UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO … · 2017. 11. 1. · ii UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA

ECOLOGIA DE COMUNIDADES E COMPORTAMENTO REPRODUTIVO DE

ANFÍBIOS ANUROS EM SAVANA AMAZÔNICA

CARLOS EDUARDO COSTA CAMPOS

NATAL/RN

2015

ii




ECOLOGIA DE COMUNIDADES E COMPORTAMENTO REPRODUTIVO DE

ANFÍBIOS ANUROS EM SAVANA AMAZÔNICA

CARLOS EDUARDO COSTA CAMPOS

ORIENTADORA: DRA. ELIZA MARIA XAVIER FREIRE

Tese de Doutorado apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Psicobiologia da Universidade Federal

do Rio Grande do Norte (Área de Concentração:

Comportamento Animal; Linha de Pesquisa:

Ecologia e Comportamento Animal), como requisito

para obtenção do título de Doutor em Psicobiologia.

NATAL/RN

2015

iii




A TESE: ECOLOGIA DE COMUNIDADES E COMPORTAMENTO REPRODUTIVO

DE ANFÍBIOS ANUROS EM SAVANA AMAZÔNICA

ELABORADA POR: Carlos Eduardo Costa Campos

e aprovada por todos os membros da Banca Examinadora, foi aceita pelo Programa de

Pós-Graduação em Psicobiologia e homologada pelos membros da banca, como requisito

à obtenção do título de: DOUTOR EM PSICOBIOLOGIA

DATA DA DEFESA: 23 de Fevereiro de 2015

BANCA EXAMINADORA

____________________________________________

Profa. Dra. Eliza Maria Xavier Freire (Presidente)

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

____________________________________________

Profa. Dra. Gilda Vasconcellos de Andrade

Universidade Federal do Maranhão

____________________________________________

Prof. Dr. Marcelo Nogueira de Carvalho Kokubum

Universidade Federal de Campina Grande

____________________________________________

Prof. Dr. Wallisen Tadashi Hattori


____________________________________________

Profa. Dra. Maria de Fátima Arruda de Miranda


____________________________________________

Prof. Dr. Arrilton Araújo de Souza (Suplente)


iv

DEDICATÓRIA

AOS 6 M’S PRESENTES NA MINHA VIDA...

MARIA SALETE COSTA (DONA BRANCA, MÃE)

MARIA SOCORRO COSTA (TIA CO)

MAYARA MELO FURTADO (ESPOSA)

MARIA EDUARDA E JOÃO EDUARDO MELO (FILHOS)

ELIZA MARIA XAVIER FREIRE (JUJU, ORIENTADORA)

v

Cobras cegas são notívagas

O orangotango é profundamente solitário

Macacos também preferem o isolamento

Certas árvores só frutificam de 25 em 25 anos

Andorinhas copulam no vôo

O mundo não é o que pensamos.

Carlos Drummond de Andrade

vi

AGRADECIMENTOS

Agradeço a Deus, não só nesta etapa, mas em toda minha vida, pois me presenteou com

vida, saúde, força, coragem e sabedoria para entender e superar as provações.

A Profa. Eliza Maria Xavier Freire pela orientação, discussões, idéias, construções,

destruições e reconstruções e, acima de tudo pelo profissionalismo, dedicação, amizade e

paciência. Agradeço imensamente por ter me aceitado como orientando e por estar sempre

disposta a me ajudar em todos os momentos.

A Universidade Federal do Rio Grande do Norte e ao Programa de Pós Graduação em

Psicobiologia pela oportunidade para realização do Doutorado.

A todos os professores do Programa de Pós Graduação em Psicobiologia/UFRN pelos

ensinamentos adicionados durante o curso, principalmente sobre comportamento animal.

A Universidade Federal do Amapá e ao Colegiado do Curso de Ciências Biológicas pela

liberação integral para cursar o Doutorado.

A Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado do Amapá (FAPEAP, Processo N0.

250.203/059/2014), que através do Edital N0. 05/2013 – Custeio Tese, forneceu apoio

financeiro para realização deste trabalho.

A Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária do Estado do Amapá, em especial, ao

Dr. Silas Mochiutti e aos funcionários do Campo Experimental da Embrapa.

Ao ICMBio pela licença concedida para coleta dos anfíbios anuros.

Ao Núcleo de Hidro-Metereologia e Energia Renováveis do Instituto de Pesquisas

Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá por fornecer os dados ambientais

utilizados neste trabalho.

A todos os amigos do Laboratório de Herpetologia da Universidade Federal do Rio

Grande do Norte – Jaqueiuto, Mateus, Miguel, Raul, Bruno, Luan, Jaqueline, Kallyne,

Iaponira, Thaise, Mycarla e Jadna por todo o apoio nos momentos “raros” de convivência.

Aos estagiários do Laboratório de Herpetologia da Universidade Federal do Amapá,

Auridan, Ananda, Nayara, Endrea, Telma, Keison, Yuri, Daniel, Mayara, Raimundo,

Hélio, Bruna, Lígia, Deise. Agradeço a oportunidade de trabalhar, conviver e aprender

com vocês, pelo companheirismo e pelas memoráveis noites molhados e sem dormir.

A Marinus Hoogmoed, Albertina Lima, Thiago Carvalho e André Pansonato pela

identificação e confirmação dos anuros coletados na Savana amapaense.

A Júlio Sá e Andréa Soares pelo incentivo, críticas, idéias e sugestões fornecidas para a

execução desse trabalho. Mais do que amigos... irmãos.

vii

Ao Prof. Dr. Raimundo Nonato Picanço Souto, do Laboratório de Artrópodes da

Universidade Federal do Amapá, pela ajuda e identificação dos atrópodes presentes no

conteúdo estomacal dos anuros.

A Huann Vasconcelos pela ajuda na elaboração dos mapas e formatação da Tese.

Um agradecimento especial a minha esposa e grande amor Mayara Melo, que participou

de todas as fases deste trabalho. Seu apoio foi fundamental para elaboração desta Tese,

desde sua companhia e auxílio em várias fases de campo; e cujo carinho e amor sempre

me deram forças para agüentar a ausência e a distância.

A toda minha família que sempre esteve, mesmo que de muito longe, me ajudando e me

dando forças para seguir em frente.

E por fim, a todas as pessoas que participaram diretamente ou indiretamente na realização

deste trabalho e que aqui não foram citados.

MUITO OBRIGADO!!!

EDUARDO CAMPOS

viii

SUMÁRIO

RESUMO GERAL x

ABSTRACT xi

1. INTRODUÇÃO GERAL E REVISÃO DA LITERATURA 1

2. METODOLOGIA GERAL 9

2.1. CARACTERIZAÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO 9

2.2. PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS 13

CAPÍTULO 1. RIQUEZA E COMPOSIÇÃO DE UMA TAXOCENOSE DE ANUROS DE

ÁREA DE SAVANA AMAZÔNICA

16

1. ABSTRACT 16

2. RESUMO 17

3. INTRODUÇÃO 17

4. MATERIAL E MÉTODOS 18

4.1. Área de Estudo 18

4.2. Procedimentos Metodológicos 19

4.2.1. Trabalho em campo 19

4.2.2. Análise dos dados 20

5. RESULTADOS E DISCUSSÃO 22

5.1. Riqueza e Composição de espécies 22

5.2. Eficiência amostral: Curva de rarefação e Estimadores de riqueza de espécies 25

5.3. Diversidade e Equitabilidade de espécies 27

5.4. Análise de Similaridade (Cluster analysis) e Ordenamento (NMDS) 28

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 32

CAPÍTULO 2. ECOLOGIA DE COMUNIDADES DE ANUROS EM DIFERENTES

FITOFISIONOMIAS DE UMA ÁREA DE SAVANA AMAZÔNICA

40

1. RESUMO 40

2. ABSTRACT 41

3. INTRODUÇÃO 41




4.2.1. Constância de ocorrência e Abundância de espécies 44

4.2.2. Distribuição espacial (habitat e microhabitat) e sazonal 44

4.2.3. Distribuição temporal (período de atividade) 45

4.2.4. Análise da dieta 45

4.3. Análise dos dados 46


5.1. Uso e partilha de habitat e microhabitat pelas espécies 47

5.2. Constância das espécies 51

5.3. Abundância das espécies por habitat e microhabitat 52

5.4. Distribuição temporal (período de atividade) 58

5.5. Distribuição sazonal das espécies 62

5.6. Abundância, riqueza e sazonalidade 65

5.7. Composição da dieta 67


ix

CAPÍTULO 3. ECOLOGIA E COMPORTAMENTO REPRODUTIVO DE ESPÉCIES DE

ANUROS EM SAVANA AMAZÔNICA

86

1. RESUMO 86

2. ABSTRACT 87

3. INTRODUÇÃO 87




4.2.1. Padrões temporais do comportamento reprodutivo 90

4.2.2. Modos reprodutivos 90

4.2.3. Estratégias reprodutivas comportamentais 90

4.2.4. Sítios de vocalização 91

4.2.5. Comportamentos reprodutivos 91

4.3. Análises dos dados 92


5.1. Padrões temporais do comportamento reprodutivo 93

5.2. Modos reprodutivos e Cuidado parental 96

5.3. Estratégias reprodutivas comportamentais 99

5.4. Sítios de vocalização 100

5.5. Comportamentos reprodutivos 109

5.5.1. Leptodactylus fuscus 111

5.5.2. Phyllomedusa hypochondrialis 112

5.5.3. Hypsiboas punctatus 113

5.5.4. Rhinella margaritifera 114


CONSIDERAÇÕES FINAIS 126

REFERÊNCIAS 127

x

RESUMO GERAL

As Savanas amazônicas ocorrem em manchas disjuntas por extensas áreas de floresta nos

Estados do Amapá, Amazonas, Pará e Roraima. Para essas áreas é reconhecida variação

considerável na composição de espécies da anurofauna entre as localidades e as

fitofisionomias das Savanas amazônicas; no entanto, em função da carência de estudos

ecológicos, especialmente sobre comportamento reprodutivo, uma amostragem

sistemática, especificamente na Savana amapaense, é relevante na Amazônia Oriental.

Nessa perspectiva, foi estudada uma área de Savana no Estado do Amapá quanto à

composição, ecologia e comportamento reprodutivo de anfíbios anuros. Para as

amostragens dos anuros, foram realizadas 24 excursões para observacões e/ou coletas, de

janeiro de 2009 a dezembro de 2010 em cada fitofisionomia (Savana gramíneo-lenhosa,

Savana gramíneo-lenhosa arbustiva, Savana parque e Savana arbórea); para as análises

do comportamento reprodutivo foram feitas observações durante o período de janeiro a

dezembro de 2013, com duração de quatro dias consecutivos. As amostragens foram

realizadas através de busca ativa e auditiva ao longo de 20 parcelas de 100x50 metros.

Foram registradas 21 espécies de anuros, incluindo quatro novos registros de ocorrência

para o Estado do Amapá: Dendropsophus walfordi, Scinax fuscomarginatus,

Pseudopaludicola boliviana e Elachistocleis helianneae. A análise de variância de

Kruskal-Wallis revelou diferenças significativas quanto a riqueza e a diversidade de

espécies entre as fitofisionomias (p < 0.05). A análise de similaridade de Bray Curtis

reconheceu as fitofisionomias em três grupos: Savana arbórea, Savana gramíneo lenhosa

e gramíneo lenhosa arbustiva, e Savana parque. Através do Ordenamento por

escalonamento não-métrico multidimensional, a comunidade de anuros resultou em

agrupamentos distintos nas três fitofisionomias amostradas, com diferenças significativas

(ANOSIM, R = 0.823; p < 0.001), indicando diferença na composição de espécies. No

estudo de ecologia de comunidades, os valores obtidos para largura dos nichos espacial,

temporal e trófico sugerem que as espécies de anuros da Savana amapaense é composta

predominantemente por espécies generalistas. As análises de modelos nulos indicaram a

ocorrência de estruturação na comunidade quanto aos nichos temporal e trófico,

indicando influência significativa de fatores ecológicos contemporâneos nesse processo.

A ausência de estrutura quanto ao nicho espacial pode ser explicada pela segregação

espacial na distribuição e ocupação dos anuros nas diferentes fitofisionomias da Savana

amapaense, resultante de especializações. As estratégias reprodutivas, 11 espécies de

anuros foram classificadas com padrão de reprodução prolongado, intrinsecamente ligado

ao período chuvoso e ao modo reprodutivo da maioria das espécies, que apresentaram

desova em corpos d’água lênticos. Foram registrados seis modos reprodutivos, com

cuidado parental para as espécies Leptodactylus macrosternum e L. podicipinus, que

apresentaram modos reprodutivos caracterizados pelas desovas em ninhos de espuma.

Quanto às estratégias reprodutivas comportamentais, a estratégia do macho vocalizador

foi constatada em todas as espécies de anuros; a estratégia do macho satélite foi registrada

apenas para as espécies D. walfordi, Hypsiboas multifasciatus, S. nebulosus e S.

fuscomarginatus; a procura ativa por fêmeas foi registrada para as espécies Phyllomedusa

hypochondrialis e L. fuscus e, a estratégia de macho deslocador ocorreu apenas em

Rhinella major e R. margaritifera. Dos comportamentos reprodutivos registrados, a

exibição da região gular e do saco vocal está relacionado ao comportamento de corte e

territorialidade exibido pelos machos. Além dos comportamentos de corte, sinais visuais

associados foram registrados para os anuros da Savana amapaense.

PALAVRAS-CHAVE: Anuros, Savana amazônica, Amapá, Composição, Riqueza,

Estrutura de comunidades, Comportamento reprodutivo.

xi

ABSTRACT

The Amazon savannas occur as isolated patches throughout extensive areas of forest in

the states of Amapá, Amazonas, Pará, and Roraima. There is a considerable variation in

the composition of anuran assemblages in the localities and phytophysiognomies of

Amazon savannas and given the absence of studies on reproductive behavior, a systematic

and geographically wide sampling has been carried out in the Amapá savanna, located in

the Eastern Amazon. The study was conducted in a savanna area in the state of Amapá to

examine the composition, ecology, and reproductive behavior of anuran amphibians. We

carried out 24 field trips in each phytophysiognomy (gramineous-woody savana,

gramineous-herbaceous-woody savana, park savana, and arboreal savanna); for analysis

of reproductive behavior observations were made during the period January to December

2013, lasting four consecutive days. Samples were collected by active and acoustic search

along 20 plots of 100x50 meters. Twenty-one anuran species were recorded, of which

four are new records for the state of Amapá: Dendropsophus walfordi, Scinax

fuscomarginatus, Pseudopaludicola boliviana e Elachistocleis helianneae. The Kruskal-

Wallis ANOVA revealed significant differences between richness and species diversity

in the phytophysiognomies (p < 0.05). The Bray-Curtis similarity coefficient divided the

phytophysiognomies into three groups: arboreal savana, gramineous-woody savanna and

gramineous-herbaceous-woody savanna, and park savanna. According to the non-metric

multidimensional scaling, the structure of the anuran community resulted in a separation

into three phytophysiognomies, with significant differences in the structure of

communities (ANOSIM, R = 0.823; p < 0.001). In the study of community ecology, the

results obtained for spatial, temporal, and trophic niche breadth suggest that the

assemblage of anurans of the Amapá savanna is not composed of predominantly

generalist species. Also, the presence of other specialist anurans may explain the

processes of speciation associated with the isolation of habitats, resulting in heterogeneity

and spatial discontinuity in the phytophysiognomies with open formations. The null

model analysis revealed that the community is structured based on temporal and trophic

niche, indicating a significant influence of contemporary ecological factors on the

assemblage. The absence of structure based on spatial niche might be explained by the

spatial segregation in the distribution and occupation of anurans in the different

phytophysiognomies of the Amapá savanna. Regarding the reproductive behavior of

anurans, 11 species were classified as having a long breeding season, intrinsically

associated with the rainy season and the reproductive mode of most species that lay egg

clutches in lentic water bodies. Six reproductive modes were recorded and parental care

was observed in Leptodactylus macrosternum and L. podicipinus, whose reproductive

mode is characterized by foam nests. Regarding behavioral reproductive strategies,

calling males were observed in all species of anurans, satellite males were recorded only

for D. walfordi, Hypsiboas multifasciatus, S. nebulosus and S. fuscomarginatus; active

search for females was observed for Phyllomedusa hypochondrialis and L. fuscus, and

male displacement was recorded only for Rhinella major and R. margaritifera. Of the

reproductive behaviors observed, throat and vocal sac display is associated with courtship

and territorial behavior exhibited by males. In addition to courtship behavior, visual

signals associated with courtship strategies were recorded for the anurans of the Amapá

savanna.

KEYWORDS: Anurans, Amazon savanna, Amapá, Composition, Richness, Community

structure, Reproductive behavior.

1

1. INTRODUÇÃO GERAL E REVISÃO DA LITERATURA

As formações abertas da América do Sul representam um papel crucial para a

conservação da biodiversidade, visto que são ambientes chaves para manutenção de

espécies tipicamente florestais em um contexto regional de paisagem savânica (Silva &

Bates 2002). Apesar da elevada riqueza de espécies e endemismos, espécies

compartilhadas com domínios vizinhos e algumas espécies amplamante distribuídas

(Colli et al. 2002; Valdujo et al. 2011), ainda existem consideráveis lacunas amostrais e

o número de estudos básicos que possam fornecer subsídios para a conservação, como

inventários faunísticos, é ainda muito pequeno.

O Cerrado brasileiro constitui um dos componentes de vegetação terrestre mais

importante do continente sul-americano, ocorrendo ao longo de mais de 200 de latitude

(Ratter et al. 1997; Silva & Bates 2002). É também o segundo maior Domínio

Fitogeográfico brasileiro (Klink & Machado 2005) e o quarto colocado, dentre os 34

hotspots de biodiversidade do planeta (Mittermeier et al. 2005); porém, nos últimos 35

anos, mais da metade da sua área foi transformada em diferentes usos e ocupações, tais

como pastagens e plantações de grãos (Klink & Machado 2005).

Neste contexto, Machado et al. (2004) reconheceu que cerca de 20% da vegetação

original de Cerrado se encontram preservadas, e apenas 1,2% está protegida em Unidades

de Conservação. Embora reduzido, o Cerrado se estende por uma grande área contínua

no Brasil Central e, de forma disjunta, em áreas descontínuas ao sul e ao norte do país

(Ribeiro & Walter 1998, 2008). As manchas disjuntas de Cerrado na floresta tropical

úmida dos Estados do Amapá, Amazonas, Pará e Roraima são reconhecidas como

Savanas amazônicas (Prance 1996, Sanaiotti et al. 1997, Barbosa et al. 2005) e fazem

parte da Ecorregião das Savanas das Guianas (Barbosa & Miranda 2005).

Pelo fato de serem constituídas por um conjunto diversificado de fitofisionomias,

formadas por mosaicos não-florestais (formações abertas) e florestais, associadas a

diferentes tipos de solo e clima, a Ecorregião das Savanas das Guianas é classificada de

forma diferente do Cerrado do Brasil Central, uma vez que possui vegetação aberta,

dominada pelo estrato herbáceo (ervas e capins), eventualmente com árvores e arbustos

em diferentes densidades (Barbosa et al. 2007, Barbosa & Campos 2011, Jati et al. 2014).

As Savanas amazônicas ocorrem por toda a bacia Amazônica, correspondendo a

aproximadamente 5% do total da Amazônia brasileira, ocupando uma área de 200.000

km2 (Cavalcante et al. 2014). O complexo Roraima-Rupununi, localizado no norte de

2

Roraima, sul da Venezuela e sudoeste da Guiana, é a maior área de Savana amazônica,

ocupando 42.706 km2 (Barbosa & Campos 2011). Outras áreas semelhantes as Savanas

são encontradas nos Estados do Pará (e.g. Alter do Chão e Serra do Cachimbo), Amazonas

(e.g. Campos de Humaitá), Rondônia (e.g. Áreas contínuas no sul do Estado), e Amapá

(e.g. Campos savânicos de Macapá, Porto Grande, Ferreira Gomes, Tartarugalzinho,

Pracuúba, Amapá, Calçoene, Oiapoque e Jari) (Ratter et al. 2006, Magnusson et al. 2008,

Rocha et al. 2014) (Figura 1).

Figura 1 – Distribuição das Savanas amazônicas no Brasil. 1. Alter do Chão; 2. Amapá; 3.

Roraima; 4. Humaitá; 5. Serra do Cachimbo; 6. Rondônia. Em hachurado: distribuição do Cerrado

do Brasil Central. Adaptado de Vieira et al. (2002).

As Savanas amazônicas do Estado do Amapá são, aparentemente, mais recentes

que outras formações que estão localizadas em antigos terrenos cristalinos do Cerrado do

Brasil Central (Rabelo et al. 2008). Embora a Savana amapaense possa conservar algumas

semelhanças com o Cerrado do Brasil Central, possui características particulares tais

3

como estrato herbáceo composto por representantes das famílias Poaceae, Cyperaceae e

Leguminosae (Sanaiotti et al. 1997, Rocha et al. 2014), atribuídas à sua história evolutiva

no âmbito dos regimes amazônicos, que definem vários tipos de mosaicos

fitofisionômicos, gerando uma grande complexidade e heterogeneidade de habitats.

Nesse contexto, as Savanas amazônicas são consideradas “refúgios” de uma

vegetação aberta que, provavelmente, se expandiu através do corredor amazônico durante

o Cenozóico (Haffer & Prance 2002). Apesar da sua importância para a biogeografia da

Amazônia, essas áreas têm sido mal amostradas em comparação com as florestas tropicais

da região amazônica, e os trabalhos sobre a anurofauna se concentraram em Savanas

Amazônicas dos estados brasileiros do Pará (Neckel-Oliveira et al. 2000, Pinheiro et al.

2012, Neckel-Oliveira et al. 2012) e de Roraima (Nascimento 2005, Azarak et al. 2011).

Apesar da extensão territorial que ocupam e da sua heterogeneidade, as Savanas

amazônicas são áreas pouco estudadas do ponto de vista de suas comunidades de anuros

e, apesar da fragmentação, nenhuma constitui Unidade de Conservação da Amazônia,

fatos que justificam estudos substanciais sobre sua anurofauna e consequente

identificação de prioridades para conservação (Azevedo-Ramos & Galatti 2002). Em

adição, o fato das Savanas amazônicas constituírem ambientes historicamente

pressionados por atividade antrópica (Sugai et al. 2014, Bitar et al. 2014), reforça a

importância da realização de inventários.

A complexidade e a heterogeneidade encontradas nas diversas fitofisionomias

abertas e fechadas das Savanas amazônicas, bem como a influência dos biomas vizinhos,

revelam a existência de padrões de distribuição geográfica, diversidade, riqueza e

abundância de espécies, particularmente de anfíbios anuros, vinculadas a essas áreas

(Souza & Eterovick 2011, Fahr & Kalko 2011). Além disso, dados da literatura sugerem

que as savanas com formações abertas tendem a apresentar riqueza e abundâncias mais

altas do que formações florestais (Colli et al. 2002, Maffei et al. 2011, Valdujo et al. 2011,

Conte et al. 2013).

O conhecimento sobre a composição da anurofauna das formações abertas da

Amazônia é também fundamental para a compreensão dos padrões de distribuição e

evolução dos anuros na América do Sul (Werneck et al. 2011, Werneck et al. 2012). Nas

Savanas amazônicas, por estarem isoladas da distribuição contínua do Cerrado, poucos

estudos foram realizados na tentativa de entender a distribuição das espécies de anuros,

bem como as características destas comunidades. A sazonalidade e a estrutura de

comunidades de anuros podem estar correlacionadas com a estrutura da vegetação e

4

disponibilidade de corpos d’água (Neckel-Oliveira et al. 2000), variações climáticas

(Azarak et al. 2011), distribuição espacial (Pinheiro et al. 2012) e período reprodutivo

(Azarak et al. 2011, Pinheiro et al. 2012, Bitar et al. 2012).

Dentre os estudos realizados em áreas de Savanas amazônicas podem ser

destacados: Neckel-Oliveira et al. (2000) sobre diversidade e distribuição de anuros em

Alter do Chão, Estado do Pará; Nascimento (2005) sobre a herpetofauna de áreas abertas

de Roraima; Azarak et al. (2011) sobre a composição, habitat, reprodução e dieta de

anuros do lavrado de Roraima; Pinheiro et al. (2012) e Neckel-Oliveira et al. (2012)

listaram as espécies de anfíbios anuros da Floresta Nacional de Carajás, Estado do Pará;

Bitar et al. (2012) estudaram a composição de espécies e os modos reprodutivos de anuros

na Amazônia Meridional; Sugai et al. (2014) sobre a composição de espécies de anuros

de uma área semelhante à Savana amazônica no município de Camapuã, Estado de Mato

Grosso do Sul e Bitar et al. (2014) que, em estudos realizados com comunidades de anuros

em área de transição entre a floresta Amazônica e a Savana, sugeriram que a conversão

de ambientes florestais em ambientes abertos pode resultar na substituição de espécies e

na variação da composição de espécies entre os habitats.

A anurofauna atualmente conhecida para as Savanas amazônicas é composta por

18 espécies, listadas a partir de inventários em Alter do Chão, Estado do Pará (Neckel-

Oliveira et al. 2000) e de 16 espécies em áreas abertas do lavrado do Estado de Roraima

(Azarak et al. 2011). Levando em consideração que grande parte das Savanas amazônicas

não foi adequadamente amostrada e que novos registros de espécies e de distribuição de

ocorrência nestas áreas são frequentes, a real riqueza de espécies de anuros para as

Savanas amazônicas pode estar subestimada.

No que se refere à ecologia de comunidades de anuros, diversos fatores são

responsáveis pela estruturação das comunidades e têm sido abordados sob diferentes

aspectos. Estudos ecológicos podem fornecer informações sobre as interações entre as

populações e/ou comunidades, bem como a forma que estas podem ser influenciadas por

processos abióticos e bióticos (competição e predação), detectando a influência relativa

de fatores históricos e contemporâneos na distribuição e regulação da riqueza e

diversidade de anuros (Toledo et al. 2007, Harrison & Cornell 2008, Thomé et al. 2010).

A coexistência de espécies em uma determinada comunidade é possibilitada, entre

outros fatores, pela partilha dos recursos disponíveis (Prado & Pombal Jr. 2005) que, por

sua vez, é determinada tanto por fatores ecológicos quanto históricos (Valdujo et al.

2013). As dimensões de nicho espacial (e.g. espécies que exploram habitats ou

5

microhabitats distintos), temporal (ativas em diferentes períodos do dia) e trófico (com

dieta diferente) são consideradas os principais descritores das relações entre as espécies,

determinando a estruturação das comunidades (Schoener 1974, Pianka 1994).

O nicho espacial é um fator determinante da estrutura de comunidades de anuros

e a coexistência entre as espécies pode resultar do uso diferenciado de habitats ou

microhabitats para vocalização, reprodução e desenvolvimento da fase larval (Kopp et al.

2010, Melo et al. 2013). A heterogeneidade dos habitats ou microhabitats exerce grande

influência na variação da riqueza e composição de espécies; em ambientes heterogêneos

que oferecem uma maior quantidade de recursos disponíveis e abrigam um maior número

de espécies (Bastazini et al. 2007, Vasconcelos et al. 2009), é esperada uma maior

segregação (Vasconcelos & Rossa-Feres 2008).

Nas comunidades de anuros, o nicho temporal é um importante componente na

segregação das espécies (Hartel et al. 2011, Maffei et al. 2011) e na sua estruturação

(Valdujo et al. 2013). A distribuição temporal é fortemente influenciada por processos

abióticos tais como a pluviometria e a temperatura, sendo esses, os principais fatores que

determinam os períodos de atividades dos anuros (Pirani et al. 2013). Por apresentarem

forte associação com a pluviosidade e a temperatura (Kopp et al. 2010), diversas espécies

de anuros apresentam respostas semelhantes a uma combinação diferente de variáveis

ambientais (Saenz et al. 2006), podendo ocorrer sobreposição no turno de vocalização

(Both et al. 2008) e na sua distribuição sazonal (Bastazini et al. 2007).

A dieta é uma dimensão importante do nicho trófico, que fornece subsídios para a

descrição de interações ecológicas entre os anuros e pode ser partilhada pelas espécies de

uma taxocenose (Menin et al. 2005). Contudo, esta dimensão de nicho também promove

grande sobreposição entre as espécies, tendo em vista que, de forma geral, os anuros são

considerados predadores oportunistas em relação aos recursos alimentares (Toft 1985).

Como a dieta é um aspecto fundamental do nicho ecológico, a estrutura da comunidade é

baseada na partilha de recursos alimentares entre as espécies coexistentes (Sabagh &

Carvalho-e-Silva 2008).

A segregação das espécies nas comunidades pode ocorrer em função das

diferenças na utilização das dimensões de nicho, possibilitando a redução de interações

interespecíficas, como a competição e a predação, permitindo assim, que uma maior

variedade de espécies consiga coexistir (Ernst & Rödel 2006, Paula 2012). No entanto, a

coexistência é possível não só porque as espécies apresentam padrões distintos quanto à

ocupação de habitats e microhabitats e à utilização dos recursos ambientais, mas porque

6

podem apresentar ocorrência sazonal diferenciada (Costa et al. 2013), com sua própria

composição de indivíduos entre as espécies e com uma história evolutiva e filogenética

distintas (Araújo et al. 2013).

Os anuros que ocorrem na região Neotropical podem ser divididos em dois grupos

ecológicos: um grande grupo de espécies restritas a florestas tropicais e um grupo menor

de espécies típicas de formações abertas, que ocorrem nos domínios fitogeográficos do

Cerrado, Chaco e Caatinga (Valdujo 2011). A anurofauna do Cerrado compreende um

grande número de espécies endêmicas (Bastos 2007, Valdujo et al. 2012), espécies

compartilhadas com domínios da diagonal de formações abertas e algumas espécies de

ampla distribuição (Colli et al. 2002, Araújo et al. 2009).

A distribuição da riqueza total de espécies e da riqueza de espécies endêmicas de

anuros no Cerrado do Brasil Central é heterogênea, e, apesar do esforço de amostragem

ser historicamente mais intenso nas regiões sul e sudoeste (Diniz-Filho et al. 2008,

Valdujo 2011), outras localidades bem amostradas em diferentes partes do Cerrado

diferem substancialmente em composição e riqueza de espécies (Valdujo et al. 2009,

2012, Araújo et al. 2013). Além da heterogeneidade espacial e ambiental do Cerrado

(Vasconcelos et al. 2009, Silva et al. 2011), essas diferenças na composição e na riqueza

podem ter sido favorecidas pelo contato com quatro grandes domínios fitogeográficos da

América do Sul: Amazônia, Mata Atlântica, Caatinga e Chaco (Joly et al. 1999).

De acordo com Souza & Eterovick (2011), a heterogeneidade ambiental registrada

nas formações florestais e abertas do Cerrado, bem como a influência dos domínios

fitogeográficos adjacentes, permite a coexistência de um maior número de espécies do

que ambientes homogêneos, por disponibilizar uma diversidade de habitats e

microhabitats, que é um fator determinante dos padrões de distribuição geográfica,

riqueza e abundância das espécies de anuros (Colli et al. 2002).

Estudos sobre ecologia de comunidade de anuros realizados no Cerrado do Brasil

Central evidenciaram que a segregação das espécies ocorre principalmente quanto ao

nicho temporal (Giaretta et al. 2008, Oda et al. 2009, Maffei et al. 2011, Paula 2012). A

pluviosidade e a temperatura são fatores promotores do início das atividades de

vocalização e reprodução das espécies, ficando as características ambientais como fatores

secundários. Adicionalmente, a ausência de estrutura na comunidade em função da

heterogeneidade ambiental (nicho espacial) pode ser atribuída a partilha de recursos,

diminuindo assim, a competição e a predação, consideradas de importância primária na

estruturação das comunidades (Crump 1982).

7

Em áreas de Savanas amazônicas, os estudos realizados com comunidades de

anuros abordaram apenas a riqueza e a composição de espécies, inexistindo estudos

ecológicos sobre a estruturação das comunidades. Quanto a riqueza e a composição

destacam-se aqueles realizados por Neckel-Oliveira et al. (2000), Nascimento (2005),

Neckel-Oliveira et al. (2012), Pinheiro et al. (2012) e Sugai et al. (2014).

Entender como as comunidades de anuros estão estruturadas e os mecanismos que

agem sobre a utilização do habitat e do microhabitat pelas espécies, os itens alimentares

que fazem parte da dieta e o período de atividade têm gerado subsídios para a formulação

de hipóteses sobre a evolução e a estrutura de comunidades (Pianka 1994). Recentemente,

fatores históricos têm sido considerados importantes para explicar a estrutura de

comunidades (Webb et al. 2002, Valdujo et al. 2012) uma vez que espécies relacionadas

filogeneticamente são associadas a fatores ecológicos semelhantes. Dessa forma, a

estruturação de comunidades não é influenciada somente pelos fatores ecológicos

contemporâneos, mas também por fatores históricos e restrições filogenéticas (Buckley

& Jetz 2007, 2008).

No que se refere ao comportamento reprodutivo das espécies de anuros, a

coexistência de diversas populações em um mesmo habitat é facilitada por divergências

ecológicas, especialmente na distribuição espacial e temporal das comunidades (Wells

1977, 2007). As taxocenoses de anuros são excelentes modelos por formarem agregados

conspícuos durante os eventos reprodutivos (Scott & Woodward 1994). A coexistência

entre diferentes espécies nas agregações reprodutivas é comumente explicada pela

partilha espacial, temporal e acústica (Silva et al. 2008, Kopp et al. 2010, Costa et al.

2013).

Embora a maioria dos anuros da região Neotropical apresentem atividade

reprodutiva sazonal, a distribuição e abundância de água, principalmente na forma de

chuva é o fator extrínseco primário no controle dos padrões, estratégias e modos

reprodutivos e comportamentos das espécies (Prado et al. 2005, Gambale et al. 2014). A

sazonalidade reprodutiva de algumas espécies de anuros também tem uma função chave

nas interações ecológicas e na estruturação das comunidades (Canavero et al. 2008, Oda

et al. 2009, Wachlevski et al. 2014).

A grande variedade de comportamentos reprodutivos exibidos pelas diferentes

espécies de anuros podem envolver complexas comunicações vocais (Hartmann et al.

2006, Costa & Toledo 2013), visuais (Hödl & Amézquita 2001, Hartmann et al. 2005,

Miranda et al. 2008), químicas e táteis (Wells 1977). A descrição de comportamentos

8

como corte (Costa et al. 2006, Muniz et al. 2008, Kokubum & Souza 2008, Delia et al.

2010, Lantyer-Silva et al. 2014) e cuidado parental (Santos & Amorim 2006, Vargas-

Salinas 2014), não são incomuns, mas ainda estão longe de serem conhecidos para todas

as espécies de anuros.

O comportamento reprodutivo dos anuros pode ser categorizado de acordo com

os padrões temporais anuais, como proposto por Wells (1977): 1) anuros com reprodução

prolongada; 2) anuros com reprodução explosiva. Esses padrões temporais influenciam

na organização social, na competição entre os machos por parceiras reprodutivas e nas

estratégias reprodutivas adotadas pelas populações de anuros. Na reprodução prolongada,

a estação reprodutiva é longa, a densidade de machos é relativamente baixa e a chegada

das fêmeas é assincrônica ao longo do tempo; a reprodução explosiva é caracterizada pela

curta duração do evento reprodutivo, alta densidade de machos resultando em estratégias

de procura ativa (Wells 1979) e competição, chegada sincrônica das fêmeas aos locais de

reprodução e baixa oportunidade de escolha de parceiros (Wells 1977, 2007).

As estratégias reprodutivas em anuros derivaram de uma combinação de atributos

morfológicos, fisiológicos e comportamentais, adaptados a condições ambientais (Toledo

et al. 2012). Quanto às estratégias reprodutivas comportamentais, dois tipos básicos são

reconhecidos: macho vocalizador e estratégias reprodutivas alternativas (Howard 1978).

Das estratégias reprodutivas, o macho vocalizador é a mais comum, na qual o macho

através da vocalização atrai fêmeas para a reprodução. Já as estratégias reprodutivas

alternativas, são divididas nas estratégias: de procura ativa por fêmeas, de macho

deslocador e de macho satélite (Pombal Jr. & Haddad 2007).

Os modos reprodutivos são uma combinação de caracteres que incluem o local da

desova, as características dos ovos e da desova, a duração dos estágios de

desenvolvimento, o estágio e o tamanho dos girinos e o tipo de cuidado parental (Salthe

& Duellman 1973, Crump 1974, Pombal Jr. & Haddad 2007). Os anuros da região

Neotropical apresentam a maior diversidade de modos reprodutivos (Haddad & Prado

2005), devido à existência de espécies que apresentam modos mais generalizados, com

os ovos depositados diretamente na água, e de espécies que apresentam modos de

reprodução mais especializados, inclusive em ambientes terrestres (Pombal Jr. & Haddad

2005, 2007, Toledo et al. 2012).

Para o Cerrado do Brasil Central, o número de modos reprodutivos é baixo,

ocorrendo apenas nove, com predomínio de modos generalizados (Kopp et al. 2010, Bitar

et al. 2012, Conte et al. 2013). De acordo com Hödl (1990), em estudo sobre a diversidade

9

dos modos reprodutivos de anuros amazônicos, espécies de formações abertas possuem

modos generalizados com desovas aquáticas ou em ninho de espuma e, espécies de

formações florestais, apresentam modos especializados. Dessa forma, uma pequena

variedade de modos é esperada em formações abertas em relação a outros domínios

fitogeográficos do país (Silva et al. 2012), uma vez que a diversificação e especialização

dos modos reprodutivos tem relação mais intrínseca com as características do ambiente

do que com as relações filogenéticas (Duellman & Trueb 1994).

Apesar da diversidade de padrões, estratégias e modos reprodutivos registrados

para a anurofauna do Cerrado do Brasil Central (Costa et al. 2006, Kopp et al. 2010,

Maffei et al. 2011, Conte et al. 2013, Gambale et al. 2014), existem poucos estudos,

principalmente sob o ponto de vista do comportamento reprodutivo, de modo particular

para as espécies de áreas de Savana amazônica. Nessas áreas, os únicos estudos que

abordam a reprodução e os modos reprodutivos estão contextualizados em Azarak et al.

(2011) e Bitar et al. (2012).

Nesse contexto, é reconhecida variação considerável na composição da

anurofauna entre as localidades e as fitosionomias das Savanas amazônicas; no entanto,

em função da carência de estudos ecológicos, especialmente sobre comportamento

reprodutivo, justifica-se uma amostragem sistemática para a Savana, localizada na

Amazônia Oriental. Especificamente, esta Tese tem como objetivos estudar a

composição, ecologia de comunidades e comportamento reprodutivo de anfíbios anuros

de área de Savana amapaense.

2. METODOLOGIA GERAL

2.1. CARACTERIZAÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO

A área estudada é parte da Savana amapaense, que ocupa uma estreita faixa

longitudinal de 9.861,89 Km2, correspondente a 6,9% da superfície territorial do Estado

do Amapá (Rabelo et al. 2008). Ocupando uma superfície geomorfológica Terciária que

forma a transição entre os setores costeiros do Holoceno, que são dominados por

manguezais e florestas de várzea, e os setores do Pré-Cambriano, revestidos

principalmente por florestas densas de terra firme, a Savana amapaense se estende

paralelamente à costa atlântica, desde a região do município do Laranjal do Jarí até o alto

curso do rio Uaçá (Azevedo 1967, Rabelo et al. 2008).

10

O trabalho de campo foi realizado no Campo Experimental da Savana amapaense

da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (00°023’5” N, 51°02’2” W), localizado

a 48 km ao Norte de Macapá, ocupando uma área 1.381 ha e perímetro de 15.080 m

(Melém-Júnior et al. 2003) (Figura 2).

Figura 2 – Campo Experimental da Savana amapaense da Empresa Brasileira de Pesquisa

Agropecuária. Fonte: Secretaria Estadual do Meio Ambiente do Estado do Amapá (2014).

O tipo climático predominante é Am, de acordo com a classificação Köppen

(Alvares et al. 2013) caracterizado como clima tropical chuvoso com nítido período seco.

Devido à concentração das chuvas em seis meses seguidos (janeiro a julho), o clima ao

longo do ano pode ser tipicamente reconhecido em apenas duas estações: uma estação

seca bem evidente (4.6 mm) e uma estação chuvosa com precipitação pluviométrica

elevada (4.827 mm). Com relação à temperatura média mensal, a mínima é de 24,4o C e

a máxima de 28,4o C (Figura 3).

11

Figura 3 – Médias mensais da pluviosidade (Barras) e das temperaturas mínima (linha cinza) e

máxima (linha tracejada) do Campo Experimental da Savana amapaense da EMBRAPA durante

os anos de 2009, 2010 e 2013. Fonte: Núcleo de Hidrometeorologia e Energia Renováveis do

Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá (NHMET/ IEPA).

O relevo é plano ou suavemente ondulado, sobre solos que podem ocorrer sob

duas formas principais: os Latossolos e as Areias quartzosas. O domínio da Savana ocorre

sobre dois tipos básicos de unidades de relevo: planaltos cristalinos ou sedimentares e

depressões interplanálticas. Em geral, nas regiões de planaltos, predominam a savana

gramíneo-lenhosa e a savana gramíneo lenhosa arbustiva, enquanto que nas depressões

interplanáticas são mais comuns a savana parque e a savana arbórea (Aguiar et al. 2004,

Barbosa et al. 2005).

O domínio fitofisionômico da Savana amapaense é caracterizado por dois estratos

principais, um arbóreo e outro rasteiro, enquanto os hábitats são divididos em dois grupos

principais: hábitats ripários e hábitats de interflúvio (Ribeiro & Walter 2008). Nos

hábitats de interflúvio ocorre o predomínio de formações abertas englobando a Savana

gramíneo lenhosa, gramíneo lenhosa-arbustiva, parque e arbórea (Figura 4).

12

Figura 4 – Desenho esquemático das Fitofisionomias amostradas no Campo Experimental da

Savana amapaense da EMBRAPA: A – Savana gramíneo lenhosa; B – Savana gramíneo lenhosa-

arbustiva; C – Savana parque; D – Savana arbórea. Adaptado de Ribeiro & Walter (1998).

O estudo em campo foi efetuado em quatro fitofisionomias do Campo

Experimental da Savana amapaense da EMBRAPA (Figura 5); a definição de cada

fitofisionomia segue Miranda et al. (2003):

Savana gramíneo-lenhosa, caracterizada por extensos campos de gramíneas e

estrato herbáceo abundante, com estrato lenhoso disperso e composto por árvores anãs

esparsas (< 1,0 m);

13

Savana gramíneo-lenhosa arbustiva, caracterizada por estrato herbáceo coberto

por gramíneas em grande densidade e estrato lenhoso com a presença irregular de

pequenas árvores esparsas (< 3,8 m);

Savana parque, apresenta estrato herbáceo menos desenvolvido e cobertura

arbóreo-arbustiva relativamente baixa (< 4,3 m) e densa formando um dossel

descontínuo;

Savana arbórea, caracterizada pela ausência de estrato herbáceo e pela presença

de árvores com alturas superiores a 2 m em grande densidade, formando um dossel

contínuo.

Figura 5 – Vegetação das fitofisionomias do Campo Experimental da Savana amapaense da

EMBRAPA: A – Savana gramíneo lenhosa; B – Savana gramíneo lenhosa-arbustiva; C – Savana

parque; D – Savana arbórea.

2.2. PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS

Para a amostragem dos anfíbios anuros foram realizadas excursões mensais de

janeiro de 2009 a dezembro de 2010 (Capítulo 1 e 2), totalizando 24 excursões para

observações e/ou coletas em cada fitofisionomia, sendo 12 no período chuvoso e 12 no

14

período seco; para as análises do comportamento reprodutivo de espécies de anuros na

Savana amapaense (Capítulo 3) foram feitas observações durante o período de janeiro a

dezembro de 2013, com duração de quatro dias consecutivos, totalizando 288

horas.homem.

Foram estabelecidas 20 unidades amostrais em cada fitofisionomia (Savana

gramíneo lenhosa, Savana gramíneo lenhosa-arbustiva, Savana parque e Savana arbórea),

dispostas de acordo com a disponibilidade de corpos d’água, totalizando 80 unidades

amostrais. Cada unidade amostral foi representada por uma parcela de 100x50 metros

(0,5 ha), equidistantes pelo menos 500 metros, conforme metodologia descrita em Bitar

et al. (2012). Cabe destacar que o esforço amostral foi o mesmo nas quatro

fitofisionomias, possibilitando comparações. Cada fitofisionomia foi examinada por

quatro pesquisadores e, em cada noite, visitada uma parcela de 100x50 metros (0,5 ha)

(Figura 6).

Figura 6 – Delineamento amostral dos anfíbios anuros e variáveis ambientais da Savana

amapaense. (M – meses de amostragem; SGL – Savana gramíneo lenhosa; SGLA – Savana

gramíneo lenhosa-arbustiva; SP – Savana parque; SA – Savana arbórea).

15

As amostragens dos anuros foram feitas através de busca ativa e auditiva (cf.

Heyer et al. 1994). Inicialmente, os horários de atividade e amostragem dos anuros foram

ajustados através de coletas piloto, visando identificar turnos e picos de vocalização.

Como a maioria das espécies apresentou horários de atividade mais amplos, iniciando a

vocalização no começo da noite, por volta das 18:00h e com diminuição as 23:30h, e

poucas espécies apresentaram horários restritos a apenas algumas horas, estabeleceu-se o

horário de observações e/ou coletas entre 18:00h e 24:00h.

Cada parcela foi amostrada por quatro pesquisadores, caminhando lentamente

lado a lado por pelo menos 4 horas, entre 18:00h a 24:00h. A cada 10 m

aproximadamente, os observadores paravam por cerca de dois minutos e registravam o

número de indivíduos de cada espécie e machos em atividade de vocalização (cf.

Zimmerman 1994) e, ao mesmo tempo, procuravam visualmente na vegetação

circundante. Para este método, o esforço de coleta foi calculado pela multiplicação do

número de horas no campo pelo número de pesquisadores (horas.homem).

Os anuros coletados foram acondicionados separadamente em sacos plásticos. No

momento do registro, algumas informações como, fitofisionomia da Savana/habitat onde

o espécime foi primeiramente avistado, se o animal estava em atividade de vocalização,

horário, posição em relação ao sítio de vocalização (paralelo, vocalizando para cima,

vocalizando para baixo, diagonal), substrato utilizado (solo, água, estrato herbáceo,

arbóreo, arbustivo), altura em relação ao poleiro e a superfície da água e distância do sítio

de vocalização até a margem do corpo d’água.

Depois de coletados, os anuros foram mortos com anestésico (lidocaína 5%),

numerados e fixados de acordo com metodologia proposta por Heyer et al. (1994). Os

espécimes foram coletados de acordo com a Licença N0. 18243-1, expedida pelo Sistema

de Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO/ICMBio. O material

testemunho está depositado na Coleção de Fauna do Instituto de Pesquisas Científicas e

Tecnológicas do Estado do Amapá e na Coleção Herpetológica da Universidade Federal

do Rio Grande do Norte (UFRN).

O detalhamento dos métodos utilizados para analisar a riqueza e composição de

espécies, ecologia de comunidades e o comportamento reprodutivo dos anuros da Savana

amapaense estão descritos nos capítulos correspondentes.

16

CAPÍTULO 1 ARTIGO SUBMETIDO AO PERIÓDICO AMPHIBIA-REPTILIA (QUALIS B1)

RIQUEZA E COMPOSIÇÃO DE UMA TAXOCENOSE DE ANUROS

EM ÁREA DE SAVANA AMAZÔNICA

Carlos Eduardo Costa-Campos1,2*; Eliza Maria Xavier Freire3

1 Universidade Federal do Amapá, Departamento de Ciências Biológicas e da Saúde,

Laboratório de Herpetologia, Rod. Juscelino Kubitschek, km 02, Jardim Marco Zero,

CEP 68.902-280, Macapá, AP, Brasil. 2 Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Programa de Pós-Graduação em

Psicobiologia, Lagoa Nova, CEP 59.072-970, Natal, RN, Brasil.

3 Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Departamento de Botânica, Ecologia e

Zoologia, Laboratório de Herpetologia, Lagoa Nova, CEP 59072-970, Natal, RN, Brasil.

* Corresponding author. E-mail: [email protected]

1. RESUMO

As Savanas amazônicas ocupam aproximadamente 200.000 km2 da Amazônia brasileira,

ocorrendo em manchas isoladas dispersas por extensas áreas de floresta nos Estados do

Amapá, Amazonas, Pará e Roraima. Apesar de haver considerável variação na

composição da anurofauna entre localidades e entre fitofisionomias das savanas, uma

amostragem sistemática e geograficamente ampla ainda não havia sido realizada para a

savana amapaense localizada no Norte do Brasil, Amazônia Oriental. Nessa perspectiva,

foi estudada uma área de savana no Estado do Amapá quanto à riqueza, composição,

diversidade e abundância de espécies. Este estudo foi realizado no Campo Experimental

da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (00°023’5” N, 51°02’2” W). Para as

amostragens dos anuros, nós realizamos 24 coletas mensais em cada fitofisionomia

(savana gramíneo-lenhosa, savana gramíneo-lenhosa arbustiva, savana parque e savana

arbórea), através de busca ativa e auditiva ao longo de 20 parcelas de 100x50 metros em

cada fitofisionomia. Foram registradas 21 espécies de anuros pertencentes a 4 famílias:

Bufonidae (3 spp.); Hylidae (11); Leptodactylidae (6) e Microhylidae (1). Quanto à

composição de espécies por fitofisionomia, para a savana gramíneo-lenhosa arbustiva

registrou-se um maior número de indivíduos. A curva de rarefação de espécies para a área

total atingiu uma assintota, sugerindo que o esforço de coleta de dados foi suficiente para

amostrar satisfatoriamente a riqueza de espécies da área. A análise de variância de

Kruskal-Wallis revelou diferenças significativas entre a riqueza e a diversidade de

espécies entre as fitofisionomias (p<0,05). A análise de similaridade de Bray-Curtis

separou as fitofisionomias em três grupos principais: savana arbórea, savana gramíneo-

lenhosa e gramíneo-lenhosa arbustiva e savana parque. Através do Ordenamento por

escalonamento não-métrico multidimensional (NMDS), a estrutura de comunidade de

anuros da savana resultou em uma separação entre três fitofisionomias amostradas, com

diferenças significativas (ANOSIM, R = 0,823; p < 0,001) e com nível de stress de 0,07,

indicando diferença na estrutura de comunidades das três fitofisionomias amostradas. A

riqueza local (21 espécies) corresponde a 14 % das 150 espécies típicas que possuem

distribuição fortemente associada ao Cerrado do Brasil Central e 35,6% das 59 espécies

típicas de domínios vizinhos e que ocorrem apenas marginalmente no Cerrado,

representando uma parte considerável da riqueza de espécies de anuros registradas na

savana da porção Oriental da Amazônia brasileira.

Palavras-chave: Amapá, Amazônia Oriental, Comunidades de Anuros.

17

2. ABSTRACT

The Amazonian savannas occupy approximately 200.000 km2 of the Brazilian Amazon,

taking place in scattered isolated patches over large areas of forest in the states of Amapá,

Amazonas, Pará and Roraima. Despite having considerable variation in the composition

of Anurans between locations and between the savannas physiognomies, a systematic and

geographically wide sampling has not been performed for the savanna from Amapá yet,

located in the northern of Brazil, Eastern Amazonia. In this perspective, there were studies

made on the richness, composition, diversity and abundance of anurans species, an area

of savanna in Amapá State, specifically in the Experimental Field of the Brazilian

Agricultural Research Agency (00°023’5”N; 51°02’2”W). For sampling of anurans, we

performed 24 samples in each physiognomies (grassland savanna, scrub grassland

savanna, parkland savanna, open woodland savanna), through active and auditive search

over 20 parcels of 100x50 meters in each physiognomies. It was registered 21 species of

frogs belonging to 5 families: Bufonidae (3 spp.), Hylidae (11), Leptodactylidae (6) e

Microhylidae (1). Regarding the species richness by physiognomies, scrub grassland

savanna registered a greater number of individuals. The species rarefaction curve for the

total area has reached an asymptote, suggesting that the data collection effort was enough

to adequately sample the species richness of the area. The Kruskal-Wallis variance

analysis revealed significant differences on the species richness and diversity among the

physiognomies (p<0.05). The Bray-Curtis similarity analysis grouped the physiognomies

into three main groups: open woodland savanna, grassland savanna and scrub grassland

savanna and parkland savanna. Through ordering by non-metric multidimensional scaling

(NMDS), the species composition from the savanna anuran community resulted in a

separation among three physiognomies sampled, with significant differences (ANOSIM,

R = 0.823, p<0.001) and level of stress of 0.07, indicating differences in community

composition of the three physiognomies sampled. The local richness (21 species)

corresponds to 14% out of the15 typical species that have distribution strongly associated

with the Cerrado from Central Brazil and 35.6% out of 59 typical species of neighboring

domains and which occur only marginally in the Cerrado, representing a considerable

part of frog species richness recorded in the savanna of eastern portion of the Brazilian.

Key-Words: Amapá, Eastern Amazon, Frog Communities.

3. INTRODUÇÃO

As Savanas amazônicas ocupam normalmente áreas planas, cobertas por uma

vegetação aberta constituída por estrato herbáceo dominado por gramíneas, apresentando

árvores e arbustos dispersos em diferentes densidades de cobertura (Rabelo et al. 2008).

As savanas ocupam aproximadamente 200.000 km2 da Amazônia brasileira (Cavalcante

et al. 2014), ocorrendo em manchas isoladas dispersas por extensas áreas de floresta nos

Estados do Amapá, Amazonas, Pará e Roraima (Sanaiotti et al. 1997, Magnusson et al.

2008). O maior bloco contínuo de savanas do extremo norte da Amazônia é o complexo

Roraima-Rupununi, localizado no norte de Roraima, sul da Venezuela e no sudoeste da

Guiana, possuindo cerca de 43.000 km2 (Barbosa et al. 2007, Barbosa & Campos 2011).

18

A complexidade e a heterogeneidade encontradas nas diferentes fitofisionomias

das savanas (Eiten 1972, Coutinho 1978), bem como a influência dos biomas vizinhos,

demonstram a existência de padrões de distribuição geográfica, diversidade, riqueza e

abundância das espécies habitantes nessas áreas (Neckel-Oliveira et al. 2000). No que se

refere aos estudos faunísticos, dada a grande diversidade dos anfíbios anuros, a

quantidade de estudos sobre ecologia de comunidade vem aumentando ao longo dos anos

abordando diferentes aspectos, tais como, os mecanismos que agem sobre a seleção e o

uso dos hábitats e os fatores responsáveis pela manutenção da diversidade e a própria

estrutura de comunidades (Brasileiro et al. 2005, Prado et al. 2005, Santos et al. 2009,

Araújo et al. 2013, Sugai et al. 2014).

Nesse contexto, apesar da extensão territorial e da heterogeneidade, as savanas

amazônicas são áreas extremamente desconhecidas do ponto de vista de suas

comunidades de anuros, não constituem Unidades de Conservação e estão altamente

ameaçadas pela expansão da atividade humana; portanto é premente a realização de

inventários sobre a anurofauna (Neckel-Oliveira et al. 2000, Brasileiro et al. 2008,

Pinheiro et al. 2012, Bitar et al. 2014). A forte pressão antrópica e a presença de espécies

endêmicas de anuros em áreas de savana, são outros fatores que justificam a importância

destes inventários (Sugai et al. 2014).

Apesar da considerável variação na composição da anurofauna entre localidades

e entre as fitofisionomias da savana (Neckel-Oliveira et al. 2000, Bitar et al. 2012), uma

amostragem sistemática e geograficamente ampla ainda não havia sido realizada para a

savana da Amazônia Oriental. Nessa perspectiva, foi efetuado inventário de anuros da

área de savana do Amapá, para conhecer a composição, riqueza e diversidade ao longo

de diferentes fitofisionomias. Para averiguar a existência de padrões nas savanas, a

composição de espécies locais foi comparada a de áreas de savanas amazônicas da região

de Alter do Chão e de Carajás, Estado do Pará, além de outras localidades bem amostradas

do Cerrado no Brasil Central.

4. MATERIAL E MÉTODOS

4.1. Área de estudo

A savana amapaense ocupa uma estreita faixa longitudinal de 9.861,89 Km2, o

que corresponde a 6,9% da superfície territorial do estado do Amapá (Rabelo et al. 2008).

Situada desde a cidade de Macapá, se estende na direção norte do Estado até a cidade de

Calçoene, num percurso de 374 km. Nesta área, especificamente no Campo Experimental

19

da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – EMBRAPA (00°023’5” N, 51°02’2”

W), foi realizado este estudo; a área total da savana é 1.381 ha e perímetro de 15.080 m

(Melém-Júnior et al. 2003).

Foram amostradas quatro fitofisionomias do Campo Experimental da

EMBRAPA, seguindo descrição proposta por Miranda et al. (2003): savana gramíneo

lenhosa, caracterizada por extensos campos de gramíneas e estrato herbáceo abundante,

com estrato lenhoso disperso e composto por árvores anãs esparsas (< 1,0 m); savana

gramíneo-lenhosa arbustiva, com estrato herbáceo coberto por gramíneas em grande

densidade e estrato lenhoso com presença irregular e pequenas árvores esparsas (< 3,8

m); savana parque, com estrato herbáceo menos desenvolvido e cobertura arbóreo-

arbustiva relativamente baixa (< 4,3 m) e densa formando um dossel descontínuo e,

savana arbórea, com ausência de estrato herbáceo e árvores com maior densidade,

formando um dossel contínuo (> 2,0 m).

O tipo climático predominante é Am, de acordo com a classificação Köppen

(Alvares et al. 2013) caracterizado como clima tropical chuvoso com nítido período seco.

Devido à concentração das chuvas em seis meses seguidos (janeiro a junho), o clima ao

longo do ano pode ser tipicamente reconhecido em apenas duas estações: uma estação

seca bem evidente (4.6 mm) e uma estação chuvosa com precipitação pluviométrica

elevada (4.827 mm). Com relação à temperatura média mensal, a mínima é de 24,4o C e

a máxima de 28,4o C.

O relevo é plano ou suavemente ondulado, sobre solos que podem ocorrer sob

duas formas principais: os Latossolos e as Areias quartzosas. O domínio da savana ocorre

sobre dois tipos básicos de unidades de relevo: planaltos cristalinos ou sedimentares e

depressões interplanálticas. Em geral, nas regiões de planaltos, predominam a savana

gramíneo-lenhosa e a savana gramíneo lenhosa arbustiva, enquanto que nas depressões

interplanáticas são mais comuns a savana parque e a savana arbórea (Aguiar et al. 2004,

Barbosa et al. 2005).

4.2. Procedimentos metodológicos

4.2.1. Trabalho em campo

Para a amostragem dos anfíbios anuros da Savana amapaense foram realizadas 24

excursões em cada fitofisionomia, sendo 12 no período chuvoso e 12 no período seco.

Foram estabelecidas 20 unidades amostrais em cada fitofisionomia (Savana gramíneo-

lenhosa, Savana gramíneo-lenhosa arbustiva, Savana parque e Savana arbórea), dispostas

de acordo com a disponibilidade de corpos d’água. Cada unidade amostral foi

20

representada por uma parcela de 100 x 50 metros (0,5ha), distantes pelo menos 500

metros entre si, conforme sugerido por Bitar et al. (2012). Nessas unidades amostrais

foram realizados os métodos de busca ativa e acústica (Crump & Scott 1994, Heyer et al.

1994, Zimmerman 1994).

A busca visual ativa e auditiva foi efetuada em cada parcela por quatro

pesquisadores, das 18:00 as 24:00h. A cada 10 m percorridos foram anotados o número

de indivíduos de cada espécie e em atividade de vocalização. Em ambos os métodos, o

esforço amostral foi calculado pela multiplicação do número de horas no campo pelo

número de pesquisadores participantes da coleta (horas.homem).

Os anuros coletados foram acondicionados separadamente em sacos plásticos. No

momento do registro, algumas informações como, fitofisionomia da savana/hábitat onde

o espécime foi primeiramente avistado, se o animal estava em atividade de vocalização,

horário, posição em relação ao sítio de vocalização (paralelo, perpendicular, vocalizando

para cima, vocalizando para baixo, diagonal), substrato utilizado (solo, água, estrato

herbáceo, arbóreo, arbustivo), altura em relação ao poleiro e a superfície da água e

distância do sítio de vocalização até a margem do corpo d’água.

As variáveis climatológicas pluviometria mensal (mm), temperatura mínima e

máxima (°C) e umidade relativa (%) foram obtidas do Núcleo de Hidro-Metereologia e

Energia Renováveis do Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do

Amapá (NHMET/IEPA).

Depois de coletados, os animais foram mortos com anestésico (lidocaína 5%),

numerados e fixados em formol e conservados de acordo com Heyer et al. (1994). Os

espécimes foram coletados de acordo com a Licença N0. 18243-1, expedida pelo Sistema

de Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO/ICMBio. O material

testemunho está depositado na Coleção de Fauna do Instituto de Pesquisas Científicas e

Tecnológicas do Estado do Amapá e na Coleção Herpetológica da Universidade Federal

do Rio Grande do Norte (UFRN).

4.2.2. Análise dos dados

A diversidade dos anuros da área total foi calculada por meio do Índice de

Diversidade de Shannon-Winner (Krebs 2014). Nós também utilizamos este índice para

averiguar a existência de diferenças de diversidade de espécies entre as quatro

fitofisionomias da Savana amapaense.

21

𝐻′ = ∑(𝑝𝑖)𝑙 = 1 (ln 𝑝𝑖)

O Índice de Equitabilidade foi calculado através da razão entre a diversidade

obtida e a diversidade máxima. Este índice mostra a homogeneidade da população ou

como as espécies estão representadas por número de indivíduos de cada espécie dentro

da comunidade (Magurran 2004). Este índice varia de 0, quando uma espécie se sobressai

em abundância, a 1, quando as espécies são igualmente abundantes no ambiente.

𝐽 =𝐻′

𝐻𝑚𝑎𝑥′

Para analisar a riqueza de espécies de anuros da Savana amapaense e das

fitofisionomias foram construídas curvas de rarefação de espécies baseadas no número de

indivíduos e no número de amostras (cf. Gotelli & Colwell 2001) utilizando-se o

programa EstimateS 9.1 (Colwell 2013) com 1.000 aleatorizações. A riqueza de espécies

foi comparada pelos estimadores de riqueza Chao 1, Chao 2, Jacknife 1, Jacknife 2 e

Bootstrap no programa EstimateS 9.1 (Colwell 2013).

As possíveis diferenças nas variações da riqueza, diversidade e equitabilidade nas

diferentes fitofisionomias foram verificadas através de Análise de variância de Kruskal-

Wallis e Teste de Dunn a posteriori (Zar 2010). Todas as análises foram realizadas através

dos Programas “BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007) e PAST 2.09 (Hammer et al. 2001). Os

valores foram considerados significativos para p < 0,05.

Para verificar se a composição das comunidades diferia entre as fitofisionomias,

foi realizada uma Análise de agrupamento (Cluster analysis) e de Ordenamento

Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS). As diferenças entre a

composição das espécies e as fitofisionomias foram avaliadas através de uma Análise de

Similaridade ANOSIM (Clarke 1993). Para detectar quais as espécies de anuros são

responsáveis pelas diferenças entre os grupos foi utilizada a Análise de Quebra de

Porcentagem da Similaridade (SIMPER), considerando o Índice de Similaridade de Bray-

Curtis.

Onde j = equitabilidade; H’ = diversidade obtida; Hmax’ =

diversidade máxima.

Onde H' = índice de diversidade de espécies; pi = Ni/N = probabilidade

que um indivíduo pertença à espécie i de um total de "S" espécies; Ni =

número total de indivíduos da espécie i; N = número total de espécies.

22

5. RESULTADOS E DISCUSSÃO

5.1. Riqueza e Composição de espécies

Em 1.920 horas.homem de esforço amostral foram encontradas 21 espécies de

anfíbios anuros pertencentes às famílias: Bufonidae (3 espécies); Hylidae (11);

Leptodactylidae (6) e Microhylidae (1) (Tabela 1, Figura 1). Das espécies registradas na

savana amapaense, dois hilídeos (Dendropsophus walfordi e Scinax fuscomarginatus),

um leptodactilídeo (Pseudopaludicola boliviana) e um microhilídeo (Elachistocleis

helianneae) representam novos registros de ocorrência para o Estado do Amapá.

Tabela 1 – Espécies de anfíbios anuros registradas para uma área de Savana amapaense estudada

durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010.

Família /Espécies

Bufonidae

Rhinella major (Müller & Hellmich, 1936)

Rhinella margaritifera (Laurenti, 1768)

Rhinella marina (Linnaeus, 1758)

Hylidae

Dendropsophus walfordi (Bokermann, 1962)

Hypsiboas multifasciatus (Günther, 1859)

Hypsiboas punctatus (Schneider, 1799)

Hypsiboas raniceps Cope, 1862

Osteocephalus taurinus Steindachner, 1862

Scinax fuscomarginatus (A. Lutz, 1925)

Scinax nebulosus (Spix, 1824)

Scinax ruber (Laurenti, 1768)

Scinax x-signatus (Spix, 1824)

Trachycephalus typhonius (Linnaeus, 1758)

Phyllomedusa hypochondrialis (Daudin, 1800)

Leptodactylidae

Pseudopaludicola boliviana Parker, 1927

Adenomera hylaedactyla (Cope, 1868)

Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799)

Leptodactylus macrosternum Miranda-Ribeiro, 1926

Leptodactylus pentadactylus (Laurenti, 1768)

Leptodactylus podicipinus (Cope, 1862)

Microhylidae

Elachistocleis helianneae Caramaschi, 2010

23

Figura 1 – Anfíbios anuros registrados na Savana amapaense durante o período de Janeiro de

2009 a Dezembro de 2010. A = R. major, B = R. margaritifera, C = R. marina, D = D. walfordi,

E = H. multifasciatus, F = H. punctatus, G = H. raniceps, H = O. taurinus, I = S. fuscomarginatus,

J = S. nebulosus, K = S. ruber, L = S. x-signatus, M = T. typhonius, N = P. hypochondrialis, O =

P. boliviana, P = A. hylaedactyla, Q = L. fuscus, R = L. macrosternum, S = L. pentadactylus, T

= L. podicipinus, U = E.helianneae.

24

A riqueza registrada para a área estudada está aquém da riqueza de 43 espécies

conhecidas para localidades bem amostradas no Cerrado (Brasileiro et al. 2005,

Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Vitt et al. 2005, Santos et al. 2007, Brasileiro et al.

2008, Ribeiro-Júnior & Bertoluci 2009, Araújo & Almeida-Santos 2011) e de 26 espécies

em Savanas amazônicas (Neckel-Oliveira et al. 2000, Azarak et al. 2011, Pinheiro et al.

2012, Bitar et al. 2012, Neckel-Oliveira et al. 2012, Sugai et al. 2014).

A riqueza da área de Savana estudada na porção Oriental local corresponde a 14%

das 150 espécies que possuem distribuição fortemente associada ao Cerrado do Brasil

Central e 35,6% das 59 espécies típicas de domínios vizinhos e que ocorrem apenas

marginalmente no Cerrado (Valdujo et al. 2012) representando 21 espécies de anuros

registradas na savana da porção Oriental da Amazônia brasileira.

A anurofauna da Savana amapaense é caracterizada principalmente pelas famílias

Hylidae e Leptodactylidae, um padrão comumente encontrado na região Neotropical

(Brasileiro et al. 2005, Kopp & Eterovick 2006, Bertoluci et al. 2007, Canelas & Bertoluci

2007, Vaz-Silva et al. 2007, Ribeiro-Júnior & Bertoluci 2009, Sugai et al. 2014). A

família Hylidae representa mais da metade das espécies registradas neste estudo (52,4%)

apesar de Brasileiro et al. (2005), destacar que a riqueza de hilídeos em áreas abertas do

Cerrado representar 46,4% da comunidade.

A riqueza de espécies de anuros da Savana amapaense variou nas diferentes

fitofisionomias, ou seja, as áreas abertas (e.g. Savana gramíneo lenhosa) apresentaram

maior riqueza, seguidas pelas áreas florestais (e.g. Savana parque e arbórea). Estes dados

concordam com os da literatura, os quais sugerem que as áreas abertas tendem a

apresentar riquezas mais altas quando comparadas as áreas florestadas do Domínio do

Cerrado (Maffei et al. 2011, Conte et al. 2013). Trabalhos realizados por Valdujo et al.

(2011) encontraram riquezas de anuros maiores nas áreas abertas do cerrado do que nas

matas de galeria, matas ciliares e cerradões. Isso se deve ao fato de que a reprodução da

maioria das espécies de Cerrado ocorre em áreas abertas, e, como a disponibilidade de

sítios reprodutivos é um dos fatores mais importantes na seleção do hábitat para anuros,

é esperado maior riqueza de espécies e abundância de indivíduos em fitofisionomias

abertas (Colli et al. 2002, Bastazini et al. 2007).

Por outro lado, em trabalhos realizados por Neckel-Oliveira et al. (2000) em uma

área de Savana amazônica no município de Santarém, e por Pinheiro et al. (2012) na

região de Carajás, ambos no Estado do Pará, foram constatadas maior riqueza e

abundância de espécies de anuros em ambientes florestados. Diversos estudos relatam

25

que espécies de ambientes abertos podem utilizar áreas florestadas como locais de

forrageio, migração ou refúgio (Silva & Rossa-Feres 2007, Brassaloti et al. 2010).

Nesse sentido, padrões na estrutura da vegetação das fitofisionomias exercem

grande influência na distribuição dos anuros, limitando ou alterando sua riqueza (Ernst et

al. 2006, Enst & Rödel 2008). Werner et al. (2007) observou que comunidades de anuros

de áreas abertas podem ser fortemente influenciadas pela cobertura do dossel, onde áreas

com maior cobertura apresentaram menor riqueza de espécies. Outro fator que pode

interferir na riqueza de espécies de anuros são os modos reprodutivos, pois impõem

restrições à utilização das fitofisionomias (Haddad & Prado 2005).

5.2. Eficiência amostral: Curva de rarefação e Estimadores de riqueza de

espécies

A curva de rarefação de espécies para área total atingiu a assíntota, sugerindo que

o esforço de coleta de dados foi suficiente para amostrar satisfatoriamente a riqueza de

espécies da área de estudo (Figura 2); o mesmo ocorreu para análise efetuada para cada

uma das fitofisionomias estudadas (Figura 3).

Figura 2 – Curva de rarefação de espécies baseada no número de indivíduos por espécie para a

área total da Savana amapaense durante os anos de 2009 e 2010.

26

Figura 3 – Curvas de rarefação de espécies para cada fitofisionomia amostrada: A) savana

gramíneo lenhosa; B) savana gramíneo lenhosa-arbustiva; C) savana parque e D) savana arbórea.

Segundo Magurran (2004) e Santos (2006), as curvas de rarefação são excelentes

métodos para avaliar a eficiência de inventários, por estimar todas as espécies de

determinados locais ou habitats. Semelhante à rarefação para área total, as curvas de

rarefação de espécies para todas as fitofisionomias também se estabilizaram. No entanto,

para a savana arbórea, estabilizou em uma riqueza de espécies relativamente baixa, o que

indica que o esforço de amostra adicional seria necessário nos ambientes florestais.

Neste contexto, três fatores não mutuamente exclusivos e associados à estrutura

da cobertura vegetal podem ser responsáveis pelos diferentes padrões riqueza e

composição de espécies de anuros observados nas fitofisionomias estudadas: 1) a

capacidade de algumas espécies em colonizar ambientes caracterizados por vegetação

mais esparsa; 2) tolerâncias fisiológicas distintas das espécies em relação à temperatura

da água, a intensidade luminosa e a umidade próxima à superfície do solo; e 3)

dependência de microhabitats específicos para a reprodução.

As características particulares de cada fitofisionomia em relação a estes fatores,

possivelmente determinam e limitam a distribuição das espécies presentes nas

fitofisionomias da Savana amapaense, uma vez que diferentes espécies de anuros

respondem diferencialmente às condições ambientais, apresentando diferentes taxas de

crescimento e desenvolvimento, além de exibirem graus distintos de resistência e

tolerância à perda de água (Halverson et al. 2003). A seleção de habitats reprodutivos

27

associada às limitações impostas por modos reprodutivos específicos pode restringir a

utilização de um determinado habitat (Haddad & Prado 2005, Pombal Jr. & Haddad

2007), como é o caso de R. margaritifera, registrada apenas na Savana arbórea e P.

hypochondrialis e L. podicipinus, registrados na Savana gramíneo lenhosa arbustiva.

Apesar da curva acumulativa de espécies apresentar tendência a estabilização, não

é descartada a possibilidade de incremento na riqueza local, mas com a continuidade do

estudo, o aumento de esforço contribuiria muito lentamente para a adição do aumento da

riqueza de espécies, conforme evidenciado pelos estimadores de riqueza. Isso evidencia

a importância da realização de inventários com a associação de diferentes métodos de

amostragem (e.g. armadilhas de intercepção e queda) para um conhecimento mais

completo da anurofauna (Greenberg et al. 1994, Brown 1997, Maritz et al. 2007, Ribeiro-

Júnior et al. 2008), pois a riqueza de especies é estreitamente relacionada com o esforço

da amostragem (Ugland & Gray 2004, Silveira et al. 2010).

5.3. Diversidade e Equitabilidade de espécies

A diversidade de espécies obtida para a área estudada foi de H’=2,728. Por outro

lado, os índices de diversidade entre as fitofisionomias amostradas variaram de H’=0,814

a H’=2,459 e de equitabilidade variaram de J = 0,587 a J = 1,887 (Tabela 2). A análise

de variância de Kruskal-Wallis revelou diferenças significativas entre a riqueza de

espécies (H = 38,38; gl = 3; p = 0,001), diversidade (H = 35,98; gl = 3; p = 0,001) e

equitabilidade (H = 15,92; gl = 3; p = 0,001).

Tabela 2 – Riqueza, Diversidade (H’) e Equitabilidade (J) de anuros amostrados nas

fitofisionomias da Savana amapaense durante os anos de 2009 e 2010.

Fitofisionomias Riqueza H’ J

Savana gramíneo lenhosa 13 2,276 0,8874

Savana gramíneo lenhosa-arbustiva 19 2,459 0,8353

Savana parque 8 1,000 1,8874

Savana arbórea 4 0,814 0,5873

Área total 21 2,728 0,8824

Quanto à diversidade por fitofisionomia, constatou-se a maior diversidade na

savana gramíneo lenhosa arbustiva. A alta diversidade registrada nesta fitofisionomia

corrobora com trabalhos realizados por Brasileiro et al. (2005), Araujo et al. (2009),

Araujo & Almeida-Santos (2011), Valdujo et al. (2011) em estudos comparativos de

28

diversidade de espécies de áreas abertas com formações campestres, savânicas e florestais

em regiões do Cerrado do Brasil Central.

Os índices de riqueza de espécies, diversidade e equitabilidade apresentaram

diferenças significativas entre as fitofisionomias amostradas (Tabela 3). Este resultado

era esperado, em função das fitofisionomias apresentarem diferenças na heterogeneidade

ambiental, conforme defendido por Vasconcelos et al. (2009, 2010). A heterogeneidade

ambiental possui um papel importante na determinação da riqueza de espécies e na

estruturação das comunidades de anuros (Huston 1994, Buckley & Jetz 2007), oferecendo

ambientes e condições diversas para espécies com diferentes requisitos ecofisiológicos

(Valdujo et al. 2011).

Tabela 3 – Análise de variância de Kruskal-Wallis e Teste de Dunn a posteriori entre a riqueza

de espécies, diversidade e equitabilidade das fitofisionomias da Savana amapaense. SGL =

Savana gramíneo lenhosa; SGLA = Savana gramíneo lenhosa-arbustiva; SP = Savana parque; SA

= Savana arbórea. Resultados significativos estão em negrito (p < 0,05).

Fitofisionomias Riqueza H’ J

SGL vs. SGLA H = 19,17; p = 0,001 H = 16,25; p = 0,001 H = 4,20; p = 0,040

SGLA vs. SP H = 21,59; p = 0,001 H = 20,76; p = 0,001 H = 4,25; p = 0,039

SGLA vs. SA H = 30,24; p = 0,001 H = 29,41; p = 0,001 H = 18,57; p = 0,001

Adicionalmente, vários estudos têm demonstrado que ambientes heterogêneos e

complexos favorecem a coexistência de um maior número de espécies quando

comparados a ambientes homogêneos (Conte & Rossa-Feres 2007, Santos et al. 2007,

Vasconcelos et al. 2009, Silva et al. 2011). Além da heterogeneidade ambiental registrada

no Cerrado (Silva et al. 2011), diferenças em sua composição e riqueza de espécies entre

várias localidades amostradas devem ter sido favorecidas pelo contato com quatro

grandes domínios fitogeográficos da América do Sul: Amazônia, Mata Atlântica,

Caatinga e Chaco (Joly et al. 1999).

5.4. Análise de Similaridade (Cluster analysis) e Ordenamento (NMDS)

A análise de similaridade a partir do índice de Bray-Curtis separou as

fitofisionomias em três grupos principais: (A) Savana arbórea, (B) Savana parque e (C)

Savana gramíneo lenhosa e Savana gramíneo lenhosa-arbustiva. O grupo (A) é

caracterizado pela ocorrência de R. margaritifera. O grupo (B) é caracterizado pela alta

frequência de ocorrência de H. punctatus. E o grupo (C), as espécies mais frequentes

foram P. hypochondrialis e L. fuscus (Figura 4).

29

Figura 4 – Dendrograma de similaridade de Bray-Curtis A linha pontilhada corta o demdrograma

em três clusters, representando as três fitofisionomias da Savana amapaense. A (Savana arbórea

– SA); B (Savana parque – SP) e C (Savana gramíneo lenhosa – SGL e Savana gramíneo lenhosa-

arbustiva – SGLA).

A análise de similaridade (SIMPER) mostrou que a similaridade média dentro das

fitofisionomias da Savana amapaense foi de 27,5% para a Savana gramíneo lenhosa,

48,8% para a Savana gramíneo lenhosa-arbustiva, 58,7% Savana arbórea e 47,0% para a

Savana parque. As espécies que mais contribuíram para a similiaridade média dentro das

fitofisionomias foram: Leptodactylus fuscus (53,6%, Savana gramíneo lenhosa);

Phyllomedusa hypochondrialis (26,7%, Savana gramíneo lenhosa-arbustiva); Hypsiboas

punctatus (81,8%, Savana parque) e, R. margaritifera (88,4%, Savana arbórea).

A dissimilaridade média das comunidades entre as fitofisionomias foi maior entre:

Savana arbórea e Savana parque (99,5 %) e, menor entre a Savana gramíneo lenhosa e a

Savana gramíneo lenhosa-arbustiva (75,2 %). As espécies que mais contribuíram para a

dissimilaridade média entre as fitofisionomias foram: Rhinella margaritifera (32,0%,

Savana arbórea e Savana parque); Hypsiboas punctatus (21,7%, Savana gramíneo lenhosa

e Savana parque) e, Phyllomedusa hypochondrialis (17,4%, Savana gramíneo lenhosa e

Savana gramíneo lenhosa-arbustiva).

A contribuição expressiva das espécies R. margaritifera, H. punctatus e P.

hypochondrialis na dissimilaridade média entre as fitofisionomias pode ser explicada pela

existência de variáveis ambientais na estruturação das comunidades de anuros estudada,

30

determinando uma distribuição não aleatória ao longo dos gradientes formados pelas

fitofisionomias da Savana amapaense. Um fator importante que pode explicar a influência

da estrutura do ambiente nas comunidades de anuros é a disponibilidade de nichos,

influenciando, desta forma, nos padrões de coexistência e diversidade das espécies da

comunidade estudada (Werner et al. 2007, Oliveira & Eterovick 2010).

Através do NMDS construído a partir da matriz de similaridade de Bray-Curtis,

ficou demonstrado que a comunidades de anfíbios anuros da área estudada está distribuída

entre as três fitofisionomias amostradas, com diferenças significativas (ANOSIM, R =

0,823; p < 0,001) e com nível de stress de 0,07. Desta forma, as comunidades formaram

grupos distintos no NMDS, indicando diferença na composição das comunidades das três

fitofisionomias (Figura 5).

Figura 5 – Ordenação por Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS) das

fitofisionomias da área estudada, gerado a partir da matriz de similaridade de Bray-Curtis. SGL

= Savana gramíneo lenhosa; SGLA = Savana gramíneo lenhosa-arbustiva; SA = Savana arbórea;

SP = Savana parque.

O índice de Bray-Curtis obtido apresentou agrupamentos que refletem diferenças

encontradas entre as principais fitofisionomias amostradas e revelou uma maior

similaridade entre a Savana gramíneo lenhosa e a Savana gramíneo lenhosa-arbustiva.

Ambas as fitofisionomias diferem quanto à composição florística das espécies arbóreas

31

dominantes, substrato herbáceo e arbustivo, e topografia (Batalha 2011); provavelmente,

estas diferenças tiveram influência nos resultados obtidos. Além disso, áreas

geograficamente próximas, geralmente apresentam características estruturais

semelhantes, as quais dão suporte a comunidades semelhantes em sua riqueza e

composição de espécies (Dixo & Verdade 2006). Mesmo não favorecendo espécies mais

exigentes quanto ao habitat, as fitofisionomias Savana parque e Savana arbórea, com

menor complexidade estrutural, são relativamente favoráveis na estruturação das

comunidades de anuros, contribuindo para a preservação da diversidade regional em áreas

de mosaicos vegetacionais (Gardner et al. 2006).

A composição da comunidade de anuros parece influenciada por fatores

ecológicos históricos e contemporâneos, incluindo heterogeneidade ambiental (Buckley

& Jetz 2007), história evolutiva (Seymour et al. 2001, Smith et al. 2007) e disponibilidade

de água (Oliveira & Diniz-Filho 2010). Estes exemplos ilustram a importância dos fatores

históricos e comtemporâneos em escala local, determinados pela dinâmica espacial e

temporal das fitofisionomias da Savana amapaense. Deste modo, a composição e a

riqueza local dos anuros é condicionada tanto pelas interações ecológicas das espécies

entre os diferentes tipos de fitofisionomias, como pelas interações históricas,

determinadas pelas barreiras e corredores utilizados para a dispersão das espécies.

Os padrões de distribuição geográfica das espécies ocorrentes na Savana

amapaense mostram a importância do intercâmbio faunístico com regiões adjacentes para

o incremento da riqueza local. O predomínio de espécies características do domínio

Cerrado e a existência de espécies de domínios adjacentes, principalmente

compartilhadas com o domínio Amazônico, revelam que a proximidade geográfica e a

dinâmica espacial histórica entre os dois domínios favorecem a troca faunística, sobretudo

nas áreas abertas e florestais da Savana amapaense.

A presença de populações compartilhadas destaca a urgência em se considerar a

singularidade da Savana amapaense nos esforços conservacionistas. Igualmente, a

possibilidade de ocorrência prévia de extinções locais e a acelerada destruição dos

habitats, subsidiam a realização de inventários da anurofauna em áreas pouco amostradas

e o estabelecimento de corredores que conectem os remanescentes de áreas de Savana

amazônica. Neste contexto, devemos ressaltar a importância da realização de inventários

de longa duração, gerando bancos de dados confiáveis que sirvam de subsídios para

estudos que procuram explicar os padrões de distribuição de espécies, além de auxiliar na

tomada de decisões para políticas de conservação.

32

Adicionalmente, o conhecimento da composição e riqueza atual de anuros das

diferentes fitofisionomias da Savana amapaense, além do preenchimento de lacunas

amostrais, é de grande importância para a detecção e monitoramento de espécies sensíveis

ou tolerantes à antropização do ambiente, bem como para estudos biogeográficos que

possibilitem avaliar a existência de diferentes padrões de distribuição de espécies. Estas

informações são de grande importância pois, conforme os resultados obtidos no presente

estudo, são relevantes para planejamento da conservação, considerando que os anfíbios

estão entre os vertebrados mais ameaçados do planeta.

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Aguiar, L.M.S., Machado, R.B. & Marinho-Filho, J. 2004. A diversidade biológica do

Cerrado. In: Cerrado: ecologia e caracterização (Org. por L.M. Aguiar & A.J.A.

Camargo), pp.17-40. Brasília: Embrapa Cerrados.

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711-728.

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40

CAPÍTULO 2

ARTIGO A SER SUBMETIDO AO PERIÓDICO ZOOLOGIA (QUALIS B1)

ECOLOGIA DE COMUNIDADES DE ANUROS EM DIFERENTES FITOFISIONOMIAS

DE UMA ÁREA DE SAVANA AMAZÔNICA









1. RESUMO

No estudo de ecologia de comunidades, diversos fatores estão envolvidos na estruturação

das comunidades e têm sido abordados sob diferentes aspectos. As dimensões de nicho

espacial, temporal e trófico podem fornecer informações sobre as interações entre as

populações, bem como a influencia de processos abióticos e bióticos sobre essas

populações. Objetivando analisar a utilização, largura e sobreposição de nicho espacial,

temporal e trófico na estruturação da comunidade de anuros, este estudo foi realizado em

área de Savana amazônica localizada no Campo Experimental da Empresa Brasileira de

Pesquisa Agropecuária, Estado do Amapá, Amazônia Oriental. Para avaliar os valores de

sobreposição de nicho entre os pares de espécies foram construídos modelos nulos a partir

da aleatorização dos dados da comunidade. Os valores obtidos pela largura de nicho

espacial, temporal e trófico sugerem que as espécies de anuros da Savana amapaense é

composta predominantemente por espécies generalistas. A presença também de anuros

especialistas pode ajudar a explicar os processos de especiação decorrentes do isolamento

dos hábitats como resultado da heterogeneidade e descontinuidade espacial encontrada

no domínio fitogeográfico das formações abertas. As análises de modelos nulos indicaram

a ocorrência de estruturação de comunidade quanto aos nichos temporal e trófico,

indicando influência significativa dos fatores ecológicos contemporâneos sobre a

comunidade. A ausência de estrutura quanto ao nicho espacial pode ser explicada pela

segregação espacial na distribuição e ocupação dos anuros nas diferentes fitofisionomias

da Savana amapaense. A especificidade da distribuição no nicho espacial, apresentada

por algumas espécies, também pode ser atribuída à limitação imposta pelos modos

reprodutivos específicos que podem restringir a utilização de um determinado habitat e

microhabitat.

PALAVRAS-CHAVE: Taxocenose de anuros; Nicho ecológico; Modelos nulos.

41

2. ABSTRACT

In the study of community ecology, several factors are responsible for structuring

communities and have been examined from different perspectives. The dimensions of

spatial, temporal, and trophic niche may provide information about the interactions

among populations and/or communities, as well as how they may be affected by abiotic

and biotic processes. This study was aimed at examining the use, breadth, and overlap of

spatial, temporal, and trophic niche in the structuring of anuran assemblages in an area of

Amazon savanna located in the Experimental Station of the Brazilian Agricultural Research Agency, state of Amapá, Western Amazon. To assess niche overlap between

pairs of species, null models were constructed from the randomization of data obtained

for the community. The values obtained based on the breadth of spatial, temporal, and

trophic niche suggest that the anuran species of the Amapá savanna is not composed

predominantly of generalist species. The presence of specialist anurans may help explain

the speciation processes associated with the isolation of habitats as result of the

heterogeneity and spatial discontinuity found in the phytophysiognomies of open

formations. The analysis of the null models suggest a community structure based on

temporal and trophic niche, and a significant influence of contemporary ecological factors

on the assemblage. The absence of structure based on spatial niche may be explained by

the spatial segregation in the distribution and occupation of anurans in the different

physiognomies of the Amapá savanna. The specificity in the distribution of the spatial

niche observed for some species may be also due to the restrictions of specific

reproductive modes that can prevent the use of a given habitat and microhabitat.

KEY-WORDS: Anuran community; Ecological niche; Null models.

3. INTRODUÇÃO

O estudo de comunidade de anfíbios anuros pode apresentar diversas abordagens,

dentre eles a distribuição espacial e temporal das espécies (Oda et al. 2009, Maffei et al.

2011, Campos et al. 2013), os mecanismos pelos que a distribuição das espécies pode ser

influenciada por fatores abióticos e bióticos (Kopp et al. 2010) e a disponibilidade de

recursos alimentares entre as espécies coexistentes (Lima & Magnusson, 2000). Neste

contexto, vários fatores influenciam a distribuição dos anuros dentro de uma comunidade

(Pirani et al. 2012, Conte et al. 2013, Melo et al. 2013, Steen et al. 2013).

A variação sazonal na estrutura da comunidade tem relação direta com a

pluviometria, propiciando a formação de agregados reprodutivos conspícuos durante os

eventos reprodutivos para diversas espécies de anuros (Giaretta et al. 2008, Nomura et al.

2012). Uma sucessão de espécies pode ocorrer no mesmo ambiente conforme a dinâmica

climática sazonal dos habitats (Silva et al. 2011), provavelmente relacionada ao modo

reprodutivo e tolerância fisiológica (Abrunhosa et al. 2006). A chuva é um componente

fundamental nas atividades de vocalização, reprodução e desenvolvimento larval dos

anuros (Hartel et al. 2011, Vasconcelos et al. 2011).

42

A temperatura também tem um importante papel na distribuição espaço-temporal

(Cassemiro et al. 2012) e na atividade de vocalização e comportamental dos anuros, sendo

que algumas espécies iniciam sua atividade de acordo com a variação térmica (Santos et

al. 2008, Canavero et al. 2009). Entretanto, a temperatura, na maioria das vezes, pode

estar relacionada com a umidade do ar; locais com altas temperaturas associadas a altas

taxas de umidade favorecem a formação de sítios reprodutivos para os anuros (Costa et

al. 2013). Outros fatores como a claridade natural (luz lunar) também interferem no

comportamento das espécies de anuros (Prado & Pombal Jr. 2005).

Outro fator relacionado com a distribuição espacial das espécies de anuros em

determinada área é a ocupação dos habitats e microhabitats disponíveis, que difere tanto

no plano horizontal quanto no vertical (Tews et al. 2004). Neste contexto, a coexistência

das espécies varia de acordo com a capacidade de exploração dos microhabitats com

características distintas (Abrunhosa et al. 2006). Dentro do mesmo habitat e microhabitat,

as espécies podem apresentar segregação quanto ao sítio de vocalização e quando há

sobreposição, esta é diretamente relacionada com a riqueza e a composição de espécies

(Zina et al. 2007).

A dieta é outro fator relevante na estrutura de comunidade, e pode ser partilhada

para o conhecimento das interações entre as espécies de anuros coexistentes de uma

taxocenose, fornecendo informações sobre as condições e os recursos alimentares

existentes no habitat (Andrew & Christensen 2001, Menin et al. 2005). Neste contexto,

estudos sobre os hábitos alimentares podem servir muitas vezes como informação básica

para o desenvolvimento de estratégias de conservação de populações naturais (Wiens &

Graham 2005).

A importância da descrição desses processos vai além da determinação de uma

possível estrutura de comunidade do grupo, fornecendo também dados essenciais para

estudos e elaborações de modelos ecológicos, de especial importância para as Savanas

amazônicas. Neste contexto, este trabalho tem como objetivo analisar a utilização, largura

e sobreposição de nicho espacial, temporal e trófico na estruturação da taxocenose de

anuros em área de Savana amazônica no Estado do Amapá.



As Savanas do Amapá ocorrem sobre uma estreita faixa longitudinal de 9.861,89

Km2, estendendo-se paralelamente à costa atlântica, desde a região do Jarí até o alto curso

43

do rio Uaçá (extremo norte do Amapá) e correspondendo a 6,9% da superfície territorial

do Estado (Rabelo et al. 2008). Este estudo foi realizado especificamente no Campo

Experimental da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – EMBRAPA (00°023’5”

N, 51°02’2” W), uma área de Savana amazônica com 1.381 ha e perímetro de 15.080 m

(Melém-Júnior et al. 2003), localizada a 48 km ao norte da cidade de Macapá e com

limites a oeste com a BR-156 e limites norte, sul e leste com propriedades particulares.

O Campo Experimental da EMBRAPA possui quatro fitofisionomicas distintas

de vegetação nativa de Savana amazônica (cf. Miranda et al. 2003), a saber: savana

gramíneo lenhosa, caracterizada por extensos campos de gramíneas e estrato herbáceo

abundante, com estrato lenhoso disperso e composto por árvores anãs esparsas (< 1,0 m);

savana gramíneo lenhosa-arbustiva, com estrato herbáceo coberto por gramíneas em

grande densidade e estrato lenhoso com presença irregular e pequenas árvores esparsas

(< 3,8 m); savana parque, com estrato herbáceo menos desenvolvido e cobertura arbóreo-

arbustiva relativamente baixa (< 4,3 m) e densa formando um dossel descontínuo e,

savana arbórea, com estrato herbáceo ausente e árvores com maior densidade, formando

um dossel contínuo (> 2,0 m).

De acordo com a classificação Köppen, o clima predominante é Am, caracterizado

como tropical chuvoso com nítida estação seca (Alvares et al. 2013). A precipitação anual

varia entre 4,6 mm (estação seca) a 4,827 mm (estação chuvosa) e o clima ao longo do

ano pode ser tipicamente reconhecido em apenas duas estações: uma estação seca bem

evidente e uma estação chuvosa com precipitação pluviométrica elevada (janeiro a

junho). A temperatura média mensal varia de 24,4oC a 28,4oC, com umidade relativa

média de 84,7%.

O domínio da Savana amapaense ocorre sobre dois tipos de unidades de relevo:

planaltos cristalinos ou sedimentares e depressões interplanálticas. Em geral, nas regiões

dos planaltos, predominam a savana gramíneo lenhosa e a savana gramíneo lenhosa-

arbustiva, enquanto que nas depressões interplanáticas a savana parque e a savana arbórea

(Aguiar et al. 2004, Barbosa et al. 2005). O relevo é plano ou suavemente ondulado,

ocorrendo em duas formas principais: os Latossolos e as Areias quartzosas.



incursões em cada fitofisionomia, sendo 12 no período chuvoso e 12 no período seco.

Foram estabelecidas 20 unidades amostrais em cada fitofisionomia (Savana gramíneo

44

lenhosa, Savana gramíneo lenhosa-arbustiva, Savana parque e Savana arbórea), dispostas

de acordo com a disponibilidade de corpos d’água. Cada unidade amostral foi



foram realizados os métodos de busca ativa visual e acústica (Crump & Scott 1994, Heyer

et al. 1994, Zimmerman, 1994).

4.2.1. Constância de ocorrência e Abundância de espécies

As espécies observadas e/ou coletadas nas quatro fitofisionomias da Savana

amapaense foram classificadas segundo o Índice de Constância de Ocorrência (C),

calculado conforme Krebs (2014).

𝑪 =𝒑 (𝟏𝟎𝟎)

𝑷

De acordo com os valores de C, as espécies foram categorizadas em: a) espécies

comuns, presentes em mais de 50% da amostragem; b) relativamente comuns, entre 25 a

50% e, c) esporádicas, espécies registradas em menos de 25% das amostragens.

A abundância de cada espécie foi estimada através da contagem do número de

vocalizações e/ou avistamento dos anuros. Para evitar superestimativas em decorrência

de recontagens de indivíduos em amostragens subsequentes, a abundância total de cada

espécie foi considerada igual à máxima abundância registrada em cada fitofisionomia.

Em cada fase de campo, a sequência dos horários das amostragens nas fitofisionomias foi

alterada, a fim de evitar erros no registro da abundância em função da variação no turno

de vocalização e/ou avistamento das espécies (SANTOS ET AL. 2007; RIBEIRO ET AL. 2012).

4.2.2. Distribuição espacial (habitat e microhabitat) e sazonal

A distribuição espacial das espécies de anuros foi analisada através de dois níveis:

tipos de habitats (Savana gramíneo lenhosa, gramíneo lenhosa-arbustiva, parque e

arbórea) e tipos de microhabitats. Os microhabitats utilizados como sítios de vocalização

e reprodução foram caracterizados pelas seguintes variáveis: (i) solo nu, espécies que

vocalizam no solo; (ii) água, espécies que vocalizam no interior de corpos d’água, com

parte ou todo corpo submerso; (iii) estrato herbáceo, espécies empoleiradas até 50 cm de

altura; (iv) estrato arbustivo, espécies empoleiradas entre 51 e 150 cm; (v) estrato arbóreo,

espécies empoleiradas acima de 151 cm de altura (Rossa-Feres & Jim 2001).

Onde p = número de espécies registradas, e P = número total de espécies

45

A distribuição sazonal foi feita com base nos dados mensais de abundância das

espécies de anuros registradas durante os dois anos de amostragem (2009 a 2010) e das

variáveis climatológicas (pluviometria, temperatura e umidade relativa). Para avaliar a

distribuição sazonal das espécies, foram considerados como picos de atividade os

períodos de maior abundância de machos vocalizantes (Kopp et al. 2010).

4.2.3. Distribuição temporal (período de atividade)

Para verificar a distribuição temporal ao longo da noite, de hora em hora, foi

estimado o número de machos em atividade de vocalização, através de classes

estabelecidas: (1) de 1 a 2 machos, (2) de 3 a 5 machos, (3) de 6 a 10 machos, (4) de 11

a 20 machos e (5) de 21 a 50 machos, de cada espécie (Bertoluci & Rodrigues 2002, Kopp

& Eterovick 2006). Os anuros foram classificados em, crepusculares (com vocalização

entre as 18:00 e 19:59 h), noturnos (20:00 e 23:59 h) e contínuos (18:00 e 23:59 h).

4.2.4. Análise da dieta

Para análise da dieta, os espécimes coletados foram mortos após a coleta com

anestésico (lidocaína 5%), fixados com formol a 10% e conservados em álcool a 70%.

Em laboratório, foram dissecados e através de incisão ventral, os estômagos foram

retirados, abertos e os seus conteúdos analisados através de microscópio estereoscópio.

As presas foram identificadas a nível de ordem e, quando possível, em categorias

inferiores. As presas registradas inteiras tiveram seu comprimento e largura medidos com

paquímetro digital Mitutoyo® (precisão de 0,01 mm) e seu volume estimado através da

fórmula do volume do elipsóide (cf. Magnusson et al. 2003).

𝑽 =𝟒

𝟑 𝝅 (

𝒍

𝟐) 𝒙 (

𝒘

𝟐)

𝟐

As porcentagens numéricas e volumétricas dos itens alimentares foram

quantificadas utilizando os métodos de frequência de ocorrência e volumétrico. Na

frequência de ocorrência foram registrados o número de estômagos em que cada item

ocorre, em relação à somatória de todos os itens alimentares. No método volumétrico

foram obtidos o volume de cada item alimentar, em relação ao total de itens. O índice de

importância de cada categoria de presa na dieta, foi calculado com a utilização da fórmula,

conforme descrito em Werneck et al. (2009) e Kolodiuk et al. (2010).

𝑰𝑹 = (𝑭% + 𝑵% + 𝑽%

𝟑)

Onde l= comprimento da presa e w= largura da presa

Onde IR = índice de importância; F% = porcentagem de ocorrência;

N% = porcentagem numérica; V% = porcentagem volumétrica.

46

4.3. Análise dos dados

As sobreposições no uso do nicho espacial (habitat e micro-habitat), temporal e

trófico entre os pares de espécies de anuros foram calculadas através da equação de

sobreposição (cf. Pianka 1973).

∅𝒊𝒋 =∑ 𝒑𝒊𝒋 𝒑𝒊𝒌

𝒏𝒊=𝟏

√∑ 𝒑𝒊𝒋𝟐 ∑ 𝒑𝒊𝒌𝟐𝒏𝒊=𝟏

𝒏𝒊=𝟏

A sobreposição varia de zero (nenhuma sobreposição) a um (sobreposição total).

Os valores de sobreposição foram considerados altos (>0,6) ou baixos (<0,4). Esses

índices foram obtidos e aleatorizados 1.000 vezes com o auxílio do programa Ecosim

7.71 (Gotelli & Entsminger 2005).

Para avaliar os valores de sobreposição de nicho espacial e trófico entre os pares

de espécies foram construídos modelos nulos a partir da aleatorização dos dados da

comunidade (Gotelli & Colwell 2001). A presença de padrões não aleatórios na

sobreposição de nicho foi obtida com a utilização do módulo de sobreposição de nicho

“Niche Overlap Module” do programa EcoSim 7.71 (Gotelli & Entsminger 2005),

utilizando as opções: Índice de sobreposição de nicho de Pianka e Algoritmo de

randomização para substituir as categorias de nicho da matriz original por números

uniformes e aleatórios entre 0 e 1 (Crawford et al. 2009).

Para cada espécie foram calculadas a amplitude do nicho espacial e trófico através

do índice de Levins (B) como descrito em Pianka (1986) e Vitt et al. (2001).

𝑩 = 𝟏 ∑ 𝒑𝒊𝟐

𝒏

𝒊=𝟏

⁄

Os valores obtidos de B foram utilizados para calcular o índice padronizado de

Levins (Bp). Para calcular os índices de largura de nicho foi utilizado o software

Ecological Metodology, Version 5.2 (Krebs 2014). Por produzir valores entre um

intervalo conhecido (0 - 1), este índice foi utilizado para comparar as larguras de nicho

das espécies de anuros.

𝑩𝒑 =(𝜷−𝟏)

(𝒏−𝟏)

Onde B = índice de Levins; i = categoria de habitat, microhabitat ou dieta; n = número de

categorias de habitat, micro-habitat ou dieta; pi = proporção de indivíduos associados à

categoria i de habitat, microhabitat ou dieta.

Onde Bp = índice padronizado de Levins; B = índice de Levins; n = número de

categorias utilizadas.

Onde Øij = índice de similaridade de nicho; p = a proporção da

categoria de habitat, microhabitat ou dieta; j e k = representam o par de

espécies comparadas.

47

As possíveis diferenças nas variações espaço-temporais da riqueza e abundância

das espécies e variáveis climatológicas foram verificadas através da Análise de Variância

de Kruskal-Wallis e Dunn a posteriori (Zar 2010). Para testarmos diferenças

significativas entre a sazonalidade (período chuvoso e seco) com as variações espaço-

temporais citadas, utilizamos o Teste de Mann-Whitney (com correção de Bonferroni).

Para testar a relação entre as variáveis ambientais (pluviometria, temperatura e

umidade relativa) e a riqueza e a abundância das espécies de anuros foi utilizado o método

de regressão linear simples (Zar 2010). Todas as análises foram realizadas através dos

programas “BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007) e PAST 2.09 (Hammer et al. 2001). Os

valores foram considerados significativos para p < 0,05.


5.1. Uso e partilha de habitat e microhabitat pelas espécies

Quanto à composição das espécies por habitat, o maior número de indivíduos foi

registrado na Savana gramíneo lenhosa-arbustiva (1.039), seguido pela Savana gramíneo

lenhosa (184), ambas áreas abertas da Savana estudada. Phyllomedusa hypochondrialis e

L. podicipinus ocorreram apenas na Savana gramíneo lenhosa-arbustiva e R.

margaritifera na Savana arbórea (Tabela 1).

Tabela 1 – Famílias/Espécies, número de indivíduos (N) e porcentagem de anuros (%) registrados

para a Savana amapaense, por habitat, durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010.

SGL = savana gramíneo lenhosa; SGLA = savana gramíneo lenhosa-arbustiva; SP = savana

parque e SA = savana arbórea.

Famílias/Espécies Habitats

SGL SGLA SP SA

N % N % N % N %

Bufonidae

Rhinella major --- --- 1 0,1 10 7,8 1 1,3

Rhinella margaritifera --- --- --- --- --- --- 54 68,4

Rhinella marina 5 2,7 10 1,0 --- --- --- ---

Hylidae

Dendropsophus walfordi 2 1,1 35 3,4 --- --- --- ---

Hypsiboas multifasciatus 20 10,9 96 9,2 16 12,4 --- ---

Hypsiboas punctatus --- --- 23 2,2 47 36,4 --- ---

Hypsiboas raniceps 12 6,5 19 1,8 20 15,5 --- ---

Osteocephalus taurinus 8 4,3 28 2,7 9 7,0 --- ---

Scinax fuscomarginatus 14 7,6 5 0,5 --- --- --- ---

Scinax nebulosus 3 1,6 167 16,1 --- --- --- ---

48

Tabela 1 (Continuação) – Famílias/Espécies, número de indivíduos (N) e porcentagem de

anuros (%) registrados para a Savana amapaense, por habitat, durante o período de Janeiro de

2009 a Dezembro de 2010. SGL = savana gramíneo lenhosa; SGLA = savana gramíneo lenhosa-

arbustiva; SP = savana parque e SA = savana arbórea.

Famílias/Espécies Habitats

SGL SGLA SP SA

N % N % N % N %

Hylidae

Scinax ruber 16 8,7 123 11,8 --- --- --- ---

Scinax x-signatus 3 1,6 55 5,3 --- --- --- ---

Trachycephalus typhonius 17 9,2 121 11,6 --- --- --- ---

Phyllomedusa hypochondrialis --- --- 174 16,7 --- --- --- ---

Leptodactylidae

Pseudopaludicola boliviana 15 8,2 4 0,4 --- --- --- ---

Adenomera hylaedactyla 23 12,5 44 4,2 --- --- 20 25,3

Leptodactylus fuscus 46 25,0 91 8,8 --- --- --- ---

Leptodactylus macrosternum --- --- --- --- 10 7,8 4 5,1

Leptodactylus pentadactylus --- --- 16 1,5 3 2,3 --- ---

Leptodactylus podicipinus --- --- 6 0,6 --- --- --- ---

Microhylidae

Elachistocleis helianneae --- --- 21 2,0 14 10,9 --- ---

Total 184 1039 129 79

Uma das diferenças na composição de anuros entre os habitats amostrados da

Savana amapaense podem ser explicados com relação a estrutura da vegetação. Diversos

estudos demonstram que a vegetação influencia a taxocenose de anuros, seja limitando a

sua presença, ou alterando sua abundância (Enst & Rödel 2005, Ernst et al. 2006). Em

estudo realizado por Neckel-Oliveira et al. (2000) em uma área de Savana amazônica no

município de Santarém, Pará, a maior riqueza e abundância de anuros foi observada em

formações florestais, indicando que algumas espécies são generalistas, enquanto outras

estão restritas a habitats específicos.

Além da vegetação, outro fator que pode explicar a diferença na composição de

espécies entre os habitats pode estar relacionado à distribuição não homogênea e a

disponibilidade de sítios aquáticos adequados a reprodução (Nomura et al. 2012, Araújo

et al. 2013). Adicionalmente, características morfofisiológicas ou comportamentais

(Conte et al. 2013), e consequentemente, os modos reprodutivos com estágio larval

aquático na maioria das espécies (Becker et al. 2010) são um dos principais fatores que

influenciam na composição e na distribuição de anuros.

49

Na Savana amapaense, dois fatores não mutuamente exclusivos podem explicar a

maior riqueza e composição de espécies na Savana gramíneo lenhosa-arbustiva: 1) a

heterogeneidade do habitat, com vegetação estruturada por estrato herbáceo coberto por

gramíneas e estrato lenhoso com presença irregular e pequenas árvores esparsas,

possibilita a ocupação vertical por hilídeos e por espécies terrestres, principalmente

bufonídeos e leptodactilídeos, e 2) a plasticidade no desenvolvimento larval das espécies

de anuros, com período larval curto como forma de minimizar o risco acumulado de

mortalidade por predação ou dessecação do habitat (Campos et al. 2013).

A menor riqueza e composição de espécies na savana arbórea pode estar

relacionada ao menor número de microhabitats disponíveis e aos modos reprodutivos das

espécies. A quantidade de microhabitats com substratos para vocalização pode ser um

fator determinante para diferenciar o habitat com maior riqueza e composição de espécies

de anuros (Afonso & Eterovick 2007, Pirani et al. 2013). Outro fator que pode contribuir

para uma diminuição na riqueza e composição de anuros é a existência de espécies que

apresentam modos reprodutivos mais generalizados, caracterizado pela deposição de ovos

em corpos de água lênticos e em ninhos de espuma com girinos aquáticos (Pombal Jr. &

Haddad 2007).

Neste contexto, como explicar as diferentes composições de espécies de anuros

entres os habitats da Savana amapaense? Alguns estudos verificam que apesar dos

habitats serem próximos entre si, existem diferenças quanto à composição da taxocenose

de anuros (Pinheiro et al. 2012). Isto se deve ao fato de que algumas espécies ocupam

uma variedade de habitats, enquanto outras possuem requerimentos de habitat mais

especializados (Valdujo et al. 2012), como observado no presente estudo.

Consequentemente, diferenças na estrutura da vegetação e disponibilidade de corpos

d’água entre os habitats, podem explicar as diferenças entre as taxocenoses de anfíbios,

limitando sua composição e abundância (Toft 1985, Oliveira & Ratter 2002).

A elevada riqueza de anuros com as áreas abertas do Cerrado registradas por

diversos autores (Colli et al. 2002, Brasileiro et al. 2005, Araújo et al. 2009, Valdujo et

al. 2011, Campos et al. 2013, Araújo et al. 2013, Gambale et al. 2014) também foi

observada em áreas abertas (Savana gramíneo lenhosa e Savana gramíneo lenhosa-

arbustiva) presentes na Savana amapaense. Apesar da diminuição da riqueza de espécies

nas formações florestais (Savana parque e Savana arbórea), vale ressaltar a importância

destes habitats mésicos como locais de refúgio, forrageio, hibernação e migração

utilizados por anuros adultos e juvenis (Silva & Rossa-Feres 2007, Silva et al. 2011).

50

No que se refere à composição das espécies por microhabitat, no estrato herbáceo

foi registrado um maior número de indivíduos (523), seguido pelo estrato arbutivo (437)

e pelo solo (283) Das espécies registradas, R. margaritifera e R. marina ocorreram apenas

no microhábitat de solo (Tabela 2).

Tabela 2 – Famílias/Espécies, número de indivíduos (N) e porcentagem de anuros (%) registrados

para a Savana amapaense, por microhabitat, durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de

2010. S = Solo; A = Água; Eherb = Estrato herbáceo; Earbu = Estrato arbustivo; Earbo = Estrato

arbóreo.

Famílias/Espécies

Microhabitats

S A Eherb Earbu Earbo

N % N % N % N % N %

Bufonidae

Rhinella major 8 2,8 4 4,9 --- --- --- --- --- ---

Rhinella margaritifera 54 19,1 --- --- --- --- --- --- --- ---

Rhinella marina 15 5,3 --- --- --- --- --- --- --- ---

Hylidae

Dendropsophus walfordi --- --- --- --- 25 4,8 12 2,7 --- ---

Hypsiboas multifasciatus 14 4,9 --- --- 97 18,5 21 4,8 --- ---

Hypsiboas punctatus --- --- --- --- 28 5,4 42 9,6 --- ---

Hypsiboas raniceps --- --- --- --- 27 5,2 24 5,5 --- ---

Osteocephalus taurinus --- --- --- --- 5 1,0 33 7,6 7 6,6

Scinax fuscomarginatus --- --- --- --- 6 1,1 13 3,0 --- ---

Scinax nebulosus --- --- --- --- 108 20,7 60 14,2 --- ---

Scinax ruber --- --- --- --- 74 14,1 57 13,0 8 7,5

Scinax x-signatus --- --- --- --- 20 3,8 22 5,0 16 15,1

Trachycephalus typhonius 14 4,9 --- --- 14 2,7 62 14,2 48 45,8

Phyllomedusa hypochondrialis 12 4,2 --- --- 46 8,8 89 20,4 27 25,5

Leptodactylidae

Pseudopaludicola boliviana 9 3,2 10 12,2 --- --- --- --- --- ---

Adenomera hylaedactyla 14 4,9 --- --- 73 14,0 --- --- --- ---

Leptodactylus fuscus 112 39,6 25 30,5 --- --- --- --- --- ---

Leptodactylus macrosternum 4 1,4 10 12,2 --- --- --- --- --- ---

Leptodactylus pentadactylus 17 6,0 2 2,4 --- --- --- --- --- ---

Leptodactylus podicipinus 4 1,4 2 2,4 --- --- --- --- --- ---

Microhylidae

Elachistocleis helianneae 6 2,1 29 35,4 --- --- --- --- --- ---

Total 283 82 523 437 106

A composição ou a coexistência de espécies está diretamente ligada com a

capacidade de exploração dos microhabitats (Vasconcelos & Rossa-Feres 2008). De

acordo com Haddad & Prado (2005), quanto maior o número de microhabitats maior é a

riqueza de anuros. De modo geral, o padrão de distribuição espacial das espécies da

Savana amapaense não difere de estudos em outras localidades do Cerrado (Brasileiro et

51

al. 2005, Araújo et al. 2009; Araújo & Almeida-Santos 2011, Valdujo et al. 2011), pois

os membros da família Hylidae, em sua maioria arborícolas, geralmente estão associados

a microhabitats para vocalização acima do chão. Já membros de outras famílias, como

Bufonidae, Leptodactylidae e Microhylidae estão restritos ao solo ou às margens de

corpos d‘água (Toledo et al., 2003; Morais et al., 2011).

5.2. Constância das espécies

O índice de constância para as espécies de anuros amostradas na Savana

amapaense apresentou 13 espécies comuns, cinco espécies relativamente comuns e três

espécies esporádicas (Tabela 3).

Tabela 3 – Índice de constância dos anuros amostrados durante o período de Janeiro de 2009 a

Dezembro de 2010 nas fitofisionomias da Savana amapaense: SGL – savana gramíneo lenhosa;

SGLA – savana gramíneo lenhosa-arbustiva; SP – savana parque e SA – savana arbórea. C =

espécie comum; RC = espécie relativamente comum; E – espécie esporádica.

Famílias/Espécies Fitofisionomias

SGL SGLA SP SA

% Status % Status % Status % Status

Bufonidae

Rhinella major --- --- 4,2 E 17,6 E 7,7 E

Rhinella margaritifera --- --- --- --- --- --- 100,0 C

Rhinella marina 18,7 E 20,8 E --- --- --- ---

Hylidae

Dendropsophus walfordi 12,5 E 33,3 RC --- --- --- ---

Hypsiboas multifasciatus 50,0 RC 58,3 C 23,5 E --- ---

Hypsiboas punctatus --- --- 16,7 E 100,0 C --- ---

Hypsiboas raniceps 12,5 E 33,3 RC 47,1 RC --- ---

Osteocephalus taurinus 12,5 E 29,2 RC 29,4 RC --- ---

Scinax fuscomarginatus 25,0 RC 8,3 E --- --- --- ---

Scinax nebulosus 6,2 E 83,3 C --- --- --- ---

Scinax ruber 31,2 RC 62,5 C --- --- --- ---

Scinax x-signatus 37,5 RC 41,7 RC --- --- --- ---

Trachycephalus typhonius 37,5 RC 87,5 C --- --- --- ---

Phyllomedusa hypochondrialis --- --- 95,8 C --- --- --- ---

Leptodactylidae

Pseudopaludicola boliviana 37,5 RC 4,2 E --- --- --- ---

Adenomera hylaedactyla 37,5 RC 50,0 RC 46,3 RC --- ---

Leptodactylus fuscus 68,7 C 91,7 C --- --- --- ---

Leptodactylus macrosternum --- --- --- --- 23,5 E 7,7 E

Leptodactylus pentadactylus --- --- 25,0 RC 5,9 E --- ---

Leptodactylus podicipinus --- --- 8,3 E --- --- --- ---

Microhylidae

Elachistocleis helianneae --- --- 16,7 E 23,5 E --- ---

52

O índice de constância para as espécies amostradas na Savana amapaense destaca

a presença de espécies ecologicamente generalistas de áreas abertas, como: D. walfordi,

S. fuscomarginatus, S. nebulosus, S. ruber, S. x-signatus, T. typhonius, P. boliviana e L.

fuscus (Santos et al. 2009). Aspectos como a capacidade das espécies de colonizar áreas

abertas, tolerâncias fisiológicas distintas e a necessidade de microhabitats específicos

para a reprodução são possíveis fatores responsáveis pelos distintos padrões de frequência

de ocorrência da taxocenose de anuros (Melo et al. 2007, Moraes et al. 2007).

5.3. Abundância das espécies por habitat e microhabitat

As espécies mais abundantes foram P. hypochondrialis, S. nebulosus e S. ruber,

correspondendo a 34,1% do total de indivíduos registrados para a Savana amapaense. Nos

habitats amostrados, P. boliviana foi a espécie mais abundante na Savana gramíneo

lenhosa, com 78,9% dos indivíduos amostrados. Na Savana parque as espécies mais

abundantes foram R. major (83,4%) e L. macrosternum (71,4%). As espécies registradas

em apenas um habitat foram: P. hypochondrialis e L. podicipinus, na Savana gramíneo

lenhosa-arbustiva e R. margaritifera, na Savana arbórea (Figura 1).

Figura 1 – Abundância relativa das espécies de anfíbios anuros registradas durante o período de

Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010 nos habitats da Savana amapaense (SGL = savana gramíneo

lenhosa; SGLA = savana gramíneo lenhosa-arbustiva; SP = savana parque; SA = savana arbórea).

53

As maiores abundâncias de anuros foram registradas em áreas abertas (Savana

gramíneo lenhosa e Savana gramíneo lenhosa-arbustiva) associadas a corpos d’água

temporários utilizados como sítios reprodutivos, corroborando com os resultados obtidos

em regiões com sazonalidade climática (Santos et al. 2007, Vasconcelos et al. 2009,

Campos et al. 2013). As áreas abertas com corpos d’água temporários, permite que os

girinos explorem fontes de alimento antes da colonização de insetos e peixes, evitando ao

mesmo tempo as pressões de predação e competição (Höld 1990, Prado et al. 2005).

Em contraste, a redução na abundância de anuros registrados em áreas florestais

(Savana parque e Savana arbórea) com corpos d’água permanentes está associada

principalmente com a maior estratificação vegetal e com os modos reprodutivos

especializados. A mudança nas comunidades de plantas gera variações na disponibilidade

de microhabitats, que pode afetar padrões demográficos em taxocenoses de anuros

(Vasconcelos et al. 2009).

As espécies que utilizaram um maior número de microhabitats foram P.

hypochondrialis (Solo = 6,9%; Estrato herbáceo = 26,4%; Estrato arbustivo = 51,2% e

Estrato arbóreo = 15,5%) e T. typhonius (Solo = 10,1%; Estrato herbáceo = 10,1%; Estrato

arbustivo = 44,9% e Estrato arbóreo = 34,8%). O menor número de microhabitats foi

registrado para as espécies R. margaritifera e R. marina, observadas no solo (Figura 2).

Figura 2 – Abundância relativa das espécies de anfíbios anuros registradas durante o período de

Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010 nos microhabitats da Savana amapaense (S = Solo; A =

Água; Eherb = Estrato herbáceo; Earbu = Estrato arbustivo e Earbo = Estrato arbóreo).

54

A abundância das espécies registradas na Savana amapaense diferiu

significativamente (H = 11,77; gl = 3; p = 0,0082). Nos testes à posteriori de Dunn, houve

diferença significativa apenas entre a Savana gramíneo lenhosa-arbustiva e Savana

arbórea (p < 0,05).

Das espécies registradas, os bufonídeos, leptodactlídeos e microhilídeos são

terrestres (solo e água) e os hilídeos são trepadores. As espécies R. margaritifera e R.

marina foram as únicas espécies registradas no microhabitat solo. Todos os

leptodactilídeos foram registrados no solo ou em poças temporárias, fato atribuído por

serem espécies terrícolas e com desenvolvimento indireto com girinos em ninhos de

espuma (Pombal Jr. & Haddad 2007, Araújo et al. 2009).

O solo também foi utilizado como substrato por três espécies trepadoras, H.

multifasciatus, P. hypochondrialis e T. typhonius. Este fato pode estar relacionado a

ausência de vegetação sobre a água e a disponibilidade de poleiros emergentes, fazendo

com estas espécies utilizem o solo como sítio reprodutivo (Melo et al. 2007). As espécies

P. hypochondrialis e T. typhonius utilizaram o solo para vocalização e os poleiros acima

dos corpos d’água para formação de casais em amplexo.

Os valores de largura do nicho espacial para o habitat variaram de 0,04 a 0,94 para

a Savana gramíneo lenhosa e Savana gramíneo lenhosa-arbustiva, de 0,21 a 0,82 para a

Savana parque e de 0,21 a 0,94 para a Savana arbórea. A largura de nicho espacial para o

microhabitat variou de 0,23 a 0,99, com 61,9% de espécies generalistas (Tabela 4).

Os valores obtidos pela largura de nicho espacial e o padrão de distribuição local,

sugerem que as espécies de anuros da Savana amapaense não é composta predominan-

temente por espécies generalistas. A presença também de anuros especialistas pode ajudar

a explicar os processos de especiação ligados com o isolamento dos habitats como

resultado da heterogeneidade e descontinuidade espacial encontrada no domínio

fitogeográfico das formações abertas (Cavalcanti & Joly 2002, Oliveira-Filho & Ratter

2002, Giaretta et al. 2008, Oda et al. 2009).

Neste contexto, a variação da largura de nicho nos habitats e microhabitats com a

presença de espécies especialistas e generalistas tem relação direta com as características

reprodutivas e com a heterogeneidade estrutural dentro da taxocenose (Amèzquita &

Hodl 2004). Estes resultados vão de acordo com o postulado de que, taxocenoses de

anuros que habitam áreas com alta heterogeneidade espacial podem acomodar um grande

número de espécies, por apresentarem uma grande quantidade de microhabitats

disponíveis (Campos & Vaz-Silva 2010).

55

Tabela 4 – Largura de nicho espacial para os habitats e microhabitats utilizados pela comunidade

de anuros da Savana amapaense, durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010.

O maior valor dos índices de sobreposição de nicho espacial quanto ao uso do

habitat ocorreu nos pares de espécies P. hypochondrialis vs. L. podicipinus, registrados

apenas na Savana gramíneo lenhosa-arbustiva. Quanto ao uso de microhabitats, a maior

sobreposição ocorreu nos pares de espécies R. marina vs. R. margaritifera e L.

podicipinus vs. R. major (Tabela 5).

De acordo com Oda et al. (2009) e Melo et al. (2013), o padrão de variação

fitofisionômica e de heterogeneidade local dos habitats e microhabitats utilizados pelos

anuros cria um gradiente de condições ambientais e variações na utilização de recursos

que podem ser exploradas por um grande número de espécies, contribuindo assim para a

alta sobreposição. A associação desses fatores constitui para a determinação do número

de espécies que podem explorar um determinado nicho espacial (Campos et al. 2013).

Espécies Habitats Microhabitats

Rhinella major 0,21 0,80

Rhinella margaritifera 0 0

Rhinella marina 0,80 0

Dendropsophus walfordi 0,11 0,78

Hypsiboas multifasciatus 0,38 0,37

Hypsiboas punctatus 0,79 0,92

Hypsiboas raniceps 0,94 0,89

Osteocephalus taurinus 0,59 0,37

Scinax fuscomarginatus 0,63 0,76

Scinax nebulosus 0,04 0,86

Scinax ruber 0,26 0,60

Scinax x-signatus 0,11 0,97

Trachycephalus typhonius 0,28 0,62

Phyllomedusa hypochondrialis 0 0,59

Pseudopaludicola boliviana 0,50 0,99

Adenomera hylaedactyla 0,82 0,37

Leptodactylus fuscus 0,80 0,42

Leptodactylus macrosternum 0,69 0,69

Leptodactylus pentadactylus 0,36 0,23

Leptodactylus podicipinus 0 0,80

Elachistocleis helianneae 0,92 0,40

56

Tabela 5 – Sobreposição de nicho baseado no uso dos habitats (acima) e microhabitats (abaixo) utilizados pelos anuros da Savana amapaense durante o período

de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. Rmj = R. major, Rmarg = R. margaritifera, Rm = R. marina, Dw = D. walfordi, Hm = H. multifasciatus, Hp = H.

punctatus, Hr = H. raniceps, Ot = O. taurinus, Sf = S. fuscomarginatus, Sn = S. nebulosus, Sr = S. ruber, Sx-s = S. x-signatus, Tt = T. typhonius, Ph = P.

hypochondrialis, Pb = P. boliviana, Ah = A. hylaedactyla, Lf = L. fuscus, Lm = L. macrosternum, Lpenta = L. pentadactylus, Lpod = L. podicipinus, Eh =

E.helianneae. Os números em negrito indicam valores de sobreposição de nicho ≥ 95 %.

Espécies Rmj Rmarg Rm Dw Hm Hp Hr Ot Sf Sn Sr Sx-s Tt Ph Pb Ah Lf Lm Lpent Lpod Eh

Rhinella major 0,10 0,09 0,10 0,26 0,93 0,72 0,38 0,03 0,10 0,10 0,10 0,10 0,10 0,03 0,12 0,09 0,96 0,28 0,10 0,63

Rhinella margaritifera 0,89 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0,37 0 0,37 0 0 0

Rhinella marina 0,89 1 0,92 0,95 0,39 0,74 0,94 0,72 0,90 0,95 0,92 0,95 0.89 0,66 0,93 1 0 0,88 0,89 0,74

Dendropsophus walfordi 0 0 0 0,98 0,44 0,65 0,93 0,39 1 1 1 1 1 0,31 0,85 0,92 0 0,98 1 0,83

Hypsiboas multifasciatus 0,13 0,14 0,14 0,96 0,57 0,80 0,99 0,52 0,97 0,98 0,98 0,99 0,97 0,44 0,88 0,95 0,15 0,98 0,97 0,89

Hypsiboas punctatus 0 0 0 0,86 0,71 0,87 0,67 0,15 0,44 0,44 0,44 0,68 0,44 0,11 0,36 0,39 0,83 0,60 0,44 0,86

Hypsiboas raniceps 0 0 0 0,96 0,86 0,97 0,88 0,59 0,64 0,68 0,65 0,68 0,63 0,55 0,69 0,74 0,62 0,74 0,63 0,89

Osteocephalus taurinus 0 0 0 0,55 0,35 0,89 0,75 0,56 0,92 0,95 0,93 0,95 0,92 0,49 0,87 0,94 0,27 0,96 0,92 0,93

Scinax fuscomarginatus 0 0 0 0,77 0,60 1 0,92 0,94 0,35 0,46 0,39 0,46 0,96 1 0,68 0,73 0 0,33 0,34 0,28

Scinax nebulosus 0 0 0 1 0,94 0,90 0,98 0,61 0,82 0,99 1 0,99 0,81 0,28 0,83 0,90 0 0,98 1 0,83

Scinax ruber 0 0 0 0,98 0,89 0,94 1 0,72 0,88 0,99 1 1 0,89 0,38 0,87 0,94 0 0,98 0,99 0,83

Scinax x-signatus 0 0 0 0,82 0,71 0,87 0,88 0,82 0,84 0,84 0,90 1 0,94 0,31 0,84 0,92 0 0,98 1 0,83

Trachycephalus typhonius 0,16 0,17 0,17 0,49 0,35 0,73 0,64 0,89 0,77 0,53 0,65 0,88 0,90 0,39 0,87 0,95 0 0,97 0.99 0,82

Phyllomedusa hypochondrialis 0,10 0,12 0,12 0,77 0,62 0,95 0,90 0,94 0,34 1 0,99 1 0,99 0,26 0,82 0,89 0 0,98 1 0,83

Pseudopaludicola boliviana 0,93 0,67 0,67 0 0,09 0 0 0 0 0 0 0 0,12 0,08 0,13 0,82 0,94 0,75 0,93 0,86

Adenomera hylaedactyla 0,17 0,19 0,19 0,89 0,98 0,55 0,73 0,14 0,41 0,85 0,78 0,58 0,20 0,45 0,63 0,18 0,14 0,81 0,82 0,68

Leptodactylus fuscus 0,97 0,98 0,98 0 0,14 0 0 0 0 0 0 0 0,17 0,11 0,67 0,93 0 0,88 0,89 0,74

Leptodactylus macrosternum 0,75 0,37 0,37 0 0,05 0 0 0 0 0 0 0 0,06 0,04 0 0,70 0,57 0,17 0 0,52

Leptodactylus pentadactylus 0,94 1 1 0 0,14 0 0 0 0 0 0 0 0,17 0,11 0,25 0,19 1 0,48 0,98 0,92

Leptodactylus podicipinus 1 0,89 0,89 0 0,13 0 0 0 0 0 0 0 0,16 0,10 0,26 0,17 0,97 0,75 0,94 0,83

Elachistocleis helianneae 0,62 0,20 0,20 0 0,03 0 0 0 0 0 0 0 0,04 0,02 0,21 0,04 0,41 0,98 0,32 0,62

57

A média de sobreposição de nicho na utilização dos habitats pelas espécies de

anuros não foi significativamente diferente entre os valores observado e esperado (média

observada = 0,60; média esperada = 0,54; p = 0,069). A média de sobreposição do uso do

microhabitat também não mostrou diferença significativa entre os valores observado e

esperado pelo modelo nulo (média observada = 0,39; média esperada = 0,40; p = 0,480),

indicando ausência de estrutura com relação às dimensões de nicho espacial (Figura 3).

Figura 3 – Simulações da sobreposição de uso de habitats (a) e microhabitats (b) da comunidade

de anuros da Savana amapaense durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. As

setas indicam as médias observadas de sobreposição de nicho espacial.

No presente estudo, a ausência de estrutura na taxocenose de anuros da Savana

amapaense quanto ao nicho espacial (habitat e microhabitat) pode ser explicada pela

segregação espacial na distribuição e ocupação dos anuros, sendo os padrões de

sobreposição e largura das espécies similares ao esperado em distribuições aleatórias nos

diferentes nichos. A especificidade na distribuição de um determinado nicho espacial

apresentada por algumas espécies também pode ser atribuída à limitação imposta pelos

58

modos reprodutivos específicos que podem restringir a utilização de um determinado

habitat e microhabitat (Haddad & Prado 2005, Pombal Jr. & Haddad 2007).

Assim, R. margaritifera, P. hypochondrialis e L. podicipinus podem ser

consideradas totalmente dependentes de seus habitats. Rhinella margaritifera somente foi

registrada na Savana arbórea, demonstrando forte dependência a esse tipo de habitat.

Phyllomedusa hypochondrialis e L. podicipinus foram apenas registradas na Savana

gramíneo lenhosa-arbustiva. As duas espécies, apesar de terem sido registradas no mesmo

habitat, apresentam modos reprodutivos distintos, com ovos arborícolas e ovos em ninho

de espuma flutuante em água acumulada em piscinas construídas, respectivamente.

5.4. Distribuição temporal (período de atividade)

A partir da análise de distribuição temporal de machos em atividade de

vocalização, as espécies R. margaritifera, L. macrosternum e L. pentadactylus

apresentaram período de atividade crepuscular (14,3%), sete espécies (33,3%)

apresentaram atividade noturna e 11 espécies (52,4%) apresentaram atividade contínua,

sendo este o período de atividade predominante da taxocenose estudada (Tabela 6).

Tabela 6 – Período de atividade de vocalização das espécies de anuros registradas na Savana

amapaense durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. vocalização contínua,

vocalização crepuscular, vocalização noturna.

Espécies 18:00 - 18:59 19:00 - 19:59 20:00 - 20:59 21:00 - 21:59 22:00 - 22:59 23:00 -23:59

Rhinella major

Rhinella margaritifera

Rhinella marina

Dendropsophus walfordi

Hypsiboas multifasciatus

Hypsiboas punctatus

Hypsiboas raniceps

Osteocephalus taurinus

Scinax fuscomarginatus

Scinax nebulosus

Scinax ruber

Scinax x-signatus

Trachycephalus typhonius

Phyllomedusa hypochondrialis

Pseudopaludicola boliviana

Adenomera hylaedactyla

Leptodactylus fuscus

Leptodactylus macrosternum

Leptodactylus pentadactylus

Leptodactylus podicipinus

Elachistocleis helianneae

Horário/Turno de vocalização

59

Os hilídeos e leptodactilídeos apresentaram um período de atividade mais extenso,

iniciando as atividades mais cedo às 18 h e estendendo até às 24 h. Os valores de largura

do nicho temporal para o período de atividade variaram de 0,26 a 0,93, com 19,1% das

espécies especialistas e 80,9% generalistas (Tabela 7). A maior amplitude de nicho

temporal ocorreu entre as espécies R. major, S. ruber e T. typhonius.

Tabela 7 – Número de espécies, período de atividade de vocalização e amplitude de nicho

temporal dos anuros registrados na Savana amapaense durante o período de Janeiro de 2009 a

Dezembro de 2010.

Os maiores valores dos índices de sobreposição do período de atividade das

espécies de anuros ocorreu nos pares de espécies S. x-signatus vs. E. helianneae, H.

punctatus vs. P. boliviana e S. fuscomarginatus vs. P. boliviana, com índice de

sobreposição de 0,98. A sobreposição total ocorreu nos pares de espécies H.

multifasciatus vs. L. fuscus e R. margaritifera vs. L. pentadactylus (Tabela 8).

Os modelos nulos mostraram que a sobreposição média do período de atividade

das espécies de anuros da Savana amapaense foi significativamente diferente entre os

valores observado e esperado pelo modelo nulo (média observada = 0,60; média esperada

= 0,47; p < 0,001), indicando a existência de estrutura com relação ao período de atividade

(Figura 4).

Espécies 18:00 - 18:59 19:00 - 19:59 20:00 - 20:59 21:00 - 21:59 22:00 - 22:59 23:00 -23:59 N Amplitude

Rhinella major 9 14 18 15 0 0 56 0,93

Rhinella margaritifera 28 4 0 0 0 0 32 0,28

Rhinella marina 0 0 8 14 0 0 22 0,86

Dendropsophus walfordi 0 0 28 9 4 0 41 0,45

Hypsiboas multifasciatus 6 23 21 12 15 8 85 0,80

Hypsiboas punctatus 8 17 20 3 0 0 48 0,67

Hypsiboas raniceps 0 4 18 6 0 0 28 0,54

Osteocephalus taurinus 0 0 15 7 8 0 30 0,88

Scinax fuscomarginatus 0 18 26 4 0 0 48 0,63

Scinax nebulosus 6 17 24 26 16 18 107 0,86

Scinax ruber 8 12 14 14 17 0 65 0,93

Scinax x-signatus 4 28 18 5 0 0 55 0,54

Trachycephalus typhonius 0 0 17 12 9 14 52 0,93

Phyllomedusa hypochondrialis 0 3 32 24 5 0 64 0,50

Pseudopaludicola boliviana 4 18 25 0 0 0 47 0,64

Adenomera hylaedactyla 18 26 10 17 4 0 75 0,75

Leptodactylus fuscus 12 25 28 14 16 10 105 0,84

Leptodactylus macrosternum 2 15 0 0 0 0 17 0,26

Leptodactylus pentadactylus 18 3 0 0 0 0 21 0,32

Leptodactylus podicipinus 18 24 6 0 0 0 48 0,73

Elachistocleis helianneae 0 22 19 4 0 0 45 0,67

Horário/Turno de vocalização

60

Tabela 8 – Sobreposição de nicho temporal utilizado pelos anuros da Savana amapaense durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. Rmj = R.

major, Rmarg = R. margaritifera, Rm = R. marina, Dw = D. walfordi, Hm = H. multifasciatus, Hp = H. punctatus, Hr = H. raniceps, Ot = O. taurinus, Sf = S.

fuscomarginatus, Sn = S. nebulosus Sr = S. ruber, Sx-s = S. x-signatus, Tt = T. typhonius, Ph = P. hypochondrialis, Pb = P. boliviana, A. hylaedactyla, Lf = L.

fuscus, Lm = L. macrosternum, Lpenta = L. pentadactylus, Lpod = L. podicipinus, Eh = E.helianneae. Os números em negrito indicam valores de sobreposição

de nicho ≥ 95 %

Espécies Rmj Rmarg Rm Dw Hm Hp Hr Ot Sf Sn Sr Sx-s Tt Ph Pb Ah Lf Lm Lpent Lpod Eh

Rhinella major 0,38 0,76 0,75 0,86 0,90 0,84 0,71 0,75 0,83 0,82 0,85 0,63 0,84 0,83 0,89 0,89 0,52 0,39 0,69 0,84

Rhinella margaritifera 0 0 0,24 0,37 0,03 0 0,08 0,18 0,32 0,23 0 0,01 0,21 0,57 0,34 0,27 1 0,69 0,11

Rhinella marina 0,73 0,55 0,45 0,77 0,73 0,51 0,74 0,64 0,39 0,71 0,91 0,40 0,53 0,57 0 0 0,10 0,44

Dendropsophus walfordi 0,67 0,72 0,97 0,94 0,81 0,70 0,66 0,55 0,78 0,94 0,76 0,40 0,72 0 0 0,19 0,65

Hypsiboas multifasciatus 0,85 0,74 0,74 0,83 0,92 0,92 0,86 0,74 0,72 0,82 0,83 1 0,62 0,26 0,68 0,86

Hypsiboas punctatus 0,83 0,63 0,95 0,70 0,72 0,94 0,51 0,68 0,98 0,81 0,89 0,65 0,39 0,80 0,95

Hypsiboas raniceps 0,88 0,91 0,73 0,66 0,71 0,73 0,93 0,87 0,53 0,77 0,20 0,03 0,34 0,80

Osteocephalus taurinus 0,71 0,78 0,81 0,49 0,84 0,92 0,66 0,44 0,77 0 0 0,16 0,58

Scinax fuscomarginatus 0,70 0,67 0,92 0,58 0,76 0,98 0,67 0,84 0,56 0,09 0,60 0,97

Scinax nebulosus 0,88 0,67 0,90 0,81 0,65 0,74 0,92 0,38 0,19 0,46 0,69

Scinax ruber 0,68 0,70 0,75 0,66 0,81 0,92 0,43 0,33 0,57 0,67

Scinax x-signatus 0,41 0,57 0,92 0,84 0,85 0,83 0,25 0,82 0,98

Trachycephalus typhonius 0,81 0,51 0,41 0,76 0 0 0,13 0,47

Phyllomedusa hypochondrialis 0,68 0,55 0,75 0,07 0,01 0,21 0,65

Pseudopaludicola boliviana 0,68 0,84 0,59 0,22 0,69 0,96

Adenomera hylaedactyla 0,84 0,75 0,59 0,88 0,75

Leptodactylus fuscus 0,57 0,35 0,70 0,85

Leptodactylus macrosternum 0,29 0,86 0,74


Leptodactylus podicipinus 0,72


61

Figura 4 – Simulações da sobreposição do período de atividade da taxocenose de anuros da

Savana amapaense durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. A seta indica a

média observada de sobreposição de nicho temporal.

Os padrões não aleatórios registrados no período de atividade das espécies de

anuros provavelmente podem ser explicados pela ocorrência de espécies que apresentam

especificidade por um determinado sítio de vocalização. Esses padrões estão de acordo

com a hipótese de que a coexistência local das espécies de anuros é estruturada por fatores

ecológicos contemporâneos (e.g. competição interespecífica). No entanto, a competição

interespecífica não teve consequências negativas entre as espécies de anuros; esse fato

decorreu da partilha de sítios de vocalização utilizados e dos modos reprodutivos distintos

observados na taxocenose estudada (Pombal Jr. & Haddad 2007).

Outros estudos têm atribuído ainda a vocalização das espécies de anuros como o

papel responsável pela segregação entre as espécies (Toledo et al. 2003, Santos el al.

2007). A partilha acústica pode contribuir para a coexistência entre as espécies nos sítios

de vocalização, podendo ser citada como um dos descritores da estruturação da

taxocenose de anuros. Dessa forma, as espécies que vocalizam sincronicamente

utilizando diferentes frequências na vocalização, reduzem ou deixam inexistente a

interferência acústica entre elas (Both et al. 2008).

Assim, na taxocenose estudada, a competição intraespecífica foi claramente

possível pela partilha na segregação temporal das espécies. É possível que a segregação

esteja associada a outros fatores, como a utilização mais diversificada de microhabitats

para vocalização, pelas características particulares dos habitats e pelas diferenças na

composição e abundância das espécies.

62

5.5. Distribuição sazonal das espécies

Durante o estudo foram registrados 1.203 espécimes no período chuvoso (janeiro

a junho) e 228 no período seco (julho a dezembro). De acordo com a Figura 5, as espécies

são mais frequentes no início da estação chuvosa, apresentando um padrão nitidamente

sazonal, como observado por Menin et al. (2005), Oda et al. (2009) e Maffei et al. (2011).

Figura 5 – Distribuição sazonal das espécies de anuros da Savana amapaense registradas durante

o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010.

63

Figura 5 (Continuação) – Distribuição sazonal das espécies de anuros da Savana amapaense

registradas durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010.

64

Figura 5 (Continuação) – Distribuição sazonal das espécies de anuros da Savana amapaense

registradas durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010.

65

Ao compararmos a distribuição sazonal das espécies de anuros da Savana

amapaense durante o período chuvoso e seco, houve diferenças significativas (Mann

Whitney U = 8,50; p < 0,001) e entre as espécies R. margaritifera (U = 13,0; p < 0,001),

D. walfordi (U = 24,0; p = 0,006), H. multifasciatus (U = 4,15; p < 0,001), H. raniceps

(U = 34,0; p = 0,028), S. nebulosus (U = 16,5; p = 0,001), S. ruber (U = 34,0; p = 0,028),

S. x-signatus (U = 27,0; p = 0,009), T. typhonius (U = 28,5; p = 0,012), P. hypochondrialis

(U = 19,0; p = 0,002), A. hylaedactyla (U = 19,5; p = 0,002), L. fuscus (U = 6,5; p <

0,001), L. pentadactylus (U = 36,0; p = 0,038) e E. helianneae (U = 36,0; p = 0,038).

5.6. Abundância, riqueza e sazonalidade

A abundância absoluta dos anuros e a riqueza de espécies encontradas foram

correlacionadas significativamente com as médias de pluviosidade, temperatura e

umidade relativa dos meses de amostragem (Figura 6).

Figura 6 – Regressão linear simples entre a abundância absoluta e riqueza de espécies de anuros

da Savana amapaense. A – Pluviosidade (mm); B – Temperatura 0C e C – Umidade relativa.

66

Dentre as espécies, H. multifasciatus, H. punctatus, S. nebulosus, P.

hypochondrialis, A. hylaedactyla e L. fuscus tiveram sua abundância significativamente

correlacionada com a pluviosidade, temperatura e umidade relativa. As abundâncias de

R. major, R. marina, D. walfordi, S. fuscomarginatus, L. macrosternum e L. pentadactylus

não apresentaram correlação significativa com temperatura e umidade relativa (Tabela 9).

Tabela 9 – Valores da regressão linear simples e significância entre as abundâncias das espécies

de anuros e as variáveis climatológicas registradas na Savana amapaense. Os valores

significativos estão em negrito.

Espécies Pluviosidade Temperatura Umidade Relativa

R2

p R2 p R

2 P

Bufonidae

Rhinella major 0,28 0,008 0,09 0,088 0,86 0,163 Rhinella margaritifera 0,33 0,004 0,09 0,133 0,30 0,006

Rhinella marina 0,19 0,033 0,11 0,122 0,09 0,162

Hylidae Dendropsophus walfordi 0,37 0,002 0,16 0,054 0,11 0,122

Hypsiboas multifasciatus 0,42 0,001 0,30 0,006 0,48 < 0,001 Hypsiboas punctatus 0,30 0,005 0,28 0,008 0,18 0,038

Hypsiboas raniceps 0,27 0,009 0,22 0,021 0,15 0,061 Osteocephalus taurinus 0,30 0,006 0,19 0,033 0,11 0,107

Scinax fuscomarginatus 0,28 0,008 0,15 0,060 0,08 0,187

Scinax nebulosus 0,36 0,002 0,25 0,013 0,28 0,006 Scinax ruber 0,23 0,017 0,15 0,062 0,20 0,030

Scinax x-signatus 0,16 0,052 0,11 0,111 0,11 0,113

Trachycephalus thyphonius 0,23 0,018 0,15 0,062 0,21 0,023

Phyllomedusa hypochondrialis 0,51 < 0,001 0,37 0,002 0,39 0,001

Leptodactylidae


Adenomera hylaedactyla 0,27 0,009 0,18 0,038 0,21 0,024 Leptodactylus fuscus 0,42 0,001 0,26 0,010 0,38 0,001 Leptodactylus macrosternum 0,20 0,027 0,11 0,109 0,08 0,187

Leptodactylus pentadactylus 0,29 0,007 0,16 0,055 0,12 0,100 Leptodactylus podicipinus 0,09 0,147 0,07 0,202 0,04 0,320

Microhylidae

Elachistocleis helianneae 0,33 0,003 0,17 0,046 0,12 0,106

O período de atividade dos anuros esteve associado aos meses chuvosos, seguindo

a mesma variação sazonal encontrada em vários estudos com anuros da região

Neotropical (Toledo et al. 2003, Melo et al. 2007, Oda et al. 2009, Maffei et al. 2011). A

chuva tem relação direta com a umidade do ar, que é fator determinante na atividade dos

anuros, devido à pele permeável (Stebbins & Cohen 1994). Além de aumentar a umidade

do ar, a chuva disponibiliza ou renova os sítios reprodutivos, influenciando positivamente

a atividade de vocalização e reprodução das espécies de anuros (Goottsberger & Gruber

2004, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005).

67

As taxocenoses de anuros respondem diretamente as modificações do hábitat,

podendo ter sua riqueza e abundância influenciados por diversas variáveis ambientais

(Ernst & Rödel 2008, Vasconcelos et al. 2009). No presente estudo, a pluviosidade foi a

variável que mais influenciou na variação sazonal dos anuros. Esses dados concordam

com Giaretta et al. (2008) e Kopp et al. (2010) que a riqueza e abundância das espécies

de anuros registradas no Cerrado são fortemente influenciadas pela pluviosidade e de que

a vocalização e reprodução ocorre principalmente durante as chuvas.

Alguns estudos têm destacado uma forte associação da pluviosidade com os

padrões de distribuição e estruturação da riqueza e abundância de espécies de anuros

(Vasconcelos et al. 2010, Hartel et al. 2011) sendo esta considerada o principal fator

extrínseco que controla a atividade reprodutiva (Prado et al. 2005).

5.7. Composição da dieta

Foram analisados um total de 796 estômagos, (Savana gramíneo lenhosa, N = 178;

Savana gramíneo lenhosa-arbustiva, N = 494; Savana parque, N = 124; Savana arbórea,

N = 72). Os estômagos das espécies T. typhonius, S. fuscomarginatus, P. boliviana e E.

helianneae não foram analisados por estarem vazios ou com digestão avançada.

Para as espécies de anuros da Savana gramíneo lenhosa foram registradas 12

categorias de presas, com valores de importância variando de 1,84 (Chilopoda para H.

multifasciatus) a 132,47 (Coleoptera para H. raniceps; Tabela 10). Para a Savana

gramíneo lenhosa-arbustiva, 15 categorias de presas foram identificadas, com o maior

valor de importância de 299,96 (Coleoptera para L. podicipinus; Tabela 11).

Tabela 10 – Índice de Importância de presas na dieta de anuros da Savana gramíneo lenhosa. Rm

= R. marina, Dw = D. walfordi, Hm = H. multifasciatus, Hr = H. raniceps, Ot = O. taurinus, Sf

= S. fuscomarginatus, Sn = S. nebulosus, Sr = S. ruber, Sx-s = S. x-signatus, Tt = T. typhonius,

Pb = P. boliviana, Ah = A. hylaedactyla, Lf = L. fuscus.

Espécies de anuros Presas Rm Dw Hm Hr Ot Sf Sn Sr Sx-s Tt Pb Ah LfAraneae 26,17 48,32 37,69 4,53 5,47Acari 51,73 3,08 4,76 9,97

Opilliones 32,69 9,24 78,28 3,11 Chilopoda 1,84 Odonata 5,80 10,04 Orthoptera 21,76 64,38 38,56 13,18 20,04 5,14Hemiptera 4,88 31,55 68,54 57,47 4,51 62,59Coleoptera 58,60 6,32 2,32 132,47 32,10 6,32 14,19Hymenoptera 32,53 6,12 13,25 Mollusca 17,35 1,87Nematoda 17,45 40,01LNI 9,43

68

Tabela 11 – Índice de Importância de presas na dieta de anuros da Savana gramíneo lenhosa-arbustiva. Rmj = R. major, Rm = R. marina, Dw = D. walfordi,

Hm = H. multifasciatus, Hp = H. punctatus, Hr = H. raniceps, Ot = O. taurinus, Sf = S. fuscomarginatus, Sn = S. nebulosus, Sr = S. ruber, Sx-s = S. x-signatus,

Tt = T. typhonius, Ph = P. hypochondrialis, Pb = P. boliviana, Ah = A. hylaedactyla, Lf = L. fuscus, Lpenta = L. pentadactylus, Lpod = L. podicipinus, Eh = E.

helianneae.

Presas Rmj Rm Dw Hm Hp Hr Ot Sf Sn Sr Sx-s Tt Ph Pb Ah Lf Lpenta Lpo EhAraneae 9,33 8,97 50,47 33,11 37,31 6,28 16,43 Acari 112,17 8,73 14,97 5,27 66,76 68,80 31,57 Opilliones 44,58 10,54 42,63 10,37 6,17 30,00 Chilopoda 9,17 Odonata 11,58 74,89 Orthoptera 8,67 95,64 22,37 10,82 42,37 10,21 10,28

Blattaria 11,36 Hemiptera 16,40 13,47 7,51 15,83 117,68 104,97 82,65 11,38 31,30 Coleoptera 1,36 8,73 129,87 5,45 47,26 19,27 11,50 28,36 28,38 46,26 299,96 Hymenoptera 12,08 84,53 10,98 61,18 17,94 Larva de Lepidoptera 10,41

Diptera 3,24 15,67 12,58 Mollusca 20,99 9,98 Nematoda 4,98 18,56 30,87 63,32 LNI 21,76 1,73

Espécies de anuros

69

Na Savana parque, foram identificadas 15 categorias de presas, com valor de

importância variando de 0,54 (Acari para H. multifasciatus) a 157,48 (Hemiptera para O.

taurinus). Para as espécies de anuros da Savana arbórea foram registradas oito categorias

de presas, com o menor valor de importância de 1,47 (Araneae para A. hylaedactyla) e o

maior de 152,47 (Hymenoptera para R. margaritifera; Tabela 12).

Tabela 12 – Índice de Importância de presas na dieta de anuros da Savana parque e da Savana

arbórea. Rmj = R. major, Rmarg = R. margaritifera, Hm = H. multifasciatus, Hp = H. punctatus,

Hr = H. raniceps, Ot = O. taurinus, Ah = A. hylaedactyla, Lm = L. macrosternum, Lpenta = L.

pentadactylus, Eh = E. helianneae.

Constataram-se diferenças na composição e número de presas na dieta dos anuros.

Isto certamente reflete a variedade de presas registradas e as estratégias de alimentação

utilizadas, ou seja, forrageadores do tipo senta e espera e forrageadores oportunistas (Solé

& Rödder 2010). Além disso, cada espécie de anuro apresentou um grupo de presa

específico e com maior representatividade em sua dieta. Estas diferenças nas estratégias

de forrageamento e na utilização dos recursos reduzem a competição, pois permite as

espécies capturar uma grande variedade de presas, o que pode funcionar como uma

estratégia de coexistência, refletindo o grau de diferenciação no uso do nicho trófico entre

as espécies (Duré & Kehr 2004, Araújo et al. 2009).

Representantes da família Bufonidae são considerados de hábito alimentar

generalista, com sua dieta variando de acordo com a disponibilidade de presas no habitat

(Batista et al. 2011, Maragno & Souza 2011). Entretanto, estudos que avaliaram a

disponibilidade de presas no habitat sugerem que algumas espécies do gênero Rhinella

Presas Rmj Hm Hp Hr Ot Lm Lpenta Eh Rmj Rmarg Ah Lm

Oligochaeta 155,70

Araneae 10,67 12,18 38,46 1,47

Acari 0,54 1,84 64,45 43,78 28,43 45,67

Opilliones 31,73 85,26 55,72 18,34

Chilopoda 3,69

Collembola 16,67

Odonata 5,67

Orthoptera 20,16 132,99 6,63

Blattaria 18,76

Hemiptera 22,18 92,15 157,48 78,16

Coleoptera 6,38 1,55 21,07 63,29 12,32 2,72 37,49 8,67 126,58

Hymenoptera 47,89 3,26 7,48 152,47 13,48

Diptera 2,36 89,00 4,27

Nematoda 4,37 16,50 19,13

LNI 27,72

Savana parque Savana arbórea

70

são capazes de selecionar suas presas, consumindo itens em maior ou menor proporção

do que a esperada em função da disponibilidade, sendo classificados como especialistas

em formigas e forrageadores ativos (Toft 1980, 1981, 1995, Sabagh et al. 2012). No

presente estudo, os bufonídeos apresentaram dieta constituída principalmente por

formigas e coleópteros, confirmando o hábito alimentar especialista.

Os hilídeos são predadores generalistas com estratégia de forrageamento

oportunista. Toft (1981) estudando as estratégias de forrageamento de anuros verificou

que espécies especialistas quanto a sua estratégia alimentar possuem preferência

alimentar por formigas e ácaros, e espécies generalistas evitam formigas e ácaros. No

presente estudo, a preferência alimentar dos hilídeos por Orthoptera e Hemiptera está de

acordo com estudo realizado por Toft (1981). Esse resultado pode estar relacionado com

a influência do habitat sobre a disponibilidade de presas. Esse tipo de dieta está

relacionado com o forrageio oportunista, onde suas presas são caracterizadas por

artrópodes mais ativos e de corpo mole (Simon & Toft 1991).

Os leptodactilídeos apresentam dieta generalista com estratégia de forrageamento

considerada intermediária entre ativa e senta e espera (Duré & Kehr 2004, Wells 2007).

No presente estudo, a dieta do gênero Leptodactylus foi constituída por Coleoptera e

Hemiptera corroborando com a estratégia senta e espera descrita para outros trabalhos

com o gênero (Solé et al. 2009, Sugai et al. 2012 Camera et al. 2014). No entanto, a

presença de outros artrópodes no conteúdo alimentar (Araneae, Acari e Opiliones) sugere

um comportamento alimentar oportunista e diferenças na disponibilidade de presas no

habitat ocupado pela população de leptodactilídeos (Solé & Rödder 2010).

Os anuros são tradicionalmente descritos como predadores generalistas, com

comportamento de forrageamento oportunista. Estudos sugerem que muitas espécies

apresentam algum grau de especialização na dieta (Simon & Toft 1991, Toft 1995). Toft

(1980, 1981) identificou dois principais padrões de dieta em anuros: os "especialistas" em

formigas que consomem mais formigas e ácaros e os "especialistas em não-formigas” que

comem uma maior quantidade de ortópteros e hemípteros. Essas especializações na dieta

estão intrinsecamente ligadas às estratégias de forrageamento (senta e espera ou busca

ativa), padrões de atividade noturno ou diurno, mecanismos de defesa, habitat ocupado e

a variabilidade e abundância sazonal dos recursos (Toft 1980, 1981, 1985).

Neste contexto, os bufonídeos são classificados como especialista em formigas,

Hylidae e Leptodactylidade como especialistas em não formigas. Seguindo essa linha, os

anuros registrados na Savana amapaense podem ser classificados em forrageadores

71

ativos, que consumiram presas pequenas e móveis em grande quantidade, forrageadores

passivos (senta e espera) que consumiram presas grandes e móveis em pouca quantidade

e predadores especialistas ou generalistas (Toft 1980, 1981, López et al. 2005, 2009).

Apesar desses dois tipos básicos de estratégias de forrageamento registrado para os

anuros, uma mesma espécie pode utilizar diferentes estratégias de acordo com a

disponibilidade de presas no ambiente. Isto permite a partilha de recursos pelas espécies

presentes na taxocenose, reduzindo a competição (Menin et al. 2005).

Para a Savana gramíneo lenhosa houve uma alta sobreposição de nicho alimentar

entre os pares de espécies S. nebulosus vs. S. x-signatus (0,89) e H. multifasciatus vs. S.

nebulosus (0,88). Os altos valores de sobreposição foram registrados entre as espécies

com dieta constituída preferencialmente por Araneae e Hemiptera. A ausência de

sobreposição ocorreu nos pares de espécies: R. marina vs. O. taurinus; R. marina vs. S.

x-signatus; D. walfordi vs. O. taurinus; D. walfordi vs. S. x-signatus; H. raniceps vs. S. x-

signatus; O. taurinus vs. S. x-signatus e O. taurinus vs. A. hylaedactyla (Tabela 13).

Tabela 13 – Sobreposição de nicho alimentar registrado pelos anuros da Savana gramíneo

lenhosa, durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. Rm = R. marina, Dw = D.

walfordi, Hm = H. multifasciatus, Hr = H. raniceps, Ot = O. taurinus, Sn = S. nebulosus, Sr = S.

ruber, Sx-s = S. x-signatus, Ah = A. hylaedactyla, Lf = L. fuscus.

O alto valor de sobreposição de nicho registrado entre os hilídeos pode ser

resultado não apenas da proximidade taxonômica, mas também da distribuição vertical

dos seus indivíduos, cuja variação é muito pequena nos estratos verticais que ocupam

(Menin et al. 2005) e do hábito alimentar generalista (Toft 1981). De acordo com

Zimmerman & Simberloff (1996), a sobreposição da dieta é maior entre espécies

taxonomicamente semelhantes, devido estas compartilharem traços comportamentais,

Rmj Dw Hm Hr Ot Sn Sr Sx-s Ah Lf

Rhinella major 0,10 0,31 0,72 0 0,03 0,65 0 0,40 0,45

Dendropsophus walfordi 0,19 0,11 0 0,12 0,13 0 0,36 0,08

Hypsiboas multifasciatus 0,36 0,06 0,88 0,32 0,71 0,39 0,27

Hypsiboas raniceps 0,12 0,11 0,74 0 0,13 0,49

Osteocephalus taurinus 0,04 0,05 0 0 0,69

Scinax nebulosus 0,24 0,89 0,34 0,23

Scinax ruber 0,31 0,30 0,69

Scinax x-signatus 0,36 0,29

Adenomera hylaedactyla 0,23


72

fisiológicos e morfológicos. Nossos resultados corroboram essa teoria mostrando que os

maiores valores de sobreposição foram registrados entre espécies da mesma família

(Hylidae) e menores valores entre espécies de famílias diferentes.

A sobreposição de nicho alimentar para a Savana gramíneo lenhosa-arbustiva

variou entre 0 (R. marina vs. H. punctatus; R. major vs. O. taurinus; D. walfordi vs. O.

taurinus; H. punctatus vs. H. raniceps; H. raniceps vs. S. x-signatus; O. taurinus vs. L.

pentadactylus; S. nebulosus vs. L. podicipinus e S. x-signatus vs. L. pentadactylus) e 0,94

(D. walfordi vs. L. podicipinus) (Tabela 14).

Tabela 14 – Sobreposição de nicho alimentar registrado pelos anuros da Savana gramíneo

lenhosa-arbustiva, durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. Rmj = R. major,

Rm = R. marina, Dw = D. walfordi, Hm = H. multifasciatus, Hp = H. punctatus, Hr = H. raniceps,

Ot = O. taurinus, Ph = P. hypochondrialis, Sn = S. nebulosus, Sr = S. ruber, Sx-s = S. x-signatus,

Ah = A. hylaedactyla, Lf = L. fuscus, Lpenta = L. pentadactylus, Lpod = L. podicipinus.

As espécies D. walfordi vs. L. podicipinus apresentaram um alto valor de

sobreposição mesmo sendo espécies de famílias distintas e possuindo tamanhos do corpo

diferentes. Isto pode estar associado ao fato dessas duas espécies terem apresentado

elevado consumo de indivíduos da ordem Coleoptera. É importante ressaltar que altos

valores nas sobreposições de nichos nem sempre indicam competição, já que a

abundância do recurso alimentar no habitat resulta em partição do mesmo sem prejuízos

ou perdas para as espécies consumidoras (Jiménez & Bolaños 2012).

Em taxocenoses de anuros, os padrões de utilização dos recursos alimentares estão

relacionados, principalmente, às habilidades plesiomórficas que são herdadas de suas

Rmj Rm Dw Hm Hp Hr Ot Sn Sr Sx-s Ph Ah Lf Lpenta Lpo

Rhinella major 0,92 0,25 0,12 0,09 0,12 0 0,42 0,05 0 0,51 0,75 0,06 0,14 0,27

Rhinella marina 0,28 0,24 0 0,19 0 0,47 0,05 0 0,39 0,77 0,08 0,41 0,30

Dendropsophus walfordi 0,56 0,18 0,41 0 0,02 0,16 0,15 0,52 0,30 0,35 0,48 0,94

Hypsiboas multifasciatus 0,57 0,66 0,31 0,45 0,56 0,59 0,61 0,49 0,63 0,54 0,45

Hypsiboas punctatus 0 0,26 0,26 0,54 0,84 0,70 0,46 0,60 0 0

Hypsiboas raniceps 0,39 0,15 0,38 0 0,38 0,09 0,33 0,41 0,44

Osteocephalus taurinus 0,06 0,26 0,09 0,14 0,02 0,80 0 0

Scinax nebulosus 0,14 0,26 0,30 0,59 0,22 0,19 0

Scinax ruber 0,78 0,49 0,17 0,28 0,09 0,17

Scinax x-signatus 0,49 0,44 0,42 0 0

Phyllomedusa hypochondrialis 0,57 0,40 0,23 0,44

Adenomera hylaedactyla 0,37 0,21 0,15

Leptodactylus fuscus 0,11 0,21

Leptodactylus pentadactylus 0,51


73

respectivas linhagens e que surgiram concomitantemente com a divergência das famílias

(Toft 1980) ou pelas interações ecológicas contemporâneas.

Na sobreposição de nicho quanto a composição da dieta para a Savana parque, os

maiores valores foram entre os pares de espécies H. multifasciatus vs. H. punctatus (0,75)

e H. punctatus vs. O. taurinus (0,78). Os maiores valores de sobreposição da dieta foram

registrados entre as espécies com dieta predominantemente de hemípteros. A ausência de

sobreposição ocorreu nos pares de espécies: R. major vs. O. taurinus; H. punctatus vs. H.

raniceps e O. taurinus vs. L. pentadactylus (Tabela 15).

Tabela 15 – Sobreposição de nicho alimentar registrado pelos anuros da Savana parque, durante

o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. Rmj = R. major, Hm = H. multifasciatus, Hp

= H. punctatus, Hr = H. raniceps, Ot = O. taurinus, Lm = L. macrosternum, Lpenta = L.

pentadactylus.

Para a Savana arbórea não houve ausência de sobreposição de nicho alimentar

para as espécies de anuros. Os maiores valores foram registrados para os pares de espécies

R. margaritifera vs. A. hylaedactyla (0,76) que apresentaram dieta constituída por

coleópteros. Os pares de espécies R. major vs. R. margaritifera, R. major vs. A.

hylaedactyla e R. major vs. L. macrosternum apresentaram valores de sobreposição

baixos, variando de 0,14 a 0,29 (Tabela 16).

Tabela 16 – Sobreposição de nicho alimentar registrado pelas espécies de anuros da Savana

arbórea, Savana amapaense, durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. Rmj =

R. major, Rmarg. = R. margaritifera, Ah = A. hylaedactyla, Lm = L. macrosternum.

Rmj Hm Hp Hr Ot Lm Lpenta

Rhinella major 0,08 0,10 0,05 0 0,11 0,03

Hypsiboas multifasciatus 0,75 0,45 0,73 0,19 0,27

Hypsiboas punctatus 0 0,78 0,05 0

Hypsiboas raniceps 0,06 0,49 0,67

Osteocephalus taurinus 0 0

Leptodactylus macrosternum 0,29


Rmj Rmarg Ah Lm

Rhinella major 0,29 0,24 0,14

Rhinella margaritifera 0,76 0,43

Adenomera hylaedactyla 0,48


74

O grau de especialização para amplitude de nicho no uso de recursos da dieta

variou entre as espécies (0 < Bp ≤ 1). As espécies com maiores amplitudes de nicho

trófico, em ordem decrescente, foram: S. x-signatus (Savana gramíneo lenhosa); D.

walfordi (Savana gramíneo lenhosa-arbustiva); L. macrosternum (Savana parque) e R.

major (Savana arbórea). Das espécies de anuros registradas, 67,5% foram generalistas e

32,5% especialistas (Tabela 17).

Tabela 17 – Amplitude de nicho alimentar para as espécies de anuros registradas Savana

amapaense, durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. SGL = Savana gramíneo

lenhosa; SGLA = Savana gramíneo lenhosa-arbustiva; SP = Savana parque; SA = Savana arbórea.

Bp = Índice padronizado de Levins.

Os modelos nulos mostraram que a sobreposição média da dieta entre as espécies

de anuros da Savana amapaense foi significativamente diferente entre os valores

observado e esperado pelo modelo nulo (média observada = 0,25; p < 0,001), indicando

a existência de estrutura com relação a dieta (Figura 7).

Espécies N Bp N Bp N Bp N Bp

Rhinella major 21 0,38 13 0,18 9 0,78

Rhinella marina 20 0,80 44 0,54

Rhinella margaritifera 32 0,53

Dendropsophus walfordi 16 0,24 52 0,99

Hypsiboas multifasciatus 16 0,48 63 0,90 38 0,51

Hypsiboas punctatus 29 0,94 20 0,41

Hypsiboas raniceps 25 0,86 14 0,80 17 0,63

Osteocephalus taurinus 11 0,75 14 0,72 20 0,17

Scinax nebulosus 16 0,48 41 0,43

Scinax ruber 20 0,69 25 0,50

Scinax x-signatus 10 0,92 30 0,77

Phyllomedusa hypochondrialis 72 0,62

Adenomera hylaedactyla 13 0,84 28 0,60 17 0,39

Leptodactylus fuscus 31 0,38 42 0,58

Leptodactylus macrosternum 5 1 14 0,64

Leptodactylus pentadactylus 8 0,91 11 0,41

Leptodactylus podicipinus 12 0

Fitofisionomias

SGL SGLA SP SA

75

Figura 7 – Simulações da sobreposição da dieta da taxocenose de anuros da Savana amapaense

durante o período de Janeiro de 2009 a Dezembro de 2010. A seta indica a média observada de

sobreposição de nicho trófico.

A taxocenose de anuros está estruturada ao longo do eixo trófico, pois as espécies

estão se alimentando de diferentes categorias de presas. Esses resultados suportam duas

interpretações: 1) que a menor sobreposição de nicho registrada na taxocenose é resultado

de uma disponibilidade de recursos no habitat suficiente para satisfazer as espécies de

anuros, conforme Jiménez & Bolaños (2012); diminuindo a competição interespecífica e

permitindo a coexistência de várias espécies e, 2) que a existência de valores menores de

sobreposição do que o esperado estão atuando como uma força seletiva, porém sem

expressar divergência na dieta das espécies (Piatti & Souza 2011).

É importante ressaltar que, além do papel estruturador dos efeitos históricos,

comunidades ricas e filogeneticamente diversas são estruturadas por uma mistura de

efeitos históricos e ecológicos que permitem a coexistência entre as espécies. As

inferências e conclusões traçadas a partir do estudo de ecologia de comunidades e da

composição atual da comunidade de anuros da Savana amapaense podem ser

confrontadas conforme novas informações sejam incorporadas na abordagem como a

hipótese filogenética e a adição de novas espécies na composição da anurofauna local.

Nesta perspectiva, é possível concluir que a comunidade de anuros da Savana

amapaense é historicamente estruturada com relação ao nicho trófico e ao período de

atividade de vocalização, porém, não estruturada com relação ao uso de habitat e

microhabitat. Essas características indicam que a plasticidade das espécies no uso do

habitat e microhabitat facilita a co-ocorrência diminuindo os efeitos da competição e

76

permitindo a coexistência local de espécies com distintas exigências ecológicas,

sobretudo no uso dos recursos alimentares e período de atividade, e foram determinantes

na gênese da comunidade de anuros da Savana amapaense.

Estes exemplos ilustram como as variações existentes na estruturação das

comunidades podem resultar de diferenças nas condições ambientais ecológicas e,

também, de diferenças históricas entre as linhagens evolutivas que as compõem.

Adicionalmente, a heterogeneidade ambiental em escala regional, determinada pela

dinâmica espacial e temporal das fitofisionomias registradas na Savana amapaense,

exerce grande influência na variação da riqueza e diversidade de espécies da região.

Além disso, os resultados aqui registrados indicam que o ambiente está agindo

como filtro sobre as espécies, que além de exibirem claramente relação entre o uso do

ambiente e as características históricas, não estão aptas a utilizar as mesmas categorias de

habitats e microhabitats disponíveis. Assim, a ausência de estrutura na comunidade pode

ser atribuída à grande disponibilidade de recursos partilhados pelas espécies, o que

diminui a pressão de competição entre elas.

Os padrões de estruturação das comunidades de anuros em áreas de Savana

amazônica ainda não foram estudados e poucos são os estudos com estrutura de

comunidade de anuros que ocorrem nas diferentes fitosionomias desse bioma. Assim

sendo, a ampliação de estudos sobre a anurofauna nas diversas Ecorregiões buscando

entender como as comunidades estão interagindo no tempo e espaço, ajudarão a traçar

planos de manejo para a conservação de Áreas Prioritárias das Savanas amazônicas.


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CAPÍTULO 3

ARTIGO A SER SUBMETIDO AO PERIÓDICO HERPETOLOGICAL JOURNAL (QUALIS B1)

ECOLOGIA E COMPORTAMENTO REPRODUTIVO DE ESPÉCIES DE ANUROS

EM SAVANA AMAZÔNICA









1. RESUMO

As taxocenoses de anuros são compostas por um grande número de espécies que têm uma

grande variedade de padrões, modos, estratégias e comportamentos reprodutivos. A

grande variedade de comportamentos reprodutivos exibidos pelos anuros podem envolver

complexas comunicações vocais, visuais, químicas e táteis. A existência de

comportamentos e estratégias alternativas de reprodução podem ter evoluído para

maximizar o sucesso reprodutivo, evitar a predação e a competição ou podem estar

relacionadas às condições ambientais específicas, indicando a importância de processos

históricos na composição das taxocenoses. Nesse contexto, este estudo teve como

objetivos estudar os padrões temporais, modos, estratégias e comportamento reprodutivo

de anuros. Das 21 espécies de anuros registradas na Savana amapaense, 11 foram

classificadas como de padrão de reprodução prolongado, com reprodução no mínimo de

três meses consecutivos, o que representa 52,4% das espécies registradas. Esse padrão

reprodutivo está intrinsecamente ligado ao período chuvoso e ao modo reprodutivo da

maioria das espécies, que apresentaram desova em corpos d’água lênticos. Foram

registrados seis modos reprodutivos, sendo o modo 1 o mais representativo, presente em

15 espécies (71,4%). O cuidado parental foi registrado nas espécies Leptodactylus

macrosternum e L. podicipinus, que apresentaram modos reprodutivos caracterizados

pelas desovas em ninhos de espuma. Quanto às estratégias reprodutivas comportamentais,

a estratégia do macho vocalizador foi observada em todas as 21 espécies de anuros; a

estratégia do macho satélite foi registrada apenas para as espécies Dendropsophus

walfordi, Hypsiboas multifasciatus, Scinax nebulosus e S. fuscomarginatus; a procura

ativa por fêmeas foi observada para as espécies Phyllomedusa hypochondrialis e L. fuscus

e, a estratégia de macho deslocador foi registrada apenas para as espécies Rhinella major

e R. margaritifera. Dos comportamentos reprodutivos registrados, a exibição da região

gular e do saco vocal está relacionada ao comportamento de corte e territorialidade

exibida pelos machos. Além dos comportamentos de corte, sinais visuais associados a

estratégias de corte foram registrados para as espécies em agregações reprodutivas.

PALAVRAS-CHAVE: Comportamento reprodutivo, estratégias reprodutivas, Anuros.

87

2. ABSTRACT

Assemblages of anurans are composed of a large number of species with a wide variety

of reproductive patterns, modes, strategies, and behaviors. The broad array of

reproductive behaviors by anurans may involve complex vocal, visual, chemical and

tactile communication. The existence of alternative reproductive behaviors and strategies

might have evolved to maximize reproductive success, avoid predation and competition,

or might be associated with specific environmental conditions, indicating the importance

of historical processes in assemblage composition. In this context, this study was aimed

at examining the temporal patterns, modes, and strategies, and reproductive behavior of

anurans. Of the 21 anuran species recorded in the Amapá savanna, 11 were classified as

prolonged reproductive pattern, with a breeding season of at least three consecutive

months, representing 52.4% of the recorded species. This reproductive pattern is closely

associated with the rainy season and the reproductive mode of most species, whose egg

clutches were found in lentic water bodies. Six reproductive modes were observed, with

mode 1 as the most representative, observed in 15 species (71.4%). Parental care was

recorded in the species Leptodactylus macrosternum and L. podicipinus, which exhibited

reproductive modes characterized by egg clutches in foam nests. Regarding male mating

strategies, male calling was observed in all 21 anuran species; satellite behavior was

recorded only for the species Dendropsophus walfordi, Hypsiboas multifasciatus, Scinax

nebulosus, and S. fuscomarginatus; active search for females was observed in the species

Phyllomedusa hypochondrialis and L. fuscus; displacement behavior was recorded only

for the species Rhinella major and R. margaritifera. Of the reproductive behaviors

observed, throat and vocal sac display is associated with courtship behavior and

territoriality by males. In addition to courtship behavior, visual signals associated with

strategies of courtship were recorded for the species observed in breeding aggregations.

KEY-WORDS: Breeding behavior, Reproductive strategies, Anurans.

3. INTRODUÇÃO

As taxocenoses de anuros neotropicais são compostas por um grande número de

espécies que têm uma grande variedade de modos de reprodução (Hödl 1990, Haddad &

Prado 2005, Pombal Jr. & Haddad 2007, Toledo et al. 2012). A existência de

comportamentos e estratégias alternativas de reprodução podem ter evoluído para

maximizar o sucesso reprodutivo ou essa evolução de estratégias reprodutivas podem

estar relacionadas às condições ambientais específicas (Taborsky et al. 2008, Taborsky &

Brockmann 2010, Toledo et al. 2012), indicando a importância de processos históricos na

composição das taxocenoses.

O comportamento reprodutivo dos anuros pode ser categorizado de acordo com

dois padrões temporais de reprodução: explosivo e prolongado, conforme descrição de

Wells (1977a, 2007). Espécies com padrão explosivo apresentam reprodução em curto

espaço de tempo, com grande quantidade de machos e fêmeas sexualmente maduros no

local de desova; é comum que os machos exibam procura ativa por fêmeas e não

88

defendam território. No padrão prolongado, as estações reprodutivas ocorrem em vários

meses, na qual a chegada de fêmeas é assincrônica; nesse padrão, o sucesso reprodutivo

do macho depende da sua capacidade de atrair fêmeas ao sítio de vocalização e de manter

distância segura de outros machos.

Apesar da utilidade de classificação proposta por Wells (1977a), ela não se adapta

a todos os anfíbios anuros, podendo diferir localmente de acordo com fatores ambientais.

Crump (1974) encontrou quatro padrões temporais de reprodução em espécies de anfíbios

anuros: (1) contínuo, reprodução em todas as noites, exceto naquelas secas e com luar;

(2) oportunista, regular após chuvas fortes; (3) esporádico úmido, reprodução esporádica

após chuvas fortes; (4) esporádico seco, esporádica durante infrequentes períodos de seca.

Essa classificação reflete, em parte, a complexidade do comportamento reprodutivo de

espécies de anfíbios anuros neotropicais.

O modo reprodutivo dos anuros é uma combinação de caracteres que incluem o

local onde os ovos são depositados, as características dos ovos e da desova, o ritmo e a

duração dos estágios de desenvolvimento, o estágio e o tamanho dos girinos e, se houver,

o tipo de cuidado parental (Haddad & Prado 2005). A diversidade de modos reprodutivos

é uma das maiores observadas para os vertebrados e isso se deve à existência de espécies

que apresentam modos de reprodução mais generalizados, onde os ovos são depositados

diretamente na água, e de espécies que apresentam modos de reprodução mais

especializados, inclusive em ambientes terrestres (Pombal Jr. & Haddad 2007).

Diante do exposto e considerando a ausência de estudos sobre os comportamentos

reprodutivos de anuros em área de Savana localizada na Amazônia Oriental, este estudo

teve como objetivos, (1) verificar os padrões temporais do comportamento reprodutivo,

(2) identificar os modos reprodutivos e o cuidado parental, (3) descrever as estratégias

reprodutivas comportamentais, (4) caracterizar os sítios de vocalização e (5) analisar os

comportamentos reprodutivos de espécies nas fitofisionomias da Savana amapaense.



A Savana amapaense se estende na direção norte do Estado do Amapá até o

município de Calçoene, ocupando uma estreita faixa longitudinal de 9.861,89 Km2, o que

corresponde a 6,9% da superfície territorial do Estado do Amapá (Rabelo et al. 2008).

Este estudo foi realizado em uma área de 1.381 ha e perímetro de 15.080 m (Melém-

Júnior et al. 2003), especificamente no Campo Experimental da Empresa Brasileira de

89

Pesquisa Agropecuária – EMBRAPA (00°023’5” N, 51°02’2” W), uma área de vegetação

nativa de Savana no Estado do Amapá.

Para tanto, foram amostradas quatro fitofisionomias distintas de vegetação nativa

da Savana amapaense (cf. Miranda et al. 2003), a saber: savana gramíneo lenhosa,

caracterizada por extensos campos de gramíneas e estrato herbáceo abundante, com

estrato lenhoso disperso e composto por árvores anãs esparsas (< 1,0 m); savana gramíneo

lenhosa-arbustiva, com estrato herbáceo coberto por gramíneas em grande densidade e

estrato lenhoso com presença irregular e pequenas árvores esparsas (< 3,8 m); savana

parque, com estrato herbáceo menos desenvolvido e cobertura arbóreo-arbustiva

relativamente baixa (< 4,3 m) e densa formando um dossel descontínuo e, savana arbórea,

com estrato herbáceo ausente e árvores com maior densidade, formando um dossel

contínuo (> 2,0 m).

O clima predominante na Savana amapaense é Am, de acordo com a classificação

Köppen, caracterizado como tropical chuvoso com nítida estação seca (Alvares et al.

2013). O clima ao longo do ano pode ser tipicamente reconhecido em apenas duas

estações: uma estação seca bem evidente e uma estação chuvosa, com precipitação anual

variando de 4.6 mm (estação seca) a 4.827 mm (estação chuvosa). A temperatura média

mensal varia de 24.4oC a 28.4oC, com umidade relativa média de 84.7%.

O relevo é plano ou suavemente ondulado, ocorrendo em duas formas principais:

os Latossolos e as Areias quartzosas e, o domínio da Savana amapaense ocorre sobre dois

tipos de unidades de relevo: planaltos cristalinos ou sedimentares e depressões

interplanálticas. Nas regiões dos planaltos predominam as fitofisionomias abertas: savana

gramíneo lenhosa e savana gramíneo lenhosa-arbustiva; enquanto que nas depressões

interplanáticas predominam fitofisionomias florestais: savana parque e a savana arbórea

(Aguiar et al. 2004, Barbosa et al. 2005).



excursões em cada fitofisionomia durante o período de janeiro a dezembro de 2013. Para

tanto, foram estabelecidas 20 unidades amostrais em cada fitofisionomia (Savana

gramíneo lenhosa, Savana gramíneo lenhosa-arbustiva, Savana parque e Savana arbórea),

dispostas de acordo com a disponibilidade de corpos d’água. Cada unidade amostral foi



90

foram realizados os métodos de busca ativa visual e acústica (Crump & Scott 1994, Heyer

et al. 1994, Zimmerman 1994).

4.2.1. Padrões temporais do comportamento reprodutivo

O padrão reprodutivo de cada espécie foi determinado com base em machos em

atividade de vocalização, casais em amplexo e girinos, conforme descrição proposta por

Crump (1974) e Wells (1977a). Os padrões temporais de comportamento reprodutivo

exibidos pelas espécies foram classificados considerando as seguintes categorias: (1)

contínuo, onde se tem fêmeas com ovos, desovas e girinos o ano todo; (2) prolongado,

quando se estende por várias semanas; e (3) explosivo, quando se estende por poucos

dias, e em geral possui características comportamentais associadas com um grande

número de casais simultaneamente em amplexo, machos em procura ativa por fêmeas e

vocalizações sobrepostas (Pombal Jr & Haddad 2005, Prado et al. 2005).

4.2.2. Modos reprodutivos

Para classificação dos modos reprodutivos foi utilizado o método proposto por

Haddad & Prado (2005) e Pombal Jr. & Haddad (2007). A determinação dos modos

reprodutivos foi realizada a partir da observação do sítio de oviposição, características

dos ovos e da desova, característica e local de desenvolvimento dos girinos e cuidado

parental, se presente (cf. Haddad & Prado 2005, Pombal Jr & Haddad 2005, Pombal Jr &

Haddad 2007, Toledo et al. 2012).

4.2.3. Estratégias reprodutivas comportamentais

Quanto às estratégias reprodutivas comportamentais exibidas pelos machos,

adotamos o método proposto por Pombal Jr & Haddad (2007). Estas estratégias foram

divididas em dois tipos básicos: (1) estratégia do macho vocalizador, na qual os machos

através da vocalização, atrai fêmeas reprodutivas e, (2) estratégias reprodutivas

alternativas (cf. Howard 1978), que são divididas em três categorias: (2a) estratégia do

macho satélite, onde machos menores se associam a machos dominantes (vocalmente

ativos) para interceptar fêmeas que se aproximem do macho vocalizante ou simplesmente

para esperar vacância dos sítios reprodutivos; (2b) estratégia de procura ativa por fêmeas,

onde o macho percorre o ambiente a procura de fêmeas reprodutivas que são interceptadas

para o acasalamento e (2c) estratégia do macho deslocador, onde o macho tenta deslocar

machos em amplexo para acasalar com as fêmeas.

91

4.2.4. Sítios de vocalização

O sítio de vocalização de cada macho foi caracterizado pelos seguintes

descritores: 1) posição dos anuros em relação ao sítio de vocalização; 2) altura em relação

à superfície da água ou do solo, para as espécies cujos machos vocalizam empoleirados;

3) distância do sítio de vocalização até a margem do corpo d’água.

4.2.5. Comportamentos reprodutivos

Para estudo dos comportamentos reprodutivos foram analisadas quatro espécies

de anuros com maior abundância na taxocenose estudada. As observações em campo

foram feitas mensalmente com duração de quatro dias consecutivos, totalizando 107 horas

para cada espécie. Dentre as quatro espécies registradas, 36 indivíduos de Leptodactylus

fuscus (Savana gramíneo-lenhosa), 40 de Phyllomedusa hypochondrialis (Savana

gramíneo-lenhosa-arbustiva), 38 de Hypsiboas punctatus (Savana parque) e 45 de

Rhinella margaritifera (Savana arbórea).

Para as observações dos comportamentos reprodutivos utilizamos os métodos de

amostragem ad libitum e animal focal (Lehner 2003). Os comportamentos reprodutivos

das espécies foram identificados com base na ocorrência de machos em atividade de

vocalização, comportamentos de corte e sinais visuais (Wells 2007). As descrições dos

comportamentos foram baseadas em Hodl & Amézquita (2001) e Hartmann et al. (2005).

Os períodos de observação foram iniciados as 17:30 h e terminaram somente

depois de cessada a atividade de vocalização, aproximadamente às 24:00 h. Para cada

indivíduo foi destinado um período de amostragem de 15 minutos. Os registros dos

comportamentos reprodutivos foram transcritos em caderno de campo e os

comportamentos filmados utilizando Filmadora Digital Full HD. As filmagens tiveram

duração de cinco minutos, totalizando 284 horas de registro.

Os indivíduos foram identificados individualmente pela presença de marcas

naturais e pelo padrão de coloração dorsal (presença ou ausência de linhas em forma de

ampulheta, marcas circulares e linhas no dorso e entre os olhos, marcas triangulares entre

as narinas e barras transversais na região da coxa) através de fotografias (Doody 1995,

Del Lama et al. 2011).

92

4.3. Análise dos dados

A sobreposição de nicho foi calculada pela equação descrita por Pianka (1974). O

resultado desta equação varia entre zero (0 = nenhuma sobreposição e um (1 =

sobreposição total). Os valores de sobreposição foram considerados altos (>0,6) ou baixos

(<0,4). Esses índices foram obtidos e aleatorizados 1000 vezes com o auxílio do programa

Ecosim 7.71 (Gotelli & Entsminger 2005).

∅𝒊𝒋 =∑ 𝒑𝒊𝒋 𝒑𝒊𝒌

𝒏𝒊=𝟏

√∑ 𝒑𝒊𝒋𝟐 ∑ 𝒑𝒊𝒌𝟐𝒏𝒊=𝟏

𝒏𝒊=𝟏

Para avaliar os valores de sobreposição para o sítio de vocalização entre os pares

de espécies foram construídos modelos nulos a partir da aleatorização dos dados da

comunidade (Gotelli & Colwell 2001, Gotelli & Entsminger 2005). A presença de

padrões não aleatórios na sobreposição de nicho foi obtida com a utilização do módulo

de sobreposição de nicho “Niche Overlap Module” do programa EcoSim 7.71 (Gotelli &

Entsminger 2005), utilizando as opções: Índice de sobreposição de nicho de Pianka e

Algoritmo de randomização para substituir as categorias de nicho da matriz original por

números uniformes e aleatórios entre 0 e 1 (Crawford et al. 2009).

A amplitude de nicho para o sítio de vocalização foi determinada pelo índice de

Levins padronizado (Krebs 2014), para as dimensões distância da margem (para todas as

espécies registradas) e altura de empoleiramento (para os hilídeos). As espécies foram

consideradas generalista para os recursos que apresentaram valores B ≥ 0,50.

𝑩 = 𝟏 ∑ 𝒑𝒊𝟐

𝒏

𝒊=𝟏

⁄

Os valores obtidos de B foram utilizados para calcular o índice padronizado de

Levins (Bp), que produz valores entre zero e um (0 = largura mínima, 1 = largura

máxima). Por produzir valores entre um intervalo conhecido (0 - 1), este índice foi

utilizado para comparar as larguras de nicho das espécies de anuros. Para calcular os

índices de largura de nicho foi utilizado o software Ecological Metodology, Version 5.2

(Krebs 2014).

Onde B = índice de Levins; i = categoria de habitat, microhabitat ou dieta; n = número

de categorias de habitat, micro-habitat ou dieta; pi = proporção de indivíduos

associados à categoria i de habitat, microhabitat ou dieta.

Onde Øij = índice de similaridade de nicho; p = a proporção da

categoria de habitat, microhabitat ou dieta; j e k = representam o par de

espécies comparadas.

93

𝑩𝒑 =(𝜷−𝟏)

(𝒏−𝟏)

Para testar a relação entre as variáveis ambientais (pluviometria, temperatura e

umidade relativa) e as espécies de anuros em reprodução foi utilizado o método de

regressão linear simples (Zar 2010).

Para verificar diferenças entre os comportamentos reprodutivos exibidos pelas

espécies de anuros foi realizada uma Análise de agrupamento (Cluster analysis)

utilizando o índice de similaridade de Bray-Curtis.

Todas as análises foram realizadas através dos programas “BioEstat 5.0 (Ayres et

al. 2007) e PAST 2.09 (Hammer et al. 2001). Os valores foram considerados

significativos para p < 0,05.


5.1. Padrões temporais do comportamento reprodutivo

Do total de espécies de anuros registradas na Savana amapaense, 11 foram

classificadas como de padrão de reprodução prolongado, com reprodução no mínimo de

três meses consecutivos, o que representa 52,4% das espécies registradas. Sete espécies

(33,3%) apresentaram padrão de reprodução explosiva e três espécies (14,3%)

apresentaram padrão de reprodução contínuo (Tabela 1).

Estes resultados estão de acordo com Wells (1977b, 2007), no qual o período

reprodutivo prolongado é o mais frequente para a maioria das espécies da região

Neotropical. Nas espécies que apresentam esse padrão reprodutivo, que ocorre por

semanas ou meses, algumas características da vocalização e da qualidade dos sítios

reprodutivos e de oviposição tem papel fundamental na atração das fêmeas e escolha do

parceiro pelas fêmeas (Wells 1977a). Entretanto, uma desvantagem da reprodução

prolongada é que os ovos, girinos e imagos ficam mais tempo expostos a predação.

Esse padrão reprodutivo está intrinsecamente ligado ao período chuvoso e ao

modo reprodutivo da maioria das espécies (desova em corpos d’água lênticos). No caso

de P. hypochondrialis registramos atividade de vocalização e casais em amplexo no solo

em pequenas poças isoladas com vegetação de gramíneas rasteiras. De acordo com Wogel

et al. (2005) e García et al. (2013), esse comportamento é um dos últimos recursos

utilizados, já que esse gênero tem uma desova especializada onde os ovos são liberados

em folhas dobradas para retenção de umidade próximas a poças temporárias.

Onde Bp = índice padronizado de Levins; B = índice de Levins; n = número de

categorias utilizadas.

94

As espécies R. major, R. margaritifera, R. marina, S. x-signatus, T. typhonius, L.

macrosternum e E. helianneae apresentaram reprodução explosiva, utilizando poças

temporárias formadas após curtos períodos de chuva. Esses dados estão de acordo com

estudos realizados com anuros que apresentam reprodução explosiva (Toledo et al. 2003,

Prado & Pombal Jr. 2005), que são caracterizados pela presença frequente de machos em

poças temporárias após a chuva e pela presença de coros reprodutivos que definem os

locais de desova e atração das fêmeas.

O período chuvoso coincidiu também com o encontro de casais em amplexo,

girinos e imagos dos anuros registrados. A chuva parece ser o principal fator regulador

das atividades reprodutivas dos anuros, não apenas pela vulnerabilidade desses animais à

dessecação, mas também porque a chuva determina a viabilidade e duração dos sítios

reprodutivos (Gottsberger & Gruber 2004).

Tabela 1 – Espécies de anuros registrados na Savana amapaense durante o período de Janeiro a

Dezembro de 2013 com seus respectivos padrões reprodutivos (E = explosivo, P = prolongado, C

= contínuo), fitofisionomias (SGL = savana gramíneo-lenhosa, SGLA = savana gramíneo-lenhosa

arbustiva, SP = savana parque, SA = savana arbórea) e períodos reprodutivos (barras cinzas).

Espécies Padrão Fitofisionomia Período Reprodutivo

Rhinella major E SGLA, SP, SA

Rhinella margaritifera E SA

Rhinella marina E SGL, SGLA

Dendropsophus walfordi P SGL, SGLA

Hypsiboas multifasciatus P SGL, SGLA, SP

Hypsiboas punctatus P SGLA, SP

Hypsiboas raniceps P SGL, SGLA, SP

Osteocephalus taurinus P SGL, SGLA, SP

Scinax fuscomarginatus P SGL, SGLA

Scinax nebulosus C SGL, SGLA

Scinax ruber P SGL, SGLA

Scinax x-signatus E SGL, SGLA

Trachycephalus typhonius E SGL, SGLA

Pseudopaludicola boliviana P SGL, SGLA

Adenomera hylaedactyla P SGL, SGLA, SA

Phyllomedusa hypochondrialis P SGLA

Leptodactylus fuscus C SGL, SGLA

Leptodactylus macrosternum E SP, SA

Leptodactylus pentadactylus P SGLA, SP

Leptodactylus podicipinus C SGLA

Elachistocleis helianneae E SGLA, SP

Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez

95

O maior número de espécies em atividade reprodutiva foi observado nos meses de

fevereiro (21 sp.) e maio (20 sp.), período de maior pluviosidade. Durante o período seco,

que se estendeu de agosto a novembro foram observadas seis espécies de anuros se

reproduzindo (Figura 1).

Figura 1 – Número de espécies se reproduzindo (linha escura), Temperatura 0C (linha tracejada)

e Pluviosidade (barras cinzas) registradas na Savana amapaense durante o período de Janeiro a

Dezembro de 2013.

No presente estudo houve correlação entre o número de espécies se reproduzindo

com a pluviosidade, temperatura e a umidade relativa mensal (Figura 2).

Figura 2 – Regressão linear simples entre o número de espécies em reprodução e pluviosidade

(A) registrados na Savana amapaense durante o período de Janeiro a Dezembro de 2013.

96

Figura 2 (Continuação) – Regressão linear simples entre o número de espécies em reprodução

e Temperatura 0 C (B) e umidade relativa (C) registrados na Savana amapaense durante o período

de Janeiro a Dezembro de 2013.

5.2. Modos reprodutivos e Cuidado parental

Foram registrados seis modos reprodutivos nas espécies de anuros presentes na

Savana amapaense. O modo reprodutivo 1, caracterizado por ovos e girinos exotróficos

em corpos d’água lênticos, foi o mais representativo, presente em 15 espécies (71,4%)

das famílias Bufonidae, Hylidae, Leptodactylidae e Microhylidae, seguido pelo modo

reprodutivo 30, presente em duas espécies (9,5%) da família Leptodactylidae (Tabela 2,

Figura 3). Esse modo é caracterizado por ninhos de espuma com ovos e estágios larvais

iniciais em ninhos subterrâneos construídos, que após a inundação, girinos exotróficos

em corpos d’água lênticos.

97

Tabela 2 – Espécies de anuros registradas na Savana amapaense durante o período de Janeiro a

Dezembro de 2013 com descrição dos modos reprodutivos, desova e girinos.

Figura 3 – Alguns modos reprodutivos das espécies de anuros registrados na Savana amapaense.

A) Desova aquática em cordões gelatinosos de R. margaritifera; B) Ovos aquáticos em corpos

d’água lênticos de D. walfordi; C) Desova em ninhos de espuma na superfície da água de L.

macrosternum; D) Desova em ninhos de espuma flutuante em água acumulada em panelas

construídas de L. podicipinus; E) Ovos arborícolas de P. hypochondrialis (Modo 24); F) Desova

em ninhos de espuma de L. pentadactylus.

Espécies Modos Desova Girinos

Rhinella major 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Rhinella margaritifera 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Rhinella marina 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Dendropsophus walfordi 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Hypsiboas multifasciatus 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Hypsiboas punctatus 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Hypsiboas raniceps 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Osteocephalus taurinus 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Scinax fuscomarginatus 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Scinax nebulosus 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Scinax ruber 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Scinax x-signatus 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Trachycephalus typhonius 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Pseudopaludicola boliviana 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

Adenomera hylaedactyla 32 Ninhos de espuma Endotróficos

Phyllomedusa hypochondrialis 24 Arborícolas Exotróficos

Leptodactylus fuscus 30 Ninhos de espuma Exotróficos

Leptodactylus macrosternum 11 Ninhos de espuma Exotróficos

Leptodactylus pentadactylus 30 Ninhos de espuma Exotróficos

Leptodactylus podicipinus 13 Ninhos de espuma Exotróficos

Elachistocleis helianneae 1 Corpos d’água lênticos Exotróficos

98

Os modos reprodutivos observados na Savana amapaense representam 15,4% dos

39 modos reprodutivos conhecidos para o Brasil (Pombal Jr. & Haddad 2007). A

predominância de desovas aquáticas e em ninhos de espuma estão de acordo com Hödl

(1990), em estudo sobre a diversidade de modos reprodutivos de espécies de anuros

amazônicos de formações abertas.

A menor diversificação de modos reprodutivos e a predominância de modos

generalizados não terrestres (Modo 1) bem como de modos que apresentam resistência a

dessecação (Modo 11, 13, 30 e 32) é esperada em áreas de Savana, pois a diversidade de

modos reprodutivos é mais um reflexo das características ambientais e físicas do habitat

do que das relações filogenéticas (Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Kopp et al. 2010,

Vasconcelos et al. 2010, Valdujo et al. 2013). Nesse caso, essas características podem

estar relacionadas a fatores históricos ligados a sazonalidade climática da Savana

amapaense que talvez tenham historicamente limitado a diversificação dos modos

reprodutivos dos anuros na área de estudo.

O cuidado parental foi registrado em duas espécies da família Leptodactylidae

registradas na área de estudo: L. macrosternum e L. podicipinus, caracterizadas pelas

desovas em ninhos de espuma. Leptodactylus podicipinus exibiu cuidado maternal na

proteção dos ovos fertilizados e girinos nos estágios de desenvolvimento inicial (23-30),

intermediário (31-40) e final (41-46), segundo caracteres morfológicos contidos em

Gosner (1960). Leptodactylus macrosternum apresentou cuidado maternal com a desova

e girinos em estágio inicial de desenvolvimento (23-30).

Em anuros, a forma mais comum de cuidado parental está associada a proteção da

desova, o cuidado com os girinos, que se estende do início do desenvolvimento até a

metamorfose, e o transporte de ovos e girinos (Crump 1995, Wells 2007, Delia et al. 2010,

Castro et al. 2013, Vargas-Salinas et al. 2014). O comportamento parental também pode

ser associado com a defesa da prole contra predadores, e pode ser executado pelos machos

ou pelas fêmeas e, em alguns casos, por ambos os sexos (Santos & Amorim 2006, De Sá

et al. 2007).

No presente estudo, a presença de fêmeas no cuidado parental com a desova e

girinos em diferentes estágios de desenvolvimento, tal como observado em ambas as

espécies, pode ser uma adaptação das circunstâncias em que ocorre a desova nos sítios

reprodutivos mantidos pelos machos (Martins 2001, Rodrigues et al. 2011). O registro de

machos de L. podicipinus construindo bacias pode representar uma especialização

99

evolutiva paternal, podendo ser caracterizado como um investimento parental (Martins,

2001, Prado et al. 2002).

5.3. Estratégias reprodutivas comportamentais

Na comunidade de anuros da Savana amapaense foram observadas três diferentes

estratégias comportamentais utilizadas pelos machos durante a atividade reprodutiva. A

estratégia do macho vocalizador foi observada em todas as 21 espécies presentes na área

de estudo. A estratégia do macho satélite foi registrada apenas para as espécies da família

Hylidae: D. walfordi, H. multifasciatus, S. fuscomarginatus e S. nebulosus. A procura

ativa por fêmeas foi observada para as espécies P. hypochondrialis e L. macrosternum e,

a estratégia de macho deslocador foi registrada apenas para duas espécies da família

Bufonidae: R. major e R. margaritifera.

A estratégia do macho satélite foi observada em 12 indivíduos de D. walfordi,

com registro de dois machos satélites próximos a um único macho vocalizador. Em oito

observações, foram registrados machos satélites de H. multifasciatus. Em S.

fuscomarginatus, foi observado apenas um macho satélite próximo ao macho vocalizador.

Em cinco registros foram observados machos satélites de S. nebulosus. Das espécies

descritas, apenas dois machos satélites de S. nebulosus interceptaram fêmeas reprodutivas

e casais já amplectados. Os machos apresentaram comportamento satélite como estratégia

alternativa para aquisição de fêmeas ovadas que se aproximem de machos vocalizantes

(Wells 1977b, Pombal Jr. & Haddad 2007) e, em todas as ocasiões, os machos satélites

começaram a vocalizar quando o macho vocalizador deixava o sítio reprodutivo ou

simplesmente deixava de vocalizar.

A estratégia reprodutiva de procura ativa por fêmeas foi registrada nas espécies P.

hypochondrialis (n = 14) e L. macrosternum (n = 8), que foram observadas se deslocando

lentamente pela vegetação procurando fêmeas aptas a reprodução. Nesta estratégia

observamos os machos de P. hypochondrialis (n = 6) e L. macrosternum (n = 2)

interceptando as fêmeas ovadas. Em três observações, os machos de L. macrosternum

foram registrados interceptando casais em amplexo. Apenas P. hypochondrialis foi

observada se deslocando pela vegetação enquanto estavam em atividade de vocalização,

comportamento registrado por Pombal Jr & Haddad (2005). Esta estratégia está

relacionada às altas densidades de indivíduos nas agregações reprodutivas (Wells 1977a),

sendo comum observar tentativas de amplexo entre machos, machos solitários ou

pareados (Arak 1983, Wells 2007).

100

A estratégia do macho deslocador, observada 23 vezes, foi registrada nas espécies

R. major (n = 17) e R. margaritifera (n = 6). Durante as estratégias do macho deslocador

foram utilizadas três estratégias: (1) em todos os casos o macho deslocador agarrou a

região abdominal do macho em amplexo; (2) em três observações o macho deslocador

empurrou o macho em amplexo com as pernas e palmas do pé para a lateral do corpo da

fêmea; (3) em duas observações o macho deslocador entrou em baixo da fêmea e virou o

casal em amplexo de cabeça para baixo. Nos machos em amplexo foram observados

chutes com as pernas e vibração do corpo em resposta as estratégias do macho deslocador.

Para evitar o deslocamento dos machos em amplexo, as fêmeas também exibiam

pequenos chutes e caminhavam lentamente.

5.4. Sítios de vocalização

O maior número de espécies em atividade de vocalização ocorreu durante o

período de janeiro a julho de 2013, coincidindo com os meses de maiores índices

pluviométricos (Figura 4). Algumas espécies como R. major, H. multifasciatus, H.

punctatus, P. hypochondrialis, S. nebulosus, S. ruber, S. x-signatus e L. fuscus foram

registradas vocalizando também nos meses mais secos. De acordo com Höld (1990), a

pluviosidade e a disponibilidade de corpos d’água são provavelmente os fatores

ambientais que mais influenciam a atividade de vocalização e reprodução dos anuros.

Os machos iniciaram as atividades de vocalização e estabeleceram território antes

da chegada das fêmeas e apresentaram fidelidade em relação a determinados

microhabitats como sítios de vocalização (Pombal Jr. 1997; Prado et al. 2005). Isto está

relacionado à competição por sítios de vocalização, pois a obtenção de “bons sítios” para

vocalizar permite maiores chances de sucesso reprodutivo (Crump 1974).

Casais em amplexo foram registrados nos meses com maior concentração de

chuvas, coincidindo com a atividade de vocalização das espécies de anuros da Savana

amapaense. Para as espécies R. major, R. margaritifera, D. walfordi, H. multifascitus, H.

punctatus, S. nebulosus, S. ruber e E. helianneae, a formação de casais em amplexo foi

também registrada durante o período seco, sendo comum a formação de agrupamentos de

até oito indivíduos, dependendo da densidade de machos ao longo das margens dos corpos

d’água. Todas as espécies de anuros registradas na Savana amapaense apresentaram

amplexo do tipo axilar, considerado o mais comum entre os anuros (Wells 2007).

101

Figura 4 – Atividade de vocalização e casais em amplexo de anuros registrados na Savana

amapaense durante o período de janeiro a dezembro de 2013. As barras escuras representam

machos em vocalização e as barras cinzas casais em amplexo.

102

Nos sítios de vocalização utilizados pelos anuros na Savana amapaense, 13

espécies (57,1%) vocalizaram empoleiradas e 12 (47,6%) sobre o solo. As espécies O.

taurinus, T. typhonius e A. hylaedactyla vocalizaram empoleiradas e sobre o solo,

ocupando os mesmos sítios de vocalização (Tabela 3). Entretanto, considerando

separadamente as espécies que vocalizaram empoleiradas (Hylidae) e as que vocalizaram

no solo (Bufonidae e Leptodactylidae) ou flutuando na superfície da água

(Leptodactylidae e Microhylidae) registramos dois padrões: partilha completa em todos

os corpos d’água para os hilídeos e sobreposição entre todas as espécies que vocalizaram

no solo ou flutuando na superfície da água.

De acordo com Toledo & Haddad (2005) o tipo do sítio de vocalização é

determinado principalmente por suas características morfológicas de cada espécie (e.g.

tamanho corpóreo, altura ocupada no estrato vertical e sítios para deposição de ovos).

Assim, a ocupação dos hilídeos verticalmente está relacionada à presença de discos

adesivos nas terminações digitais (Bertoluci & Rodrigues 2002). Complementarmente,

espécies de maior tamanho corpóreo, como os bufonídeos e leptodactilídeos, ocupam

preferencialmente microhabitats terrestres e corpos d’água durante o seu ciclo de vida

(Prado & Pombal Jr. 2005, Conte & Rossa-Feres 2007).

As larguras de nicho do sítio de vocalização variaram de 0,34 a 0,99. A altura em

relação ao poleiro variou de 0,55 a 0,98, com todas as espécies generalistas; a altura do

poleiro em relação a superfície da água variou de 0,36 a 0,98, com 80% das espécies

generalistas e, a largura de nicho do sítio de vocalização para distância do sítio de

vocalização até a margem mais próxima ao corpo d’água variou de 0,34 a 0,99, com 85%

das espécies generalistas e 15% especialistas (Tabela 4).

Os valores totais dos índices de sobreposição de nicho do sítio de vocalização para

distância do sítio de vocalização até a margem mais próxima ao corpo d’água ocorreram

entre os pares de espécies H. punctatus vs. H. raniceps, H. punctatus vs. S. ruber, H.

raniceps vs. S. fuscomarginatus e S. fuscomarginatus vs. S. nebulosus. A ausência de

sobreposição ocorreu nos pares de espécies R. major vs. L. fuscus, H. raniceps vs. A.

hylaedactyla e L. fuscus vs. E. helianneae (Tabela 5).

103

Tabela 3 – Sítios de vocalização utilizados pelos anuros na Savana amapaense, durante o período de Janeiro a Dezembro de 2013. Posição dos anuros em

relação ao sítio de vocalização: P = paralelo, VC = vocalizando para cima, VP = vocalizando para baixo, D = diagonal. Altura do poleiro. Altura do poleiro em

relação a superfície do corpo d’água. Distância do sítio de vocalização até a margem mais próxima ao corpo d’água.

Espécies

P VC VP D 1-30 31-60 61-90 91-120 > 120 1-30 31-60 61-90 91-120 > 120 0-30 31-60 61-90 91-120 > 120

Rhinella major

Rhinella margaritifera

Rhinella marina

Dendropsophus walfordi

Hypsiboas multifasciatus

Hypsiboas punctatus

Hypsiboas raniceps

Osteocephalus taurinus

Scinax fuscomarginatus

Scinax nebulosus

Scinax ruber

Scinax x-signatus

Trachycephalus typhonius

Phyllomedusa hypochondrialis

Pseudopaludicola boliviana

Adenomera hylaedactyla






Posição Altura do poleiro (cm) Distância da margemSuperfície do corpo d'água

104

Tabela 4 – Largura de nicho para as variáveis do sítio de vocalização das espécies registradas na

Savana amapaense, durante o período de Janeiro a Dezembro de 2013. Altura do poleiro. Altura

do poleiro em relação a superfície do corpo d’água. Distância do sítio de vocalização até a margem

mais próxima ao corpo d’água

Espécies Altura do poleiro Superfície do corpo d'água Distância da margem

Rhinella major - - - - - - 0,97

Rhinella margaritifera - - - - - - 0,97

Rhinella marina - - - - - - 0,60

Dendropsophus walfordi 0,87 0,62 0,71

Hypsiboas multifasciatus 0,69 0,39 0,64

Hypsiboas punctatus 0,98 0,56 0,99

Hypsiboas raniceps 0,78 0,98 0,98

Osteocephalus taurinus 0,77 0,36 0,49

Scinax fuscomarginatus 0,55 0,74 0,89

Scinax nebulosus 0,71 - - - 0,75

Scinax ruber 0,98 0,63 0,92

Scinax x-signatus 0,98 0,81 0,64

Trachycephalus typhonius 0,93 0,70 0,94

Phyllomedusa hypochondrialis 0,76 0,90 0,67

Pseudopaludicola boliviana - - - - - - 0,89

Adenomera hylaedactyla - - - - - - 0,34

Leptodactylus fuscus - - - - - - 0,85

Leptodactylus macrosternum - - - - - - 0,47

Leptodactylus pentadactylus - - - - - - 0,80

Leptodactylus podicipinus - - - - - - 0,86

Elachistocleis helianneae - - - - - - - - -

105

Tabela 5 – Sobreposição de nicho para distância do sítio de vocalização até a margem mais próxima ao corpo d’água registrado pelas espécies de anuros da

Savana amapaense, durante o período de Janeiro a Dezembro de 2013. Rmj = R. major, Rmarg = R. margaritifera, Rm = R. marina, Dw = D. walfordi, Hm =

H. multifasciatus, Hp = H. punctatus, Hr = H. raniceps, Ot = O. taurinus, Sf = S. fuscomarginatus, Sn = S. nebulosus Sr = S. ruber, Sx-s = S. x-signatus, Tt =

T. typhonius, Ph = P. hypochondrialis, Pb = P. boliviana, A. hylaedactyla, Lf = L. fuscus, Lm = L. macrosternum, Lpenta = L. pentadactylus, Lpod = L.

podicipinus, Eh = E.helianneae. Os números em negrito indicam valores de sobreposição de nicho ≥ 95 %

Rmj Rmarg Rm Dw Hm Hp Hr Ot Sf Sn Sr Sx-s Tt Ph Pb Ah Lf Lm Lpent Lpod Eh

Rhinella major 0,74 0,20 0,96 0,91 0,52 0,60 0 0,66 0,71 0,44 0,27 0,26 0,32 0,94 0,61 0,68 0,91 0,56 0,64 0,62

Rhinella margaritifera 0,79 0,70 0,85 0,87 0,85 0,65 0,82 0,78 0,87 0,82 0,59 0,71 0,71 0,48 0,48 0,64 0,74 0,70 0,49

Rhinella marina 0,12 0,37 0,70 0,61 0,92 0,50 0,39 0,78 0,89 0,68 0,69 0,27 0,31 0 0,07 0,71 0,50 0,32

Dendropsophus walfordi 0,96 0,62 0,71 0 0,78 0,84 0,52 0,32 0,16 0,35 0,82 0,38 0,80 0,99 0,35 0,54 0,39

Hypsiboas multifasciatus 0,81 0,87 0,26 0,91 0,93 0,73 0,57 0,30 0,54 0,76 0,33 0,79 0,95 0,42 0,58 0,34

Hypsiboas punctatus 1 0,72 0,96 0,92 1 0,93 0,43 0,76 0,35 0 0,58 0,65 0,33 0,45 0

Hypsiboas raniceps 0,62 1 0,96 0,96 0,86 0,37 0,73 0,41 0 0,67 0,74 0,29 0,44 0

Osteocephalus taurinus 0,51 0,40 0,80 0,91 0,74 0,83 0 0,04 0,12 0 0,43 0,47 0

Scinax fuscomarginatus 1 0,91 0,79 0,31 0,68 0,45 0 0,74 0,82 0,24 0,43 0

Scinax nebulosus 0,85 0,70 0,24 0,61 0,48 0 0,79 0,88 0,18 0,42 0

Scinax ruber 0,97 0,48 0,78 0,30 0 0,49 0,54 0,37 0,44 0

Scinax x-signatus 0,54 0,79 0,18 0 0,30 0,33 0,42 0,40 0

Trachycephalus typhonius 0,84 0,36 0,53 0,34 0,10 0,63 0,89 0,42

Phyllomedusa hypochondrialis 0,25 0,16 0,59 0,36 0,38 0,74 0,07


Adenomera hylaedactyla 0,08 0,24 0,88 0,73 0,98

Leptodactylus fuscus 0,85 0 0,58 0

Leptodactylus macrosternum 0,22 0,46 0,24


Leptodactylus podicipinus 0,63


106

Os maiores valores dos índices de sobreposição de nicho do sítio de vocalização

para altura em relação ao poleiro ocorreram entre os pares de espécies D. walfordi vs. H.

punctatus (0,98) e S. nebulosus vs. S. x-signatus (0,97). Quanto ao sítio de vocalização

para altura do poleiro em relação a superfície da água, houve sobreposição total nos pares

de espécies H. punctatus vs. H. multifasciatus; S. fuscomarginatus vs. H. punctatus; S.

ruber vs. D. walfordi; S. x-signatus vs. D. walfordi e S. x-signatus vs. S. ruber (Tabela 6).

Tabela 6 – Sobreposição de nicho do sítio de vocalização para altura em relação ao

poleiro (acima) e para altura do poleiro em relação a superfície da água (abaixo)

registrado pelas espécies de anuros da Savana amapaense, durante o período de janeiro a

dezembro de 2013. Os números em negrito indicam valores de sobreposição de nicho ≥ 95 %

As espécies que vocalizaram nas margens corpos d’água exibiram uma maior

sobreposição no sítio de vocalização do que as espécies que vocalizaram empoleiradas.

Estes resultados estão de acordo com Santos & Rossa-Feres (2007) e Maffei et al. (2011),

provavelmente como consequência da menor possibilidade de partilha espacial

decorrente do uso do espaço bidimensional. Adicionalmente, variações no conjunto dos

descritores do sítio de vocalização, incluindo a distância da margem, vegetação

predominantemente herbácea dos corpos d'água amostrados e a partilha vertical, geraram

uma baixa sobreposição entre os anuros que vocalizaram empoleirados.

Essa pequena sobreposição registrada no presente estudo está de acordo com a

segregação verificada em outras comunidades de anuros da região Neotropical (Conte et

al. 2013, Costa et al. 2013, Gambale et al. 2014). Alguns estudos (Santos & Rossa-Feres

2007, Silva et al. 2008) parecem indicar que a sobreposição no sítio de vocalização é

diretamente relacionada com a riqueza de espécies, com baixa sobreposição em

Dw Hm Hp Hr Ot Sf Sn Sr Sx-s Tt Ph

Dendropsophus walfordi 0,19 0,98 0,50 0,66 0,73 0,59 0,81 0,38 0,52 0,85

Hypsiboas multifasciatus 0,51 0,24 0,94 0,18 0,36 0,81 0,71 0,89 0 0,46

Hypsiboas punctatus 0,59 1 0,56 0,58 0,84 0,68 0,85 0,49 0,46 0,89

Hypsiboas raniceps 0,94 0,78 0,84 0,33 0,63 0,94 0,91 0,95 0,14 0,71

Osteocephalus taurinus 0,06 0,18 0,17 0,12 0,22 0,26 0,52 0,12 0,91 0,64

Scinax fuscomarginatus 0,68 0,98 1 0,90 0,17 0,84 0,79 0,72 0,17 0,82

Scinax nebulosus 0,33 0,98 0,95 0,64 0,18 0,91 0,92 0,97 0,12 0,89

Scinax ruber 1 0,52 0,60 0,94 0,06 0,69 0,33 0,83 0,33 0,30

Scinax x-signatus 1 0,63 0,70 0,98 0,08 0,78 0,46 1 0 0,41

Trachycephalus typhonius 0,19 0,58 0,57 0,38 0,88 0,54 0,59 0,20 0,27 0,88

Phyllomedusa hypochondrialis 0,29 0,88 0,85 0,57 0,60 0,82 0,79 0,89 0,65 0,59

107

comunidades com pequeno número de espécies e alta sobreposição em comunidades com

grande riqueza de espécies.

Apesar da grande amplitude de nicho para os sítios de vocalização, a sobreposição

entre as espécies foi pequena. Este resultado evidencia uma homogeneidade estrutural

presente nos corpos d'água que limitam as possibilidades de partilha espacial e temporal

entre as espécies de anuros (Toledo et al. 2003, Santos & Rossa-Feres 2007, Vasconcelos

& Rossa-Feres 2008, Vasconcelos et al. 2009, Silva et al. 2011).

Os modelos nulos mostraram que a sobreposição média para a distância do sítio

de vocalização até a margem mais próxima ao corpo d’água (média observada = 0,54;

média esperada = 0,49; p = 0,013) e altura do poleiro (média observada = 0,59; média

esperada = 0,52; p = 0,047) entre as espécies de anuros da Savana amapaense foi

significativamente diferente entre os valores observado e esperado pelo modelo nulo,

indicando existência de estrutura quanto aos sítios de vocalização (Figura 5).

Figura 5 – Simulações da sobreposição dos sítios de vocalização até a margem mais próxima ao

corpo d’água (a) e altura do poleiro (b) da taxocenose de anuros da Savana amapaense, durante o

período de janeiro a dezembro de 2013. As setas indicam as médias observadas de sobreposição

de nicho quanto aos sítios de vocalização.

108

Isto pode ter sido originado pelo fato das espécies de anuros utilizarem os sítios

de vocalização de forma semelhante, co-ocorrendo para reduzir a competição, permitindo

a coexistência entre as espécies (Griffin & Silliman 2011) e mudanças nos modos

reprodutivos devido a condições adversas (Toledo et al. 2011). Como o estabelecimento

dos sítios de vocalização é ocupado durante pouco tempo (uma noite, ou pouco menos do

que isso, dependendo da espécie) não há tempo para a competição atuar, gerando uma

ocupação aleatória.

Segundo Melo et al. (2007), em áreas abertas a heterogeneidade estrutural é muito

baixa e existe uma grande semelhança estrutural entre os corpos d’água. Mesmo

utilizando áreas, aparentemente, pouco heterogêneas, as espécies possuem diferentes

modos do ciclo de vida, incluindo os modos reprodutivos, permitindo a ocupação do

mesmo local.

Os modelos nulos mostraram que a sobreposição média para altura em relação ao

poleiro e a superfície da água, para as espécies cujos machos vocalizam empoleirados

(média observada = 0,60; média esperada = 0,62; p = 0,430) não foi significativamente

diferente entre os valores observado e esperado pelo modelo nulo, indicando ausência de

estrutura (Figura 6).

Figura 6 – Simulações da sobreposição dos sítios de vocalização em relação à altura do poleiro

em relação a superfície da água da taxocenose de anuros da Savana amapaense, durante o período

de janeiro a dezembro de 2013. A seta indica a média observada de sobreposição de nicho quanto

aos sítios de vocalização.

109

De modo geral, a presença de anuros em poleiros acima dos corpos d’água

depende da disponibilidade de poleiros emergentes. A diferenciação no modo em que as

espécies exploram o microhabitat resulta em uma partilha de recursos. Espécies com

sobreposição no sítio de vocalização apresentam segregação nos parâmetros acústicos e

espécies com sobreposição nos parâmetros acústicos tendem a compartilhar o sítio de

vocalização (Silva et al. 2008).

5.5. Comportamentos reprodutivos

Durante as observações de campo foram registrados 10 comportamentos

reprodutivos (Tabela 7). Todos os sinais visuais foram exibidos em fração de segundos,

e, quase sempre foram repetidos várias vezes e acompanhados, ou alternados, pela

emissão do canto de anúncio.

Tabela 7 – Repertório do comportamento reprodutivo exibido pelas quatro espécies de anuros da

Savana amapaense: Leptodactylus fuscus; Phyllomedusa hypochondrialis; Hypsiboas punctatus

e Rhinella margaritifera. As descrições dos comportamentos foram baseadas em Hodl &

Amézquita (2001)1 e Hartmann et al. (2005)2. O asterisco (*) indica que a descrição foi adaptada.

Comportamentos Descrição

Postura ereta 1, 2 Extensão dos braços e elevação da parte anterior do corpo

Postura imóvel Os membros são retraídos junto ao corpo, mantendo a

superfície ventral do corpo em contato com o substrato.

Andando e Saltando 1, 2 Pequenos passos para qualquer direção ou saltos rápidos

para os lados, com movimentos descontínuos, elevando os

membros rapidamente do substrato.

Movimentos circulares 1 Movimentação ao redor de outro indivíduo ou simplesmente

girando em torno de seu próprio eixo

Exibição da região gular 1, 2 Pulsação da região gular sem produção de som

Exibição do saco vocal 2 O saco vocal infla, exibindo a coloração, sem vocalização

Exibição dos membros 2 Movimentos de extensão dos membros

Elevação do corpo 2 Elevação do corpo se estendendo pelos quatro membros

Elevação dos braços 1 * Extensão dos braços em ângulo de 900, provocando

vibrações

Vibração do corpo 1 * Movimentos de contração da região abdominal do corpo

provocando vibração e sons

110

Os repertórios comportamentais exibidos pelos machos das espécies de anuros da

Savana amapaense permitiu a delimitação de alguns comportamentos relacionados com

movimentos do corpo e exibição de sinais visuais. A análise de agrupamento (Coeficiente

de correlação cofenético = 0,9538) permitiu visualizar três agrupamentos para os

comportamentos reprodutivos das espécies de anuros da Savana amapaense (Figura 7).

Figura 7 – Análise de agrupamento (Cluster) dos comportamentos repodutivos exibido pelas

quatro espécies de anuros da Savana amapaense: Grupo 1 – Leptodactylus fuscus e Phyllomedusa

hypochondrialis; Grupo 2 – Hypsiboas punctatus; Grupo 3 – Rhinella margaritifera, durante o

período de janeiro a dezembro de 2013.

No presente estudo, os comportamentos mais frequentes das espécies de anuros

da Savana amapaense foram exibição da região gular, exibição do saco vocal e postura

imóvel. Esses comportamentos ocorreram pelo acesso direto a fêmeas reprodutivas nos

sítios de vocalização, e consequentemente, aumento do sucesso reprodutivo (Wells 1977,

Sullivan & Kwiatkowski 2007).

Entre as quatro espécies registradas, apenas H. punctatus apresentou

características que concordam com o sistema em lek de reprodução (Emlen & Oring

1977), onde: (1) ocorrem agrupamentos de machos em sítios de vocalização; (2) não

apresentam cuidado parental; (3) possuem padrão prolongado de reprodução. De acordo

com Toledo et al. (2005), o sistema de lek é amplamente difundido entre os hilídeos e em

espécies que vocalizam em coros reprodutivos.

111

5.5.1. Leptodactylus fuscus

Para L. fuscus, a Tabela 8 sumariza os tipos de comportamentos reprodutivos,

número de observações e a frequência de ocorrência para os machos de L. fuscus

registrados na Savana gramíneo lenhosa.

Tabela 8 – Comportamento reprodutivo, número de observações e frequência de ocorrência para

os machos de L. fuscus registrado na Savana gramíneo lenhosa, durante o período de janeiro a

dezembro de 2013.

Comportamento reprodutivo Número de observações Frequência (%)

Exibição do saco vocal 65 17.5

Postura imóvel 68 18.3

Exibição da região gular 69 18.5

Elevação do corpo 79 21.2

Postura ereta 91 24.5

A análise de agrupamento (Coeficiente de correlação cofenético = 0,9592)

permitiu visualizar dois agrupamentos para o comportamento reprodutivo de L. fuscus

(Figura 8).

Figura 8 – Análise de agrupamento (Cluster) do comportamento repodutivo de Leptodactylus

fuscus (Savana gramíneo lenhosa), durante o período de janeiro a dezembro de 2013, registrado

na Savana amapaense.

112

5.5.2. Phyllomedusa hypochondrialis

Para a espécie P. hypochondrialis foram descritos quatro tipos de comportamento

reprodutivo. A Tabela 9 sumariza o comportamento reprodutivo, número de observações

e a frequência de ocorrência para os machos de P. hypochondrialis registrado na Savana

gramíneo lenhosa-arbustiva.


os machos de Phyllomedusa hypochondrialis registrado na Savana gramíneo lenhosa-arbustiva,

durante o período de janeiro a dezembro de 2013.



Exibição dos membros 64 23.8




permitiu visualizar dois agrupamentos para o comportamento reprodutivo de P.

hypochondrialis (Figura 9).

Figura 9 – Análise de agrupamento (Cluster) do comportamento reprodutivo de Phyllomedusa

hypochondrialis (Savana gramíneo lenhosa-arbustiva), durante o período de janeiro a dezembro

de 2013, registrado na Savana amapaense.

113

5.5.3. Hypsiboas punctatus

Para a espécie H. punctatus foram descritos cinco tipos de comportamento

reprodutivo. A Tabela 10 sumariza o comportamento reprodutivo, número de observações

e frequência de ocorrência para os machos de H. punctatus registrado na Savana parque.


os machos de H. punctatus registrado na Savana parque, durante o período de janeiro a dezembro

de 2013.


Andando e saltando 100 24.8

Movimentos circulares 93 23.1

Postura vertical 84 20.8




permitiu visualizar dois agrupamentos para o comportamento reprodutivo de H. punctatus

(Figura 10).

Figura 10 – Análise de agrupamento (Cluster) do comportamento reprodutivo de Hypsiboas

punctatus (Savana parque), durante o período de janeiro a dezembro de 2013, registrado na

Savana amapaense.

114

5.5.4. Rhinella margaritifera

Para R. margaritifera, a Tabela 11 sumariza o comportamento reprodutivo, número

de observações e frequência de ocorrência para os machos de R. margaritifera registrado

na Savana arbórea.


os machos de R. margaritifera registrado na Savana parque, durante o período de janeiro a

dezembro de 2013.


Movimentos circulares 67 23.1

Vibração do corpo 65 22.4

Postura ereta 63 21.7

Vibração dos braços 58 20.0



permitiu visualizar quatro agrupamentos para o comportamento reprodutivo de R.

margaritifera (Figura 10).

Figura 10 – Análise de agrupamento (Cluster) do comportamento reprodutivo de Rhinella

margaritifera (Savana arbórea), durante o período de janeiro a dezembro de 2013, registrado na

Savana amapaense.

115

Os sinais visuais foram exibidos principalmente em contextos reprodutivos,

aumentando a probabilidade dos machos de atrair fêmeas reprodutivas, e em encontros

agonísticos (Preininger et al. 2009). Para Hödl & Amézquita (2001), um sinal é

considerado visual quando o evento comportamental (1) gera um efeito visual durante

uma interação intra ou interespecífica, (2) é repetitivo, conspícuo e estereotipado e (3)

provavelmente provoca uma resposta imediata. Muitos anuros podem empregar posturas

estereotipadas e exibições visuais, além da comunicação acústica como sinais de ameaça

(Pombal Jr. et al. 1994). Neste sentido, muitos comportamentos complexos têm sido

descritos e cada vez mais se busca compreender o papel das interações sociais neste grupo

(Hartmann et al. 2004, Giasson & Haddad 2007).

Em alguns casos, a evolução dos sinais visuais pode ser favorecida pela pressão

das condições ambientais (Hödl & Amézquita 2001) e, alguns estudos demonstraram que

os sinais visuais são usados em diferentes contextos sociais (Barros & Feio 2011, Lipinski

et al. 2012), indicando que a sinalização visual é diversificada e tem evoluído de forma

independente em diversas famílias de anuros (Hödl & Amézquita 2001).

No caso dos anuros noturnos, que participam de coros durante a atividade

reprodutiva, o intenso barulho da vocalização simultânea de um grande número de

machos pode estar relacionado com o aparecimento de sinais visuais. O uso de sinais

visuais também pode estar diretamente relacionado aos modos reprodutivos (Wogel &

Pombal Jr. 2007).

Para L. fuscus, os comportamentos de postura ereta e imóvel, a elevação do corpo

e as características dos ninhos de espuma construídos em câmaras subterrâneas nos

momentos que antecedem a corte podem representar um critério de seleção pelas fêmeas.

O comportamento reprodutivo sugere que a escolha dos machos pelas fêmeas de L. fuscus

pode ser feito de três maneiras não excludentes: (1) através da vocalização; (2)

características das câmaras subterrâneas. Essas características foram registradas por

Martins (1988) em lagoa temporária e por Lucas et al. (2008) e De-Carvalho et al. (2008)

para L. fuscus em área de Cerrado, e parecem ser comuns para as espécies de

leptodactlídeos (e.g. Leptodactylus furnarius, L. troglodytes e L. mystacinus) que

constroem ninhos de espuma em câmaras subterrâneas próximas a corpos d’água

(Kokubum & Sousa 2008, Silva & Giaretta 2008, Azarak 2012).

Para P. hypochondrialis, o comportamento de exibição dos membros está

relacionado primariamente com a localização dos machos pelas fêmeas (Hartmann et al.

2005). Os sinais visuais exibibidos garantem a localização dos machos e o sucesso

116

reprodutivo, especialmente quando o amplexo ocorre em poleiros acima dos corpos

d’água. Como desova ocorre sobre folhas pendentes em corpos d’água, esses sítios

reprodutivos devem ser guardados pelos machos, já que folhas mais bem posicionadas

podem significar garantia de que a desova caia integralmente dentro da água, assegurando

a sobrevivência dos girinos. Nesse caso, os sinais visuais podem ser importantes fatores

de manutenção de espaço entre os machos, deixando-os visíveis e facilitando a sua

localização pelas fêmeas reprodutivas (Hartmann et al. 2005).

Os movimentos circulares e andando e saltando exibidos por H. punctatus foi

realizado nos momentos em que o macho se aproxima de fêmeas reprodutivas e foi

observado sempre acompanhado do canto de anúncio. A associação entre o canto de

anúncio e a ocorrência de sinais visuais foi também registrada por Caldart et al. (2014)

sugerindo que, além do comportamento reprodutivo, pode ser exibido em interações

agonísticas. Em H. punctatus, o macho pode dar pequenos saltos para qualquer direção,

sempre voltando ao mesmo lugar, ou pequenos passos em direção a fêmea. De acordo

com Wells (1980) e Juncá et al. (1994) estes movimentos são extremamente visíveis e

realizados durante o início da corte.

As vibrações corporais e elevação dos braços foram observadas apenas para R.

margaritifera. De acordo com Narins (1990), as vibracões do corpo e os movimentos dos

membros podem estar relacionadas com a comunicação sísmica, podendo ocorrer

simultaneamente com os sinais visuais. O comportamento de produzir sinais sísmicos

descritos aqui, representa um potencial modo de sinalização visual que pode ser

importante para os anuros terrestres que se comunicam sobre a superfície da água (Forti

& Encarnação 2012).

No caso dos machos de R. margaritifera que formam agregações reprodutivas em

poças temporárias, o intenso barulho da vocalização simultânea de um grande número de

machos está relacionado com o aparecimento de sinais visuais. Essa hipótese é sustentada,

pois o barulho do coro pode reduzir a habilidade da fêmea em discriminar o canto de

machos coespecíficos (Hödl & Amézquita, 2001; Hartmann et al., 2005). Dessa maneira,

os sinais visuais facilitam a localização dos indivíduos da mesma espécie a curtas

distâncias, diminuindo o risco de predação (Hartmann et al. 2005).

A exibição da região gular e do saco vocal presente no comportamento

reprodutivo das três espécies de anuros registradas na Savana amapaense está relacionado

ao comportamento de corte e territorialidade exibida pelos machos (Hartmann et al. 2005,

Hirschmann & Hödl 2006). Estes comportamentos estão de acordo com o postulado por

117

Wells (1978, 1980) que verificou que a alteração de coloração da região gular e exibição

do saco vocal apresenta relação com à territorialidade exibida pelos machos e na

diferenciação de machos residentes e de machos satélites. As fêmeas por sua vez, têm

poucas oportunidades de escolha de machos em agregações explosivas, pois são

interceptadas logo que chegam aos sítios reprodutivos (Wells 2007).

Considerando que a maioria dos estudos sobre os sinais visuais são realizados nas

interações entre os machos, outros estudos, incluindo informações sobre os sinais visuais

utilizados pelas fêmeas são necessários. A combinação de atributos ecológicos

relacionados com a diversidade de sinais visuais exibidos pelos anfíbios anuros fornece

dados essenciais para compreensão das estratégias reprodutivas e interações sociais,

subsidiando estratégias de conservação, de modo a satisfazer os requisitos necessários

para a manutenção da diversidade do grupo.

Cabe então enfatizar que, devido a essas características comportamentais e

reprodutivas peculiares, os anuros são organismos-modelo para estudos de diversos

aspectos de história natural, principalmente sinais visuais relacionados ao comportamento

reprodutivo (Prado et al. 2002). Apesar das espécies registradas na Savana amapaense

apresentarem um repertório de sinais visuais semelhantes, é plausível a hipótese de que o

sistema de comunicação destas espécies seja limitado por pressões seletivas e ambientais

registradas nas fitofisionomias.

Acreditamos que nossos resultados sobre a riqueza e composição de espécies,

ecologia de comunidades e comportamento reprodutivo aplicados a história natural,

possam ser úteis em ações conservacionistas, além de encorajar futuros estudos com as

espécies de anuros de áreas de Savana







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CONSIDERAÇÕES FINAIS

A composição e a riqueza de espécies, associada a ecologia de comunidades e ao

comportamento reprodutivo, ressaltam a importância da comunidade de anuros da Savana

amapaense como uma área de interesse conservacionista. O contato com outros domínios

fitogeográficos, em especial o Amazônico, determina um alto potencial de trocas de

espécies ao longo da história biogeográfica, favorecendo a alta riqueza e diversidade de

espécies em escala local e regional.

A ocorrência de novos registros de espécies de anfíbios anuros para a Savana

amapaense e a possibilidade de extinções locais, confrontada com a acelerada e intensa

destruição dos blocos vegetacionais remanescentes de formações abertas e florestais do

Estado do Amapá, apontam para uma necessidade urgente de ações de conservação e

inventários em áreas não amostradas.

A existência de estrutura de comunidades com relação a dieta e ao período de

atividade de vocalização e a ausência de estrutura com relação ao uso de habitat e

microhabitat, indicam que a plasticidade das espécies no uso do habitat e microhabitat

facilita a co-ocorrência diminuindo os efeitos da competição e permitindo a coexistência

local de espécies de anuros da Savana amapaense.

Os repertórios comportamentais exibidos pelas espécies de anuros da Savana

amapaense estão relacionados pelo acesso direto a fêmeas reprodutivas nos sítios de

vocalização e em encontros agonísticos. Esses comportamentos são descritos pela

primeira vez para as espécies Leptodactylus fuscus, Phyllomedusa hypochondrialis,

Hypsiboas punctatus e Rhinella margaritifera registrados em área de Savana amazônica

no Estado do Amapá. Desta forma, a realização de estudos futuros que permitam um

maior detalhamento dos comportamentos exibidos pelas espécies, podem auxiliar na

compreensão de padrões reprodutivos pouco explorados em áreas de Savana amazônica.

Adicionalmente, estudos biogeográficos, de filogeografia e de genética de

populações podem ajudar a elucidar as conexões históricas e o fluxo gênico entre as

populações de anuros das formações abertas e florestais da Savana amapaense,

proporcionando o aumento do conhecimento sobre a história de vida de espécies em

vastas áreas com ambientes naturais ainda pouco perturbados e, fornecendo subsídios

teóricos para medidas adequadas de conservação em outras áreas impactadas de Savana

amazônica.

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