (Palevsky et al., 2001). Con tan amplio el intervalo de hospederos, que

incluyen plantas que contienen importantes toxinas, por ejemplo especies de

Apocynaceae, Asclepiadaceae, Euphorbiaceae y Solanaceae, lo cual sugiere que

P. latus posee eficientes mecanismos de detoxicación.

El ácaro P. latus puede afectar cultivos bajo condiciones de invernadero (Peña y

Campbell 2005) y campo abierto (Rogers et al., 2009). De acuerdo con Mesa et

al., (2010), en colectas en Valle del Cauca, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia,

sobre arboles de naranja Valencia, se encontró que la familia Tarsonemidae,

presentó la mayor diversidad de especies, entre los ácaros fitófagos

representando el 49% de las especies encontradas, siendo predominante en todas

las zonas productores de los cinco departamentos (Mesa et al., 2011).

Las condiciones óptimas para el incremento en las poblaciones de P. latus en

cultivos de cítricos en la Florida incluye altas temperaturas, alta humedad relativa y

baja intensidad de luz solar según lo reporta Rogers et al., (2009). En el caso de

Brasil Leite de Oliveira (2008), reporta que el ácaro se presenta en cualquier

época del año. Sin embargo, presenta mayor incidencia entre los meses de

febrero y mayo cuando atacan brotes tiernos en los cultivos. En estudios de Mesa

et al., (2011) se encontró que P. latus se presenta de manera permanente sobre

estructuras jóvenes como brotes tiernos y frutos en sus primeros estados de

formación, en este estudio se estableció que estados inmóviles como huevos y

ninfas se mantienen en hojas tiernas aún con precipitaciones de 150 mm de lluvia

por semana. Por su parte, estados móviles como larvas y adultos, disminuyen sus

poblaciones cuando hay precipitaciones entre 10- 50 mm de lluvia/semana.

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3.4.1.1 Daños ocasionados por P. latus en Cítricos

El daño en cítricos se caracteriza por la malformación de tejidos, brotes

reproductivos y flores (Rogers et al., 2009). Cuando ataca frutos éstos toman una

apariencia quemada y pueden presentar un levantamiento de la capa superficial

de la epidermis (Peña y Campbell 2005, Rogers et al., 2009). De acuerdo con

Mesa et al., (2011) en campo se encuentra P. latus ocasionando pérdidas por

momificación de frutos de hasta dos meses de desarrollo y en otros casos

causando cicatrices y malformaciones.

La alimentación del P. latus causa una variedad de síntomas en diferentes

hospederos, y una variedad de reacciones específicas por efecto de la posible

toxina que inyecta. Algunos de estos síntomas, son confundidos con

enfermedades virales, problemas de herbicidas o exacerbación de deficiencias de

magnesio (Jeppson et al., 1975). Los daños más significativos de este ácaro, son

observados en las regiones de crecimiento de la planta donde los tejidos son

túrgidos. Esto puede estar ligado al hecho de que sus estiletes quelicerales son

muy cortos, no apropiados para la alimentación de tejidos ya formados.

Este ácaro infesta las hojas nuevas de los brotes, produciendo daños severos y

deformaciones. De ahí pasa a los frutos recién formados, atrofiando su

crecimiento hasta la momificación y deformación de los mismos. Con sus estiletes

perfora las células superficiales, el primer síntoma de ataque es la decoloración y

plateamiento o bronceado del envés de las hojas. En seguida las células de los

tejidos entran en colapso. Las hojas nuevas se tornan estrechas, rígidas, torcidas,

enrollando sus bordes. Posiblemente se presenta una inyección de toxinas

durante la alimentación, lo cual induce la alteración de los tejidos. En estudios

realizados durante dos años por Mesa et al., (2011) reporta que en brotes tiernos y

frutos en formación, siempre es posible encontrar poblaciones de P. latus. El daño

es tan severo en esta etapa, que si los frutos no se “momifican” (detienen su

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crecimiento) continúan su desarrollo con las cicatrices del daño previo sufrido

durante sus primeras etapas de formación.

En estudios realizados por Rodríguez et al., (2010) bajo condiciones de

invernadero se pudo constatar que el daño de P. latus sobre brotes tiernos de

naranja Valencia se caracteriza por una deformación de los tejidos donde el borde

de la hoja se enrolla hacia el haz. Posteriormente se pueden presentar otros

daños tales como la decoloración de la hoja y el cambio de tonalidad hacia un

color cobrizo que puede cubrir el haz o el envés. También se pueden presentar

síntomas como distorsión de las hojas las cuales toman una forma ahusada.

Según Rodríguez et al., (2010) los daños se pueden presentar entre 7 y 12 días

después de una infestación inicial. Mediante experimentos de laboratorio en La

Florida, Peña (1990) comprobó que el daño en limas aparece después de 4 a 12

días que los ácaros empiezan a alimentarse del tejido vegetal (Moraes y

Flechtmann 2008). Smith et al., (1997), indican que el daño de este ácaro en los

frutos se caracteriza por el levantamiento de la capa superficial de la epidermis, la

cual queda adherida como una película fina de coloración gris plateada a la

superficie del fruto y es fácilmente removible. Peña y Bullock (1994), mencionan

que P. latus reduce el área foliar y los contenidos de agua en limas y naranjas

dulces en Florida, EE.UU. Peña (1990), reporta que el daño causado por P. latus

en lima, ocurre entre 4 y 6 días después de la infestación y que el daño severo en

la epidermis de los frutos aparece 12 días después de la infestación o cuando los

frutos de la lima tienen dos tercios de maduración.

3.4.1.2 Ciclo de vida de P. latus

Durante su ciclo de vida pasa por los siguientes estados de desarrollo: huevo,

larva, “pupa-larval” y adulto (Gerson 1992, Rogers et al., 2009). La pupa

corresponde a una fase inmóvil en el cual el estado ninfal se desarrolla en la

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cutícula larval. Los huevos son característicos de la especie. Grandes, ocupan

casi la mitad del cuerpo de la hembra. De forma oval y blanquecina, el corion está

cubierto por filas longitudinales de tubérculos blancos. Los machos comienzan su

actividad reproductiva buscando una “pupa”, levantándola con ayuda de su último

par de patas, fijándola por la papila genital masculina al extremo posterior de su

cuerpo y cargándola a medida que caminan, hasta la emergencia del adulto

hembra (Gerson 1992, Rogers et al., 2009).

La cópula se realiza inmediatamente emerge la hembra. P. latus es haplo-diploide,

siendo los machos producidos por partenogénesis arrenotoca y las hembras a

través de la reproducción sexual, aunque se ha observado reproducción telitoquica

(Norton et al., 1993). Vieira & Chiavegato (1999), encontraron que la biología de P.

latus sobre limón siciliano Citrus limón Burn a 27.1 + 0.5 oC y 67.6 + 1.3 % de

humedad relativa, fue 3.7 días desde huevo hasta adulto, la fecundidad de 58.9

huevos por hembra y la tasa de crecimiento de la especie rm de 3.6%. Ferreira et

al., (2006), encontraron que las mayores temperaturas aceleran el desarrollo de

huevo a adulto de P. latus así: a 18, 22, 25, 28 y 32 oC en 7.3, 5.1, 4.4, 3.3 y 3.5

días respectivamente. Sin embargo, con relación a la fecundidad la temperatura

ideal fue 25 oC con 44.3 huevos/hembra en contraste con 16.5 y 13.3 a 18 y 32 oC,

sobre Vitis vinifera. Durante su ciclo de vida P. latus pasa por los estados de

huevo, larva, pupa, ninfa y adulto, con una duración de 3.18 días desde huevo

hasta adulto, en estudio realizado bajo condiciones de laboratorio (Valencia et al.,

2010).

3.4.2 Phyllocoptruta oleivora (Ashmead)

El ácaro tostador P. oleivora, presenta especificidad de hospedero, ocurre en

todas las variedades de Citrus sp. En diferentes regiones del mundo es

considerado una plaga clave (Yang et al., 1994). En Colombia la única especie de

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Eriophyidae que ha sido reportada P. oleivora por Zuluaga (1971), Padilla (1998) y

Mesa (1999), en el Valle del Cauca y Castaño y León (1989), en Quindío,

Risaralda, Caldas y norte del Valle. Mesa et al., (2010) en los departamentos del

Valle, Quindío, Caldas, Risaralda y Antioquia el único Eriophyidae encontrado fue

P. oleivora en muy pocas localidades y en baja incidencia. Ochoa et al., (1991)

indican que en Citrus sp., en Costa Rica, P. oleivora se localiza sobre hojas,

ramas tiernas y frutos. Generalmente en el envés de las hojas expuestas, mientras

que en las protegidas se localizan por ambas caras.

La dispersión de los Eriophyoidea en el estado adulto se realiza de diferentes

maneras, siendo una de las más importantes por el viento o sobre insectos. Las

hembras se desplazan hacia el borde de las hojas, donde se fijan por medio de

una ventosa anal y se exponen al viento, moviendo rápidamente sus patas. En

posición de dispersión es común observar hembras con el idiosoma doblado en

arco y proyectándose hacia la corriente de aire. También pueden formar cadenas

de individuos unidos por las ventosas anales, lo que conduce a la dispersión aérea

de grupos de ácaros. Se ha encontrado foresis de eriofidos sobre abejas y

pulgones (Moraes & Flechtmann 2008).

3.4.2.1 Daños ocasionados por P. oleivora en Cítricos

El ácaro P. oleivora, es una de las especies que causa el mayor daño cosmético

en los fruto de naranja. El daño causado en el haz de las hojas y en frutos

pequeños se debe al deterioro de las células de la epidermis y el resultado son

pequeños puntos amarillos y cafés. Cuando el daño alcanza la cutícula, la

apariencia es de un bronceado y la textura es áspera y rugosa. El daño en el

follaje puede causar pérdidas hasta del 30% de la producción, por la reducción de

la capacidad fotosintética del árbol (Davies y Albrigo 1994).

El daño ocasionado por P. oleivora se produce por la inserción de los estiletes

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quelicerales, los cuales alcanzan las células epidérmicas de la cáscara y rompen

células de aceite (Moraes y Flechtmann 2008). En los frutos de naranja las células

epidérmicas atacadas se colapsan, modificando su color. Investigaciones de

Fundecitrus en Brasil, han demostrado que el daño en frutos es producido por la

alimentación del ácaro en las células epidérmicas de la cáscara y no se debe a la

oxidación de aceites contenidos en las células oleosas. Bajo las condiciones de

Brasil, en el periodo de verano a otoño, es posible encontrar entre 50 a 2000

ácaros por cm2, causando aumento significativo de la emisión de etileno y

ocurriendo el bronceamiento por oxidación de algunas sustancias. Cuando se

presentan infestaciones altas, se puede presentar perdida de peso de los frutos

entre un 19 a 25%, disminución del diámetro entre 6.5 a 8.5%, caída de frutos

entre 5 a 20% y entre un 21 a 28% del volumen (Fundecitrus 2008).

En otro estudio según McCoy (1996), el ácaro tostador rompe células de aceite de

la epidermis de los frutos de naranja, estas células perforadas se colapsan,

modificando su color. La alimentación del ácaro causa una producción de etileno

(C2H4), que puede estimular el cambio de color en hojas y frutos y que parece

también estar asociada a lignina durante el aparecimiento del tejido de

cicatrización y una probable oxidación de sustancias del citoplasma de las células

de la epidermis. En limón y tangelo, la superficie de los frutos puede tornarse

plateada. Como resultado del ataque del ácaro, además del daño cosmético, el

sabor puede ser alterado por la concentración de azucares, ácidos, etanol y

acetaldehído(Gerson 1992, McCoy 1996, Rogers et al., 2009).

Las hojas de naranja presentan ligeras punteaduras amarillas, dándoles una

apariencia pálida, que se asemeja al daño producida por E. banksi. Mesa et al.,

(2011) mencionan que el daño en frutos de 1-3cm de diámetro se caracteriza por

un cambio en la coloración de la epidermis la cual se torna blancuzca y opaca, con

apariencia de estar “momificada”; este daño inicialmente puede ocupar áreas

pequeñas pero a medida que pasa el tiempo puede llegar a cubrir todo el fruto,

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mientras que en frutos 3- 7cm de diámetro se observa un cambio en la tonalidad

de la epidermis la cual pierde su brillo y se torna opaca. Posteriormente, se

observan decoloraciones del tejido, el cual se torna amarillo pálido. Según McCoy

(1996), cuando solo se presenta P. oleivora, si el daño ocurre en forma temprana,

consiste en un ennegrecimiento o tonalidad pardo negruzca, es liso y opaco, pero

si el ataque es tardío se torna brillante.

El daño de P. oleivora puede abarcar hasta el 100% del fruto, dependiendo de su

localización en el árbol. Por lo general los más afectados están cubiertos por hojas

o frutos. Los frutos que son severamente afectados por el tostador presentan

tamaño y peso inferiores a aquellos sanos obteniéndose menor rendimiento de

jugo, por lo que las pérdidas económicas son significativas. En Bahía, Brasil,

Nascimento et al., (1984) verificaron que el ataque del ácaro ocasiona la caída

prematura del fruto, así como, reducción del peso, el volumen y contenido del jugo

de los frutos.

En observaciones realizadas por Mesa et al., (2011) en cultivos de naranja

valencia en Caicedonia, Valle del Cauca, en los cuales se realizaron estudios de

dinámica poblacional de P. oleivora, nunca se han encontrado sobre hojas tiernas,

ni en frutos menores a 4 meses de desarrollo. Por otra parte Davies y Albrigo

(1994), reportan que todos los estados de desarrollo son encontrados sobre hojas,

brotes y especialmente en frutos. Bajo las condiciones de Brasil, en el periodo de

verano a otoño, es posible encontrar entre 50 a 2000 ácaros por cm2, (Fundecitrus

2008). Lo que resulta similar a lo reportado en Colombia por Mesa et al., (2011)

quienes mencionan los picos más altos de población de la especie durante las

épocas de verano. Con relación a tamaño de los frutos y grados brix no se ha

encontrado diferencia significativa entre frutos infestados por tostador y frutos

sanos. Sin embargo, se han observado diferencias significativas en estos

parámetros entre frutos infestados, colectados en Caicedonia y en el corregimiento

del Bolo, Palmira, localidades que presentan diferencias en humedad relativa,

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precipitación, temperatura y altitud (Mesa et al., 2011).

3.4.2.2 Ciclo de vida de P. oleivora

Según Oliveira (2000) el desarrollo total de huevo a adulto es de

aproximadamente 7 días y la fecundidad es de 13 huevos por hembra a 25 °C.

Durante su desarrollo pasa por los estados de huevo, larva, ninfa y adulto. Los

huevos al ser ovipositados fluyen como un liquido y al ser depositados en el

sustrato presentan diferentes formas. Al ser colocados el corion se endurece

rápidamente (Moraes & Flechtmann 2008). Para la reproducción no se presenta

copula, el macho produce espermatóforos en forma cónica, que libera sobre la

superficie de las plantas para que las hembras se posen sobre ellos y tomen los

espermas. Se presenta haplo-diploidia, los machos son producidas por

partenogénesis arrenotokia (hembras no fertilizadas) y las hembras por

reproducción sexual, no se ha constatado telitokia (Norton et al., 1993; Helle &

Wisoki 1996). Durante su ciclo de vida P. oleivora pasa por los estados de huevo,

larva, “pupa-larval” y adulto, con una duración de 7.4 días desde huevo hasta

adulto estudio realizado bajo condiciones de laboratorio (Valencia et al., 2010).

3.5 Control biológico de ácaros

3.5.1 Depredadores

A pesar de los numerosos estudios sobre el control biológico de ácaros en cítricos,

se puede afirmar que se conoce relativamente poco del potencial de algunos

grupos de organismos que actúan como reguladores naturales de ácaros plaga

(Mesa et al., 2010). La primera reseña sobre insectos, arañas, ácaros y patógenos

que actúan como agentes de control biológico de ácaros fue realizada por

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McMurtry et al., (1970) y más recientemente Gerson y Smiley (1990) y Gerson et

al., (2003) indicaron el potencial de algunas especies de ácaros poco conocidos

como depredadores de otros ácaros. Uno de los mayores obstáculos para la

utilización de muchas de estas especies benéficas se debe a la dificultad de

producirlos masivamente para liberación o aplicación en campo. Los depredadores

más promisorios de ácaros fitófagos en cítricos pertenecen a la familia de ácaros

Phytoseiidae (Mesa et al., 2010).

En Colombia, Zuluaga (1971), en el primer inventario de ácaros de importancia

agrícola en Colombia, registró en cultivos de cítricos los ácaros depredadores

Cheyletogenes ornatus (Cheyletidae), Cunaxa simplex (Cunaxidae), Agistemus sp.

cercano a exsertus (Stigmaeidae) y los Phytoseiidae Amblyseius anacardii, A.

aerialis, A. largoensis, Euseius alatus, y Iphiseiodes zuluagai que fue descrita

posteriormente por Denmark y Muma (1972).

Posteriormente, Castaño y León (1989), encontraron casi tres veces más el

número de especies de Phytoseiidae que registro Zuluaga (1971), en su trabajo de

búsqueda de controladores biológicos asociados a las plagas que afectan el

cultivo de los cítricos en Caldas, Quindío, Risaralda y en el norte del Valle.

Castaño y León (1989) reportaron que en el 75% de las fincas muestreadas se

encontró I. zuluagai en todos los niveles de los árboles. Como especies

depredadoras de mayor abundancia mencionan I. zuluagai, A. herbicolus, E.

concordis, Amblyseius sp., A. chiapensis, A. aereialis, A. coffeae, E. alatus,

Euseius sp. E. naindaimei, E. caseariae, Proprioseiopsis spp. Typhlodromalus

spp., Typhlodromina spp.. Padilla (1998), reporto 29 especies de ácaros

pertenecientes a 13 familias, de las cuales 8 especies son Phytoseiidae E.

concordis, I. zuluagai, A. chiapensis, A. aereialis, Proprioseiopsis mexicanus, T.

sp., Neoseiulus sp. Según Mesa et al., (2011) el complejo de especies de

Phytoseiidae encontrado por Castaño y León (1989), permanece en los cultivos de

naranja Valencia.

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Los depredadores más promisorios de ácaros fitófagos en cítricos pertenecen a la

familia Phytoseiidae. Sin embargo muchos de los trabajos publicados se refieren a

la constatación de la presencia de una especie de Phytoseiidae y su relación con

un ácaro fitófago, pero no existen reportes sobre el efecto significativo de estos

depredadores sobre poblaciones de ácaros plaga (Mesa 2010).

Existen registros en la literatura de especies de Phytoseiidae que predan ácaros

eriofidos y tarsonemidos. Smith y Papacek (1985), reportan que E. victoriensis

(Womersley) mostró un efectivo control biológico del ácaro P. latus en cítricos en

Queensland, Australia (Hugon,1983) y en las Antillas. Brown y Jones (1983),

introdujeron E. stipulatus (Athias-Henriot) para el control de P. latus en cultivos de

limones en California, con resultados favorables especialmente durante la

primavera.

Esfuerzos significativos para identificar depredadores de P. latus en cultivos de

limón en California fueron realizados por Badii y McMurty (1984), quienes liberaron

las especies T. annectens De León, T. porresi McMurtry, T. rickeri Chant, y E.

stipulatus. Peña (1990), reporto como depredadores de P. latus en frutos de limón

en Florida, EE.UU. a los Phytoseiidae T. peregrinus, T. dentilis, A. aeralis, G.

helveolus; a Bdella distincta (Bdellidae) y Asca mumae (Ascidae).

Peña (1992), encontró que T. peregrinus en condiciones de laboratorio e

invernadero consume del 23 al 75% de huevos, estados larvales y adultos de P.

latus y en pruebas de preferencia constato que P. latus es más apetecido por el

depredador. Peña et al., (1996), encontraron que N. californicus mantuvo a P.

latus por debajo del nivel de daño económico en frutos de lima.

En Cuba, Cabrera et al., (1987), encontró los Phytoseiidae: A. agrestis, A.

delhiensis, A. largoensis, T. stipulatus como enemigos naturales promisorios de P.

latus y constato la presencia de H. nodulosa sobre poblaciones de P. oleivora.

Villanueva et al., (2006), reportaron las especies de Cecidomyiidae (Díptera),

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Feltiella sp. y Lestodiplosis sp. predando sobre todos los estados de desarrollo de

P. oleivora en cítricos de la Florida y consideraron necesario continuar con las

investigaciones para evaluar su potencial como depredadores.

3.5.2 Entomopatógenos

Los hongos entomopatógenos se encuentran entre las alternativas más

promisorias como reguladores naturales de ácaros plaga en cítricos. Peña et al.,

(1996), confirmaron que B. bassiana, P. fumosoroseus e H. thompsonii, fueron

capaces de infectar P. latus bajo condiciones de laboratorio. Alves et al., (2005)

reportaron la patogenicidad de B. bassiana, sobre P. oleivora la cual fue evaluada

a diferentes concentraciones. La mortalidad de P. oleivora fue observada a partir

del segundo día después de la inoculación con B. bassiana, y en dosificación de

5x107 y 1x108 conidias/ml la mortalidad fue del 50-60% en el tercer día.

En Colombia, Bustillo (1987), indicó que H. thompsonii, se aisló de P. oleivora y

Tetranychus cinnabarimus en cultivos de cítricos en Mosquera, Cundinamarca.

Castaño y León (1989), reportaron a H. thompsonii en el 55% de las fincas

muestreadas en la zona citrícola de Caldas, Quindío y Norte del Valle del Cauca

parasitando a P. oleivora. Según Castaño (1992) este hongo puede llegar a

eliminar una población del ácaro.

Después de los depredadores, los entomopatógenos causan una reducción

significativa en las poblaciones de P. oleivora (Van Leeuwen et al., 2009).

De acuerdo con Van der Geest y Bruin (2008) H. thompsonii fue desarrollado

como un acaricida biológico por McCoy en la década de 1970 para el control de P.

oleivora en cítricos por su particular infección de eriófidos, sin embargo el

desarrollo comercial de los preparativos del micelio para aplicar en campo falló

porque las hifas del hongo sufrieron lisis durante el almacenamiento y por ese

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motivo, se suspendió el trabajo. Recientemente, el hongo ha recibido una atención

para el control de eriófidos.

Estudios desarrollados por Aghajanzadeh et al., (2006) demostraron que

aislamientos de H. thompsonii evaluados sobre P. oleivora bajo condiciones

controladas causaron mortalidades superiores al 80% en adultos y larvas del

ácaro. Resultados similares fueron encontrados por Gerson et al., (2008), quienes

reportan que H. thompsonii ocasionó mortalidad entre el 80 y 90% sobre

poblaciones de P. oleivora criada en laboratorio; sin embargo, debido a sus

necesidades de humedad próximas a la saturación, el microorganismo se

consideró inadecuado para aplicaciones en campo.

Otro de los hongos entomopatógenos promisorios para el control de P. oleivora en

cultivos de cítricos es Meira geulakonigii Boekhout que según lo reportado por

Gerson et al., (2008) y Paz et al., (2007) el hongo puede causar entre el 80-90%

de mortalidad de la población de P. oleivora.

3.6 Manejo químico de ácaros en cítricos

El uso de agrotóxicos en cultivos de cítricos ha sido extensivo en el mundo, sobre

todo para el control del ácaro vector de la leprosis de los cítricos B. phoenicis y del

ácaro tostador P. oleivora. Solo en la citricultura Brasilera para el año 2003, se

gastaron US$ 70 millones en acaricidas, representando más del 50% de los costos

de todos los productos usados para la protección de los cítricos.

La evolución de la resistencia de ácaros plaga a agrotóxicos es uno de los

grandes problemas en el manejo integrado de plagas en cítricos debido a el

control químico es una importante táctica de control. La resistencia de P. oleivora

a dicofol ya fue detectada, a partir de poblaciones colectadas en cítricos de

Florida, EE.UU. así como también han sido reportadas diferencias en la

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susceptibilidad de este ácaro a las abamectinas (Omoto y Batista 2004). Con el

propósito de mejorar la producción del cultivo de cítricos, muchos investigadores

en el mundo dedican grandes esfuerzos a evaluar nuevas moléculas químicas y

algunos productos no convencionales.

Lei et al., (2003), encontraron que el aceite Sunspray (7E y 9E) ejerce control

eficientemente sobre P. citri, P. oleivora, Unaspis yanonensis, Toxoptera citricidus

y Phyllocnistis citrella en cultivos de cítricos en Chongging, China, sin embargo

puede afectar los brotes vegetativos, botones florales y la calidad del fruto.

Kalaisekar et al., (2003), en experimentos realizados en Andhra Pradesh, India

para el control de P. oleivora encontraron que Mancozeb proporciono el mayor

control, seguido de Monocrotophos, Dicofol, Phosalone, Mitac, Triazophos y

Profenofos y los insecticidas botánicos evaluados extractos de Azadirachta y

semillas de Anona fueron los menos eficientes en el control de los ácaros.

Grout y Stephen (2002), encontraron en evaluaciones para el control de P.

oleivora en limones y naranja Valencia en Nelspruit, Sudáfrica, que las

poblaciones del ácaro no fueron controladas por Mancozeb aplicado en altas

concentraciones (200 ml/hl). Chlorfenapyr presentó control similar al obtenido con

Bromopropylate, pero Chlorfenapyr fue extremadamente nocivo con la fauna

benéfica. Abamectin más aceite y Spirodiclofen presentaron resultados similares

en el control del ácaro, sin embargo es necesario estudiar el efecto de estos dos

productos sobre los enemigos naturales. Los autores sugieren indicios de

resistencia a Mancozeb.

Knapp et al., (2001), evaluaron los aceites industriales derivados del petroleo

ExxonMobil, Helena Chemical Company, Petro Canada, y Sun Oil Company

petroleum, para el control de P. oleivora en Citrus sinensis en Florida, USA y

encontraron que no produce daño en hojas ni en frutos y ejerce buen control en

las poblaciones. Smith (1995), encontró buen control de P. latus en cultivos de

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cítricos en Queensland, Australia, al utilizar el regulador de crecimiento Buprofezin

al 0.125, 0.25 y 0.5 g i.a/litro y Dicofol al 0.5 g i.a./litro.

3.7 Manejo integrado de ácaros

En evaluaciones sobre posibles estrategias de manejo MIP para P. oleivora,

Selenaspidus articulatus y Toxoptera citricidus en cultivos de cítricos en São

Paulo, Brasil, Galli, et al., (1995), encontraron que insecticidas tan tóxicos como

aldicarb (19.5 g a.i./árbol) y ethion (75 g a.i./100 litros); fueron efectivos para el

control de P. oleivora. Las aplicaciones de methidathion (50 g a.i./100 litros)

causaron resurgencia de P. oleivora. Solamente aldicarb fue selectivo para

Chrysopidae.

Como puede verse no se trata en realidad de un MIP si no de la utilización de un

control químico muy fuerte con poca consideración por efectos ambientales. En

Tailandia, Sirikajornjaru et al., (2005), compararon costos de producción y

rendimientos en 6 cultivos de cítricos manejados con control químico y con

estrategias de manejo integrado de plagas. Cada cultivo fue dividido en dos

tratamientos así: uno MIP (que desafortunadamente no está bien definido en el

resumen disponible) y el otro control químico - agricultor. Los resultados mostraron

que con el MIP se obtuvo una aproximación a la conservación de enemigos

naturales y se redujo la frecuencia de aplicaciones de insecticidas y fungicidas

entre 20-54% y 25-55% respectivamente, comparado con otros tratamientos

usados por el agricultor. Los costos de producción y los beneficios netos con MIP

fueron más bajos que los del agricultor.

Beitia (2007), indica que la producción integrada de cítricos en España se ha

incrementado de 7.676 ha en el 2000 a 16000 ha en el 2005. En la región

Valenciana durante el 2006 más de 731 productores están usando métodos

integrados de producción en un área de 6708 ha. El resultado del uso del sistema

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de producción integrada es la reducción de un 30% de tratamientos químicos y el

incremento de controles biológicos, físicos y culturales.

Ali et al., (2005), evaluaron un programa de MIP para ácaros eriofidos y

tenuipalpidos en cultivos de naranja Baladi en Menoufiya Governorate, Egypt. Los

tratamientos evaluados fueron avermectina 1.8 EC (40 ml/100 litros de aguar), Bio-

fly (B. bassiana, 150 ml/100 litros de agua) y mancozeb (720 g/600 litros de agua).

También liberaron 50 a 60 individuos por árbol del Phytoseiidae A. swirskii

después del tratamiento químico. Según los autores, la aplicación de avermectina

integrada con liberaciones de A. swirskii fue efectiva para disminuir las

poblaciones de los eriófidos y se obtuvo excelente control. Los porcentajes de

control alcanzados fueron 9.4, 12.7, 10.3 y 86.8% para avermectina, B. bassiana,

Mancozeb comparado con el control, respectivamente.

3.8 Respuesta funcional

Los estudios de preferencia de depredadores son importantes para tomar

decisiones en el momento de su liberación para el control de plagas en campo.

Además, Venzon et al., (2002), reportaron que los depredadores generalistas

muestran preferencias marcadas hacia algunas presas. El fenómeno de

preferencia se puede dar debido a dos factores: selección activa por el depredador

y selección pasiva por la presa. Estos dos factores interactúan e influyen en la

preferencia (Blais y Maly 1993).

La elección activa consiste en que el depredador discrimina entre presas de

diferente calidad (Lang y Gsödl 2001). En este caso, los aspectos que pueden

influir en la depredación son: la variación de tamaño entre presas Peckarsky

(1980) y la calidad nutricional que suministran las diferentes presas al depredador

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(Mendes et al., 2002). Esta elección activa depende en buena parte de la

interacción de las plantas con los enemigos naturales de los fitófagos, pues las

plantas pueden atraer enemigos naturales a través de la producción de sustancias

volátiles inducidas por la presencia de los fitófagos; también debido al suministro

de refugio o comida para estos enemigos naturales de plagas (Venzon et al.,

2001).

Los químicos volátiles de origen vegetal desempeñan un valioso papel durante la

búsqueda de presas por parte de artrópodos carnívoros (Gnanvossou et al., 2002).

Para diseñar experimentos de preferencia de depredadores es necesario tener en

cuenta el aprendizaje en artrópodos, por ejemplo Boer et al., (2005) reportaron

que por medio de este fenómeno los ácaros depredadores pueden encontrar sus

presas, especialmente durante el aprendizaje preimaginal que consiste en el

comportamiento que adoptan los artrópodos que es dependiente de experiencias

olfatorias de los estados inmaduros y que influye en su preferencia al buscar

comida, pareja y sitios de oviposición (Gutiérrez 2007).

Badii y McMurtry (1988), han señalado que factores tales como las respuestas

numérica y funcional, la capacidad de búsqueda, la tasa reproductiva y la

selección de la presa interactúan y finalmente determinan el éxito con que la

población del fitoseido regula la densidad de su presa. Para medir las respuestas

numérica y funcional los depredadores son confinados en dispositivos de

aislamiento con diferentes densidades de presas, por un período de tiempo

determinado. Al finalizar éste, los depredadores son retirados y se cuenta el

números de presas consumidas y la cantidad de huevos ovipositados (Van Alphen

y Jervis 1996). Holling (1959), fue el primero en desarrollar un modelo para

describir la curva de respuesta funcional, el cual se conoce como “ecuación de

disco” o de Holling:

Na= a.T.N / (1 + a.Th.N),

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Donde Na, es el número de presas atacadas por el depredador en un área

definida de búsqueda, T, es el tiempo que el depredador y la presa están

expuestos uno al otro, N, es la densidad de la presa, a es la tasa de ataque

exitosa del depredador y Th, es el tiempo invertido en la manipulación de la presa.

Este modelo asume que la asíntota está determinada por la limitación del tiempo

del depredador para capturar y consumir la presa. También asume que la tasa de

encuentro con la presa está relacionada linealmente con la densidad de la presa

(Juliano 1993).

Hasta el presente se han diseñado diferentes procedimientos para estimar los

parámetros, a y Th, de los modelos de respuesta funcional a partir de datos

experimentales (Van Alphen y Jervis 1996). Fan y Petitt (1994 b), revisaron los

métodos usados para estimar estos parámetros. Sus resultados mostraron que la

Transformación de Woolf es efectiva para linealizar la ecuación de disco y reducir

la correlación entre la varianza y la media, permitiendo la mejor estimación de a y

Th. Sin embargo Williams y Juliano (1996), señalan que este razonamiento,

incurre en varios errores. El primero es que en casi todos los experimentos u

observaciones realizadas para estimar los parámetros de la respuesta funcional, la

forma instantánea de la ecuación de disco es inapropiada, debido a que la misma

requiere de una densidad de presa constante durante todo el tiempo experimental.

Plantean, además, que cuando se produce una disminución de las presas

disponibles en el curso del experimento, situación que ocurre normalmente, sólo la

forma integral, nombrada "ecuación de depredación al azar" es válida, porque

permite la disminución de las presas a través del desarrollo del ensayo.

En este sentido, Juliano y Williams (1987), plantean que la forma integral de la

ecuación de disco o ecuación de depredación al azar de Rogers, es la apropiada

para modelar la depredación, siempre que esta provoque una reducción

significativa de la densidad de la presa. La ecuación es:

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Ne = No {1 – exp (a.Th.Ne – a.T)},

Donde Ne, es el número de presas consumidas, No, el número de presas

presentes al inicio del experimento, T, el tiempo total de experimento y Th y a

tienen el mismo significado que en la ecuación anterior.

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4. MATERIALES Y METODOS

4.1 Ubicación del estudio

El trabajo de investigación en la fase de campo se realizo en la Finca San Pedro,

municipio de Caicedonia, departamento del Valle del Cauca, (N 4º 22’ 8.8” W 75º

48’40.8”), 1.150 m.s.n.m, H.R. 76.4% y temperatura promedio de 23ºC.

Las colectas de Phytoseiidae se realizaron en fincas productoras de cítricos del

municipio de Caicedonia, Valle del Cauca, los patógenos y Chrysoperla carnea fue

suministrada por una casa comercial de la zona.

La cría masiva de los ácaros, ensayos sobre preferencia alimenticia, se realizo en

los Laboratorios de Entomología, Ácarologia e invernaderos de la Universidad

Nacional de Colombia Sede Palmira, ubicada en el municipio de Palmira a 1.001

m.s.n.m. con temperatura promedio de 23.ºC.

4.2 Metodología

4.2.1 Efecto de enemigos naturales

4.2.1.1 Cría de ácaros Phytoseiidae

La cría de Neoseiulus anonymus (Chant & Baker), N. californicus (McGregor),

Iphiseiodes zuluagai (Denmark & Muma) y Amblyseius herbicolus (Chant), se

establecieron en los invernaderos y el laboratorio de Acarología y Entomología de

la Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, a 25 + 5oC, 70+ 5% de HR y

12 horas luz (Figura 1), siguiendo la metodología descrita por Mesa y Bellotti

(1986), (Figura 1d) y McMurtry y Scriven (1965), (Figura 2) con modificaciones de

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4.2.1.2 Liberaciones y evaluaciones de los reguladores biológicos

en campo

Los experimentos de campo se realizaron en la Finca San Pedro, municipio de

Caicedonia, departamento del Valle del Cauca, (N 4º 22’ 8.8” W 75º 48’40.8”) a

1.150 m.s.n.m, H.R. 76.4% y temperatura promedio de 23ºC.

4.2.1.3 Diseño experimental

Para evaluar la efectividad de los enemigos naturales como agentes de control de

P. oleivora y P. latus, se utilizó un diseño de bloques completos al azar con 4

tratamientos y 3 repeticiones (figura 3.). Los tratamientos fueron: T1. Exclusión de

depredadores (insectos y ácaros) con aplicación de cipermetrina (2cc/l), T2.

Liberación de Phytoseiidae depredadores N. anonymus, N. californicus, I. zuluagai

y A. herbicolus (500 individuos/árbol); T3. Liberación de C. carnea (100

larvas/árbol) y T4. Testigo agricultor (abamectina, 1.5 cc/l). El experimento fue

conformado por 16 árboles y 4 unidades experimentales por repetición, en cada

árbol se marcaron 3 estructuras florales y 3 frutos de tres a cuatro meses de

desarrollo (5-6 cm de diámetro).

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Figura 3. Esquema del diseño en campo.

4.2.1.4 Metodología de Marcación y aplicación de tratamientos

Teniendo en cuenta que el ácaro P. latus afecta los primeros estados fenológicos

de formación del fruto, se marcaron tres brotes reproductivos (Figura 4a) del tercio

medio de cada árbol. En cada una de estas estructuras se hizo la liberación de los

ácaros depredadores y de las crisopas (Figura 4c; 4d), o la aplicaciones

localizadas (Figura 4e) según el tratamiento así: Una aplicación cuando se realizó

la marcación, otra cuando los frutos tenían 1-2 meses (1-3cm de diámetro)

denominado tamaño de canica, y la ultima en cuando los frutos tenían 3-4 meses

(3-5cm de diámetro).

En el caso de P. oleivora en cada árbol se marcaron tres frutos de 3-4 meses (3-

5cm de diámetro) (Figura 4b) en el tercio medio del árbol, las épocas de liberación

o aplicación fueron: la primera cuando se hizo la marcación y la segunda cuando

los frutos tenían 6-8 meses de desarrollo (6-7cm de diámetro) el 40% del tamaño

final.

Los experimentos tanto para P. latus como para P. oleivora se realizaron en dos

ciclos que correspondían desde la marcación hasta que los frutos se cosecharon.

1

2

2

2

3

4

4

3

1

4

3

1

1.Exclusión de predadores   2. Liberación de Phytoseiidae 3. Liberación de C. carnea   4.Testigo agricultor

Repetición

1

2

3

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FpP

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4.2.1.5 Ev

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51

establecido por Mesa et al. (2011) (Figura 5). Los frutos que alcanzaron la

madurez, se cosecharon y se llevaron al laboratorio de entomología de la

Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, para registrar los parámetros

(Figura 5) de calidad como grados brix, diámetro, peso y color, las variables

evaluadas en este experimento fueron:

1. Porcentaje de manchado en frutos.

2. Color en frutos de acuerdo con la tabla Munsell® (ICONTEC.) Por comparación

con la tabla de calidad de frutas de naranja valencia de CENICAFE.

3. Tamaño y peso de frutos.

4. Medición de sólidos solubles (grados Brix).

5. Días de aparición del daño en fruto.

6. Registro de la precipitación y temperatura durante el experimento

Los datos fueron transformados con arcoseno y se sometieron a un análisis de

variación (ANDEVA), mediante el paquete estadístico SAS versión 9.2 (SAS

2008), y se realizó una prueba de medias de intervalo Múltiple de Duncan al 5%,

se realizaron correlaciones de Pearson (P<0.05) con la información de daño del

acaro tostador y los parámetros de calidad, para ver la relación entre el daño de

los ácaros y el daño interno del fruto.

Figura 5. Medición de parámetros de calidad.

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52

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3 –

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días

36

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ías

10.0

día

s

71.7

día

s

60 d

ías

Figura 6. Fenología del fruto de naranja Valencia (Tomado de Mesa et al.,)

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53

4.2.2 Efecto de acaricidas bioracionales

Los experimentos de campo se realizaron en la Finca San Pedro, municipio de

Caicedonia, departamento del Valle del Cauca, (N 4º 22’ 8.8” W 75º 48’40.8”) con

altitud de 1.150 m.s.n.m, H.R. 76.4% y temperatura promedio de 23ºC.

4.2.2.1 Diseño experimental

Para evaluar la efectividad de moléculas bioracionales que en lo posible ofrezcan

algún grado de selectividad por P. latus y P. oleivora, se utilizó un diseño de

bloques completos al azar con 4 tratamientos y 4 repeticiones (figura 7). Los

tratamientos fueron: T1. abamectina® (1.5 cc/l),T2. Entomopatógeno P.

fumosoroseus T3. Aceite agrícola®, y T4. Agua (testigo absoluto). El experimento

fue conformado por 16 árboles y 4 unidades experimentales por repetición, en

cada árbol se marcaron 3 estructuras florales y 3 frutos de tres a cuatro meses de

desarrollo (5-6 cm de diámetro).

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54

Figura 7. Esquema del diseño en campo.

4.2.2.2 Evaluaciones de los acaricidas biorracionales en campo

Teniendo en cuenta que el ácaro P. latus afecta los primeros estados fenológicos

de formación del fruto, se marcaron tres brotes reproductivos (Figura 8a) del tercio

medio de cada árbol. En cada una de estas estructuras se hizo la aplicaciones

localizada según el tratamiento así: Una aplicación cuando se realizó la

marcación, otra cuando los frutos tenía 1-2 meses (1-3cm de diámetro) estaban en

tamaño de canica, y la ultima en cuando los frutos tenían 3-4 meses (3-5cm de

diámetro).

En el caso de P. oleivora en cada árbol se marcaron tres frutos de 3-4 meses (3-

5cm de diámetro) (Figura 8b) en el tercio medio del árbol, las épocas de aplicación

fueron: la primera cuando se hizo la marcación y la segunda cuando los frutos

tenían 6-8 meses de desarrollo (6-7cm de diámetro)el 40% del tamaño final, los

experimentos tanto para P. latus como para P. oleivora se realizaron en dos ciclos

1

2

2

2

3 4

4

3

1

4

3

1

1.abamectina                       2. P. fumosoroseus3. Aceite agricola 4.Testigo agua

Repetición

1

3

4

32 412

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55

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56

4.2.2.3 Evaluación y análisis estadístico del daño, caída de

estructuras y calidad de fruto

Durante el desarrollo del ensayo se evaluó semanalmente el daño causado por

cada especie de ácaro en las diferentes etapas de desarrollo de la estructura

marcada (primordios florales o frutos). El porcentaje de daño se evaluó

comparando el área total del fruto con el área dañada por las especies de ácaros,

el estado fenológico del fruto se realizó comparando el tamaño del fruto con el

tamaño establecido por Mesa et al., (2011).

Los frutos que alcanzaron la madurez, se cosecharon y se llevaron al laboratorio

de entomología de la Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, para

registrar los parámetros de calidad como grados brix, diámetro, peso y color.

Los datos fueron transformados con arcoseno y se sometieron a un análisis de

variación (ANDEVA), mediante el paquete estadístico SAS versión 9.2 (SAS

2008), y se realizó una prueba de medias de intervalo Múltiple de Duncan al 5%,

se realizaron correlaciones de Pearson (P<0.05) con la información de daño del

acaro tostador y los parámetros de calidad, para ver la relación entre el daño de

los ácaros y el daño interno del fruto.

4.2.3 Preferencia alimenticia

4.2.3.1 Ácaros depredadores

Los ácaros depredadores a utilizados fueron: P. fragariae, T. aripo y Amblyseius sp.

colectados en fincas de productores de naranja valencia en la zona de estudio.

Posteriormente se criaron bajo condiciones del laboratorio de Entomología y

Acarología de la Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, en una cabina

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57

climatizada a 25 + 5oC, 70+ 5% de HR y 12 horas luz, siguiendo la metodología de

cría Mesa y belloti 1998.

4.2.3.2 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus

4.2.3.2.1 Colonia de P. latus. Los especímenes de P. latus utilizados en este

experimento se obtuvieron 8 y 15 días antes de iniciar los experimentos, de una

colonia establecida con ácaros recolectados de hojas jóvenes de naranja Valencia

en el municipio de Palmira, Valle del Cauca, a 980 m.s.n.m. con 25 oC y 70% H.Ry

conservados a 25 + 5 oC, 70 + 5% HR y 12 h de fotoperiodo en el Invernadero de

Entomología y Acarología de la Universidad Nacional de Colombia sede Palmira.

Los ácaros P. latus fueron colocados para su multiplicación sobre hojas tiernas de

árboles de naranja Valencia.

4.2.3.2.2 Ácaros depredadores. Los ácaros depredadores a utilizar son: P.

fragariae, T. aripo y Amblyseius sp. Estas especímenes de ácaros, se colectaran en

fincas de productores de naranja valencia en la zona del Valle del Cauca.

Posteriormente fueron criados bajo condiciones del laboratorio de Entomología y

Acarológia de la Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira, en una cabina

climatizada a 25 + 5oC, 70+ 5% de HR y 12 horas luz, siguiendo la metodología de

Mesa y Belloti (1998).

4.2.3.2.3 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: Se

evaluó la preferencia y la depredación de P. fragariae, T. aripo y Amblyseius sp. y C.

carnea utilizando como presa a P. latus. Para esto se utilizo la metodología que se

describe a continuación.

Para las pruebas de depredación donde se utilizó como presa P. latus se

organizaron unidades experimentales en viales de 2cm de diámetro por 2cm de

altura, en estos viales se colocó en el fondo papel toalla de 1cm de diámetro, y

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sobre este un disco de una hoja de un brote tierno de naranja valencia, se colocó

alrededor tiras de papel toalla en forma de circulo para evitar que los ácaros se

salieran (Figura 9a), seguidamente se colocaron hembras de P. latus (Figura 9b)

para obtener diferentes estados, pasados unos dos días o tres días se obtuvieron

los estados de huevo larva, y adulto (Figura 9b) estos se contaron y se colocó una

especie de Phytoseiidae o C. carnea según fuera el tratamiento, pasadas 24 horas

se evaluó el numero de presas consumidas y la preferencia por los diferentes

estados de huevo larva y adulto, esta pruebas también se realizo con las tres

especies de fitoseido y C. carnea siguiendo la anterior metodología y se replico diez

veces.

Figura 9. a. Unidades experiemntales; b.Huevos y adultos de P. latus.

4.2.3.2.4 Pruebas de respuesta funcional: Esta prueba se realizó con los

estados de huevo larva y adulto de P. latus. Se realizaron pruebas con cada

depredador, y 10 repeticiones por cada tratamiento y estado de la presa, utilizando

densidades de: 5, 10, 15 y 20 individuos presa por disco. Se colocó un depredador

por cada repetición y después de 24 h. se evalúo la tasa de depredación de cada

ácaro contando el número de ácaros presa consumida.

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59

4.2.3.3 Pruebas de preferencia y depredación para P. oleivora

Utilizando la metodología que se describe a continuación se evaluó la preferencia y

depredación de P. fragariae, T. aripo y Amblyseius sp. y C. carnea utilizando como

presa diferentes estados de P. oleivora.

Para realizar las pruebas de depredación donde se utilizo como presa P. oleivora

se realizo una cría masiva de P. oleivora sobre frutos de naranja valencia de 3 a 4

meses de desarrollo, estos frutos previamente se lavaron y secaron, en cada fruto

se coloco un lado un cilindro hecho de acetato de 1cm de ancho por 2cm de largo

pegado con silicona liquida. Sobre cada fruto fue transferido con ayuda de un

pincel entre 20 a 30 individuos de P. oleivora, estos frutos se colocaron en hojas

de icopor de 3cm de altitud acondicionados para tal fin. Diariamente se reviso el

establecimiento de la cría, incremento de la población, presencia de diferentes

estados y se verifico la presencia de enemigos naturales.

Cuando hubo una población establecida se contó los diferentes estados y se

coloco una especie de Phytoseiidae o C. carnea según sea el tratamiento,

pasadas 24 horas se evaluó el numero de presas consumidas y la preferencia por

los diferentes estados de huevo larva y adulto, contando el número de huevos

viables larvas y adultos vivos, esta pruebas también se realizo con las tres

especies de Phytoseiidae y C. carnea siguiendo la anterior metodología y se

repitió diez veces.

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Figura 10. a. Huevos de P. latus y T. aripo , b. Adulto de Amblyseius sp. c. C. carnea depredando adultos de P. latus, d. Adulto de T. aripo depredando adulto de P. latus.

4.2.3.4 Diseño y análisis estadístico

4.2.3.4.1 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: Se

utilizó un diseño completamente al azar con cuatro tratamientos y diez

repeticiones para la prueba de preferencia y depredación. Los tratamientos

consistieron en suministrar a un depredador adulto de Phytoseiidae y a una larva

de C. carnea, 60 individuos presa de diferentes estados de P. latus: 20 huevos, 20

larvas y 20 adultos en viales plásticos.

a b

c d

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61

4.2.3.4.2 Pruebas de respuesta funcional: Esta prueba se realizó en un

diseño completamente al azar. Se realizaron pruebas con cada depredador, y 10

repeticiones por cada tratamiento y estado de la presa, utilizando densidades de:

5, 10, 15 y 20 individuos presa por disco.

Para el análisis de la información los datos se sometieron a un Análisis de

Varianza (ANDEVA) y separación de medias por diferencia mínima significativa

(DMS) al 5% de confiabilidad con el paquete estadístico (SAS 9.2, 2008), los datos

de capacidad de aumentar la capacidad de consumo se realizó mediante un

modelo lineal de Minitab.

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62

5. RESULTADOS Y DISCUSIÓN

5.1 Evaluación de enemigos naturales

5.1.1 Efecto de enemigos naturales sobre P. latus

En análisis de varianza (ANOVA) se encontró diferencias estadísticamente

significativas entre los tratamiento, por lo que se procedió a la comparación de

medias de los mismos, mediante la prueba de Duncan,

Dicha prueba señala, que al 5 % de significancia, en el primer ciclo de evaluación

en frutos de naranja Valencia, en el Tratamiento abamectina presentó el menor

daño de P. latus (18,6%) seguido por las liberaciones de C. carnea (23,8%) y

ácaros Phytoseiidae (29,8%) y con el mayor daño se registró en el tratamiento

Exclusión de depredadores (69.5%) (Fig. 11).

En el segundo ciclo la liberación de C. carnea presentó el menor daño (26.81%);

seguido por las liberaciones de ácaros Phytoseiidae (26.86%) y abamectina

(31.55%). De igual manera que en el primer ciclo, en el tratamiento Exclusión de

depredadores se presento el mayor daño (60.33%) (Fig.12).

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63

Figura 11. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina sobre P. latus en el primer ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).

Figura 12. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina sobre P. latus en el segundo ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).

0

10

20

30

40

50

60

70

80

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o en frutos (Porcentaje)

Tratamientos

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10,00

20,00

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50,00

60,00

70,00

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o en frutos (Porcentaje)

Tratamientos

a

b bc

c

a

b b b

abacmetinaExclusión de predadores Liberación de Phytoseidae Liberación de C. carnea

abacmetinaExclusión de predadores Liberación de Phytoseidae Liberación de C. carnea

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5.1.2 Efecto de enemigos naturales sobre P. oleivora

La información correspondiente al daño causado por P .oleivora fue sometida a

análisis de varianza, detectando éste diferencias significativas (P < 0.05) entre los

tratamientos, por lo que se procedió a la comparación de medias de los mismos,

mediante la prueba de Duncan.

La prueba de comparación de medias, señalo, que al 5 % de significancia, en el

primer ciclo de evaluación, el tratamiento abamectina presentó el menor daño

(0.0%); seguido por tratamiento liberación de C. carnea (10,0%), y el tratamiento

Exclusión de depredadores (20.0%). El tratamiento con el mayor daño fue el

tratamiento liberación de Phytoseiidae (29.17%) (Fig. 13).

En el segundo ciclo de evaluación el Tratamiento liberación de C. carnea presentó

el menor daño (15.0%); seguido por abamectina (22.85%) y la liberación de ácaros

Phytoseiidae (23.57%), finalmente el mayor daño se registró en el tratamiento

Exclusión de depredadores (26.25%). (Fig.14).

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Figura 13. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina sobre P. oleivora en el primer ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).

Figura 14. Comparación del impacto de controladores biológicos y abamectina sobre P. oleivora en el segundo ciclo de evaluación. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).

0

5

10

15

20

25

30

35

Dañ

o en frutos (Porcentaje)

Tratamientos

,00

5,00

10,00

15,00

20,00

25,00

30,00

Dañ

o en frutos (Porcentaje)

Tratamientos

a

b

c

aa a

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abacmetinaExclusión de predadores Liberación de Phytoseidae Liberación de C. carnea

abacmetinaExclusión de predadores Liberación de Phytoseidae Liberación de C. carnea

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En el presente estudio se evaluó la posibilidad de usar ácaros Phytoseiidae y C.

carnea como agentes de control biológico de los ácaros P. latus y P. oleivora así

como el efecto que existe al hacer aplicaciones de productos químicos que

eliminen poblaciones de enemigos naturales.

Teniendo en cuenta que existen numerosos estudios sobre el control biológico de

ácaros en cítricos, y que se conoce relativamente poco del potencial de algunos

grupos de organismos que actúan como reguladores naturales de ácaros plaga y

siendo uno de los mayores obstáculos para la utilización de muchas de estas

especies benéficas la dificultad de producirlos masivamente para liberación o

aplicación en campo (Mesa 2010), es de destacar que uno de los principales

resultados de este trabajo fue el establecimiento de la cría de las especies de

Phytoseiidae bajo las condiciones del laboratorio y el primer trabajo de liberación

de ácaros Phytoseiidae en cítricos, sin descartar la importancia de continuar

ajustando las metodologías de cría, así como algunos parámetros de importancia

en la selección de enemigos naturales.

Los resultados encontrados en el presente estudio demuestran la importancia de

los controladores naturales en la disminución de las poblaciones plaga, los

Phytoseiidae y C. carnea liberados ejercieron control disminuyendo las

poblaciones de P. latus, lo cual se vio reflejado en un menor daño. Sin embargo,

no se observó efecto de control significativo sobre P. oleivora con los

depredadores liberados, lo cual comprueba la existencia de pocos reportes de

ácaros depredadores, que contribuyan a la disminución de esta plaga. Sin

embargo a pesar que los resultados no son contundentes para el control de P.

oleivora, en las figuras 13 y 14 se puede observar una disminución en el daño con

los depredadores liberados, además no se puede descartar que en campo existen

algunos enemigos naturales que controlan la plaga, los cuales debería ser

estudiados en futuros trabajos.

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Los resultados encontrados en el presente estudio de alguna manera comprueban

los registros de literatura de especies de Phytoseiidae que predan ácaros eriofidos

y tarsonemidos. Smith y Papacek (1985), reportan que E. victoriensis mostró un

efectivo control biológico del ácaro P. latus en cítricos en Queensland, Australia

Hugon (1983) y en las Antillas. Brown y Jones (1983), introdujeron E. stipulatus

para el control de P. latus en cultivos de limones en California, con resultados

favorables especialmente durante la primavera.

Los resultados están de acuerdo con los reportes de Peña (1992), quien encontró

con especies diferentes a las que nosotros utilizamos, que T. peregrinus, bajo

condiciones de laboratorio e invernadero consume del 23 al 75% de huevos,

estados larvales y adultos de P. latus y en prueba de preferencia constato que P

latus es más apetecido por el depredador.

Peña et al., (1996), encontraron que N. californicus mantuvo a P. latus por debajo

del nivel de daño económico en frutos de lima. En Cuba, Cabrera et al. (1987),

reporta: A. agrestis, A. delhiensis, A. largoensis, T. stipulatus como enemigos

naturales promisorios de P. latus y constato la presencia de H. nodulosa sobre

poblaciones de P. oleivora. Villanueva et al. (2006), registraron las especies de

Diptera: Cecidomyiidae, Feltiella sp. y Lestodiplosis sp. deprendando sobre todos

los estados de desarrollo de P. oleivora en cítricos de la Florida y consideraron

necesario continuar con las investigaciones para evaluar su potencial como

depredadores. De esta manera se puede identificar que existen en Colombia

asociados a cultivos de cítricos una gama grande de posibles controladores

naturales, que de alguna manera reducen las poblaciones plaga. En los resultados

de esta investigación se pudo comprobar que cuando se hacen aplicaciones de

productos que eliminen estas poblaciones de enemigos naturales, las poblaciones

de la plaga aumentan ocasionando más daño en las frutas que el que realizan

cuando se encuentra una población de enemigos naturales.

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68

En el tratamiento exclusión de los enemigos naturales, se observó mayor daño

causado por P. latus, con lo cual se comprueba que los controladores biológicos

nativos contribuyen al control sobre esta plaga; las liberaciones de C. carnea y de

los fitoseidos disminuyeron las poblaciones de P. latus de igual manera que los

acaricidas utilizados por el agricultor. En el caso de P. oleivora, no se observó

efecto de control significativo con los depredadores liberados, esto pudo deberse

al desarrollo de las evaluaciones durante el fenómeno de niña 2009-2010-2011

que no favoreció el incremento de las poblaciones del ácaro en Caicedonia, por lo

tanto se sugiere realizar experimentos bajo condiciones favorables al desarrollo de

la plaga.

5.2 Efecto de acaricidas bioracionales

5.2.1 Efecto de acaricidas biorracionales sobre P. latus

La información correspondiente del daño causado por P. latus fue sometida a

análisis de varianza, detectando diferencias significativas entre los tratamientos,

por lo que se procedió a la comparación de medias de los mismos, mediante la

prueba de Duncan.

En el primer ciclo de evaluación, el menor daño causado por P. latus en frutos de

naranja Valencia, se encontró en el tratamiento aceite agrícola con un daño

(17.2%), seguido por los tratamientos abamectina (29.4%), y P. fumosoroseus

(32.4%) (Fig 15).

En el segundo ciclo de evaluación el menor daño causado por P. latus en frutos

de naranja Valencia se registró en el tratamientos a base de abamectina con un

daño de (8.6%), seguido por los tratamientos P. fumosoroseus (14.5%), y aceite

agrícola (14.8%) Figura 16.

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Figura 15. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).

Figura 16. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).

0

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Tratamientos

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70

5.2.2 Efecto de acaricidas biorracionales sobre P. oleivora

Las medidas de daño causado por P. oleivora se sometieron a análisis de

varianza, determinandose diferencias significativas (P < 0.05) entre los

tratamientos, por lo que se procedió a la comparación de medias de los mismos,

mediante la prueba de Duncan.

En el análisis estadístico del primer ciclo se encontró que el menor daño por P.

oleivora en frutos de naranja valencia se presentó en el Tratamiento con aceite

agrícola con un daño de 13.6%; seguido por los tratamientos abamectina con

19.6%, y agua (Testigo) con 21.5%; el mayor daño se presentó en el tratamiento

con P. fumosoroseus (21.6%) (Figura 17.).

En el segundo ciclo de evaluación el menor daño causado por P. oleivora en frutos

de naranja Valencia lo presentó en el Tratamiento a base de P. fumosoroseus con

un daño de 9.4%; seguido por los tratamientos aceite agrícola con 13.4% y

abamectina con 14.0%. Figura 18.

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Figura 17. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina sobre P. oleivora. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).

Figura 18. Comparación del impacto del hongo P. fumosoroseus, aceite agrícola y abamectina sobre P. latus. Letras distintas sobre las barras indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).

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Los resultados encontrados en este estudio están de acuerdo con los reportados

por Ali et al., (2005) quién en un programa de MIP en cítricos, en la aplicación de

avermectina integrada con liberaciones de A. swirskii fue efectiva para disminuir

las poblaciones de los eriófidos y se obtuvo excelente control. Los porcentajes de

control alcanzados fueron 9.4, 12.7, 10.3 y 86.8% para avermectina, B. bassiana,

mancozeb® comparado con el control, respectivamente, en el mismo se encontró

que el valor de la CL50 de Abamectina obtenida para la población bajo estudio

estuvo por debajo de la dosis de campo (4,5 ppm).

Campos et al., (1995), encontraron que la mortalidad de las poblaciones

susceptibles de T. urticae alcanzó niveles que variaron entre 30 y 97% con

concentraciones entre 0,03 y 1 ppm, mientras que concentraciones entre 3 y 10

ppm lograron baja tasa de mortalidad en poblaciones consideradas como

resistentes.

Las variaciones de resultados encontrados están de acuerdo con los presentados

por diferentes autores quienes encuentran diferentes eficiencias dependiendo de

la época de aplicación, la población evaluada y el producto de esta manera.

Rodríguez et al., (2008), señala que las aplicaciones de DICOFOL 18,5 CE y

abamectina 1,8 EC bajaron la población de P. latus, aunque se presentó una

marcada tendencia al incremento al final del ciclo del cultivo de pimentón

(Capsicum annuum L.). Aguirre et al., (2010), encontraron entre un 73 y un 99.3%

de control de P. latus con aplicaciones de Vertimec (abamectina, 50cc/hl), sin

embargo estos autores resaltan la importancia de evaluar calidad de aplicación

para lograr la cobertura a todos los estados del ácaro y acción sobre los enemigos

naturales de interés como E. mundus y Orius insidiosus para concluir sobre su

posibilidad de uso en el control de esta plaga.

Venzon et al., (2001), reportan un 82% de eficiencia de control de P. latus en

pimiento después de 7 días de aplicación de abamectina. Audenaert et al., (2009),

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73

señala que los mejores resultados para el control de P. latus en begonias se

obtuvieron con el control de dos productos del grupo avermectine: abamectina y la

milbemectina. Los autores señalan la importancia de realizar más investigaciones

del uso de enemigos naturales debido a que hay una fuerte necesidad de una

evaluación práctica de la eficacia de las diferentes especies de ácaros

depredadores (Amblyseius swirskii, A.cucumeris, A.andersoni) utilizados en el

control biológico del ácaro P. latus.

En una serie de experimentos, autores como Audenaert et al., (2009) han

examinado el uso de diferentes especies de ácaros depredadores, señalando que

Amblyseius swirskii mostró eficiencia para el control de P. latus. Pero la

temperatura fue el factor limitante ya que el ácaro necesita una temperatura

mínima de18 °C para obtener buenos resultados. Se necesita más investigación

para buscar ácaros depredadores que pueden ser utilizados en condiciones

invernales (baja temperatura, baja intensidad luminica). Reportes como el de

Arcos et al., 2011, señaló que cuando se da prioridad a los enemigos naturales de

actuar contra las plagas, y dándole preferencia a productos biológicos cuando se

salgan de control, se pueden disminuir hasta en un 80% las aplicaciones químicas

en Capsicum annuum. Villanueva et al., (2006) reportaron las especies de

Cecidomyiidae (Diptera), Feltiella sp. y Lestodiplosis sp. depredando sobre todos

los estados de desarrollo de P. oleivora en cítricos de la Florida, en condiciones de

laboratorio donde desarrollaron los experimentos, observaron que Cecidomyiidae,

la especie Fieltella sp es contaminante de crías, que se encuentran con frecuencia

lo que facilitaría realizar algunos estudios.

Por otro lado también se ha buscado el uso de entomopatogenos, en Cuba,

Cabrera et al., (1987) constataron la presencia de Hirsutella nodulosa sobre

poblaciones de P. oleivora. Peña et al., (1996) confirmaron que Beauveria

bassiana, Paecilomyces fumosoroseus e Hirsutella thompsonii infectaron P. latus

en condiciones de laboratorio. Alves et al., (2005) encontraron patogenicidad de

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Beauveria bassiana en diferentes concentraciones sobre P. oleivora. En

Colombia, Bustillo (1987), indicó que Hirsutella thompsonii fue aislado de P.

oleivora y Tetranychus cinnabarimus en cultivos de cítricos en Mosquera,

Cundinamarca. Castaño y León (1989) encontraron H. thompsonii en el 55% de

las fincas en la muestra en la zona citrícola de Caldas, Quindío y Norte del Valle

atacando P. oleivora. Según Castaño (1992), este hongo puede llegar a eliminar

poblaciones completas del ácaro. Nugroho et al., (2004) reportan que una cepa de

P. fumosoroseus causó 60 y el 90% de mortalidad de P. latus bajo condiciones de

laboratorio. Varela et al., 2001 señala que con una dosis de 400ml/ha de

abamectina, ha reducido más del 85%de los ácaros P. oleivora, 60 días post-

aplicación.

5.3 porcentajes de pérdidas de frutos

5.3.1 Pérdidas de frutos en evaluaciones de enemigos naturales

En el experimento de campo se pudo constatar que además de la perdida de

frutos ocasionada por P. latus 16% se produce caída de frutos por enfermedades

5%, caída natural 74%, y un 5% de frutos que permanecieron hasta la cosecha.

(Fig.19)

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5.3.2 Pérd

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Por otra parte se tiene en cuenta que los porcentajes de amarre de frutos de

naranja valencia oscilan entre un 4y 5% (Timmer y Zitko 1995). Consideramos

que se presento un buen amarre en nuestro experimento pues al final de la

cosecha se encontró un 5% y 16% de frutos del total de los racimos florales

marcados para las evaluaciones.

Según Orduz (2011), la mayor área de la citricultura colombiana se encuentra en

el trópico medio y es la que provee la mayor cantidad de fruta para el país. Sin

embargo, en estas condiciones por las altas precipitaciones se presenta una fuerte

presión de enfermedades por ejemplo: Antracnosis en naranja ocasionada por la

permanente presencia de inoculo debido a la floración y cuajado constante y a la

presencia de temperaturas optimas para el desarrollo de estas enfermedades. Lo

anterior corrobora el porqué se presentaron perdidas de frutos durante el

experimento, debido a las altas precipitaciones, humedad relativa, que además de

que favorecieron el desarrollo de enfermedades, también ocasionaron

disminuciones en las poblaciones de ácaros.

5.4 parámetros de calidad de los frutos cosechados

5.4.1 Evaluaciones de enemigos naturales

En cuanto los parámetros de calidad de los frutos afectados por P. oleivora y

cosechados, en las tabla 2 se pueden observar los promedios de grados brix,

color, peso y diámetro. De acuerdo con estos parámetros, teniendo en cuenta la

Norma Técnica 4086 de ICONTEC (1997).

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Tabla 1. Tabla de color de la naranja Valencia producida por encima de los 900 msnm (NTC 4086 ICONTEC).

COLOR DESCRIPCIÓN:

Color 0: Fruto de color verde bien desarrollado

Color 1: El fruto es de color verde claro y aparecen visos amarillos

Color 2: Aumenta la intensidad de los visos amarillos pero predomina

el color verde claro en el fruto

Color 3: Fruto amarillo con visos verde claro

Color 4: El fruto es amarillo anaranjado disminuyendo los visos verdes

Color 5: El fruto es anaranjado con algunos visos de color verde claro

Color 6: El fruto es completamente anaranjado

Tabla 2. Coeficientes de correlación de Pearson entre el daño de P. oleivora y los parámetros de calidad del fruto de naranja Valencia. El valor en paréntesis corresponde a P > 0.05.

Tratamiento Brix Color Peso Diámetro

a b a b a b a B

Exclusión de

depredadores

9,85

0,34

(0,07)

3,39

-0,04

(0,82)

198,7

-0,35

(0,06)

7,11

-0,39

(0,039)

Liberación de

Phytoseiidae

10 -0,53

(0,0042)

3.22 -0,15

(0,44)

181,52 -0,03

(0,87)

6,92 0,27

(0,16)

Liberación de C.

carnea

9,6 -0,084

(0,65)

3,13 -0,17

(0,36)

200,9 -0,20

(0,27)

7,09 -0,14

(0,44)

Testigo

agricultor

9,3 -0,23

(0,19)

3,03 0,077

(0,66)

214,13 0,35

(0,04)

7,32 0,30

(0,08)

b. Promedio b. Estadístico

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5.4.2 Evaluaciones de acaricidas biorracionales

En las evaluaciones de calidad con la tabla de Munsel, Norma Técnica 4086 de

ICONTEC (1997), (Tabla 1), de los frutos cosechados, bajo las condiciones del

experimento, no se encontró correlación significativa entre el daño de P. oleivora y

los parámetros de calidad de los frutos grados brix, peso y diámetro de los frutos.

Tabla 3.

Tabla 3. Coeficientes de correlación de Pearson entre el daño de P. oleivora y los parámetros de calidad del fruto de naranja Valencia. El valor en paréntesis corresponde a P > 0.05.

Tratamiento Brix Color Peso Diámetro

a b a b a b a B

Abamectina 9,65 -0.05

(0,65)

2,8 -0,08

(0,47)

222,88 -0,09

(0,52)

7,48 -0,08

(0,53)

P. fumosoroseus 9,33 -,009

(0,93)

2,76 -0,18

(0,10)

220,71 0,039

(0,78)

7,45 0,045

(0,75)

Aceite agrícola 9,48 -0,14

(0,18)

2,71 -0,10

(0,34)

273,08 -0,15

(0,28)

7,30 -0,047

(0,74)

Testigo agua 9,53 -0,02

(0,83)

2,90 0.07

(0,46)

281,02 0,0032

(0,98)

7,49 -0,25

(0,084)

a. Promedio b. Estadístico

De los resultados presentados en las tablas 2 y 3 se concluye que bajo las

condiciones del presente estudio, el daño causado por P. oleivora sobre frutos de

naranja Valencia solamente afectó la calidad cosmética de los frutos.

Autores como Nascimento et al., (1984), Ochoa et al., (1991), McCoy (1996),

Kalaisekar et al., (2003) y Rogers et al., (2009) sostienen que además del daño

que disminuye la calidad, también se reportan efectos en el tamaño, peso,

contenido de agua, volumen de jugo, sólidos solubles y contenido de ácido

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ascórbico. Con los resultados que se exponen en este trabajo no se evidencia ese

efecto, esto puede ser debido a los factores ambientales como lluvia, temperatura,

humedad, que afecto el desarrollo de las poblaciones del ácaro.

Además diferentes autores hacen referencia a que la calidad de los frutos de la

naranja están determinados por factores genéticos, a las condiciones

agroecológicas, que según Orduz (2010) las principales zonas citrícolas en el

mundo se encuentran ubicadas en las regiones subtropicales entre los 20 a 400 N

y S, lo que se conoce como los cinturones citrícolas y donde las temperaturas mas

bajas no ocasionan daños a las plantas, en estas condiciones el crecimiento y

desarrollo de las plantas es regulado por las modificaciones estaciónales de las

temperaturas (Reuther 1973; Agustí 2003).

Los resultados de parámetros de calidad se acercan a los publicados por Russian

2006 quien en naranja Valencia encontró valores de peso entre 162.55 y 282.63g

y grados brix entre 9.59 y 10.67, sin embargo Pérez (2004), indica que el peso

promedio del fruto de naranja Valencia es de 284.7 g, cuando se desarrolla sobre

un patrón de Volkameriana. Para Ariza et al. (2010) el diámetro ecuatorial varió

entre 74.3 y 83.3mm, el peso promedio del fruto fue de 301.2 g. Si comparamos

los valores presentados en las tablas 2 y 3 podemos observar que los valores de

parámetros de calidad están similares a los expuestos por estos autores.

5.5 preferencia alimenticia

5.5.1 Pruebas de preferencia y depredación para P. latus: Las

especies de Phytoseiidae (P. fragariae, Amblyseius sp. T. aripo) y C. carnea,

evaluados sobre P. latus mostraron un consumo de todos los estados de

desarrollo teniendo una preferencia por huevos y larvas (tabla 4), es importante

destacar que estos depredadores se pueden encontrar con facilidad en el campo y

podrían servir como alternativa al control de P. latus.

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Tabla 4. Preferencia alimentaria de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T. aripo sobre P. latus (Presas consumidas).

DEPREDADORES UTILIZADOS HUEVOS LARVAS ADULTOS

Phytoseulus fragari 17,1a 0,2c 5,7f

Crhysoperla carnea 12,5b 6,75de 3,75fg

Amblyseius sp. 9,2b 5,8e 3,2fg

Typhlodramalus aripo 11,6b 8,2d 8g

Letras distintas verticalmente indican que hay diferencias significativas entre tratamientos (Prueba de Duncan, p<0.05).

En el tiempo de evaluación todos los depredadores utilizados entraron en contacto

con los estados de huevo larva y adulto de P. latus mostrando diferencias

estadísticamente significativas (P < 0.05) entre estados de P. latus consumidos,

presentando un mayor consumo de huevos.

Siguiendo los criterios indicados por Badii y McMurtry (1984), se puede establecer

la preferencia de cada biorregulador por los diferentes estados de desarrollo de la

presa, para P. fragari mayor consumo de huevos, seguido de adulto hembra y en

menor cantidad larvas, C. carnea mayor consumo de huevo, seguido de larvas y

en menor cantidad adulto hembra, Amblyseius sp. mayor consumo de huevos,

seguido de larvas y menor consumo de adulto hembra, T. aripo, mayor consumo

de huevo, seguido de larvas y un menor consumo de adulto hembra como se

puede observar en la tabla 1.

Este resultado coincide al presentado por Rodríguez (2001), quien manifiesta que

el mayor consumo de estados inmaduros de P. latus es debido,

fundamentalmente, a la menor probabilidad de consumir los adultos, los cuales

son más grandes, ofrecen una mayor resistencia, tienen el tegumento más

esclerosado y una mayor movilidad, en comparación con las otras fases.

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82

Este resultado coincide, de modo general, con el encontrado por Peña (1992),

quien señaló que T. peregrinus se alimenta de todas las fases de P. latus. El

resultado encontrado confirma los reportes de la capacidad de depredación que

tiene P. fragariae, el cual se especializa en el género Tetranychus, sin embargo,

los resultados del presente estudio demuestran que el depredador consumió P.

latus bajo las condiciones del experimento.

Amblyseius sp., T. aripo y C. carnea son especies que se encuentran con

frecuencia en Citrus y muestran una marcada habilidad depredadora sobre P.

latus, estas especies y P. fragariae son candidatos para ser seleccionados como

biorreguladores de poblaciones de P. latus.

El conocimiento de la preferencia alimentaria y la capacidad de depredación sobre

los diferentes estados de desarrollo de P. latus, son estudios de gran importancia

desde el punto de vista metodológico, ya que pueden servir como punto de

referencia para realizar experimentos encaminados a la búsqueda de

biorreguladores, con el objetivo de encontrar enemigos naturales promisorios para

el control biológico.

5.5.2 Pruebas de respuesta funcional

Rodríguez (2001), resalta la importancia de la estimación de la respuesta

funcional debido a que esta puede ser útil para determinar el potencial de control

de los depredadores nativos y comparar la efectividad relativa de diferentes

depredadores en el control de una presa común. El valor que tiene el estudio de la

respuesta funcional para la selección de un agente potencial de control biológico,

tanto desde el punto de vista práctico por las recomendaciones que se derivan,

como metodológicamente y puede utilizarse como modelo de investigación.

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83

Figura 21. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T. aripo sobre huevos de P. latus.

Figura 22. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T. aripo sobre larvas de P. latus.

0

5

10

15

20

25

30

35

5 10 15 20 50

mer

o d

e h

uev

os

con

sum

ido

s

Número de huevos colocados

P. fragariae C.carnea Amblyseius sp. T. aripo

0

5

10

15

20

25

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Número de larvas colocadasP. fragariae C. carnea Amblyseius sp. T. aripo

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Figura 23. Respuesta funcional de P. fragariae, C. carnea, Amblyseius sp. y T. aripo sobre adultos de P. latus.

El resultado encontrado confirma los reportes de la capacidad de consumo que

tiene P. fragariae, la cual se especializa en especies del género Tetranychus sp.

sin embargo, los resultados del presente estudio demuestran que el depredador

consumió P. latus bajo las condiciones del experimento. Amblyseius sp. y T. aripo

y C. carnea son especies que se encuentran con frecuencia en Citrus y muestran

una marcada habilidad depredadora sobre P. latus, estas especies y P. fragariae

son candidatos para ser seleccionados como biorreguladores de poblaciones de

P. latus.

En las figs.21-23 representa la respuesta funcional de P. fragariae, Amblyseius sp.

y T. aripo y C. carnea donde se observa como a medida que se aumenta el

número de estados (huevos, larva, adultos hembras) los depredadores aumentan

su consumo en la mayoría de los casos hasta que llegan a un número donde el

consumo es menor, de la misma manera se puede observar que todas las

especies tienen una preferencia por los estados inmaduros de P. latus.

En estudios realizados en campo y en laboratorio se muestran que los ácaros

Phytoseiidae presentan una muy buena alternativa en la reducción del uso de

0

1

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Número de adultos colocadasP. fragariae C. carnea Amblyseius sp. T. aripo

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insumos químicos, debido al control que ejercen sobre algunas plagas objetivo de

control, en los experimentos de depredación realizados de depredación para

determinar la respuesta funcional de estos ácaros se ha podido encontrar que

existe una buena relación entre depredador y presa.

Los resultados encontrados coinciden con lo realizados por Rodríguez (2001),

quien manifiesta que el acaro A. largoensis tiene una preferencia por los estados

inmaduros de P. latus y presenta un menor consumo de machos y hembras

adultas debido a la resistencia que estos oponen. Por otro lado se confirma lo

dicho por Peña (1992), quien señaló que T. peregrinus se alimenta de todas las

fases de P. latus.

Los resultados encontrados se demuestra que en los campos de cultivo de naranja

Valencia existen enemigos naturales, que se pueden multiplicar en laboratorio

para luego liberarlos en campo, de tal manera que se mantengan las poblaciones

de benéficos y se disminuyan las de la plaga. Los resultados encontrados en

condiciones de laboratorio están de acuerdo con los realizados por Maanen R. van

et al., (2010) quién demostró el éxito del control de Amblyseius swirskii (Athias-

Henriot, 1962), sobre P. latus bajo condiciones de invernadero en plantas de

pimiento, otros autores como Krips et al., (1999), reporta que el éxito del control

de especies de Phytoseiulus persimilis se ve afectada por la presencia o ausencia

de tricomas en las hojas de planta.

Autores como Almeida S. R. et al., (2010) resaltan la importancia de Iphiseiodes

zuluagai (Denmark y Muma, 1972) y Euseius concordis (Chant, 1959) en el control

de P. latus y T. bastosi en Jatropha curcas en Brasil. Es de resaltar que algunas

de estas especies evaluadas, existen en Colombia. En estudios de inventarios de

ácaros de importancia agrícola realizados por Zuluaga (1971), Castaño y León

(1989), y estudios más recientes donde se confirma que las especies reportadas

por estos autores aún permanecen en condiciones de campo, Padilla (1998),

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reporto 29 especies de ácaros pertenecientes a 13 familias, de las cuales 8

especies son Phytoseiidae. Según Mesa et al., (2011) el complejo de especies de

Phytoseiidae encontrado por Castaño y León (1989), permanece en los cultivos de

naranja Valencia en los departamentos del Valle del Cauca, Quindío, Risaralda,

Caldas y Antioquia.

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6. CONCLUSIONES

En el tratamiento exclusión de los enemigos naturales, se determino mayor daño

de P. latus, con lo cual se comprueba que los controladores biológicos nativos

ejercen algún control sobre esta plaga.

Como efecto de la Liberación de C. carnea y de los fitoseidos bajaron las

poblaciones de P. latus al nivel alcanzado con el producto usado por el agricultor.

Esto indica que se pueden incluir en un programa de M.I.P.

En el experimento no se observo efecto estadísticamente significativo sobre el

control sobre P. oleivora con los productos comerciales; sin embargo si se puede

observar disminución en el daño de la fruta de naranja Valencia.

Es necesario realizar ajustes metodológicos para poder tener resultados

contundentes que determinen la efectividad de los productos comerciales

utilizados.

Los ácaros no son los únicos actores que ocasionan pérdidas y que afectan la

calidad del fruto. Se produce perdida de frutos por factores naturales (74%),

perdidas por enfermedades (5%), y por ácaros (16) %. Solo llegan hasta el

desarrollo final (5%).

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