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intranucleares bacterias: en el interior delcentro de control celular de los eucariotasFrederik Schulz y Matthias CuernoDepartamento de Microbiología y Ciencia de Ecosistemas !niversidad de "iena #lthanstra$e %& %'(' "iena #ustria

)as bacterias intracelulares incluyendo los principalesagentes patógenos viven en el citoplasma o en lasvacuolas citopl*smaticas dentro de su c+lula hu+sped, Sinembargo algunos pueden invadir los m*s inusuales nichosintracelulares tales como el n-cleo eucariota,Filogen+ticamente diversas bacterias intranucleares se handescubierto en varios protistas artrópodos marinainvertebrada y an.itriones mamí.eros, #un/ue tienenorientación del mismo compartimento celular tienen.undamentalmente di.erentes estrategias de in.ección

aparentemente desarrollados, El n-cleo proporciona unarica gama de nutrientes y protección .rente a losmecanismos de de.ensa del citoplasma an.itrion0 lasbacterias intranucleares pueden manipular directamente alan.itrion cuando inter.iere con sus procesos nucleares, Elimpacto en sus c+lulas an.itrionas se e1tiende deasociaciones estables con un e.ecto neutral o bene.iciososobre la r*pida lisis de la c+lula, El an*lisis de la .orma devida intranuclear se e1tender* a nuestro marco actual parala comprensión de las interacciones an.itrion2patógeno,

Las bacterias en las células eucariotasLas bacterias que viven dentro de las células eucariotas sonomnipresentes. Como simbiontes benéficos o principales agentes patógenos que son parte integral de la biología, la ecología y laevolución de sus hospederos humanos y animales. Las bacteriasintracelulares generalmente residen directamente en el citoplasmaanfitrion o en las vacuolas derivadas de la célula [1 . !ara prosperar con é"ito en los compartimentos vacuolar, las bacteriasfrecuentemente secuestran las vías endocíticas y secretoras delanfitrion, reclutan las proteínas y los ribosomas del anfitrionhacia la membrana vacuolar, y en #ltima instancia estructuran unorg$nulo especiali%ado para su replicación[&. 'ólo en rarasocasiones se han observado bacterias directamente dentro deotros compartimentos intracelulares tales como el retículoendopl$smico, las vesículas relacionados al (olgi, pl$stidos,mitocondrias, o el n#cleo[)*+ . Las bacterias en el #ltimo

compartimento se denominan como bacterias intranucleares oendonucleares- y en la actualidad representan el mayor grupo demicrobios dirigidas a nichos subcelulares inusuales. La primeraevidencia de bacterias intranucleares se remonta al siglo 1 ,cuando partículas e"tra/as son observadas en el n#cleo de paramecios 0ecuadro 1-. oy en día, se sabe que las bacteriasintranucleares que se producen en diversos protistas, insectos,invertebrados marinos, y mamíferos. 2ientras que la mayoríasiguen siendo difícil de alcan%ar, algunos han sido descritos conm$s detalle mediante microscopía óptica y electrónica.3nformación sobre su filogenia y distribución, el proceso deinfección, y su impacto en las células huésped est$ disponible

!ara muy pocas bacterias intranucleares. 4l advenimiento de losmétodos de cultivo independiente para la identificación y an$lisisfuncional de los microbios en con5unción con las tecnologíasactuales 6ómicas6 ofrece un nuevo impulso, facilitando lacaracteri%ación de las bacterias intranucleares.4n este artículo, por primera ve%, se resumen los principaleshalla%gos sobre las bacterias intranucleares obtenidos durante lo#ltimos 178 a/os. 4n primer lugar, recordaremos losconocimientos actuales sobre la diversidad de bacteriasintranucleares y sus respectivos hospederos. 9 continuación se

proporciona un resumen de la evidencia y las hipótesis enrelación con el proceso de infección e invasión delcompartimento nuclear. 9 continuación se discute las posiblesventa5as de e"plotar este nicho intracelular en particular, yterminamos con breves consideraciones evolutivas.

Bacterias intranucleares en protozoosLa mayoría de las bacterias intranucleares conocidas sonasociadas con los protistas :igura 1-. ;no de los m$sminuciosamente estudiado y me5or entendida intranucleares bacterias son olospora spp.,

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En el medio del siglo %( se observaron partículas en .orma de varillapor primera vez en los n-cleos de ciliados 34(5, En ese momento secreía /ue el n-cleo 6uega un papel importante en 7la .ormación delembrión 8 y se propusieron las estructuras intranucleares pararepresentar los espermatozoides producidos en este compartimiento34(29%5, En los a os siguientes los resultados similares .ueronreportados en varias ocasiones0 se observó /ue las partículas estabaninmóviles y la hipótesis de /ue surgieron estas barras intranuclearesest*n en par*sitos bacterianos hecho 39;29&5, En el siglo ;' par*sitosintranucleares en cocoides la Euglena .lagelado 3

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simbionte clamidias pn

Nuevo Méjico

notariopúblico

Carolina del Norte

Trends i n C ell Biology

Figura ;, bacterias intranucleares en amebas, Fluorescencia de im*genes dehibridación in situ iz/uierda y microscopía electrónica de transmisión =EM derechade ucleicultri1 amoebiphila y el simbionte clamidias n puntas de .lecha revelandi.erentes lugares dentro de los n-cleos de las amebas de vida libre bacterias enrosa nucleoplasma en azul el citoplasma ameba en color gris o verde , Mientras /ue

ucleicultri1 amoebiphila ocupa una gran parte del nucleoplasma y est*estrechamente asociada con la heterocromatina hu+sped material oscuro granular

n est* dispuesto alrededor del nucl+olo, )a imagen =EM de n se modi.icó a partir 3&&5, )as barras de escala indican % metrometro, #breviaturas: C nucl+olo0 nm lamembrana nuclear0 np nucleoplasma,

Legionella y Co"iella spp. 0ecientemente, un simbionte en eln#cleo de otra cepa de ameba, artmannella sp., 'e descubrió[)+ . La bacteria en forma de bastón, llamada FCandidatus Bucleicultri" amoebiphilaF, est$ relacionado con olos*!ora yCaedibacter, y un miembro de un clado de protistas simbiontes enel 9lphaproteobacteria Las figuras 1 y &-. La infección con estesimbionte no parece influir negativamente en su artmannella spnativo. acoger, mientras que se observa la lisis de la célulahuésped a la infección de 9canthamoeba spp. [)+ .

Bacterias intranucleares en artrópodosKarios miembros de la 0ic=ettsiaceae son capaces de entrar en eln#cleo de sus células huésped de artrópodos, a saber, los patógenos bacterianos asociados son 0ic=ettsia ric=ettsii,2onacensis 0ic=ettsia, 0ic=ettsia honei, y 0ic=ettsia Canad$[) *@&. 'in embargo, la invasión del n#cleo parece ser un eventoraro debido a que estas bacterias generalmente se locali%an en ecitoplasma de acogida. 0ic=ettsias también se han encontrado enlos n#cleos de los t#bulos de 2alpighi o células epiteliales delintestino del boo=louse Liposcelis bostrychophila, el insectomusgo Meno*phyes cascus, y los Bephotetti" cincticepssaltaho5as[@)*@7. 'orprendentemente, las bacterias intranucleares de B.cincticeps se transmiten por vía paterna es decir, de unageneración a la siguiente- a través de los n#cleos de las células deesperma [@7. 4stos simbiontes también son capaces de infectar el compartimento nuclear de un mosquito y una línea celular degusanos de seda, lo que indica su potencial para e"plotar variosotros insectos hospedadores[@7.

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ay dos informes adicionales sobre las bacteriasintranucleares en los artrópodosE sin embargo, la identidad de lossimbiontes sigue siendo difícil de alcan%ar. ;n estudio describió bacterias en las células de los ovarios de dos spp termitas.[@J. 9diferencia de la mayoría de las bacterias intranucleares, fueron

rodeados por una membrana vacuolar. 9 pesar de que su presencia causó una reducción en la densidad de la cromatina, ycondu5o a la formación de material granular en el n#cleo, no seobservó impacto negativo en los procesos meióticos o laintegridad de la célula huésped [@J. acterias intranuclearesencerradas en las vacuolas en el interior del n#cleo de acogidatambién se encontraron en la chicharrita !entastiridius leporinus[@A.

Bacterias intranucleares en los invertebrados marinos'imbiontes intranucleares se han encontrado en varias alme5as yme5illones bathymodiolin [@+*71. Gescrito originalmente comoric=ettsia como 6inclusión nuclear M F, las bacterias intranuclearesque se encuentran en la nava5a del !acifico !atula siliqua, fueronidentificados como (ammaproteobacteria m$s de cerca posiblerelacionadas a !seudomonas spp. [@+,7&,7). La infección conestas bacterias provoca hipertrofia nuclearE que se consideran patógenos graves y se han asociado con la amplia disminución dela población del anfitrión[@+. FBuclear inclusión MF pertenece aun clado de simbiontes de invertebrados marinos, que tambiénincluye FCandidatus 4ndonucleobacter bathymodioliF descritorecientemente como un parasito intranuclear de me5illones bathymodiolin [71 . 4stas bacterias muestran un ciclo dedesarrollo distinta con una etapa corta en forma de varilla queinfectan el compartimento nuclear que crece hasta formar largosfilamentos, y dividiéndose por fisión binaria transversal figura) -. La infección se acompa/a de una reducción de la cromatina y

el agrandamiento de los n#cleos, y, finalmente, conduce a la sedede la lisis celular [71 . Curiosamente, las células del te5ido branquial que albergan bacterias intranucleares est$n libres de los

simbiontes citoplasm$ticos thiotrofico y metanotrofico que est$ntípicamente presentes en estos te5idos. acterias intracelularestambién han sido observadas en las espon5as pero que a#n nohan sido m$s investigas. [7@.

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Potencial para infectar células de los mamíferosKarias líneas de evidencia sugieren que algunas bacteriasintranucleares también pueden infectar las células de mamíferos.0ic=ettsia belli, 0ic=ettsia conorii, y 0ic=ettsia ric=ettsia se hanencontrado que en ocasiones invaden el n#cleo in vitro ene"perimentos de cultivo celular[) ,77 . 'e detectó el órgano*ismo Hrientia tsutsugamushi relacionado con ric=ettsia dentro delos n#cleos de las células de hígado humano y se observó in vitro

en líneas celulares correspondientes[7J,7A. 'in embargo, unalocación intracelular sólo se ha observado en una fracción de lascélulas huésped. 9sí, se ha sugerido que ric=ettsias se puedenintroducir accidentalmente el n#cleo. 4stas bacterias inducen la polimeri%ación y la nucleación de la actina del anfitrion y propulsan la fuer%a generada en este proceso a través delcitoplasma del anfitrion [7+ . Cuando accidentalmente penetranla envoltura nuclear, la naturale%a diferente de la actina en estecompartimiento puede conducir a la pérdida de la motilidad bacteriana y restringir su salida[7 . Las bacterias comien%an areplicarse a continuación, lo que conduce finalmente a laalargamiento y e"plosión del n#cleo[J8 . La evidencia adicional

para la capacidad de las bacterias intranucleares para infectarcélulas de mamífero est$ disponible para el C amebasimbionte, que es capa% de invadir n#cleos de macrófagoshumanos y células eLa, lo que resulta en la lisis de la célulahuésped[)A .

Proceso de infección y el ciclo de vida de las bacteriasintranucleares9ntes de que el n#cleo pueda ser e"plotado para la replicación,las bacterias deben entrar en la célula huésped, soportar losmecanismos de defensa frente al citoplasma, migrar alcompartimiento nuclear y cru%ar la envoltura nuclear, que esfundamentalmente diferente de la membrana citoplasm$tica yrepresenta un límite importante. 'e compone de una doblemembrana> la membrana nuclear e"terna, que es continua con elretículo endopl$smico, y la membrana nuclear interna, quedesempe/a un papel importante en el mantenimiento de laintegridad estructural del nucleoplasma. 9mbas membranas sefusionan en los sitios de inserción de los comple5os del poronuclearE estos grandes canales de proteínas estructuran laenvoltura nuclear como una barrera de difusión y

Controlan el intercambio bidireccional de sustratos entre eln#cleo y el citoplasma [J1,J&. !ara superar esta barrera, las bacterias intranucleares aplican varias estrategias sofisticadas.

asta la fecha, los procesos de infección y ciclos de vida de las bacterias intranucleares se han descrito con cierto detalle para la4. bathimodioli, B. amoebiphila, olospora spp., N para las bacterias que ocupan el n#cleo de 4uglena figura )-[18, &J,)+,71 . 4. bathimodioli muestra un ciclo de desarrollo pronunciada que involucra etapas morfológicamente muydistintas figura )-, !ero la información sobre su absorción en lacélula huésped y la invasión del n#cleo se carece [71 . B.amoebiphila parece salir del fagolisosómica y presumiblementeinvade el compartimento nuclear en el desglose de la envolturanuclear durante la mitosis abierta de su huésped ameba Lasfiguras ) y @-[)+ . olospora spp. 4scapa del fagosomaacidificado y utili%a su llamada 6punta invasiónF para infectar figura )-[J),J@ . 4sta estructura macromolecular tiene una

longitud de apro"imadamente 1 um y se recubre con una proteínade + =Ga que contiene dos motivos de unión a actina, unaespiral de la bobina y un dominio de cadherina[18 . 'e planteó lahipótesis de que esta proteína induce la polimeri%ación de laactina huésped, permitiendo a la olospora moverse a través delcitoplasma del anfitrion[J@. 9dem$s, la proteína de + =Gafacilita la unión a la membrana nuclear y la entrada de la bacteria, pero se queda atr$s en el curso de este proceso :igura @-[18 .

;na estrategia alternativa para invadir el n#cleo se ha descrito para las bacterias intranucleares en 4uglena. 4l simbionte esabsorbido por fagocitosis y sobrevive

Fusión de vacuolacon

penetra invasión pmembrananuclear

membrana nuclear

(SEGUNDO)

(UN)

Núcleo

Citoplasma

Desintegra elde envolturanuclear

(C)durante la mitosis

Figura &, )a invasión del n-cleo, Se han propuesto di.erentes estrategias de cómo lasbacterias intranucleares entrar en el n-cleo, # Golospora spp, emplear una

estructura macromolecular especializada conocida como la punta invasión, Estaestructura incluye una proteína de 9( kDa con actividad de unión a actina /ue essecretada al entrar en contacto con la membrana vacuolar y .acilita escapar en elcitoplasma y la penetración de la envoltura nuclear, A simbiontes intranucleares deEuglena spp, posiblemente entrar en el n-cleo por la .usión de las bacterias /uecontienen vacuolas derivadas del hu+sped con la membrana nuclear e1terna seguidopor invaginación de la membrana nuclear interna y liberación en el nucleoplasma, C

ucleicultri1 amoebiphila puede utilizar la desintegración de la envoltura nuclear /uetiene lugar durante la mitosis abierta para permitir la invasión del n-cleo,

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9 la fusión fagosoma*lisosoma. La vacuola es entoncestranslocada al n#cleo, donde su membrana se fusiona con lamembrana nuclear e"terna. La bacteria se libera en el espacio perinuclear y, presumiblemente, entra en el nucleoplasma por invaginación de la membrana nuclear interna :igura @-[&J. ;nave% dentro del n#cleo, los cuatro simbiontes inician lareplicación, lo que puede en #ltima instancia conducir a lahipertrofia nuclear y, finalmente, la lisis del anfitrion.

El núcleo como un nichoLa vida en el interior del n#cleo tiene muchas venta5as potenciales. 'u invasión podría representar una estrategia paraescapar de los mecanismos de defensa celulares del huésped, proporcionando una larga duración y el nicho seguro donde las bacterias est$n protegidas de procesos citoplasm$ticos tales comola autofagia[J7 . !arece plausible que la pro"imidad para recibir cromosomasfacilita la entrega de moléculas efectoras bacterianas que puedenmanipular la célula anfitrión a favor de la replicación bacterianaatacando directamente a procesos nucleares. Iales efectores,también llamados nucleomodulins, cada ve% son m$s reconocidosen los patógenos bacterianos intracelulares tales como Listeria,

2ycobacterium, 'higella y elicobacter [+ . 4stas bacteriasmanipulan la cromatina y los mecanismos epigeneticos de suscélulas anfitrionas [JJ ya sea indirectamente a través decascadas de se/ali%ación citoplasm$ticas[JA,J+ o directamenteen el n#cleo por nucleomodulins que median las modificacionesde las histonas [J ,A8. Las bacterias intranucleares son propensos a utili%ar la estrategia de 6directo6. 9l igual que ennucleomodulins conocidos, sus efectores pueden actuar comoreguladores de la cromatina huésped o factores de transcripción

eucariotas [+ , Controlando de este modo la e"presión de losgenes del anfitrion, la replicación y reparación del 9GB, laregulación del ciclo celular y cambio de sustratos con elcitoplasma. 'in embargo, hasta ahora sólo la manipulación de latranscripción de la célula huésped se ha descrito para las bacterias intranucleares. La presencia de olospora obtusa en eln#cleo altera la e"presión de los genes del anfitrion implicadosen la resistencia al estrés, la se/ali%ación intracelular, latranscripción, y el metabolismo aeróbico[1&,A1. La replicación en el n#cleo también puede proporcionar una

venta5a nutricional. ;na rica gama de proteínas hasta 8?-, peque/as ribonucleoproteínas, los $cidos nucleicos hasta )8?-,y trifosfatos de los nucleosidos est$n f$cilmente disponibles paraser utili%ados por el simbionte bacteriano. !ara facilitar laincorporación de nucleótidos, 0ic=ettsias intranucleares, C.caryophilus, y olospora spp. codifican uno o m$stransportadores de nucleótidos, que son bien conocidos de otras bacterias intracelulares próspera como par$sitos de energía envacuolas o el citoplasma[A&,A). ;na reducción de la heterocromatina del anfitrión se haobservado para varias bacterias intranucleares, que podría en*dicar que los cromosomas del anfitrion pueden servir comosustrato [A@. Ial escenario se basaría en la secreción de e"oen*en%imas capaces de digerir el 9GB de alto peso molecular y la presencia de sistemas de transporte específicos codificados porlos genes de la competencia que facilitan la importación defragmentos de 9GB anfitrion en la célula bacteriana[A7,AJ. 'e podría suponer que la degradación del material genético delanfitrion sería gravemente per5udicial para la célula, pero lasobservaciones de varias bacterias intranucleares sugieren que noconfieren una disminución aparente de la aptitud en susanfitriones [&&, )+,@J. ;na estrategia para evitar da/os en loscromosomas del hospedador podría ser la captación de

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Htros $cidos nucleicos, tales como 90Bm o 90B intrónicodespués de empalme, pero esto tendría importantesconsecuencias sobre la e"presión y regulación génica delanfitrion.

;na e"plicación alternativa para la reducción observada de laheterocromatina en el n#cleo podría ser su transición a laeucromatina electrón*translucido porque las bacteriaintranucleares afecta potencialmente a la estructura de lacromatina anfitrion mediante la interferencia de la metilación del9GB o mediante la alteración de las marcas de la cromatina.Karias modificaciones de las histonas, tales como acetilación,metilación y fosforilación, resulta en un cambio en lacompactación de fibras de cromatina [JJ E 'in embargo, lamanipulación de estos procesos podría afectar gravemente a lae"presión de genes del anfitrion y la estabilidad del genoma.

La locali%ación de las bacterias en el compartimento nuclear tiene un gran potencial para la transferencia hori%ontal de genes yrecombinación entre ambos socios. Ge hecho, los genomas de lasamebas, como 9canthamoeba castellanii, han sido moldeadas engran medida por la adquisición de genes bacterianos[AAN un papel para las bacterias intranucleares en este proceso esconcebible. 9unque los an$lisis sistem$ticos est$n actualmentedesaparecidos, tal escenario se apoya en la detección defragmentos del gen 1J' 90Br de simbiontes FCandidatus BucleococcusF en el genoma de su anfitrion flagelado [)8 .

Origen evolutivo independiente de un estilo de vidaintranuclear

Las bacterias intranucleares son m#ltiples y diversas. i- 'einfectan a una amplia gama de anfitriones eucariotas. ii- e

utili%an diferentes estrategias para la infección y la invasión deloa n#cleos :igura @-. iii- 'e muestran diferentes ciclos de vidaque a veces implican inusuales etapas de desarrollo figura )-.

iv- Los efectos en sus células anfitrionas son diferentes, que vandesde el parasitismo al mutualismo, y v- est$n afiliados concinco diferentes clados ta"onómicos bacterianos :igura 1 -. Cadauno de estos grupos filogenéticos comprende otros simbiontes de protistas o eucariotas superiores. 'in embargo, la mayoría de esas bacterias se encuentran en su citoplasma de la célula anfitriona, yun estilo de vida intranuclear parece ser un fenómeno rarocomparable. 4n con5unto, estos halla%gos son fuertementindicativos de una evolución independiente, convergente de lacapacidad de utili%ar el compartimiento nuclear como un nicho4s de destacar que la mayoría de las bacterias intranuclearesidentificadas hasta ahora forman ramas profundas en los $rbolesfilogenéticos, lo que sugiere que la adaptación a un estilo de vidaintranuclear ocurrió hace mucho tiempo. !arece m$s parsimoniosa que la capacidad de invadir el n#cleo es unaadaptación secundaria de bacterias que ya se había desarrolladoun estilo de vida intracelular. 4sta percepción es compatibleactualmente con la filogenia de clamidias y simbiontesalphaproteobacteriales :igura 1-.Observaciones finales9 pesar de los avances recientes, muchas bacterias intranuclearesa#n no han sido claramente identificadas y a#n no han sido ob5etode esfuer%os de investigación específicos. Iodavía estamos le5ode comprender la base de este notable estilo de vida 0ecuadro&-. !or e5emplo, no podemos e"plicar cómo las bacteriasintranucleares crecen dentro del n#cleo manteniendo la funciónnuclear y la integridad celular. Iambién sigue siendo difícil dealcan%ar cómo las bacterias intranucleares adquieren nutrientes

un etiquetado específico de compuestos nucleares de anfitrionespor e5emplo, usando isótopos estables- podría

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>ecuadro ;, )as cuestiones pendientes

invasión e1itosa del n-cleo re/uiere un proceso comple6o de lain.ección0 En particular la envoltura nuclear representa una barreraimportante, HCu*les son los mecanismos moleculares /ue subyacenal tr*.ico de bacterias intranucleares a trav+s del citoplasma delan.itrion y el reconocimiento y la invasión del compartimentonuclearIHCu*les son las proteínas e.ectoras clave utilizados por las bacteriasintranucleares para manipular los procesos nucleares de acogidaIHSon similares a nucleomodulins conocidos /ue se encuentran enlos principales patógenos intracelularesISe han observado di.erentes patrones de colonización del n-cleo,

#dem*s las bacterias se distribuyen por todo el nucleoplasma o enasociación ya sea con la envoltura nuclear o el nucl+olo, or lotanto Hcu*les son las implicaciones de estos hallazgos para elhu+sped y simbionteI

#un/ue algunas bacterias intranucleares promueven la lisis de lac+lula an.itriona otros pueden prosperar de .orma estable en eln-cleo de acogida para los períodos de tiempo prolongados, HCómohacer esto -ltimo las bacterias intranucleares establecer su nicho sinda ar la integridad de la c+lula an.itriona o /ue a.ectan .uertementela .isiología de la c+lula hu+spedI HCómo hacer .rente la c+lulaan.itriona con una in.ección intranuclearIEl n-cleo puede ser considerado una despensa rica en proteínaspe/ue as ribo nucleoproteínas *cidos nucleicos y tri.os.atos denucleósidos0 or lo tanto H/u+ mol+culas son utilizados por lasbacterias intranuclearesI

)a evolución del estilo de vida intranucleares se ha producido variasveces de .orma independiente, HE1isten distintos mecanismos ypatrones gen+ticos /ue son compartidos entre todas las bacteriasintranuclearesI

9yudar a dilucidar que los sustratos son utili%ados por las bacterias intranucleares. ;no de los puntos m$s importantes parala investigación futura ser$ la de revelar los factores y

mecanismos moleculares que permiten la invasión delcompartimento nuclear y facilitar la manipulación de los procesos nucleares del anfitrion directamente en el centro decontrol celular. 4sto ser$ difícil debido todas las bacteriasintracelulares conocidas son patógenos intracelulares obligados y* en contraste con los organismos modelo m$s patógenos * no se puede mantener en un medio libre del anfitrion. 9dem$s, no hayherramientas genéticas disponibles para estos organismos. 'inembargo, un importante primer paso hacia el desciframiento delas bases moleculares de las formas de vida intranucleares fue la

reciente secuenciación de los genomas de tres olospora spp.[A+. La disponibilidad de secuencias del genoma de bacteriasintranucleares de diferentes lina5es evolutivos y sus anfitrionescombinado con estudios funcionales que implican enfoques de latranscriptómica, proteómica, metabolómica contribuir$nsignificativamente a nuestra comprensión de este estilo de vida#nico.E presiones de gratitud:.'. es un receptor de la beca GHC de la 9cademia de Ciencias de 9ustria en laGivisión de 4cología 2icrobiana de la ;niversidad de Kiena, 9ustria. 2. .reconoce el apoyo del proyecto 4;(4B!9I 3nfect409 financiado por el :ondoCientífico de 9ustria :2:E 31J&+* &&- y el Conse5o 4uropeo de 3nvestigació

C43 subvenciones de inicio 4KHC L92N, O &+1J))-. 9gradecemos a 0olf 2ichel para el debate y para proporcionar im$genes de microscopía electrónica detransmisión.

>e.erencias10ay, P. y 2arteyn, . &88 - La vida en el interior> el intracelular estilo de vida

de las bacterias citosólicas. Bat. 0ev. 2icrobiol. A, )))*)@8&Cantón, Q. y Pima, !. 4. &81&- 3nteracciones de que contiene un patógen

compartimentos con la vía secretora. Celda. 2icrobiol. 1@, 1JAJ* 1J+J) Rilco", L. 1 +J- endosimbiontes procarióticos en el estroma del cloroplasto de la

pascheri dinoflagelado Rolos%yns=ia. !rotoplasma 1)7, A1*A@Kogt, (. 1 &- 0ecinto de bacterias por el endoplasm$tico rugoso retículo de

células hepatop$ncreas del camarón. !rotoplasma 1A1, + * J7 'chmid, 9.2.2. &88)- endobacteria en la diatomea !innularia

acillariophyceae-. 3. FdispersasF ct*Bucleoides e"plicó> G9!3*9GB

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comple5os se derivan de bacterias e"oplastidial clavados en el cloroplastos. Q.!hycol. ) , 1&&*1)+

J'assera, G. et al. &88J- FCandidatus 2idichloria mitochondriiF, unaendosymbiont de la garrapata 3"odes ricinus con un #nico estilo de vidaintramitocondrial. 3nt. Q. 'yst. 4vol. 2icrobiol. 7J, &7)7*&7@8

ACho, P*H. et al. bacterias &811- Rolbachia residen en el anfitrión de (olgirelacionada vesículas cuya posición est$ regulada por proteínas de polaridad.!Lo' HB4 J, e&&A8)

+ ierne, . et al. &81&- Cuando las bacterias se dirigen al n#cleo> la emergentefamilia de nucleomodulins. Celda. 2icrobiol. 1@, J&&*J))

af=ine, 2. R. 1+ 8- 4nfermedades 3nfecciosas des parameFcies. 9nn 3nst!asteur @, 1@+*1J&

18 :u5ishima, 2. y Podama, N. &81&- endosimbiontes en !aramecium.4;0. Q. !rotistol. @+, 1&@*1)A

11 (ort%, .G. &881- bacterias intracelulares en ciliados. 3nt. 2icrobiol. @, 1@)*178

1& ori, 2. y :u5ishima, 2. &88)- La bacteria endosimbiótica olospora obtusaaumenta la e"presión de genes de choque térmico del huéspedcaudatum paramecio. Q. 4u=aryot. 2icrobiol. 78, & )*& +

1) ori, 2. et al. bacteria &88+- de micron#cleos específica olospora elegansme5ora de forma irreversible la e"presión de genes de estrés del huéspedcaudatum paramecio. Q. 4u=aryot. 2icrobiol. 77, 717*7&1

1@ :u5ishima, 2. et al. &887- !aramecium caudatum adquiere de choque térmicoresistencia en el movimiento ciliar por la infección con el endonuclear bacteriasimbiótica olospora obtusa. :42' 2icrobiol. Letón. &@), 181*187

17 'chmidt, . et al. 1 +A- Caedibacter caryophila sp. nov., un asesino simbionteque habita en la macronucleus de !aramecium caudatum.3nt. Q. 'yst. 4vol. 2icrobiol. )A, @7 *@J&

1J :o=in, '. y (ort%, *G. 1 )- Caedibacter macronucleorum sp. noviembre.,una bacteria que habita en la macronucleus de duboscqui !aramecium.

9rco. :Sr !rotisten=d. 1@), )1 *)&@1A 'chrallhammer, 2. et al. &88J- Caracteri%ación molecular de la obligar aendosymbiont FCaedibacter macronucleorumF y :o=in (ort%, 1 ) y de su

anfitrión !aramecium duboscqui cepa Pu@*+. Q. 4u=aryot. 2icrobiol. 7), @ *78J

1+ 'chrallhammer, 2. y 'chTei=ert, 2. &88 - 4l efecto del asesino!aramecio y sus agentes causales. 4n endosimbiontes !aramecio :u5ishima,

2., ed.-, !$gs. &&A*&@J, 'pringer 1 !reer, Q. 0. y 'tar=, !. 1 7)- observaciones citológicas en la factor decitoplasm$tica FPappaF en !aramecium aurelia. 4"p. Cell 0es. 7, @A+*@ 1

&8 'chrallhammer, 2. et al. &81&- Geterminación de la función de r*organismosen el asesino rasgo> ausencia de to"icidad de 0*cuerpo producir 4. colirecombinantes en paramecios. 4;0. Q. !rotistol. @+, & 8*& J

&1 'ilva, 4. '. y :ranca, '. 1 +7- La asociación dinoflagellate* bacterias> surelación ultraestructural en dos especies de dinoflagelados. !rotistologica &1,@& *@@J

&& 9lverca, 4. et al. &88&- 4n la identificación y locali%ación de situ bacteriasasociadas con (yrodinium instriatum (ymnodiniales, Ginophyceae- por microscopía electrónica y confocal. 4;0. Q. !hycol. )A, 7&)*7)8

&) 0oth, L. 4. 1 7A- ;n estudio de microscopio electrónico de la citología de larótula proto%oo 4uplotes. iophys Q.. iochem. Citol. ), +7*1888

&@ Leedale, (. :. 1 J - observaciones en endonuclear bacterias enU

flagelados euglenoid. Vsterr. Larva del moscardón. W. 11J, &A *& @&7 Gragos, B. et al. 1 8- bacterias intracelulares en flagelados euglenoid.

0ev. 0oum. iol. 'er. iol. Keg. )7, 71*7@&J 'hin, R. et al. &88)- 4ndonuclear bacterias en 4uglena hemichromata

4uglenophyceae-> una vía propuesta para endonucleobiosis.!hycologia @&, 1 +*&8)

&A ollande, 9. y Carruette*Kalentin, Q. 1 A1- Les atractophores, lFinducción dufuseau et la división Celular che% les ypermastigines, eFtude infrastructurale etdes reFvision systeFmatique Irichonymphines et des 'pirotrichonymphines.!rotistologica A, 7*188

&+ G F9mbrosio, ;. et al. 1 - Gevescovinid tricomonas con a"ostyle* motorgiratorio con base F0ubbernec=iaF-> asignación ta"onómica comoCaduceia versatilis sp. noviembre. 4;0. Q. !rotistol. )7, )&A*))A

& Golan, 2. :. et al. &88@- Los quistes y simbiontes de 'tauro5oenina assimilisPirby de Beotermes. 4;0. Q. !rotistol. @8, &7A*&J@

)8 'ato, I. et al. &81@- 3ntranucleares verrucomicrobial simbiontes y evidenciade la transferencia lateral de genes a la protista huésped en la termita intestino.3'24 Q. +, 188+*181

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8/18/2019 Bacteria intranuclear

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=rends in Cell Aiology Bunio de ;'%? vol, ;?o, @

)1 Gangeard, !. 9. 1 8&- 'ur le des caryophyseme 4ugleniens. C0 9cad 'ci!aris 1)@, 1)J7*1)JJ

)& Pirby, . 1 @@- Las características estructurales y par$sitos Buclear dealgunas especies de termitas en Irichonympha, ;niversidad de California prensa

)) 0ade=, 0. et al. 1 &- y bacterias 4ctobiotic endocytobiotic asociados con latermita flagelar annectens Qoenia. 9CI9 !roto%ool. )1, )*18A

)@ 2ichel, 0. et al. 1 - ;n Baegleria*deformación del medio ambiente, no puede forman quistes * volvieron a puerto dos especies diferentes deendocytobionts. 4ndocytobiosis Cell 0es. 11+, 117*11+

)7 Ralochni=, Q. et al. &887- ;n endocytobiont albergar Baegleria cepaidentificada como B. clar=i Ge Qonc=heere, 1 @. 9cta !roto%ool. @@, )81*)18

)J Cuerno, 2. &88+- Las clamidias como simbiontes en eucariotas. 9nnu.9celerar. 2icrobiol. J&, 11)*1)1

)A :arone, 9. L. et al. &818- el aislamiento y caracteri%ación de Las bacterias deorigen natural ameba*resistentes de agua Las muestras, 3nforme :inal0+))18&, la 9gencia de !rotección 9mbiental de 4stados ;nidos

)+ 'chul%, :. et al. &81@- La vida en un nicho intracelular inusual> una simbionte bacteriano infectar el n#cleo de amebas. 3'24 Q. +, 1J)@*1J@@

) urgdorfer, R. et al. 1 J+- el crecimiento de la 0ic=ettsia ric=ettsiiintranucleares.Q. acteriol. J, 1@17*1@1+

@8 urgdorfer, R. y rinton, L. 1 A8- el crecimiento de 3ntranucleares0ic=ettsia Canad$, un miembro del grupo del tifus. 3nfectar. 3mmun. &, 11&*11@

@1 'imser, Q. y !almer, 9. &88&- 2onacensis sp 0ic=ettsia. nov., una grupo de lafiebre manchada 0ic=ettsia, de las garrapatas 3"odes ricinus- recogidos en una parque de la ciudad europea. 9ppl. 0einar. 2icrobiol. J+, @77 *@7JJ

@& RhitTorth, I. et al. &88)- ultraestructural y la evidencia genética de unagarrapata de reptil, 9ponomma hydrosauri, como una serie de 0ic=ettsia enhonei 9ustralia> la posible transmisión transovariana. 9na. B. N. 9cad. 'ci.

8, JA*A@

@) !erotti, 2. 9. et al. &88J- como 0ic=ettsia obligadas y mycetomic bacterias.:9'4 Q. Hff. !ubl. 9limentado. 9.m. 'oc. 4"p. iol. &8, &)A&*&)A@

@@ Puechler, '. 2. et al. &81)- Giversidad de endosimbiontes bacterianos y bacterias huésped coevolución en (ondTana errores relicto de musgo

emiptera> Coleorrhyncha> coleorrhyncha-. 0einar. 2icrobiol. 17, &8)1*&8@&@7 Ratanabe, P. et al. &81@- 3ntrasperm transmisión simbionte vertical.

!roc. Batl. 9cad. 'ci. ;.'.9. 111, A@)) a A.@)A@J (randi, (. et al. 1 A- 4ndonuclear bacterias simbiontes en dos termitas

especies> un estudio ultraestructural. Q. 'ubmicrosc. Citol. !athol. & , &+1*& &

@A 9rneodo, Q. G. et al. &88+- de detección ultraestructural de una inusuaintranucleares bacteria en !entastiridius leporinus emiptera> Ci"iidae-. Q.3nvertebr. !athol. A, )18*)1)

@+ 4lston, 0. 9. 1 +J- ;n agente patógeno intranucleares [M inclusión nuclear B3M- asociado con mortalidades masivas de la nava5a del !acífico,

patula siliqua. Q. 3nvertebr. !athol. @A, )*18@@ 9%evedo, C. 1 + - 4structura fina de bacterias en el endonucleobiotic (ill

epitelio de 0uditapes decussatus. iol mar%o. 188, )) *)@178 Qensen, '. et al. &818- habitan las bacterias intracelulares Hceanospirillales

branquias de los bivalvos acesta. :42' 2icrobiol. 4col. A@, 7&)*7))71 Wielins=i, :.;. et al. &88 - ocurrencia generali%ada de un intranucleare

par$sito bacteriano en hidrotermales y frías bathymodiolin me5illones. 0einar.2icrobiol. 11, 1178*11JA

7& Hlson, 0.4. y !ierce, Q. 1 ++- La aparición de la inclusión nuclear par$sito enlas nava5as de Hregon siliqua patula-. Q. 3nvertebr. !athol.7&, 1 +*1

7) Per=, G. et al. 1 &- la colocación filogenético de F3nclusión Buclear M B3M-Fen la subclase gamma de !roteobacteria sobre la base de 1J'sequencecomparisons 90B ribosomal. 'yst. 9ppl. 2icrobiol. 17, 1 1*1 J

7@ :riedrich, 9. et al. 1 - La diversidad microbiana en la espon5a marina9plysina cavernicola anteriormente Kerongia cavernicola- anali%ados porhibridación in situ fluorescente :3' -. iol mar%o. 1)@, @J1*@A8

77 Hgata, . et al. &88J- 'ecuencia del genoma de 0ic=ettsia se ilumina bellii el papel de las amebas en los intercambios de genes entre intracelular patógenos.!Lo' (enet. &, 4AJ

7J ;ra=ami, . et al. 1 +&- tsutsugamushi intranucleares en 0ic=ettsiafibroblastos de ratón en cultivo células L-. 2icrobiol. 3mmunol. &J, @@7*@@

7A !ongponratn, 4. et al. e"amen 1 +- de microscopio electrónico de0ic=ettsia tsutsugamushi infectados hígado humano. Irop. 2edicina. 3nt. 'aludI2 3 ), &@&*&@+

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8/18/2019 Bacteria intranuclear

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A& 'chmit%*4sser, '. et al. translocasas &88@- 9I! X 9G!> una com#n función desimbiontes intracelulares obligados amebas relacionados con Clamidias yric=ettsias. Q. acteriol. 1+J, J+)*J 1

A) afer=amp, 3. et al. &88J- 9l tocar la piscina de nucleótidos del anfitriónnuevas proteínas portadoras de nucleótidos de !rotochlamydia 9moebophila2ol. 2icrobiol. J8, 17)@*17@7

A@ (ort%, .G. 1 +J- 4ndonucleobiosis en ciliados. 3nt. 0ev. Cytol. 18&, 1J *&1)

A7 !alchevs=iy, K. y :in=el, 4.4. &88 - ;n papel de una sola hebra, e"onucleasasen el uso de 9GB como un nutriente. Q. acteriol. 1 1, )A1&*)A1J

AJ :in=el, '. y Polter, 0. &881- GB9 como nutriente> nuevo papel para genes

homólogos bacterianos competencia. Q. acteriol. 1+), J.&++*J& )AA Clar=e, 2. et al. &81)- (enoma de 9canthamoeba Castellanii destacadose"tensa transferencia lateral de genes y la evolución temprana de la tirosinquinasa se/ali%ación. iol genoma. 1@, 011

A+ Gohra, . et al. secuencias &81@- !royecto del genoma de tres olospoespecies olospora obtusa, olospora undulata, y olospora elegans-,endonuclear bacterias simbióticas del !aramecium ciliado caudatum. :42'2icrobiol. Letón. )7 , 1J*1+

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3nfusoires. 9rco. !hysiol. Borma. Camino. @, 18&*7&8+) Stschli, H. 1+AJ- 'tudien Sber die ersten 4ntTic=lungsvorgaUnge d

4i%elle, mueren Welltheilung und die der Con5ugación 3nfusorien. abh'enc=enberg Baturf (es :ran=f. 18, &1)*@J@

U

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+A !recio, 2.B. et al. &818- :astIree & * apro"imadamente de m$"ima $rboles d probabilidad para grandes alineaciones. !Lo' HB4 7, e @ 8

++ LudTig, R. et al. &88@- 90 > un entorno de softTare para la secuencia datos. Bucleic 9cids 0es. )&, 1)J)*1)A1

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8/18/2019 Bacteria intranuclear

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