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UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR
FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS
CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES
Diferenciación de las llamadas de anuncio en los cantos de machos de dos
poblaciones de Gastrotheca riobambae y su efecto preferencial sobre las
hembras en las provincias de Pichincha y Chimborazo
Trabajo de titulación previo a la obtención del título de Licenciado en Ciencias
Biológicas y Ambientales
Autor: Luis Fernando Cueva Roblez
Tutor: MSc. Javier Rodrigo Torres Jiménez
Quito, Febrero, 2019
ii
DERECHOS DE AUTOR
Yo, Luis Fernando Cueva Roblez en calidad de autor y titular de los derechos
morales y patrimoniales del trabajo de titulación “Diferenciación de las llamadas
de anuncio en los cantos de machos de dos poblaciones de Gastrotheca
riobambae y su efecto preferencial sobre las hembras en las provincias de
Pichincha y Chimborazo”, modalidad proyecto de grado, de conformidad con el
Art. 114 del CÓDIGO ORGÁNICO DE LA ECONOMÍA SOCIAL DE LOS
CONOCIMIENTOS, CREATIVIDAD E INNOVACIÓN, concedemos a favor de
la Universidad Central del Ecuador una licencia gratuita, intransferible y no
exclusiva para el uso no comercial de la obra, con fines estrictamente académicos.
Conservo a mi favor todos los derechos de autor sobre la obra, establecidos en la
normativa citada. Así mismo, autorizo a la Universidad Central del Ecuador para
que realice la digitalización y publicación de este trabajo de titulación en el
repositorio virtual, de conformidad a lo dispuesto en el Art. 144 de la Ley
Orgánica de Educación Superior. El autor declara que la obra objeto de la presente
autorización es original en su forma de expresión y no infringe el derecho de autor
de terceros, asumiendo la responsabilidad por cualquier reclamación que pudiera
presentarse por esta causa y liberando a la Universidad de toda responsabilidad.
Firma: _________________
Luis Fernando Cueva Roblez
C.C.: 1750511295
Dirección electrónica: luisfer_cueva @hotmail.com
iii
APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN POR PARTE DEL
TUTOR
Yo, Javier Rodrigo Torres Jiménez, en mi calidad de tutor del trabajo de
titulación, modalidad: Proyecto de Titulación, elaborado por Luis Fernando Cueva
Roblez; cuyo título es: Diferenciación de las llamadas de anuncio en los cantos
de machos de dos poblaciones de Gastrotheca riobambae y su efecto
preferencial sobre las hembras en las provincias de Pichincha y Chimborazo,
a la obtención del Grado de Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales;
considero que el mismo reúne los requisitos y méritos necesarios en el campo
metodológico y epistemológico, para ser sometido a la evaluación por parte del
tribunal examinador que se designe, por lo que lo APRUEBO, a fin de que el
trabajo sea habilitado para continuar con el proceso de titulación determinado por
la Universidad Central del Ecuador.
En la ciudad de Quito a los 14 días del mes de Enero del año 2019
Firma:______________
JAVIER TORRES
DOCENTE TUTOR
C.C.: 171671311-8
iv
APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN
El Tribunal constituido por: el Dr Iván Vinicio Jácome Negrete MSc. Y Juan
Francisco Rivadeneira Romero MSc.
Luego de receptar la presentación escrita del trabajo de titulación previo a la
obtención del título de Licenciado/a en Ciencias Biológicas y Ambientales
presentado por el señor Cueva Roblez Luis Fernando.
Con el título: DIFERENCIACIÓN DE LAS LLAMADAS DE ANUNCIO EN
LOS CANTOS DE MACHOS DE DOS POBLACIONES DE Gastrotheca
riobambae Y SU EFECTO PREFERENCIAL SOBRE LAS HEMBRAS EN LAS
PROVINCIAS DE PICHINCHA Y CHIMBORAZO.
Emite el siguiente veredicto: APROBADO.
Fecha: lunes, 18 de febrero de 2019
Para constancia de lo actuado firman:
Nombre Apellido Calificación Firma
Revisor 1 Iván Jácome Negrete ________
Revisor 2 Juan Francisco Rivadeneira ________
v
DEDICATORIA
Este trabajo lo dedico a mis padres por todo el apoyo y amor que me han
brindado, por todo el esfuerzo realizado para formarme como persona y
profesional, además a mi hermana uno de los más grandes amores de mi vida.
A mi familia y amigos que me han acompañado y me han brindado su ayuda en
el desarrollo del presente trabajo.
vi
AGRADECIMIENTO
Mis agradecimientos a todos los docentes de la Universidad Central del Ecuador
que a lo largo de mi carrera aportaron su conocimiento en mi formación
profesional y a la vez hicieron el excelente trabajo de hacerme enamorar de la
biología.
A la Msc. Pamela Rivera por ser una excelente guía, le agradezco por su ayuda,
orientación y por introducirme al fascinante mundo de la acústica, mil gracias.
A mi Tutor Msc. Javier Torres por toda la ayuda brindada en la realización de este
trabajo.
Al Museo Gustavo Orcés de la Escuela Politécnica Nacional, a Tatiana Jaramillo
y al Jardín Botánico de Quito, al Ing. David Aldás y a COLMITUR-EP por
permitirme desarrollar la investigación en sus establecimientos.
A todas las personas que me ayudaron en campo y en cada una de las fases de este
trabajo; Janeth López, Iván De la Cruz, Erick Acosta, Carolina López, Malki
Bustos, Michelle Estévez, Andrés Proaño, Andrés Espín, Sheyla Pastás y Paola
Sanhueza.
vii
INDICE GENERAL
(pág.) LISTA DE TABLAS ................................................................................................. viii
LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. ix
LISTA DE ANEXOS .................................................................................................... x
RESUMEN .................................................................................................................. xi
ABSTRACT ............................................................................................................... xii
INTRODUCCIÓN ........................................................................................................ 1
El caso de Gastrotheca riobambae ............................................................................. 3
METODOLOGÍA ......................................................................................................... 5
ARÉA DE ESTUDIO ................................................................................................ 5
DISEÑO DE LA INVESTIGACIÓN......................................................................... 6
POBLACIÓN Y MUESTRA ..................................................................................... 7
MÉTODOS ............................................................................................................... 7
GRABACIONES DE LOS MACHOS ................................................................... 7
TERRARIO EXPERIMENTAL ............................................................................ 8
FASE DE EXPERIMENTACIÓN ......................................................................... 8
ANÁLISIS ESTADÍSTICO ................................................................................... 9
RESULTADOS .......................................................................................................... 10
DISCUSION ............................................................................................................... 19
CONCLUSIONES ...................................................................................................... 23
RECOMENDACIONES ............................................................................................. 24
LITERATURA CITADA ............................................................................................ 25
ANEXOS .................................................................................................................... 30
viii
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Test de Shapiro-Wilk, donde se muestra los resultados de normalidad
para las variables a comparar entre las poblaciones……………………………...10
Tabla 2. Estadística descriptiva utilizada en las vocalizaciones de los machos de la
Provincia de Pichincha (Jardín botánico) y Chimborazo (Laguna de Colta), se
representan valores como: media, desviación estándar, mínima y máxima……..14
Tabla 3. Tabla para realizar Chi cuadrado con preferencias de las hembras
calculadas, observadas y porcentajes…………………………………………….18
ix
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Ubicación de las dos localidades donde se desarrollaron los puntos de
grabación de audios de machos cantores, y experimentos de la preferencia de las
hembras hacia las llamadas de anuncio de los machos……………………………6
Figura 2. (A) Espectrograma y (B) Oscilograma del canto de machos de
G.riobambae Chimborazo – Laguna de Colta…………………………………...11
Figura 3. Parámetros medidos por cada pulso, frecuencia final, frecuencia inicial y
duración de cantos de machos de la Laguna de Colta……………………………12
Figura 4. (A) Espectrograma y (B) Oscilograma del canto de machos del Jardín
Botánico de Quito………………………………………………………………..13
Figura 5. Parámetros medidos por cada pulso, frecuencia final, frecuencia inicial y
duración de cantos de machos del Jardín Botánico de Quito…………………….13
Figura 6. Diseño box-plot comparación de la duración de los cantos de los machos
de las Provincias de Chimborazo y Pichincha…………………………………...15
Figura 7. Diseño box-plot comparación de la frecuencia final en los cantos de los
machos de las Provincias de Chimborazo y Pichincha…………………………..16
Figura 8. Diseño box-plot comparación de la cantidad de pulsos en los cantos de
los machos de las Provincias de Chimborazo y Pichincha………………………17
Figura 9. Diseño box-plot comparación de la frecuencia inicial en los cantos de
los machos de las Provincias de Chimborazo y Pichincha………………………17
x
LISTA DE ANEXOS
Anexo A. Permiso de experimentación in situ, Ministerio del Ambiente……….30
Anexo B. Permiso Laguna de Colta……………………………………………...32
Anexo C. Permiso Jardín Botánico de Quito………………………………….....33
Anexo D. Aval Ético emitido por el comité de Ética de la Universidad Central del
Ecuador…………………………………………………………………………..34
Anexo E. Hembras de Gastrotheca riobambae………………………………….35
Anexo F. Terrario experimental………………………………………………….35
Anexo G. Respuestas de las Hembras a los diferentes estímulos auditivos……...36
Anexo H. Matriz colecta de datos para grabaciones en campo…………………..37
Anexo I. Matriz toma de datos para experimentación en campo………………...38
xi
TITULO: Diferenciación de las llamadas de anuncio en los cantos de machos de
dos poblaciones de Gastrotheca riobambae y su efecto preferencial sobre las
hembras en las provincias de Pichincha y Chimborazo
Autor: Luis Fernando Cueva Roblez
Tutor: MSc. Javier Rodrigo Torres Jiménez
RESUMEN
Gastrotheca riobambae es una rana endémica del Ecuador habita en la región
Andina. Esta especie puede estar afectada por el crecimiento urbano y agrícola en
su área de distribución. La presente investigación busca determinar el efecto que
tiene la variación de los llamados de anuncio de los machos de Gastrotheca
riobambae en la elección de las hembras por determinado canto en dos distintas
localidades. El trabajo de campo fue realizado en el Jardín Botánico de Quito y en
la laguna de Colta en Riobamba, donde se realizaron dos puntos permanentes de
muestreo por lugar. Se obtuvo un total de 63 grabaciones de machos, que variaron
en las frecuencias, la duración del canto, el tiempo y la duración de cada pulso; el
único factor que no presentó una variación fue el número de pulsos. Aun cuando
existe una diferencia significativa en los cantos de los machos de ambas
localidades, no existe una preferencia de las hembras locales.
Palabras clave: Gastrotheca riobambae, CANTOS / LLAMADOS DE
ANUNCIO / PREFERENCIA ACÚSTICA.
xii
TITLE: Differentiation of the advertisement calls in the male songs of two
populations of Gastrotheca riobambae and its preferential effect on the females in
the provinces of Pichincha and Chimborazo
Author: Luis Fernando Cueva Roblez
Tutor: MSc. Javier Rodrigo Torres Jiménez
ABSTRACT
Gastrotheca riobambae is an endemic frog of Ecuador inhabits in the Andean
region this species can be affected by the urban and agricultural growth in its
distribution area. The present investigation seeks to determine the effect that the
variation of the advertisement calls of the males of Gastrotheca riobambae has on
the election of females for the specific song of the different localities. The work in
the field was carried out in the Botanical Garden of Quito and in the Laguna de
Colta in Riobamba, where two permanent sampling points were made per place. A
total of 63 recordings of males were obtained, which varied in the frequencies, the
duration of the song, the time and the duration of each pulse; The only factor that
did not present a variation was the number of pulses. Even though there is a
significant difference in the songs of the males of both places, there is no
preference of local females.
Keywords: Gastrotheca riobambae, SONGS / ADVERTISEMENT CALLS /
ACOUSTIC PREFERENCE.
1
INTRODUCCIÓN
La serranía ecuatoriana posee ecosistemas variados con climas diferentes, con 41
tipos de formaciones vegetales (MAE 2013), que son atribuidas a la presencia de
la Cordillera de los Andes (Armesto y Señaris 2017). Estos sistemas montañosos
han sido considerados como un sistema de islas por las diferencias ambientales
que presentan y por el establecimiento de ciudades (Armesto y Señaris 2017).
En esta región existe una fuerte presión antrópica en los diferentes ambientes
ocasionada principalmente por el desarrollo urbano y agrícola, lo cual provoca el
consecuente intercambio de flora nativa por pastizales o cultivos exóticos,
disminuyendo la cantidad de hábitats disponibles para la fauna local (Yánez-
Muñoz 2005). Este fenómeno ocasiona un aislamiento entre poblaciones, además
de influenciar en variables ambientales como la temperatura y humedad (Pröhl et
al. 2007). Todos estos micro-hábitats que se crean a lo largo de los parches de
bosques en los Andes influyen en la existencia de una alta riqueza de especies de
anuros, además de un alto endemismo y muy pocas especies compartidas entre
sitios (Armesto y Señaris 2017).
Los patrones de distribución y las barreras geográficas influyen en el aumento de
la variabilidad entre especies de anuros, inclusive a nivel de la acústica entre
poblaciones (Kaefer y Lima 2012). Esta diferencia acústica puede reflejar la
adaptación de la especie a las nuevas características del medio donde se encuentra
(Kaefer y Lima 2012).
La manifestación de sonidos en anuros es principalmente una característica de los
machos, los mismos que emiten diferentes tipos de cantos con distintas funciones,
tales como la defensa de territorio, evitar depredadores y llamadas de anuncio
(Forti et al. 2017). Las llamadas de anuncios son uno de los cantos más
importantes, usados por los anuros en la selección sexual, ya que funcionan como
indicadores de una serie de características, como la temperatura del lugar donde se
encuentran, caracteristicas del hábitat y otras características intrínsecas tales como
2
el tamaño corporal, el buen estado de salud, el tamaño y estado de sus pulmones,
laringe, así como también de la buena genética del individuo (Köhler et al. 2017).
La variación en el canto de una misma especie entre diferentes localidades se
puede producir debido a los cambios de temperatura, distancias geográficas o
presencia de barreras entre localidades (Kaefer y Lima 2012). Es conocido que
especies hermanas de anuros que se encuentran simpátricamente distribuidas,
generan comúnmente diferencias en las llamadas de anuncio (Littlejohn y Watson
1974). Estos llamados para encontrar pareja son específicos para cada especie al
igual que las respuestas fonotácticas (respuestas a estímulos auditivos) de las
hembras reproductivas, por lo tanto, en anuros el canto constituye el mayor
mecanismo de aislamiento reproductivo previo al apareamiento (Littlejohn y
Watson 1974).
La diversificación del canto en anuros es una característica evolutiva importante
porque ha permitido la reducción de la competencia acústica entre ellos (Silva y
Eliosa 2013). Estas formas distintas de cantos se dan porque producen silbidos,
trinos, repetición de notas, o diferentes tipos de notas, que combinadas forman
emisiones acústicas únicas (Bernal et al. 2004), pueden ser caracterizadas y
diferenciadas gracias a la variación en el número de notas, pulsos, frecuencia,
intervalos y duración (Almendáriz y Batallas 2012).
Algunos patrones divergentes del canto en los machos están ligados a la
variabilidad geográfica (Simões et al. 2008) y han sido observados al analizar ríos
amazónicos brasileños como barreras entre poblaciones. En el estado de
Rondonia-Brasil, se encontrós individuos que emitían llamadas compuestas por
dos notas a un lado del río, mientras que en el otro lado, los individuos producen
llamados compuestos por cuatro notas (Simões et al. 2008). Se ha observado que
las llamadas de anuncio de Dendrobates granuliferus son diferentes
estructuralmente en el sur y en el centro de Costa Rica (Pröhl et al. 2007). Y se
conoce también de dos poblaciones diferenciadas geográficamente de
Dendrobates pumilio, una al norte de Costa Rica y otra en Panamá en las que se
presume un aislamiento reproductivo pre-cigótico por la diferencia acústica que
presentan (Pröhl et al. 2007).
3
Las ranas túngara hembras (Physalaemus pustulosus) tienen preferencia por los
llamados de anuncio de los machos locales más que de machos de diferentes
localidades. Esta selección por parte de las hembras nos da constancia de la
preferencia diferencial por parte de los individuos de una misma especie, y que
existe una diferencia en las señales acústicas entre localidades (Prohl et al. 2006).
Este sistema de reconocimiento es bastante conocido entre los anuros, y es
denominado por sus siglas en inglés SMRS (Specific Mate Recognition System)
(Paterson 1980). De esta manera podemos ejemplificar diferencias acústicas que
se encuentran presentes entre poblaciones separadas geográficamente.
El caso de Gastrotheca riobambae
La rana marsupial Gastrotheca riobambae (Fowler 1913) es una especie endémica
del Ecuador, habita frecuentemente cerca de sitios disturbados asociados a
sotobosque como: pastizales para ganado vacuno, caballar, y acequias (Ramírez y
Rodriguez 2011). Tiene un rango de distribución sumamente amplio, ubicado
específicamente en la región Andina ecuatoriana (Chasiluisa et al. 2016), Yse
conoce de varias poblaciones principalmente en las regiones de Bosque Montano
Occidental, Matorral Interandino, en las provincias de Bolívar, Carchi, Cotopaxi,
Imbabura, Pichincha, Tungurahua y Santo Domingo de los Tsáchilas; en un rango
altitudinal comprendido desde los 1800 a los 3220 msnm (Chasiluisa et al. 2016).
El canto de anuncio de Gastrotheca riobambae y Gastrotheca pseutes descrito por
Carvajal (2010) consiste en una nota larga que puede o no estar acompañada por
notas secundarias. La nota larga presenta una duración de entre 0.66 y 1.32 s y
está compuesta por 25 a 52 pulsos, que duran entre 5.46 y 9.94 ms y se repiten en
un intervalo de 2.03 y 53.21 ms. Además, la frecuencia fundamental se encuentra
entre los 457.51 y 718.54 Hz y la dominante entre los 1073.44 y 1434 Hz. En
cuanto a las notas secundarias se encuentran en un número de hasta tres y están
formadas por máximo cuatro pulsos cada una (Carvajal 2010).
4
El intervalo entre cantos, duración, pulsos, intervalo entre pulsos y la tasa de
repetición del pulso son las variables del canto de G. riobambae que según
Carvajal (2010) están correlacionadas con los diferentes temperaturas que se
pueden encontrar a lo largo de la región Sierra del Ecuador.
Las variables de temperatura, geografía y cobertura vegetal que cambian entre
localidades, actúan produciendo variación en la forma estructural del canto de los
anuros, por consiguiente entre localidades se obtiene cantos con frecuencias,
pulsos o intervalos distintos (Pröhl et al. 2007). Estas diferencias pueden actuar en
pro de la especie como una adaptación al medio donde se encuentran, pero a su
vez pueden actuar en el aislamiento reproductivo de las diferentes poblaciones
(Littlejohn y Watson 1974, Kaefer y Lima 2012).
Sin embargo, aún son escasos los estudios bioacústicos que analizan la preferencia
de las hembras hacia los cantos de los machos simpátricos (Batallas y Brito 2016),
especialmente en especies andinas ya que la mayoría de estudios son enfocados en
especies amazónicas o de sitios tropicales (Yánez-Muñoz 2005). La rana
marsupial G. riobambae constituye una especie de anuro altamente afectado por la
fragmentación de hábitats en los andes y se encuentra en estado de conservación
“en peligro” según la UICN (2017), por lo que estudios asociados a esta especie
son muy necesarios e importantes.
Los resultados del presente estudio hacen posible conocer las preferencias de las
hembras de dos poblaciones de G. riobambae sobre distintos cantos de machos.
Esto implicaría de alguna manera que estas poblaciones presentan un aislamiento
reproductivo que podría atribuirse a la pérdida de conectividad a lo largo de su
territorio, debido a una serie de factores como: el avance de las fronteras agrícola
y urbana así como la falta de corredores biológicos.
Con estos antecedentes, como objetivo general se plantea determinar el efecto
que tiene la variación de los llamados de anuncio de los machos de Gastrotheca
riobambae, en la selección de las hembras por determinado canto de distintas
localidades. Los objetivos específicos son: (1) caracterizar los llamados de
anuncio de los individuos machos de ambas localidades; (2) comparar la
estructura de los cantos de los machos de las dos poblaciones bajo estudio, y (3)
5
analizar la respuesta comportamental de las hembras frente a los diferentes
estímulos acústicos de los machos en ambas localidades.
Al tratarse de un estudio experimental, también se plantean las siguientes
hipótesis:
H1: La variación en los llamados de anuncio de los machos de Gastrotheca
riobambae influye en la selección de las hembras a los machos de una u otra
localidad.
H0: La variación en los llamados de anuncio de los machos de Gastrotheca
riobambae no influye en la selección de los machos de una u otra localidad por
parte de las hembras.
METODOLOGÍA
ARÉA DE ESTUDIO
El trabajo de campo fue realizado en dos puntos de muestreo, el primero fue el
Jardín Botánico de Quito, ubicado en el Parque La Carolina al norte de la ciudad
de Quito (Figura 1), en la provincia de Pichincha ubicado en las coordenadas:
00°13′45.8400″S 078°31′27.1200″O (GAD Quito 2018), con una temperatura
media anual de 13.7°C, precipitaciones de 621 mm y está ubicado a 2850 msnm
(GoRaymi 2017).
El otro punto de muestreo fue la laguna de Colta (Figura 1), ubicada a 20 km al
noroccidente de Riobamba y a 3 km de la cabecera cantonal Cajabamba, en las
coordenadas: 1°42′S 78°45′O, con una temperatura media anual de 10.5 ° C,
precipitaciones de 1273 mm respectivamente y está ubicado a 3212 msnm
(GoRaymi 2017).
6
Figura 1. Ubicación de las dos localidades donde se desarrollaron los puntos de grabación de
audios de machos cantores, y experimentos de la preferencia de las hembras hacia las llamadas de
anuncio de los machos. Elaborado en: QGIS 2.18.20
DISEÑO DE LA INVESTIGACIÓN
Con el objetivo de conocer el efecto que tiene la supuesta variación en los cantos
de los machos en la selección de las hembras, el diseño de la presente
investigación es un estudio clínico controlado aleatorio paralelo.
7
POBLACIÓN Y MUESTRA
La población comprende todos los machos que fueron grabados de las dos
provincias y las hembras capturadas en las provincias de Pichincha y Chimborazo.
La muestra está constituida por un total de 63 grabaciones; de éstas, 43
grabaciones de machos cantores fueron obtenidas en la provincia de Chimborazo-
Colta y 20 grabaciones se obtuvieron de la provincia de Pichincha-Quito.
Además, las respuestas al estímulo auditivo de ocho ejemplares vivos hembras
(cinco en Chimborazo y tres en Pichincha). Este número bajo en la cantidad de
hembras responde a la dificultad de encontrarlas en campo y va acorde a otros
estudios relacionados, en los que se han utilizados entre 4 y 20 individuos, y en
casos excepcionales hasta 30 en periodos de uno o dos años (Sinsch y Joermann
1989, Márquez y Bosch 1997, Ryan y Rand 2003, Prohl et al. 2006).
Para el desarrollo de los análisis en cuanto a los datos de cantos, se excluyeron
audios donde no se diferenciaban los cantos del ruido ambiental y audios donde
existían coros de machos y cantos mezclados entre sí. En cuanto a las hembras se
excluyeron aquellas que fueron encontradas con huevos o renacuajos en sus
marsupios.
MÉTODOS
GRABACIONES DE LOS MACHOS
Se establecieron puntos permanentes de grabación dependiendo de la actividad
vocal percibida en cada uno de los lugares (Batallas y Brito 2016). Por lo que se
establecieron 2 puntos en cada localidad, en los horarios de 18:00 – 22:00 debido
a la actividad vocal escuchada en este periodo de tiempo.
Las grabaciones fueron realizadas con un micrófono unidireccional Sennheiser
(Sennheiser electronic GmbH & Co. KG, Wedemark, Alemania), una grabadora
digital Zoom H3 (Zoom North America, Hauppauge, NY, USA) y una grabadora
Song meter SM2 (Wildlife Acoustics, Maynard, MA, USA).
8
Se seleccionaron cantos de las secuencias grabadas en campo en las dos
localidades y se analizaron las variables acústicas como: duración de los cantos,
tiempo entre notas, pulsos, duración de los pulsos, tiempo entre pulsos y
frecuencias utilizando los programas informáticos Audacity (Mazzoni 2017) y
Raven Pro 1.5 (Charif et al. 2004).
TERRARIO EXPERIMENTAL
Previo a la fase de experimentación de selección sexual en hembras de G.
riobambae, se diseñó y ensambló un terrario armable de 70 cm de largo x 35cm
de ancho y 70 cm de alto, con barras de aluminio 40/20 y tablas triplex forradas
en papel contac para facilitar la limpieza del terrario después de cada experimento.
En la mitad del terrario, se ubicó un embudo plástico, y en cada extremo de la
caja un parlante Jbl clip 2 (Harman International Industries, USA). Mediante una
cámara de video Mega Speed HHC X4 PRO (Mega Speed Corp, USA) se filmó
cada uno de los experimentos desde la parte superior del terrario, la cual tenía una
tapa con una abertura de 20 cm de diámetro para realizar las observaciones y
grabaciones de comportamiento (Terán-Valdéz 2008).
FASE DE EXPERIMENTACIÓN
Todos los experimentos fueron realizados in situ (en campo). Para ambientar los
terrarios se colocaron hojarasca y plantas de la zona de recolección de los
individuos que sirvieron para cubrir los parlantes que reproducían los cantos
(Cadena y García 2012).
Para realizar los experimentos, se capturaron hembras en los mismos puntos
donde se realizó el muestreo acústico. Cada individuo hembra fue capturada
manualmente e inmediatamente colocada en el terrario previamente descrito, se
les permitió un tiempo de aclimatación al terrario y se procedió a realizar el
experimento.
Se colocó a la hembra en el centro del terrario, bajo un embudo plástico con el
objetivo de mantener la hembra en un punto central del terrario, mientras se
9
reproducían las grabaciones (Littlejohn y Watson 1974), por un periodo de tres
minutos, seguidamente fue liberada y se observó su respuesta (Terán-Valdéz
2008). Cada hembra fue separada con el objeto de no volver a capturarlas,
finalmente al cambiar de hembra se realizaba una limpieza total del terrario con
alcohol al 70% se esperaba que se evapore y se limpiaba con la finalidad de
mantener la asepsia del terrario y evitar contaminación de fluidos.
Cada prueba se inició con un experimento de respuesta control, en la cual se mide
si la hembra puede discriminar el canto del macho de su especie de cualquier otro
ruido del terrario. Para lo cual se presentó un sonido en blanco en un parlante
(sonido formado de frecuencias al azar) y un canto de anuncio conespecífico en el
otro parlante (Terán-Valdéz 2008).
Para determinar la elección de las hembras se establecieron algunos parámetros de
respuesta: si la hembra se aproxima a menos de 10 cm del parlante será
considerada como una respuesta positiva; se considerará una no elección o
respuestas negativas, si la hembra no se mueve del centro durante 5 minutos; si la
hembra se mueve pero no se acerca a ningún parlante durante 5 minutos; si llega
al parlante siguiendo la pared; y como último se consideró si la hembra se sube a
las paredes de la caja (Terán-Valdéz 2008). Se realizaron 5 ensayos por individuo
sin contar el ensayo control.
Una vez finalizado el experimento la hembra fue inmediatamente liberada en el
sitio donde fue capturada.
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
Audios
Todos los datos fueron tabulados en una tabla de Microsoft Excel, 2013,
seguidamente se realizó la prueba de normalidad de Shapiro-Wilk de las variables
a comparar de los cantos.
Se realizó estadistica descriptiva con los datos obtenidos y se la resumió en una
tabla donde se presenta la media, desviación estándar, minima y máxima en las
variables que se presentan en rangos (duración de los pulsos, tiempo entre pulsos
10
y frecuencias). Para comparar entre las diferentes variables de los cantos, se
realizó T de muestras independientes para los paramétricos y U de Mann-Whitney
para los no paramétricos, para determinar si existen diferencias significativas entre
las dos poblaciones estudiadas al igual que diagramas de cajas.
Experimentos
Al tener variables cualitativas para los experimentos se realizó un cuadro de 2 x 3
con las respuestas observadas (i: Positivo para Colta, ii: Positivo para Quito y, iii:
No elección), se calculó los valores esperados, además de sus respectivos
porcentajes y se realizó la prueba de Chi Cuadrado en el programa SPSS.
RESULTADOS
En cuanto a la prueba de normalidad Shapiro-Wilk (Tabla 1), se obtuvo que la
duración de los cantos y la frecuencia final presentaron una distribucion no
normal a diferencia de los pulsos y la frecuencia inicial que presentaron una
distribución normal.
Tabla 1. Test de Shapiro-Wilk, donde se muestra los resultados de normalidad
para las variables a comparar entre las poblaciones.
Localidad Shapiro-
Wilk
Duración de los
cantos
Colta 0,05
Quito 0,02
Pulsos Colta 0,08
Quito 0,19
Frecuencia
inicial
Colta 0,73
Quito 0,88
Frecuencia
final
Colta 0,01
Quito 0,08
11
Caracterización de los cantos
En la Laguna de Colta se registraron un total de 33 cantos, distribuidos en 43
grabaciones (cada canto es atribuido potencialmente a un individuo distinto).
Los cantos presentan una frecuencia inicial de 445,60 ± 43,21 Hertzios (Hz) y una
frecuencia final de 2027,72 ± 477,84 Hz (Figura 1); con una duración de 1,36 ±
0,25 segundos (s) cada canto con intervalos de 2,35 ± 1,99 s por canto,
conformado por 40 ± 6 pulsos (Figura 2) con una duración de 12,17 a 24,90
milisegundos (ms) y con intervalos de 10,79 a 51,97 ms, entre pulsos. Los cantos
pueden estar o no acompañados de notas secundarias extras, estas notas
secundarias usualmente son tres y acompañan al canto principal al final; tienen
una frecuencia inicial de 630,2 ± 41,64 Hz, y una frecuencia final de 2076,7 ±
35,29 Hz; con una duración de 47 ± 10,69 ms y con intervalos de 485 ± 59,39 ms
(Tabla 2).
Figura 2. (A) Espectrograma y (B) Oscilograma del canto de machos de G.riobambae
Chimborazo – Laguna de Colta.
12
Figura 3. Parámetros medidos por cada pulso, frecuencia final, frecuencia inicial y duración de
cantos de machos de la Laguna de Colta.
En el Jardín Botánico de Quito, se registraron un total de 46 cantos, distribuidos
en 20 grabaciones.
Los cantos presentaron una frecuencia inicial de 349,42 ± 60,95 Hz, una
frecuencia final de 1679 ± 194,30 Hz (Figura 3); con una duración de 0,89 ± 0,19
s, con intervalos de 2,89 ± 1,18 s por canto, conformado por 39 ± 6 pulsos (Figura
4) con una duración de 6,91 a 19,8 ms, por pulso y con intervalos de 5,07 a 28,37
ms, entre pulsos. Los cantos pueden estar o no acompañados de notas secundarias
extras, estas notas secundarias son tres y acompañan al canto principal al final;
cada una con un pulso, con frecuencia inicial de 580,6 ± 182,9 Hz; una frecuencia
final de 1230,025 ± 241,36 Hz; con una duración de 65 ± 34,91 ms y con
intervalos de 328 ± 144,95 ms (Tabla 2).
13
Figura 4. (A) Espectrograma y (B) Oscilograma del canto de machos del Jardín Botánico de
Quito.
Figura 5. Parámetros medidos por cada pulso, frecuencia final, frecuencia inicial y duración de
cantos de machos del Jardín Botánico de Quito.
Hubo dos casos particulares en los que un individuo realizó un canto con 4 notas
secundarias con cuatro pulsos en la nota inicial y tres en la nota final; y otro en el
que el individuo realizó un canto con 5 notas secundarias con un pulso cada una, a
excepción de la final que tuvo dos pulsos.
14
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15
La duración de los cantos entre Pichincha y Chimborazo son estadísticamente
diferentes ya que el valor de P = 0,00, no es mayor a 0.05 y la U de Mann
Whitney = 55,50 (Figura 5). Para el caso de la frecuencia final, la U de Mann
Whitney es de 255, y el valor de P = 0,00 (Figura 6). En los dos casos el valor de
P no es mayor a 0,05, observandosé diferencias estadísticas en estas dos variables
entre las localidades estudiadas.
Figura 6. Diseño box-plot comparación de la duración de los cantos de los machos de las
Provincias de Chimborazo y Pichincha. La mediana de la duración de los cantos de Colta se
encuentra a la altura de los valores máximos de Quito y la mediana de Colta se encuentra se
encuentra a la altura de los valores mínimos de Quito.
16
Figura 7. Diseño box-plot comparación de la frecuencia final en los cantos de los machos de las
Provincias de Chimborazo y Pichincha. La mediana de Colta se encuentra mucho más arriba que la
mediana de los datos de Quito, por lo que se asume frecuencias más altas que en Quito, además
que los valores máximos y mínimos son totalmente diferentes.
En cuanto a los pulsos, la T de student para muestras independientes dio un valor
de 0,12 y el valor de P = 0,90 (Figura 7) y debido a que el valor de P es mayor a
0,05 los pulsos entre las dos poblaciones no presentan diferencias significativas.
La frecuencia inicial presentó un valor de T de 7.05 el P = 0,00 (Figura 8), y
debido a que el valor de P no es mayor a 0,05 se observa diferencias
estadísticamente significativas.
17
Figura 8. Diseño box-plot comparación de la cantidad de pulsos en los cantos de los machos de las
Provincias de Chimborazo y Pichincha. Las medianas de las dos localidades están casi a la misma
altura, además los valores mínimos y máximos son casi parecidos, por lo que no se ve mucha
variacion en estos dos grupos de datos.
Figura 9. Diseño box-plot comparación de la frecuencia inicial en los cantos de los machos de las
Provincias de Chimborazo y Pichincha. La mediana de los datos de Colta se encuentra mucho más
18
arriba que en los datos de Quito, por lo que se asume frecuencias más altas para Colta y as bajas
para Quito además los valores mínimos y máximos de las dos localidades son totalmente
diferentes.
Experimentos
Entre las dos localidades que fueron muestreadas se realizaron un total de 42
ensayos (25 para Colta y 17 para Quito). En la tabla realizada para calcular el Chi
Cuadrado se utilizaron las preferencias observadas y se calculó los porcentajes
que en cuanto a Colta mostró que el 32% de las pruebas realizadas a las hembras,
prefirieron los cantos de los machos de su misma localidad, el 28% fueron
preferencias a los cantos de los machos de Quito y el 40% fueron no elecciones.
En cuanto a los ensayos realizados en Quito, el 17,6% fueron elecciones a los
cantos de Colta, el 29,4% de los ensayos de las hembras fueron preferencias a los
machos de Quito y el 52,9% fueron no elecciones. El resultado del Chi Cuadrado
fue de 1,178 y con un valor de P = 0,55 por lo que se asume que no hay
diferencias estadísticamente significativas en la preferencia de las hembras por los
cantos de los machos de una u otra localidad.
Tabla 3. Tabla para realizar Chi cuadrado con preferencias de las hembras
calculadas, observadas y porcentajes.
Preferencia
Total Colta Negativo Quito
Localidad Colta Count 8 10 7 25
Expected Count
6,5 11,3 7,1 25,0
% within
Localidad
32,0% 40,0% 28,0% 100,0%
Quito Count 3 9 5 17
Expected Count
4,5 7,7 4,9 17,0
% within Localidad
17,6% 52,9% 29,4% 100,0%
Total Count 11 19 12 42
Expected Count
11,0 19,0 12,0 42,0
% within Localidad
26,2% 45,2% 28,6% 100,0%
19
DISCUSION
Los machos de la Provincia de Chimborazo presentaron frecuencias inicial y final
más altas, duración de los cantos, duración de los pulsos y el tiempo entre los
pulsos fueron más amplios que los machos de la Provincia de Pichincha. Por otra
parte la cantidad de pulsos entre machos de las dos localidades fueron iguales. Un
dato interesante fue que los machos de Quito presentaron una mayor amplitud en
sus cantos. Estas diferencias coinciden con estudios donde existe una variación
entre cantos latitudinalmente de sur a norte (Bernal et al. 2005) o de norte a sur y
además presentan una variación altitudinal (Bionda et al. 2006). Los caracteres
que varían entre ejes latitudinales o altitudinales son la duración del canto, el
número de notas por canto y la frecuencia pero con una estructura igual en los
cantos entre las diferentes localidades.
Esta variación puede darse por las diferencias que presenta cada lugar en el que
habitan las poblaciones, ya que la vegetación varía en cuanto a tamaño y esto
afecta el desplazamiento del sonido, por lo que además produce una
diferenciación en el entorno acústico específico que existe en cada hábitat
(Castellano et al. 2003). Es conocido que la frecuencia del canto es una de las
caracteristicas importantes al momento de la propagación del sonido, por lo que
frecuencias altas suelen desplazarse menos que las frecuencias más bajas
(Castellano et al. 2003). Esto explicaría la variacion de las frecuencias en las dos
localidades estudiadas. Las frecuencias en la Laguna de Colta siempre tendieron a
ser mayores, por lo que podemos suponer que es debido a la flora baja que existe
en el lugar, y que los cantos no tenían la necesidad de desplazarse tanto para ser
escuchados, a diferencia de la vegetación en la localidad escogida en Quito donde
tenemos vegetación alta y con mayor presencia de árboles, por esto la prevalencia
de frecuencias más bajas ya que las vocalizaciones necesitan llegar más lejos para
ser escuchadas por las hembras. Cabe recalcar que la estructura de la vegetación
evidentemente ocurre como resultado de una modificación antrópica en los dos
lugares.
20
Los pulsos también varian cuando cambia la vegetación de un lugar; una tasa de
pulso más rápida se observa en hábitats abiertos, y pulsos más lentos en
vegetación más abundante (Lougheed et al. 2006). Es lógico entonces asumir que
si la tasa de pulsos es más lenta la duración del canto se prolonga más y si el pulso
es más rápido la duración del canto será más corta. Esto difiere con el presente
estudio ya que los machos de Colta al habitar un lugar donde la vegetación es más
baja y es un lugar más abierto, la duración del canto fue mayor que los machos de
Quito, donde la vegetación es más alta y más abundante, con presencia de árboles.
Esta diferencia es posible que se deba a que los individuos de Quito se
encontraban alejados unos de otros a diferencia con los de Colta, donde los
machos tendrían más competencia ya que es fácil encontrar coros de machos con
presencia de hembras.
La temperatura puede ser también una variable a tomar en cuenta al momento de
analizar esta diferenciación entre cantos debido a que en el estudio de Valetti et al.
(2013) se menciona que aumentar la temperatura disminuye la duración del canto,
(aproximadamente 14,2 milisegundos por cada grado centígrado) y sus
características como: duración e intervalo de los pulsos . Estas mismas variables
acústicas presentaron una variación entre Quito y Colta, las cuales tienen una
variacion de hasta 3.2°C en la temperatura promedio anual, siendo Quito la
localidad con mayor temperatura y la que presentó las características del canto ya
mencionadas más cortas.
En el presente estudio aunque no se tomó en cuenta el tamaño corporal de los
individuos, cabe mencionar que se pudo ver fácilmente que las hembras de Quito
son considerablemente más grandes que las hembras de Colta, por lo que se
podría asumir lo mismo de los machos; esta condición es importante porque el
tamaño corporal es una variable que está relacionada con la emisión del sonido en
los anuros (Lougheed et al. 2006). Además se lo puede considerar de gran
importancia para los factores de selección sexual basados en el canto, como por
ejemplo cito lo observado en Dendrobates pumilio, las que aumentaban de tamaño
corporal al dirigirse hacia el sur de Costa Rica y éstas mismas poblaciones emiten
llamados con frecuencias más bajas, pero los cantos son más largos y lentos que
las poblaciones que habitan en el norte donde los individuos son más pequeños
21
(Pröhl et al. 2007). De igual manera, las frecuencias más bajas estuvieron
presentes en los machos de Quito para los cuales se asume un mayor tamaño
corporal que sus conespecificos de Colta.
Esta variación en las características sonoras producidas por el tamaño corporal
tiene que ver con la anatomía del individuo ya que las contracciones producidas
por el tronco y la laringe son las que permiten el paso de aire desde los pulmones
hacia los sacos vocales para construir el sonido (Valetti et al. 2013), estas
estructuras corporales pueden variar dependiendo del tamaño del individuo por lo
que pueden contraerse más o menos permitiendo mayor o menor paso del aire, en
este contexto dependería también de la temperatura del lugar que las partes ya
mencionadas puedan expandirse y contraerse (Valetti et al. 2013). Por lo tanto al
comparar lugares que tengan diferencias en variables geográficas y ambientales es
lógico que los anuros tengan diferentes características físicas y por lo tanto emitan
vocalizaciones con diferentes características.
Por la complejidad que se ve en la interpretación y la estructuración de llamadas
por parte de las hembras, los machos tienden a ajustar y variar ciertas
características de los cantos que resulten más llamativos para las hembras, y así
sobresalir de entre sus competidores (Bateson y Healy 2005). Además, se ha visto
en las ranas túngara que las hembras prefieren cantos que reflejen más
complejidad y esfuerzo (Akre y Ryan 2010). Por estas razones en Quito hubo dos
casos particulares en que los machos producían variacion en el canto, esta
variación solo fue en notas secundarias y una vez en todo el canto registrado.
Existe un gran potencial en la evolución de la llamada para iniciar la divergencia
entre poblaciones, ya que es de gran importancia al momento del apareamiento y
juega un gran papel para el aislamiento reproductivo pre-cigótico (Pröhl et al.
2007), por esto Lougheed et al. (2006) hace énfasis en considerar la evolucion de
los SMRS como una causa de importancia para la evolucion y especiación en
anuros mas no como un efecto secundario al cambio morfológico o genético.
No existen estudios en cuanto a los efectos del ruido urbano en las llamadas de los
anuros, pero se ha documentado en otros grupos taxonómicos como aves que el
ruido urbano causa un aumento en la amplitud de las llamadas según el nivel de
22
urbanización, con la finalidad de eliminar las deficiencias que causa en la
comunicación el ruido producido por la urbe (Brumm 2004).
En cuanto a la preferencia acústica de las hembras, no se encontraron diferencias
significativas entre los cantos de ambas localidades. Esta falta de preferencia por
el canto del macho conespecífico se puede deber a que al momento de elegir
pareja las hembras deben captar las señales acústicas compuestas de varias
características emitidas por los machos con las cuales ellas deben formar una
representación objetiva de la señal y la ubicación de donde esta viene (Ryan y
Taylor 2014). Particularmente cuando existen coros las hembras necesitan
estructurar sus llamadas conespecíficas, y al asignar las diferentes partes que
componen la llamada, no siempre la construcción de la llamada es la correcta
(Taylor y Ryan 2014). Esta es una de las posibles causas de las “No elecciones” o
de que no se haya visto preferencia por los machos de una u otra localidad, ya que
algunas hembras ante el estrés del experimento no formaron bien la llamada de los
machos de su especie.
Según Taylor (2017) las hembras tienen preferencias específicamente por las
tasas de pulso correspondiente a la vocalización de su misma especie; esta puede
ser otra de las razones por las que en este estudio no existió una preferencia
estadísticamente significativa por parte de las hembras, ya que las llamadas de los
machos de ambas localidades no presentaron variaciones en el número de pulsos.
Una de las teorías planteadas para interpretar las preferencias de las hembras por
ciertas vocalizaciones es que la hembra tiene una plantilla o molde del canto y las
características que este debe tener específicamente para reconocer a los machos de
su especie, con este molde interno compara los cantos que llegan hasta ella, pero
al tener varios machos cantores al mismo tiempo, se presume que las hembras
comparan entre cantos directamente, y no con el molde interno que poseen (Ryan
y Taylor 2014). Para facilitar este proceso debido a que muchas veces los cantos
difieren en varios atributos, comparan cada atributo entre caracteres iguales. En
este punto deben existir caracteristicas que representen ventajas el canto de los
machos por lo que la decisión de la hembra debe ser lo más precisa posible
(Bateson y Healy 2005). Entonces, la “no preferencia” por parte de las hembras
23
puede darse porque al comparar las caracteristicas de los cantos presentados, no
encontraron ninguna característica en los llamados de anuncio de los machos de
Colta o Quito que represente una ventaja selectiva para el momento.
CONCLUSIONES
Se caracterizaron los cantos de los machos de G. riobambae de las dos
localidades. Se grabaron y analizaron datos relevantes de sus frecuencias, número
de pulsos, tiempo de los pulsos e intervalo entre pulsos además de la duración del
canto.
Al comparar los cantos de los machos de las dos localidades, presentaron notables
diferencias en casi todos los atributos de las llamadas de anuncio. Los cantos de
los machos de Colta, mostraron registros más altos en relación a las frecuencias,
tiempo de los pulsos e intervalo entre pulsos, y la duración del canto también fue
más prolongada. En cuanto al número de pulsos y la estructura del canto, en las
dos localidades se registraron los mismos valores.
La variación de los llamados de anuncio no tuvo ningún efecto preferencial por
parte de las hembras de una u otra localidad; sugiriendo que las llamadas no
presentan diferencias significativas que funcionen como una barrera reproductiva
pre-cigótica.
Aunque no se documentó preferencia por parte de las hembras es claro que las
diferencias en los cantos están dados por las diferencias entre los hábitats, que en
la mayoría de los casos ocurre por efecto antropogénico. Los dos puntos de
muestreo que se analizaron, son propiedades privadas, con afluencia de gente
constante y modificados de una u otra manera por el humano, por lo que es
probable que esto influya en la variación tanto de los individuos como de sus
llamados de anuncio.
24
RECOMENDACIONES
Como adición a la grabación de cantos, se recomienda complementar con medidas
morfométricas de algunos de los individuos de un lugar para estimar el tamaño
corporal de la población, debido a que el tamaño corporal es una variable que
juega un papel muy importante en la emisión del canto.
Realizar un mayor esfuerzo de muestreo, para obtener mayor cantidad de datos
experimentales de la preferencia acústica de las hembras y que los resultados
tengan un mayor peso estadístico.
Complementar con otros muestreos acústicos, en más localidades a lo largo del
rango de distribución de la especie, ya que nos podría dar indicios de adaptación
por parte de los diferentes grupos intraespecíficos o de especiación.
Se recomienda la realización de más experimentos de fonotaxis en varias especies,
para estimar el comportamiento de las hembras ante las adaptaciones vocales que
toman los machos a los diferentes ambientes y peligros que surgen en cada
hábitat.
Mantener un banco de sonidos de cantos con individuos de especies que tengan
distribuciones amplias y que sus poblaciones no estén en contacto constante para
registrar las variaciones acústicas que se van dando con el tiempo.
25
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Universidad Central del Ecuador.
30
ANEXOS
Anexo A. Permiso de experimentación in situ, Ministerio del Ambiente
31
32
Anexo B. Permiso Laguna de Colta.
33
Anexo C. Permiso Jardín Botánico de Quito.
34
Anexo D. Aval Ético emitido por el comité de Ética de la Universidad
Central del Ecuador.
35
Anexo E. Hembras de Gastrotheca riobambae
Hembra Quito (Foto tomada por Janet López) Hembra Colta (Foto tomada por: Paola Sanhueza)
Anexo F. Terrario experimental.
36
Anexo G. Respuestas de las Hembras a los diferentes estímulos auditivos.
Anexo G1. Inicio del experimento, la hembra se encuentra bajo el embudo mientras escucha las
llamadas de anuncio de los machos de Colta y Quito. Círculos blancos indica los parlantes.
Anexo G2.Elección positiva por parte de la hembra, camina en dirección al area de interacción con
el parlante que emite la vocalización. Círculos blancos indica los parlantes, círculo rojo indica la
ubicación de la hembra.
37
Anexo G3. No elección por parte de la Hembra, sube a las paredes del terrario experimental, no se
acerca al área de interacción con el parlante. Círculos blancos indica los parlantes, círculo rojo
indica la ubicación de la hembra.
Anexo H. Matriz colecta de datos para grabaciones en campo.
Nombre investigador:
Fecha Lugar Punto de muestreo Hora inicio Hora final WAV Temperatura Latitud Longitud Decripcion del lugar Estado general del clima Observaciones
MATRIZ REGISTRO DE GRABACIONES EN CAMPO
38
Anexo I. Matriz toma de datos para experimentación en campo.
39
CURRÍCULUM VITAE
DATOS PERSONALES
Luis Fernando Cueva Roblez
C.I:1750511295
Fecha de nacimiento: 08 de septiembre de 1994
Ciudad: Quito
Provincia: Pichincha
ESTUDIOS
Primarios: Unidad Educativa Pedro Pablo “Borja N°1”
Secundarios: Colegio Hermano Miguel “La Salle”
Universitarios: Universidad Central del Ecuador, Facultad de Ciencias Biológicas,
Carrera de Ciencias Biológicas y Ambientales.
Para obtener mi título, desarrollé el proyecto de investigación titulado:
“Diferenciación de las llamadas de anuncio en los cantos de machos de dos
poblaciones de Gastrotheca riobambae y su efecto preferencial sobre las
hembras en las provincias de Pichincha y Chimborazo”
