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de Californ
DE
MAYO DE
en
nia.
2016
I
DEDICATORIA
Para quienes plantaron la semilla:
A la memoria de mi padre, y todo lo que significó.
A la presencia de mi madre, y lo que me sigue edificando.
He aquí la culminación y el cumplimiento de una promesa.
Para ustedes.
II
AGRADECIMIENTOS
Este apartado debiera fluir de manera automática y concisa, sin embargo me
cuesta resumir el apoyo tan variado y en ocasiones tan particular que llegué a recibir
de las distintas personas que hicieron posible esta tesis. Omitiendo algún grado de
importancia por orden de mención, comienzo mi lista:
De manera académica agradezco a la UABCS, la cuna de mis estudios
profesionales. A CONABIO que permitió el financiamiento y ampliación del proyecto
CT001 (Programa de monitoreo de la restauración de arrecife coralino afectado por
el Buque Lázaro Cárdenas II, y de las comunidades arrecifales de la región del
Parque de Loreto, Baja California Sur) del cual fueron obtenidos los datos. De igual
manera a los proyectos EP2.0 y PEP del Programa de Ecología Pesquera del
CIBNOR por el apoyo en las salidas de campo, al personal de Embarcaciones y
Buceo, particularmente a los Técnicos Mario Cota, Horacio Bervera, Juan José
Ramírez, Enrique Calvillo y Jorge Angulo. A Dani, del laboratorio de Sistemas
Arrecifales (UABCS) por ayudarme con los datos de salinidad y a Paco por la
asesoría en el uso de PRIMER.
Agradezco infinitamente a mi comité, a Gina y Abril quienes influenciaron con
una perspectiva más integral en la revisión del documento. A Héctor; por el apoyo
con la bibliografía y porque sin saberlo sus palabras me motivaron a seguir adelante
y disfrutar el proceso creativo. Al Dr. Balart, por su disposición, llegando a facilitarme
información “a las puertas de mi casa”. A ustedes que permitieron una revisión fluida
y estuvieron al pendiente siempre que yo hacía “acto de aparición”. Pero
particularmente a Luis “Champ”, mi director, gracias por confiar en mí desde el
principio, por tu paciencia, tu apoyo, tu conocimiento, guía, revisiones, por
aguantarme los mil y un imprevistos que siempre surgían de verdad, gracias.
A los distintos profesores que fueron parte de mi formación “biologuesca”. A
mis compañeros de generación (todos), en particular a Robert, Berny, Pris, Pablo,
Lau, Abraham, Ilse, Vale, Fer, Iris que me enseñaron los distintos vértices de una
amistad, desde las risas, compañía y apoyo, hasta tolerancia, perdón y versatilidad.
A Tomás por volverte cada vez más un hermano conforme concluía la etapa de los
III
estudios, y seguirme acompañando en la siguiente: algo así como la realidad de la
vida.
A quienes que aunque no tuvieron nada que ver con mis estudios, me echaron
porras para seguir adelante y terminar este documento; a Orquídea, Víctor, Mariana.
A Saúl por haberme apoyado e impactado en el lapso más accidentado del
documento (en cuanto a redacción, inspiración y concentración se refiere). A Gaby
Leong y Zama porque hasta los nortes fue a parar esta travesía y también allá me
soñaban a mí y a mi tesis. A Gaby Alemán, por seguir de cerca (a pesar de estar tan
lejos) mi camino, y tomar las represalias debidas y necesarias. A quienes varias
veces me preguntaron “¿Y la tesis?”. A los que sin quererlo y sin querer, me
fortalecieron de una manera poco ortodoxa e inversa a lo que esperaban. A quienes
por falta de memoria no mencione en este apartado pero sepan que han sido parte
de esto.
A Aldo, por haber llegado de la manera menos esperada a llenar los vacíos de
mi alma con inspiración y cariño, y que gracias a eso, la parte final y más intensa de
esta etapa por fin esté culminada.
Finalmente de la manera más intensa y humilde posible, le agradezco a mi
familia, que ha sido siempre el pilar de todo lo que soy, y lo que logre. A Olivia por
creer en mí y dejarme notitas de ánimo. A mi madre por escucharme, por darme
espacio cuando más estresada he estado pero siempre estando a mi lado. Por estar
para mí, en esto, y en todo. A mi padre, simplemente por ser él, por la fortaleza que
siempre me demostró y que fue decisiva para no tirar la toalla en ningún momento, ni
siquiera como posibilidad. A ustedes tres, por ser parte de mí y de este trabajo.
Gracias.
IV
ÍNDICE GENERAL
LISTA DE FIGURAS.................................................................................V
LISTA DE TABLAS..................................................................................VI
LISTA DE ANEXOS................................................................................VII
I. INTRODUCCIÓN....................................................................................1
II. ANTECEDENTES..................................................................................4
III. JUSTIFICACIÓN...................................................................................7
IV. OBJETIVOS.........................................................................................7
IV.I. Objetivo general........................................................................7
IV.II. Objetivos particulares...............................................................8
V. MATERIALES Y MÉTODOS.................................................................8
V.I. Área de estudio..........................................................................8
V.II. Trabajo de campo...................................................................10
V.III. Análisis de los datos..............................................................12
VI. RESULTADOS...................................................................................13
Descriptores ecológicos.................................................................13
Patrones en la composición de ensamblajes.................................17
VII. DISCUSIÓN......................................................................................26
Evaluación general en las bahías..................................................26
Descriptores ecológicos.................................................................26
Composición de ensamblajes........................................................28
Resistencia, recuperación y resiliencia de los arrecifes................31
VIII. CONCLUSIONES............................................................................34
IX. LITERATURA CITADA......................................................................36
X. ANEXOS.............................................................................................45
V
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Ubicación de las localidades censadas en A) Bahía de Loreto y B) Bahía de
La Paz. (Modificado de Hernández et al., 2010)………………..………………………11
Figura 2. Riqueza general por año obtenida de los censos de Bahía de Loreto y
Bahía de La Paz…………………………………...………………………………………..14
Figura 3. Abundancia de invertebrados por año en Bahía de Loreto y Bahía de La
Paz……………………………………………………………………………………………15
Figura 4. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía
de Loreto………………………………………………………………………………….….16
Figura 5. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía
de La Paz…………………………………………………………………..………………..17
Figura 6. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto antes del
blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos
cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes……………………19
Figura 7. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto durante el
blanqueamiento (2008). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y
frecuentes. Destaca la ausencia de especies simbiontes…………...………………19
Figura 8. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto después del
blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y
frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se ubicaron dentro del cuadrante
“raras”………………………………………………………………………………………..20
VI
Figura 9. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz antes del
blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos
cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.…………...………….21
Figura 10. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz durante el
blanqueamiento (2008). Destacando las especies simbiontes en los respectivos
cuadrantes abundantes, dominantes, raras y frecuentes.………………………….…..22
Figura 11. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz después del
blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y
frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se encuentran dentro del cuadrante
“dominantes”…………………………………………………………………………………22
Figura 12. Escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) con base en la matriz
de Bray-Curtis para los datos de ambas bahías …………….………………………….24
Figura 13. Agrupamiento de similitud mediante el coeficiente de Bray-Curtis de
ambas bahías en las distintas condiciones del evento de blanqueamiento….…..25
LISTA DE TABLAS
Tabla I. Porcentaje de contribución y abundancia (SIMPER) de las cinco especies de
mayor relevancia por año en las bahías de Loreto y La Paz (*=Especie
simbionte)……………………………………………………………………………..……..23
Tabla II. Presencia, abundancia y condición de acuerdo al diagrama Olmstead-
Tukey de especies simbiontes en ambas bahías durante las tres fechas de
monitoreo. (R= Rara, A= Abundante, D= Dominante)…………………………………..25
VII
LISTA DE ANEXOS
Anexo 1. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de Loreto. Su
clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*=Especie
simbionte)….………………………………………………………………………………...44
Anexo 2. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de La Paz. Su
clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*=Especie
simbionte)….………………………………………………………………………………...46
Anexo 3. Valores de riqueza y abundancia total por Clase y Phylum en Bahía de
Loreto y La Paz. Phylum Annelida conformado por Polychaeta, Arthropoda por
Decapoda, Cnidaria por Anthozoa e Hydrozoa, Echinodermata por Asteroidea,
Echinoidea y Holothuroidea; y Mollusca por Bivalvia, Cephalopoda y
Gastropoda…………………………………………………………………………………..47
Anexo 4. Especies omitidas en la visualización del diagrama de Olmstead-Tukey, y
su coincidencia durante las tres condiciones en las bahías de Loreto y La Paz (*=
Especie simbionte)………………………………………………………………………….48
Anexo 5. Condición por año de las especies de Bahía de Loreto respecto al diagrama
de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante,
D=Dominante)…..….………………………………………………………………………..49
Anexo 6. Condición por año de las especies de Bahía de La Paz respecto al
diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante,
D=Dominante)…..….………………………………………………………………………..51
Anexo 7. Gráficas de diversidad de Shannon (H’) obtenidas con loge y log10 para su
comparación con otros estudios…………………………………………………………..52
VIII
Anexo 8. Listado taxonómico de la riqueza de especies de Bahía de Loreto y Bahía
de La Paz corregido desde World Register of Marine Species (WoRMS:
http://www.marinespecies.org), y utilizado en PRIMER V6 para el índice ∆+ (También
se utilizó la categoría de REINO, donde todos los organismos pertenecieron al grupo
Animalia)……………………………………………………………………………………..53
1
I. INTRODUCCIÓN
Los arrecifes coralinos son hábitats marinos someros que albergan una gran
diversidad y productividad a nivel mundial. Son reconocidos por su estructura física y
por la gran variedad de organismos encontrados en ellos (Spalding et al., 2001;
Enochs y Hockensmith, 2008). Entre dichos organismos se encuentran peces,
gasterópodos, bivalvos, crustáceos y equinodermos como grupos predominantes.
Esta variedad de especies se debe en parte a la estructura tridimensional que forman
los corales, pero también a la gran cantidad de ecto y endosimbiontes presentes en
ellos (Alvarado y Vargas-Castillo, 2012).
En las comunidades coralinas se llevan a cabo una gran variedad de
interacciones biológicas, lo que les brinda una importante complejidad ecológica.
Entre las funciones que brindan los arrecifes, pueden distinguirse el proveer de
refugio y alimento a peces e invertebrados (Stella et al., 2011a), además de fungir
como zonas de crianza de los mismos, y estar involucrados en procesos como el
reciclaje de nutrientes y la protección de la línea de costa contra huracanes y
tormentas (Hernández et al., 2008). Se ha observado también que entre los espacios
que forman las ramas del coral, se albergan diversos crustáceos, que llegan a formar
asociaciones obligadas con el coral hospedero (Gotelli y Abele, 1983; Stella et al.,
2011a; Stier et al., 2012). La presencia de invertebrados marinos es esencial en el
flujo de energía dentro de las comunidades bentónicas, ya que la transfieren hacia
niveles tróficos superiores (González-Medina et al., 2006). Se prestan además como
buenos indicadores ecológicos de perturbaciones del hábitat (Hernández et al., 2009)
debido a la variedad de funciones que desempeñan dentro del arrecife. Las cuales se
ven negativamente impactadas al variar en sus números poblacionales (Hopkins,
2009).
La distribución de los arrecifes coralinos dentro del Pacífico Oriental Tropical
(POT) comprende desde el sur del Golfo de California en México hasta la costa norte
de Perú (Cortés, 1997). Se conforman por franjas coralinas donde predomina el
género Pocillopora, que es característico de latitudes menores y ambientes someros
de entre uno y 7 m de profundidad (Carriquiry et al., 2001; Pinzón et al., 2012).
También se observan parches coralinos de Pavona y Porites en zonas expuestas,
2
menores a 3 m de profundidad, y en las zonas más profundas (mayores a 10 m). Al
aumentar la latitud se observa también un cambio en la distribución de géneros
donde predominan Pavona y Porites (Reyes-Bonilla, 1993; Carriquiry et al., 2001;
Rodríguez-Troncoso et al., 2013a). En el Golfo de California, Pocillopora es
altamente abundante, y se considera a esta área como el límite térmico en su
distribución al norte del Pacífico americano (Reyes-Bonilla, 1993; Reyes-Bonilla et
al., 2005).
La temperatura supone un factor importante en la distribución y salud del
coral; sin embargo existen también otros factores determinantes en la viabilidad de la
asociación pólipo-zooxantela (McGinley et al., 2012). Esta relación presenta una gran
sensibilidad a variaciones ambientales como alta y baja irradiancia, baja salinidad,
sedimentación, exposición a mareas bajas, infecciones y contaminación (West y
Salm, 2003). Si uno o varios de estos factores se altera considerablemente, la
simbiosis entre el coral y las zooxantelas se disocia y éstas salen temporal o
definitivamente del coral hospedero (Carriquiry et al., 2001; Paz-García et al., 2012);
el fenómeno se puede apreciar a simple vista como una pérdida de coloración
(palidez) y subsecuentemente la aparición del esqueleto blanco propio del coral: este
evento se denomina “blanqueamiento”.
La condición de blanqueamiento del coral ha ocurrido en todos los mares
tropicales (Baker et al., 2008), y en casos extremos puede dar lugar a la muerte del
coral, lo que a su vez reduce la biomasa de la fauna asociada (Alvarado y Vargas-
Castillo, 2012). El género Pocillopora se afecta seriamente debido a que es uno de
los más susceptibles al efecto del blanqueamiento porque sus zooxantelas son
especialmente sensibles a temperaturas mayores a 30 °C (LaJeunesse et al., 2007;
Rodríguez-Troncoso et al., 2013a). Es un tipo de coral que alberga a nivel mundial
una gran cantidad de especies asociadas de invertebrados (Hernández et al., 2008;
Herrero-Pérezrul, 2008; Stella et al., 2011a;).
A pesar de que durante largo tiempo se había enfocado la problemática del
blanqueamiento a la exposición a altas temperaturas, estudios recientes han
reportado que de igual manera, ciertos periodos de bajas temperaturas anormales,
menores a 20 °C, pueden causar esta condición (Paz-García et al., 2012; Rodríguez-
3
Troncoso et al., 2013a). Con base en este antecedente es que fue posible identificar
un blanqueamiento de las colonias coralinas del suroeste del Golfo de California de
casi el 90% (Hernández et al., 2010). Ya que a principios del 2008 se distinguieron
temperaturas anómalas en el POT de hasta 1.8°C promedio menos que las
registradas en los últimos 25 años (19.3 ± 0.9°C). Según lo que estos autores
mencionan, no existía registro previo de blanqueamiento por bajas temperaturas para
México.
Ya sea por altas o bajas temperaturas, el blanqueamiento coralino tiene
repercusiones severas tanto en los corales como en la fauna asociada a ellos. Por
esa razón, es importante la realización de monitoreos y estudios de la condición de
salud de los ecosistemas coralinos para medir su capacidad de resistencia y
resiliencia ante alguna perturbación. Estas últimas se definen respectivamente, como
la facultad de la comunidad a permanecer impermutable ante cambios en el entorno;
y como el regreso de la comunidad a las características ecológicas lo más similares a
las originales después de la perturbación, en cuanto a términos de procesos
ecosistémicos se refiere (Bellwood et al., 2006). En relación a los trabajos sobre
resiliencia, comúnmente se enfocan a describir la cobertura coralina recuperada
después de un evento de blanqueamiento, y cuando tratan de la fauna asociada, se
han realizado en su mayoría en la Gran Barrera Australiana con base en
ensamblajes de peces (Bellwood et al., 2006; Hughes et al., 2007; Ledlie et al.,
2007). Es por esto que el presente estudio pretende evidenciar la resiliencia de las
comunidades coralinas de las bahías de La Paz y Loreto en función de la
composición de invertebrados asociados a los corales expuestos a una condición
anómala de temperaturas frías. La elección de este grupo como indicador de salud
se hizo debido a la fuerte co-dependencia existente entre los invertebrados y el coral
(Stella et al., 2011a). La presencia de algunas especies de invertebrados, en
particular de crustáceos simbiontes supone condiciones benéficas y saludables para
ambas partes (Stella et al., 2011b). Se considera por lo tanto que las comunidades
arrecifales con presencia de crustáceos simbiontes mostrarán una mayor resiliencia
después del evento de blanqueamiento, respecto a las comunidades coralinas sin
presencia de simbiontes.
4
II. ANTECEDENTES
El estudio de la fauna asociada a corales, en particular al género Pocillopora,
se realizó inicialmente en las comunidades coralinas de Panamá y Colombia durante
los años de 1970’s y 1980’s (Abele, 1976; Prahl et al., 1978; Castro, 1982, Glynn,
1983; Gotelli y Abele, 1983; Gotelli et al., 1985; Guzmán, 1988). En los trabajos
citados se describieron las especies de crustáceos simbiontes de corales y
posteriormente las relaciones ecológicas existentes entre ellos. Años más tarde
Enochs y Hockensmith (2008) retomaron el campo de estudio en esa zona
geográfica al evaluar la dependencia de la comunidad críptica en el sustrato vivo de
los arrecifes en Isla Uva en la costa del Pacífico de Panamá. Determinaron que las
colonias vivas de P. damicornis albergan una mayor biomasa de organismos
crípticos que las colonias muertas.
Más recientemente, Alvarado y Vargas-Castillo (2012) realizaron una
descripción de la fauna de invertebrados asociados al coral P. damicornis en Bahía
Culebra, Costa Rica, en la costa del Pacífico; y enlistaron como especies
predominantes a los crustáceos Harpiliopsis depressa, Trapezia ferruginea, Alpheus
lottini, Fennera chacei, Petrolisthes haigae y al bivalvo Litophaga aristata, mismas
que presentan una relación simbionte obligatoria con el coral. También encontraron
que la riqueza y abundancia de especies entre temporadas tuvieron valores más
altos en la época lluviosa.
Los estudios descriptivos de la fauna asociada a Pocillopora en la costa
mexicana iniciaron a finales de la década de los 90´s, donde se registraron las
faunas de cangrejos (Pereyra-Ortega, 1998; Díaz-Ruiz, 1999) y de camarones
(Hernández, 1999) asociadas al coral Pocillopora en Los Islotes, dentro del Complejo
Insular Espíritu Santo, B.C.S. Sin embargo, en la literatura se mencionan registros
esporádicos de algunos decápodos colectados en sustratos coralinos; Garth (1960)
identificó por lo menos ocho especies de braquiuros del Golfo de California,
simbiontes obligados del coral Pocillopora. Brusca y Thomson (1975) enlistaron las
especies de macroinvertebrados del arrecife coralino de Cabo Pulmo, B.C.S.,
destacando 24 especies de gasterópodos, 11 anomuros, 9 braquiuros y 9
holotúridos, mientras que Wicksten (1983) mencionó la presencia de varias especies
5
de camarones carideos en sustratos coralinos de varias localidades del Golfo de
California.
Años más tarde Suárez-González (2002) describió la estructura de las
asociaciones de moluscos a corales del género Pocillopora en Punta Arena de la
Ventana, B.C.S., sin encontrar diferencias significativas para riqueza, densidad,
diversidad y equidad en el tiempo de estudio. Mientras que Herrero-Pérezrul (2008) y
Rojero-León (2009) describieron la estructura comunitaria de equinodermos en las
islas San José, Espíritu Santo y Cerralvo, B.C.S., registrando 22 especies de
equinodermos y destacando a la estrella Phataria unifascialis como la especie
dominante. Hernández y colaboradores (2009) presentaron un listado solamente de
crustáceos decápodos asociados a los arrecifes de las bahías de La Paz y Loreto,
B.C.S., donde evaluaron la fauna entre ambas bahías y, señalaron que hubo una
similitud aproximada de 70%. Mencionaron también la ampliación de distribución de
nueve especies, además de 15 nuevos registros de carcinofauna para Loreto y dos
en La Paz. Poco tiempo después, Cervantes-Gutiérrez (2011) analizó las
comunidades de asteroideos asociadas a comunidades coralinas en la Bahía de
Loreto, enfatizando la importancia de su estudio en el análisis temporal y las
variaciones interanuales ocurridas del 2005 al 2009; concluyó que hubo
homogeneidad en la composición de la comunidad tanto espacial como
temporalmente, sin embargo, denotó valores más bajos en el 2009 en comparación
con años anteriores. Posteriormente, Vázquez-Vega (2013) abordó el grupo de
moluscos en Isla Cerralvo, B.C.S.; analizó la estructura de la comunidad con registros
del 2005, y relacionó su abundancia y diversidad con el sedimento de la zona,
denotándose a la clase Bivalvia como la más abundante, la riqueza específica y
valores promedio del índice de diversidad fueron menores en comparación con otros
sitios de diferente latitud del Golfo de California occidental, además de identificar que
el tipo de sedimento fue el factor principal en la distribución de los moluscos.
Dentro de los estudios que se enfocaron en las variaciones ambientales a las
que están expuestos los arrecifes coralinos del Pacífico mexicano y POT,
posiblemente lo que más se ha descrito está relacionado con el fenómeno de El Niño
(Carriquiry et al., 2001; Reyes-Bonilla et al., 2002; Iglesias-Prieto et al., 2003). En los
6
cuales se han observado altas tasas de blanqueamiento y mortalidad coralina, como
consecuencia del aumento de temperatura oceánica. Con un registro de mayor
afectación en corales de la zona norte respecto a la sur, y de los someros respecto a
los de zonas más profundas.
En fechas relativamente recientes, se han realizado estudios que se han
enfocado al efecto de blanqueamiento coralino como resultado de las bajas
temperaturas. En este sentido, Hernández y colaboradores (2010) analizaron en las
bahías de La Paz y Loreto, el efecto ocasionado en la fauna asociada al coral
Pocillopora; ellos destacaron que los crustáceos simbiontes disminuyen
considerablemente (incluso desaparecen) en colonias blanqueadas. El evento de
blanqueamiento fue descrito por González-Espinosa (2012), quien determinó el
umbral de blanqueamiento por frío para las comunidades coralinas de Bahía de La
Paz y Bahía de Loreto, y encontró una temperatura límite para el blanqueamiento de
18.95 °C y 17.71 °C, respectivamente. Paz-García y colaboradores (2012)
verificaron la susceptibilidad de blanqueamiento en las distintas morfoespecies de
Pocillopora durante otro evento de bajas temperaturas ocurrido en febrero del 2011.
Dichos autores registraron un mayor porcentaje de daño en las comunidades de
Punta Galeras e Isla Gaviotas en comparación con Punta Arenas; y a Pocillopora
damicornis como la especie más afectada comparada con P. verrucosa, P.
meandrina y P. capitata.
De manera específica, los estudios realizados en corales del género
Pocillopora en la región del Pacífico mexicano se han centrado principalmente en la
descripción de la composición de fauna asociada (Garth, 1960; Brusca y Thomson,
1975; García-Madrigal, 1999; Hernández et al., 2013), la respuesta a fenómenos
oceanográficos que conllevan por lo regular un blanqueamiento (Reyes et al., 2002;
Iglesias-Prieto et al., 2003; Hernández et al., 2010; Paz-García et al., 2012), y la
respuesta fisiológica a cambios ambientales ya sea in situ (LaJeunesse et al., 2007)
o en condiciones de laboratorio (Rodríguez-Troncoso et al., 2010; Rodríguez-
Troncoso et al., 2013b). Para Baja California Sur, México se puede considerar como
estudio pionero respecto a la temática de resiliencia al de Hernández y
colaboradores (2008). Ellos comparan los ensamblajes de invertebrados asociados al
7
arrecife coralino antes y después del impacto de un huracán. Sin embargo, el análisis
de la estructura comunitaria se llevó a cabo sólo con muestreos de tres meses.
Tomando en cuenta que Rioja-Nieto y colaboradores (2012) mencionan un intervalo
de recuperación de entre 7.5 a 18.5 años para las comunidades coralinas que son
afectadas por perturbaciones de este tipo; el tiempo de seguimiento no fue el
suficiente para inferir su resiliencia.
III. JUSTIFICACIÓN
Generalmente los casos de blanqueamiento coralino y las consecuencias del
mismo, se asocian al aumento de temperatura. El evento suscitado en el 2008 fue
consecuencia de bajas temperaturas, por lo que la comparación de la composición
de los grupos asociados a las comunidades arrecifales en distintos momentos del
blanqueamiento (antes, durante y después), permitirá identificar si existe una
recuperación del hábitat años después del evento. Ya que aunque existen
monitoreos sobre recuperación del ecosistema no se ahonda en la resiliencia del
mismo de manera comparativa; partiendo de una fase inicial antes de la
perturbación. Cabe destacar que tampoco se han realizado estudios ecológicos de
resiliencia en otros arrecifes del Pacífico mexicano a manera de validación de un
equilibrio estable o cambios en sus componentes y funciones ecológicas. Aunado a
esto, las investigaciones de la fauna de invertebrados asociada a comunidades
coralinas se han enfocado principalmente en el grupo de los crustáceos decápodos.
Por ello, se decidió considerar para el presente análisis a otros grupos taxonómicos
como moluscos y equinodermos para determinar alguna tendencia en la composición
de especies de acuerdo con los momentos del muestreo.
IV. OBJETIVOS
IV.I. Objetivo general
Evaluar el cambio de la fauna de macroinvertebrados asociados a las colonias
coralinas del género Pocillopora, durante y después del blanqueamiento presentado
por bajas temperaturas y determinar si existe una recuperación de los ensamblajes
arrecifales en las bahías de La Paz y Loreto respecto a la condición inicial.
8
IV.II. Objetivos particulares
- Determinar la composición de especies de los grupos de macroinvertebrados
censados, asociados a las comunidades coralinas de las bahías de La Paz y
Loreto, B.C.S. antes, durante y después del blanqueamiento coralino del 2008.
- Describir los ensamblajes de macroinvertebrados asociados a las
comunidades coralinas, por medio de índices ecológicos.
- Comparar los ensamblajes antes, durante y después del blanqueamiento, en
ambas bahías.
- Identificar patrones de composición de los macroinvertebrados asociados a las
colonias coralinas antes, durante y después del blanqueamiento, en las bahías
de La Paz y Loreto, B.C.S.
- Establecer la condición de recuperación de los arrecifes respecto a su estado
inicial en 2006, con base en los ensamblajes de fauna asociada.
V. MATERIALES Y MÉTODOS
V.I. Área de estudio
Loreto: La Choya y La Biznaga
El Parque Nacional Bahía de Loreto se encuentra en el Golfo de California
frente a las costas del municipio de Loreto, B.C.S. Está conformado por cinco islas:
Coronado, Monserrat, Danzante, Carmen y Catalana (Campos-Dávila et al., 2005).
En la bahía se presentan mareas mixtas, predominantemente diurnas. Las corrientes
superficiales están sujetas a la velocidad e intensidad del viento, lo que las vuelve
estacionales y torna a la marea la principal fuente de corrientes (CONANP, 2000). La
temperatura en superficie presenta variaciones que van desde 15°C en invierno a
33°C en verano (CONANP, 2000). Su salinidad a lo largo del año se presenta con
valores de 34.94 ups de abril-mayo y 35.177 ups de julio-agosto. El oxígeno varía; de
7.4 mg/L a 8.5 mg/L con ligera tendencia a aumentar en las partes someras debido a
la evaporación. El parque presenta un pH ligeramente alcalino entre 8.0 y 8.23
(CONANP, 2000). Las localidades monitoreadas en esta zona fueron La Choya y La
Biznaga, ambas prácticamente en el límite norte de la distribución coralina (Reyes-
Bonilla, 1993; Fig.1A).
9
La Choya, también conocida como El Faro (26°02’39.7’’N, 111°10’50.8’’O) se
ubica cerca del extremo norte de Isla Carmen, a 14.5 km de Loreto (CONANP, 2000).
La comunidad coralina muestreada se encuentra asentada sobre una base rocosa
ubicada a no más de 6 m de profundidad, con colonias coralinas esparcidas
alrededor de 205 m2.
La Biznaga (25°48’55.3’’N, 111°15’33.1’’O) se ubica en Isla Danzante también
cerca de su extremo norte (CONANP, 2000). El área de muestreo en este sitio es
una plataforma rocosa de unos 4 m de profundidad sobre la cual se encuentran
colonias coralinas, prácticamente al borde de una planicie que termina en una pared
vertical de aproximadamente 16 m, misma que continúa a gran profundidad.
La Paz: Punta Diablo y El Portugués
La Bahía de La Paz se encuentra ubicada en la costa sur-occidental del Golfo
de California entre los 24°06’ y 24°47’ latitud Norte y 110°18’ y 110°45’ longitud
Oeste (Fig. 1B). Es el cuerpo de agua más grande dentro del Golfo de California y
recibe directamente su influencia sobre todo en la parte profunda, que puede llegar
hasta 400 m (Obeso-Nieblas et al., 2008; Reyes-Salinas et al., 2003) manteniendo el
flujo de aguas principalmente por el Canal de San Lorenzo y por el canal de San
José (Romero-Ponce, 2002). Las mareas son de carácter mixto semidiurno, que
además muestran un retraso tanto en pleamar como en bajamar por el tiempo en el
que las zonas de almacenamiento se llenan y vuelven a vaciarse. Debido a la
pleamar superior y la bajamar inferior, se genera un reflujo más intenso que ocasiona
corrientes de marea de mayor intensidad a comparación de las que se observan en
el flujo (CONANP, 2000). La circulación de las aguas superficiales de la zona sur de
la bahía se encuentra muy ligada al patrón de vientos, que sigue en su mayoría
dirección al noroeste en el invierno y sureste en verano. En la bahía al estar ubicada
cercana a la transición del Océano Pacífico y, por consiguiente influenciada por éste;
se observan variaciones anuales importantes en sus propiedades fisicoquímicas
(Obeso-Nieblas et al., 2008; Reyes-Salinas et al., 2003). Los promedios de
temperatura varían de 17°C a 30°C entre invierno y verano respectivamente. Este
amplio intervalo se presenta básicamente debido a que la zona costera no es lo
10
suficientemente profunda para que se presente una termoclina completa (Jiménez-
Illescas et al., 1997). Mismos autores reportan un perfil vertical de salinidad que va
de 34.90 ups en superficie a 34.55 en el fondo, mientras que según registros del
World Ocean Atlas (2009), el intervalo para la bahía abarca de 35.02 ups a 34.66
ups. Los sitios de muestreo en esta zona fueron Punta Diablo y El Portugués (Fig.
1B).
Punta Diablo (24°18’44.3’’N, 110°20’10.7’’O) se localiza en la costa sureste de
la bahía, es una caleta semiprotegida (Zayas-Álvarez, 2005) que presenta un arrecife
de tipo franja; el arrecife interno inicia pegado a una pared de roca y se extiende
sobre una plataforma rocosa de aproximadamente 5 m donde comienza el arrecife
externo que se distribuye sobre una pendiente pronunciada (obs. pers) alcanzando
los 8 m de profundidad. Esta morfología es un rasgo común del relieve submarino al
margen sureste de la península; es característica la formación de plataformas y
taludes continentales estrechos, tanto por ser rasgos morfológicos relativamente
jóvenes como por el poco aporte de sedimento en la zona (Álvarez-Arellano et al.,
1997).
El Portugués (24°40’48.5’’N, 110°40’49.8’’O) se localiza al norte de la ciudad
de La Paz. Presenta también arrecife tipo franja pero en un sustrato de arena de
grano grueso y oscuro. Este tipo de suelo es característico de las zonas cercanas a
la Isla San José. En la isla es común encontrar formaciones de esteros, playas de
cantos rodados y arena gruesa (Beltrán-Ramírez, 1999). En El Portugués se
aprecian parches rocosos donde se encuentran grandes colonias coralinas de
colores vivos (Romero-Ponce, 2002) a poca profundidad (aproximadamente 3.5 m) y
con pendiente muy suave (obs. pers.).
V.II. Trabajo de campo
Las bahías de La Paz y Loreto se monitorearon desde el año 2004 hasta el
2009 por investigadores y estudiantes del Centro de Investigaciones Biológicas del
Noroeste S. C. Con las bases de datos elaboradas de los censos submarinos
realizados en los años 2006, 2008 y 2013 en ambas bahías se realizó la
comparación de la composición de los grupos de macroinvertebrados observados
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12
V.III. Análisis de los datos
Los datos de los censos se ordenaron en Excel para ser procesados en el
software PRIMER v6 y obtener los siguientes índices ecológicos:
Riqueza específica (S): Considerada la forma más sencilla de medir la
biodiversidad (Moreno, 2001), se basó únicamente en enumerar las especies
presentes sin asignarles un valor de importancia.
Abundancia (N): consistió en contabilizar los individuos observados.
Índice de diversidad de Shannon-Wiener (H’): Este índice representa la
abundancia proporcional de las especies y la riqueza de las mismas en la muestra
obtenida. Mide la incertidumbre en predecir a qué especie correspondería un
individuo tomado aleatoriamente al realizar un siguiente censo (Magurran, 2004).
Supone que todos los individuos tienen la misma probabilidad de ser elegidos y que
todas las especies se encuentran representadas en la muestra (Moreno, 2001). Se
calculó con logaritmos natural y base 2 para fines comparativos con literatura.
Índice de equitabilidad de Pielou (J’): Indica la homogeneidad de la distribución
de la abundancia y riqueza de las especies en el área de estudio, al medir la
proporción de la diversidad observada respecto a la máxima diversidad esperada.
Conforme su valor se acerca más a cero; significa una distribución con mayor
heterogeneidad (Moreno, 2001).
Índice de distinción taxonómica (∆+): Valora la distancia taxonómica promedio
entre los organismos muestreados considerando los niveles de un árbol filogenético,
donde cada nivel recibe un valor discreto y proporcional dentro de una escala de 1 a
100 (Clarke y Warwick, 2001). Este índice se calculó con los niveles de reino,
phylum, clase, orden, familia, género y especie; en total siete categorías para todas
las especies censadas.
Los indicadores ecológicos se promediaron y compararon para evidenciar las
posibles diferencias entre los años de estudio. El análisis se realizó con el software
Statistica V. 8. La normalidad y homocedasticidad de los datos se probó con las
pruebas de Shapiro-Wilk y Levene respectivamente con el fin de aplicar ANDEVA; en
caso de no cumplir dichos supuestos, se utilizó un análisis no paramétrico de
13
Kruskall-Wallis. En todos los casos el nivel de significancia fue de 0.05 (Daniel,
1987).
Se realizó un diagrama de Olmstead-Tukey, que toma en cuenta las
frecuencias de ocurrencia y abundancia total con respecto a la media aritmética de
las frecuencias y las abundancias (Sokal y Rohlf, 1995). El diagrama se construyó en
Excel y sirvió para comparar la fauna de invertebrados antes (2006), durante (2008)
el blanqueamiento y después del mismo (2013); al categorizar a las especies en
dominantes, frecuentes, abundantes o raras.
Con los datos de abundancia se construyó una matriz de similitud con el
coeficiente de Bray-Curtis también en el software PRIMER v6, con la que se realizó
un análisis SIMPER (similitud porcentual) para determinar e identificar las especies
más representativas de los diferentes años (Clarke y Gorley, 2006). A partir de la
matriz mencionada también se realizó un dendrograma de agrupamiento por año y
un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) para tratar de
determinar algún gradiente entre los ensamblajes analizados durante los diferentes
años. Una perspectiva cualitativa de acuerdo a la presencia/ausencia y la ubicación
de los simbiontes en el diagrama de Olmstead-Tukey en los diferentes años, se
agregó a los resultados estadísticos/cuantitativos para llegar a establecer la
condición de recuperación de los arrecifes y por consiguiente su resiliencia.
Finalmente una comparación entre los ensamblajes de Bahía de Loreto y
Bahía de La Paz se realizó con el fin de identificar si el efecto de blanqueamiento era
diferencial respecto a la latitud.
VI. RESULTADOS
Descriptores ecológicos
La riqueza total en las bahías fue de 56 especies para Loreto y 51 para La Paz
(Fig. 2). En Bahía de Loreto los moluscos fueron el grupo mejor representado con 21
especies (37.5% del total; ANEXO 1), en particular los gasterópodos sobresalieron
con 14 especies (25% del total, 66.67% del Phylum). Mientras que en Bahía de La
Paz los artrópodos, todos ellos decápodos, fueron el grupo más común con 19
especies (37.25% del total; ANEXO 2).
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significativamente mayores a los del 2006 (Fig. 4) de acuerdo a la prueba de
Kruskall-Wallis.
En los análisis estadísticos de Bahía de La Paz, el ANDEVA realizado a la
riqueza específica no arrojó diferencias significativas (F(2,21)= 0.6614, p= 0.5265). Los
demás descriptores, analizados por medio de Kruskall-Wallis, tampoco mostraron
cambios significativos en abundancia (H(2,24)= 3.3064, p= 0.1914), diversidad (H(2,24)=
1.1250, p= 0.5698), equitabilidad (H(2,24)= 1.2950, p= 0.5234) y distinción taxonómica
promedio (H(2,24)= 5.0706, p= 0.0792) (Fig. 5).
Figura 4. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía
de Loreto.
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2006 2008 2013
17
Figura 5. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de La Paz.
Patrones en la composición de ensamblajes
En cuanto a la composición de los ensamblajes, hubo especies que
presentaron abundancias muy elevadas que dificultaban la identificación visual de las
demás dentro del diagrama de Olmstead-Tukey. Por lo anterior, se omitieron de los
gráficos las cinco especies más abundantes de cada año con el fin de visualizar la
tendencia de los datos, sin embargo sí se consideraron para los análisis.
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2006 2008 2013 2006 2008 2013
2006 2008 2013
18
En Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006) las especies más
abundantes (y omitidas del gráfico) fueron E. vanbrunti, Acmaea discors,
Spirobranchus giganteus, Vermicularia sp. y Eucidaris thouarsii. Se obtuvieron 21
especies categorizadas como dominantes (51.2% del total; Fig. 6), entre ellas los
crustáceos simbiontes Trapezia bidentata y Harpiliopsis depressa. Tres especies
abundantes (7.3%), una de ellas el camarón simbionte Alpheus lottini. Dos especies
frecuentes (4.8%) y 16 raras (39%) donde se ubicó el camarón simbionte Harpiliopsis
spinigera.
Durante el blanqueamiento (2008) se omitieron de las gráficas a S. giganteus,
E. thouarsii, Sabella sp., E. vanbrunti y Phataria unifascialis. Se observaron 12
especies dominantes (35.2%), siete abundantes (20.5%), una frecuente (2.9%) y 14
raras (41.1%). Cabe destacar que durante este año no se observaron especies
simbiontes (Fig. 7).
Después del blanqueamiento (2013) las especies omitidas en las gráficas
fueron S. giganteus, Diadema mexicanum, E. thouarsii, Sabella sp. y P. unifascialis.
Se obtuvieron 17 especies dominantes (51.5%), dos abundantes (6%), no hubo
especies frecuentes y 14 cayeron en la categoría de raras (42.4%). Las especies
simbiontes A. lottini, H. depressa, H. spinigera, Quoyula madreporarum y T. bidentata
observadas ese año, se ubicaron en este último cuadrante (Fig. 8).
De este modo el poliqueto S. giganteus y el erizo E. thouarsii se presentaron
entre las cinco especies más abundantes durante los tres años. El erizo E. vanbrunti
se registró antes y durante el evento de blanqueamiento. Mientras que el poliqueto
Sabella sp. y la estrella P. unifascialis fueron de las especies más abundantes
durante el evento de blanqueamiento y después del mismo (ANEXO 4).
19
Figura 6. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.
Figura 7. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto durante el blanqueamiento (2008). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Destaca la ausencia de especies simbiontes.
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Frecuencia de ocurrencia
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FRECUENTES RARAS
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20
Figura 8. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se ubicaron dentro del cuadrante “raras”.
En Bahía de La Paz, las especies más abundantes (y por tanto omitidas del
gráfico) antes del blanqueamiento (2006), fueron Serpula sp., Vermicularia sp.,
Spirobranchus giganteus, Trapezia bidentata y Sabella sp. Se obtuvieron 18 especies
categorizadas como dominantes (50% del total.) incluyendo a las simbiontes T.
bidentata, Alpheus lottini, Harpiliopsis depressa y H. spinigera. Dos especies cayeron
dentro de la categoría de abundantes (5.5%), ninguna frecuente, y 16 raras (44.4%),
incluyendo al cangrejo simbionte Liomera cinctimana (Fig. 9).
Durante el blanqueamiento (2008) se omitieron del gráfico a Serpula sp., T.
bidentata, Turritellidae, S. giganteus y H. depressa. De esta manera, se obtuvieron
17 especies dominantes (51.5% del total), entre ellas los crustáceos simbiontes T.
bidentata, A. lottini, H. depressa y H. spinigera. Dos especies abundantes (6%), una
de ellas el caracol simbionte Quoyula madreporarum. Una especie frecuente (3%) y
13 raras (39.3%) (Fig. 10).
Posterior al blanqueamiento (2013) se omitieron del gráfico Vermicularia sp.,
Stenorhynchus debilis, T. bidentata, H. depressa y E. thouarsii. Se obtuvieron 14
especies dominantes (48.2% del total), tres abundantes (10.3%), no hubo especies
frecuentes y 12 raras (41.3%). Las especies simbiontes de este año fueron A. lottini,
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10
20
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Frecuencia de ocurrencia
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21
H. depressa, H. spinigera, Q. madreporarum y T. bidentata, todas dentro del
cuadrante de especies dominantes (Fig. 11).
En esta bahía el cangrejo simbionte T. bidentata predominó entre las cinco
especies más abundantes durante los tres años; antes y durante el blanqueamiento
coincidieron los poliquetos S. giganteus y Serpula sp., durante y después del mismo
sólo el camarón simbionte H. depressa, mientras que el caracol Vermicularia sp. se
presentó antes y después del evento (ANEXO 4).
Figura 9. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.
0
10
20
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Frecuencia de aparición
ABUNDANTES DOMINANTES
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H. depressa
H. spinigera
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22
Figura 10. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz durante el blanqueamiento (2008). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Figura 11. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se encuentran dentro del cuadrante “dominantes”.
Por medio del análisis de SIMPER se obtuvieron porcentajes acumulados de
71.61%, 72.43% y 61.69% al conjuntar las cinco especies con mayor contribución en
Bahía de Loreto, y 57.96%, 71.7% y 65.94% en Bahía de La Paz (2006, 2008 y 2013,
respectivamente). En Bahía de Loreto los grupos que sobresalieron por su
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Abundan
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Frecuencia de aparición
ABUNDANTES DOMINANTES
FRECUENTES RARAS
A. lottini
H. spinigera
Q.madreporarum
0
5
10
15
20
25
30
35
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9
Abundan
cia
Frecuencia de aparición
ABUNDANTES DOMINANTES
FRECUENTES RARAS
Q.madreporarum H. depressa
A. lottini
23
contribución fueron equinodermos y poliquetos, en particular el poliqueto S.
giganteus (8.33–18.83%), la estrella P. unifascialis (6.54–15.13%) y el erizo E.
thouarsii (7.45–18.15%) que fueron las especies que se mantuvieron relativamente
constantes a través de los años (Tabla I). Cabe mencionar además que ninguna de
las especies simbiontes figuró dentro de las cinco más importantes en su
contribución de abundancia.
En Bahía de La Paz por su parte, el camarón simbionte H. depressa fue la
especie que se mantuvo dentro de las cinco especies con mayor contribución en los
ensamblajes durante los tres años del estudio con valores entre 11.57 y 13.56%.
También el cangrejo simbionte T. bidentata se destacó como especie relevante por
su contribución en los años 2008 y 2013 (Tabla I).
Tabla I. Porcentaje de contribución y abundancia (SIMPER) de las cinco especies de mayor relevancia por año en las Bahías de Loreto y La Paz (*= Especie simbionte).
Bahía de Loreto
Especie Clase 2006 2008 2013
Diadema mexicanum Echinoidea - - 18.64
Echinometra vanbrunti Echinoidea 27.44 11.87 -
Eucidaris thouarsii Echinoidea 7.45 18.15 12.29
Phataria unifascialis Asteroidea 8.53 15.13 6.59
Sabella sp. Polychaeta - 18.94 13.04
Spirobranchus giganteus Polychaeta 18.83 8.33 11.12
Vermicularia sp. Gastropoda 9.37 - -
Total 71.61 72.43 61.69
Bahía de La Paz
Especie Grupo 2006 2008 2013
Eucidaris thouarsii Echinoidea - - 9.93
Harpiliopsis depressa* Malacostraca 12.55 11.57 13.56
Sabella sp. Polychaeta 14.94 5.23 -
Serpula sp. Polychaeta 8.96 24.69 -
Spirobranchus giganteus Polychaeta 10.64 - -
Stenorhynchus debilis Malacostraca - - 11.33
Trapezia bidentata* Malacostraca - 13.93 10.99
Turritellidae Gastropoda - 16.28 -
Vermicularia sp. Gastropoda 10.88 - 20.12
Total 57.96 71.7 65.94
Por su parte, por medio del análisis NMDS al 40% de similitud se formaron dos
agrupaciones, las cuales correspondieron a cada bahía analizada. Al ir aumentando
el por
alejad
Bahía
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25
Figura 13. Agrupamiento de similitud mediante el coeficiente de Bray-Curtis de ambas bahías en las distintas condiciones del evento de blanqueamiento.
Respecto a la condición particular de los simbiontes en la composición de los
distintos ensamblajes, se lograron identificar seis especies (Tabla II). En Bahía de
Loreto los simbiontes presentaron abundancias bajas antes del blanqueamiento, y no
fueron vistos durante el evento. Y aunque hubo nuevamente presencia para el 2013,
la abundancia fue mínima. Mientras que en Bahía de La Paz los simbiontes se
mantuvieron abundantes durante los tres años, incluso aumentando durante el
blanqueamiento.
Tabla II. Presencia, abundancia y condición de acuerdo al diagrama Olmstead-Tukey de especies simbiontes en ambas bahías durante las tres fechas de monitoreo. (R= Rara, A= Abundante, D= Dominante).
Loreto La Paz
2006 2008 2013 2006 2008 2013
Alpheus lottini 5 (A) 0 1 (R) 35 (D) 30 (D) 14 (D)
Harpiliopsis depressa 15 (D) 0 1 (R) 56 (D) 58 (D) 51 (D)
Harpiliopsis spinigera 1 (R) 0 1 (R) 10 (D) 25 (D) 19 (D)
Liomera cinctimana 0 0 0 2 (R) 0 0
Quoyula madreporarum 0 0 1 (R) 0 6 (R) 20 (D)
Trapezia bidentata 31 (D) 0 2 (R) 80 (D) 114 (D) 67 (D)
LT
O0
6
LT
O0
8
LT
O1
3
LP
Z1
3
LP
Z0
6
LP
Z0
8
100
80
60
40
20
% s
imili
tud
Resemblance: S17 Bray Curtis similarity
26
VII. DISCUSIÓN
Evaluación general en las bahías
El evento de blanqueamiento sucedido a principios del 2008 suscitó un cambio
en la estructura y composición de los ensamblajes de las bahías estudiadas. En
Bahía de Loreto durante este evento se registró una temperatura de 17.5±0.32°C
entre enero y marzo, es decir 1.8°C por debajo del promedio de los últimos 25 años
(19.3±0.9°C) lo que rebasa el nivel crítico inferior de los corales Pocillopora de la
región (17.7°C; Hernández et al., 2010; González-Espinosa, 2012). Esta baja en la
temperatura provocó una disminución en riqueza y abundancia de la fauna asociada
(Figs. 2-3). Mientras que en Bahía de La Paz los valores mínimos de temperatura
superficial del mar alcanzaron los 18.2°C (González-Espinosa, 2012), en este caso
sólo la riqueza disminuyó (Fig. 2). Los cambios en riqueza y abundancia son una
respuesta común a perturbaciones ambientales (Iglesias-Prieto et al., 2003; Burt et
al., 2008; Hernández et al., 2008; Hernández et al., 2010; Stella et al., 2011b).
Descriptores Ecológicos
Los indicadores de abundancia (N) y equitabilidad (J’) exhibieron diferencias
estadísticamente significativas en Bahía de Loreto (Fig. 4). La abundancia de la
condición inicial fue considerablemente mayor respecto al momento del
blanqueamiento y post-blanqueamiento. Esta variación supone una eliminación de
especies dominantes lo cual favoreció el aumento de la equitabilidad en 2013
homogeneizando el ensamblaje de invertebrados, lo que hace evidente el cambio en
la estructura de la comunidad atribuido al blanqueamiento.
Las distintas tendencias de los demás índices en los tres años no mostraron
diferencias estadísticamente significativas, suponiendo una variación mínima en la
composición. No obstante la ausencia de invertebrados simbiontes en las
comunidades coralinas pudo ser factor para el elevado porcentaje de mortandad
coralina reportado por Hernández y colaboradores (2010) ya que se ha documentado
que los crustáceos simbiontes ayudan a proteger a los corales (Abele, 1976;
Alvarado y Vargas-Castillo, 2012). Particularmente en el indicador de diversidad de
Shannon durante los años del estudio, se observó una tendencia de aumento, como
27
también en la equitabilidad de Pielou (Fig. 4); en el estudio de Hernández y
colaboradores (2010) donde se utilizaron los mismos datos sin embargo sólo
analizando el grupo de decápodos, los valores de diversidad no se relacionaron con
los de equitabilidad, sino que tuvieron un comportamiento inverso. Este
comportamiento diferencial ocurrió debido a que los decápodos simbiontes, que eran
las especies dominantes, fueron reemplazados por otras especies modificando los
grupos dominantes, y a su vez afectando la diversidad.
Por su parte Alvarado y Vargas-Castillo (2012) analizaron la diversidad de los
arrecifes de Bahía Culebra en Costa Rica, que al igual que la zona del presente
estudio, están conformados primordialmente por corales del género Pocillopora y sus
ensamblajes de invertebrados son afines a los del Golfo de California. Dichos autores
obtuvieron un rango de diversidad entre 2.15 y 2.55 (loge), no muy alejado de los
valores obtenidos para Bahía de Loreto, que se ubicaron entre 1.96 y 2.28 (Ver
valores comparativos con otros logaritmos, ANEXO 7), lo que permite confirmar que
la diversidad en los arrecifes presenta valores semejantes, aunque cambie su
composición y dominancia de especies.
Respecto a la distinción taxonómica (∆+), que se enfoca en la cercanía entre
niveles tróficos, se observó que al no haber diferencias significativas, no existió una
pérdida fundamental de grupos. Sin embargo, al ser independiente del tamaño de la
muestra y relacionarse con la diversidad funcional (Clarke y Warwick, 2001), los
resultados observados pudieran servir de base para estudios de esta naturaleza.
En Bahía de La Paz ninguno de los descriptores ecológicos presentó
diferencia estadísticamente significativa entre años (Fig. 5). De manera comparativa
con el índice de abundancia, se observa que cuando se incrementó el número de
organismos (de 2006 a 2008) hubo tendencias a la baja en diversidad y equitabilidad,
y particularmente se encontró que las especies simbiontes fueron más abundantes.
Estas tendencias confirman la teoría ecológica de que incrementos en abundancia
conducen a decrementos en la equitabilidad (Moreno, 2001). El hecho de que sean
los simbiontes los más abundantes (o sensibles a incrementos en sus números)
probablemente obedeció a que los corales afectados por el blanqueamiento no
resultaban ser un hábitat favorable para dichas especies (de colores rojizos) y al
28
estar expuestos ante una matriz calcárea de color blanco posiblemente migraron a
colonias menos afectadas (sin blanqueamiento) por lo que fueron más numerosos en
los censos.
Los cambios en los descriptores ecológicos por su parte, podrían ser reflejo de
alguna fluctuación natural, dado que los valores entre años no varían
considerablemente, y particularmente en la abundancia, la pérdida es apreciable
numéricamente hasta que los niveles son muy severos (Idjaji y Edmunds, 2006). Sin
embargo es preciso resaltar estas fluctuaciones ya que como mencionan Karlson y
Hurd, citados en Rogers (1993), el enfoque para determinaciones en las propiedades
estructurales y la estabilidad de las comunidades debiera ser la interpretación
biológica de los patrones y no meramente la expresión matemática de los mismos.
Composición de ensamblajes
La composición estructural de ambas bahías se determinó por medio de la
integración de los análisis de Olmstead-Tukey, SIMPER y NMDS. En el caso de
Bahía de Loreto, las especies que se ubicaron dentro del cuadrante de raras en el
diagrama de Olmstead-Tukey prácticamente ya no se apreciaron después del
blanqueamiento (Figs. 6-8; ANEXO 5). Este reemplazo no se debió simplemente a
una migración a colonias sanas o a no haberlas registrado en los censos
subsiguientes puesto que fueron especies sésiles o con poca capacidad de
movimiento. Tal fue el caso de los antozoarios Pacifigorgia sp. y Tubastraea
coccinea, además de los bivalvos Globivenus isocardia, Mytella sp. y Pinna rugosa.
Las especies consideradas oportunistas mostraron un patrón de registro en los
censos solamente durante el blanqueamiento y dentro de la categoría de “raras” por
medio del diagrama de Olmstead-Tukey. En este caso no hubo algún grupo
particularmente predominante (ANEXO 5). Ciertas alteraciones en la estructura
comunitaria, como el reemplazo de especies por parte de organismos oportunistas,
son comunes después de eventos de blanqueamiento, donde invertebrados
competidores se apropian del espacio en parte debido al éxito reproductivo
diferencial de especies que fueron menos afectadas (Burt et al., 2008). Por su parte,
los grupos taxonómicos que durante las tres condiciones se mantuvieron en
29
condición de dominantes respecto a Olmstead-Tukey, fueron sobre todo
equinodermos y poliquetos.
De acuerdo al análisis SIMPER, las especies con mayor contribución
porcentual en las distintas condiciones fueron en su mayoría equinodermos (Tabla I).
D. mexicanum, E. thouarsii y P. unifascialis fueron de las especies que se
presentaron dominantes durante los tres años, además de las dos especies de
poliquetos. Particularmente durante los tres años de estudio se registraron cinco
especies de erizos que potencialmente podrían bioerosionar al coral (Alvarado y
Vargas-Castillo, 2012). Cabe señalar que los tamaños poblacionales de algunas
especies fluctuaron considerablemente a lo largo del tiempo de estudio; D.
mexicanum incrementó su número hasta cuatro veces (de 25 a 109 organismos),
mientras que E.vanbrunti disminuyó drásticamente de 364 a 11 individuos; en tanto
que E. thouarsii se mantuvo relativamente constante entre 72 organismos al principio
y 60 al final del estudio siendo una de las especies con mayor contribución a lo largo
de los años. La especie dominante (E. vanbrunti) se vio fuertemente afectada
posterior al blanqueamiento. Esta especie presenta hábitos herbívoros en su
alimentación, sobre todo macroalgas, y se ve implicado en procesos de erosión y
limpieza en los arrecifes (Calva, 2002), lo que potencialmente provoca un serio
desbalance en el mantenimiento del arrecife. El grupo de los equinoideos
frecuentemente se presenta como estabilizadores del ecosistema, lo que los vuelve
buenos indicadores de salud (Reyes-Bonilla y Calderón-Aguilera 1999; Herrera-
Escalante et al., 2005; Jordán-Garza et al., 2008). Sin embargo el énfasis en este
grupo ha demeritado o incluso en ocasiones pasado por alto el papel fundamental
que juegan las especies simbiontes dentro de los arrecifes, y el potencial que poseen
para reflejar afectaciones dentro de este hábitat.
Conjuntamente al análisis de SIMPER, en el NMDS realizado se apreció una
mayor similitud en la composición de 2008 y 2013, al agruparse hasta 62.39% (Fig.
12). Lo que hace suponer que aún no hubo una recuperación significativa, puesto
que se encuentran muy alejados del agrupamiento del 2006, año en el cual las
abundancias fueron significativamente mayores (Fig. 4). Estas diferencias en
composición se advirtieron en los grupos dominantes; antes del blanqueamiento la
30
dominancia se basó en artrópodos y moluscos, durante el blanqueamiento el grupo
de artrópodos fue reemplazado por equinodermos, para finalmente después del
blanqueamiento sólo quedar este último como grupo dominante. Este
comportamiento era de suponerse, pues la fauna asociada a corales suele disminuir
ante perturbaciones ambientales, tal como lo observaron Hernández y colaboradores
(2008) en la Bahía de La Paz después del paso de un huracán. Un aspecto que
quedaría por esclarecer tras el reemplazo de grupos dominantes, sería la
identificación de la función trófica de las especies reemplazadas ya que ésta se
encuentra fuertemente relacionada con la conectividad ecológica y es un
componente que puede contribuir o disminuir la resiliencia del sitio (Ladd y Collado-
Vides, 2013).
Por otro lado, gran parte de las especies de Bahía de La Paz que mediante el
diagrama de Olmstead-Tukey se categorizaron como raras en el 2006, no
presentaron registros en los censos de los siguientes años (Figs. 9-11; ANEXO 6).
Entre ellas el cangrejo simbionte Liomera cinctimana que por su baja abundancia
poblacional sólo fue observado en una ocasión. Las especies consideradas
oportunistas, que se observaron sólo en el momento del blanqueamiento en la
categoría de “raras” fueron en su mayoría decápodos, sin embargo también el coral
Porites panamensis registró este patrón, caso a resaltar debido a su naturaleza sésil
(ANEXO 6). Dentro de las especies dominantes que se mantuvieron con ese estatus
durante las tres condiciones pudieron apreciarse los simbiontes A. lottini, H.
depressa, H. spinigera y T. bidentata. Durante el blanqueamiento en 2008 se pudo
detectar que aunque el 90% de las colonias coralinas se encontraban blanqueadas
(en abril de 2008), para el muestreo de julio ya se empezaba a distinguir una
recuperación del coral (Hernández et al., 2010), lo que permitió que los organismos
simbiontes permanecieran en su estatus dominante y no se afectaran gravemente las
asociaciones coral/invertebrados. Es decir que los grupos dominantes resistieron al
evento, mientras que las variaciones se dieron con las especies posiblemente
oportunistas o transeúntes en las categorías que presentaron un menor registro de
observación (P. panamensis, Elysia diomedea, Heteractaea lunata, Petrolisthes
hirtispinosus y Petrolisthes sp.).
31
Las especies con mayor contribución de acuerdo al análisis SIMPER (Tabla I)
fueron en su mayoría decápodos y poliquetos. Que el grupo de decápodos se
mantuviera presente en los diferentes años, y que además éste fuera el grupo
dominante en las tres condiciones, sustenta una condición de resistencia de los
arrecifes, ya que su presencia, y más si son simbiontes, promueve la producción de
mucus del coral, y el crecimiento del mismo (Gotelli y Abele, 1983; Iglesias-Prieto et
al, 2003). Aunado a esto, la presencia de ciertos poliquetos aparenta tener un efecto
positivo sobre el coral ya que al asentarse los gusanos en las ramas, estimulan el
crecimiento coralino para cubrir al gusano y de esta forma producir más mucus que
mantiene condiciones saludables del coral (Glynn y Enochs, 2011).
La composición entre años se vio más afín entre 2006 y 2008 con 55.72% de
similitud (Fig. 13). Posiblemente el efecto del blanqueamiento no afectara a primera
instancia en la abundancia, sino a largo plazo a parámetros que influenciaran la
sobrevivencia y reproducción de las especies, disminuyendo su tamaño poblacional o
frecuencia de observación (Wilson et al., 2006), como fue el caso de E. vanbrunti,
Neaxius vivesi, Sabella sp., Paguristes anahuacus y Serpula sp.
Aunque en el NMDS, los agrupamientos de 2006 y 2008 se encuentren
relativamente lejos del de 2013 (Fig. 12), porcentualmente fue poca la diferencia en
composición. Una de las especies significativas para este porcentaje diferencial fue
el caracol simbionte Quoyula madreporarum, el cual pasó de no presentar registros
antes del blanqueamiento a una condición dominante para 2013. Posiblemente esta
tendencia al incremento de los simbiontes sea el reflejo de potenciales migraciones
de las especies entre colonias no saludables hacia colonias sanas, de ahí que
también se observaran incrementos del camarón simbionte H. spinigera bajo
condiciones de estrés como lo destacaron Reyes-Bonilla (1993), así como Iglesias-
Prieto y colaboradores (2003).
Resistencia, recuperación y resiliencia de los arrecifes
En la comparación que se realizó entre la condición inicial (2006), y el estado
post blanqueamiento (2013); se hace énfasis en las especies consideradas como
simbiontes obligadas de corales dados sus requisitos únicos del hábitat coralino. Se
32
dejaron de lado varias especies que presentan registros frecuentes en las colonias
coralinas, mas no son considerados como simbiontes obligados, tal es el caso de
Heteractaea lunata, Calcinus californiensis y Thoe sulcata, además de las especies
pertenecientes a los géneros Petrolisthes y Herbstia (Pereyra-Ortega, 1998;
Ramírez-Luna et al., 2002; Hernández et al., 2009).
El énfasis en la aparición y frecuencia de organismos simbiontes respecto a la
condición inicial, para la evaluación del cambio en la fauna de macroinvertebrados en
los arrecifes de Bahía de Loreto y La Paz se llevó a cabo debido a que diferentes
autores han señalado que la presencia de crustáceos simbiontes es un reflejo de
buena salud de los corales que las albergan (Prahl et al., 1978; Glynn, 1983; Stella et
al., 2011b), como respuesta de las funciones de limpieza y protección que hacen a la
colonia. Con este antecedente, la ausencia de crustáceos decápodos durante el
blanqueamiento en Bahía de Loreto evidencia una afectación en la salud del
ecosistema, provocado por una condición estresante metabólicamente (Gotelli y
Abele, 1983) disparada por las bajas temperaturas. La relación entre coral e
invertebrados simbiontes asociados se afectó durante el blanqueamiento (2008), lo
que es comprensible debido a que es uno de los grupos más susceptibles a la
mortalidad coralina (Gotelli y Abele, 1983; Hernández et al., 2010). En el presente
estudio se evidenció que la disminución (o incluso pérdida) de los decápodos
simbiontes, favoreció la llegada de otras especies consideradas como oportunistas,
ya que sólo se observaron durante una ocasión, tal fue el caso de los moluscos
Chama buddiana y Lima tetrica; los artrópodos Clibanarius lineatus y Neaxius sp.; y
los equinodermos Heliaster kubiniji y Holothuria impatiens.
Debido al reemplazo de grupos observados en Bahía de Loreto, se determinó
que los ensamblajes presentaron una condición de recuperación lenta, la cual es
propia de los ecosistemas coralinos respecto a otros ecosistemas (Burt et al., 2008).
Sin embargo, es considerado un sistema resiliente, ya que se ha mencionado que la
recuperación de comunidades coralinas que han sido alteradas severamente pueden
tardar aproximadamente una década para llegar a las condiciones iniciales (Rioja-
Nieto et al., 2012). Aunado a esto, Bellwood y colaboradores (2006) mencionaron
que aunque el ecosistema no muestre un retorno a la condición inicial, no significa
33
que los ensamblajes no pudieran estar en un proceso de un nuevo y potencialmente
resiliente estado postblanqueamiento; el cambio reside en la composición de los
nuevos ensamblajes, que para este estudio cuenta nuevamente con especies
simbiontes, lo que se vislumbra como potencial de volver a recuperar el
funcionamiento del ecosistema arrecifal.
Con base en los ensamblajes de invertebrados asociados, las comunidades
coralinas de Bahía de La Paz pudieran considerarse con una condición resistente a
fenómenos de blanqueamiento por bajas temperaturas, ya que no hubo grandes
variaciones durante las fechas del muestreo. Además de mantenerse la presencia
dominante de especies simbiontes, lo que fortalece el concepto de resistencia
mencionado por Bellwood y colaboradores (2006).
La respuesta diferencial de los organismos asociados a los corales, fue más
evidente en Bahía de Loreto, resultado similar a lo que describieron Hernández y
colaboradores (2010). Esta respuesta se puede atribuir a diversos factores: la
ubicación geográfica de la bahía, que respecto a la región de La Paz, brinda
condiciones oceanográficas y climáticas de distinta índole (Obeso-Nieblas et al.,
2002). Bahía de La Paz presenta mayor influencia de la corriente de California, lo
que conlleva una mayor resistencia al blanqueamiento por condiciones frías y los
efectos que desencadena en los organismos asociados (Precht y Aronson, 2004).
Además, oceanográficamente esta bahía se encuentra expuesta a mayor oleaje, lo
que posiblemente ayudó a mitigar los efectos de cambios térmicos superficiales
(Paz-García et al., 2012).
Cortés (1997) mencionó que los arrecifes del POT suelen mostrar una baja
resiliencia, al punto de que después de un evento de blanqueamiento pudieran
afectarse y morir grandes áreas arrecifales. Por el contrario, con este estudio se
muestra que ecológicamente los corales vuelven a retomar las condiciones parecidas
a las que había antes del blanqueamiento. Aunque las comunidades coralinas de
ambas bahías mostraron una capacidad resiliente a los cinco años de sucedido el
blanqueamiento, no fue al mismo grado. Lo que tiene mucho que ver con el área de
cobertura del coral, ya que colonias más grandes, brindarán mayor cantidad de
espacios para albergar mayor cantidad de invertebrados (Stella et al., 2011b), y
34
Bahía de Loreto muestra una baja presencia coralina mientras que en Bahía de La
Paz se puede apreciar una presencia moderada.
Mumby y Steneck (2011) consideran a la resiliencia como una probabilidad de
retornar a un estado estable, la cual se puede calcular a partir de un modelo integral
que reúne variables como lo son procesos funcionales básicos, y la continuidad de
su ciclo vital como organismo y como hábitat: reclutamiento, crecimiento,
competencia, éxito reproductivo, fuerzas de herbivoría, organismos coralívoros, por
mencionar algunos. Es por esto que es necesario integrar muchos más factores para
un cálculo más preciso sobre la capacidad de resiliencia en los arrecifes del Golfo de
California y poder llegar a conclusiones más precisas. De igual manera, los índices
presentan una naturaleza puntual del momento ecológico del arrecife, lo que apoya
la comparativa interanual después de eventos de esta naturaleza, que pudiera influir
en futuras decisiones de manejo (Ladd y Collado-Vides, 2013)
VIII. CONCLUSIONES
El efecto del blanqueamiento del coral sobre la fauna de macroinvertebrados
asociados fue diferencial en La Paz y Loreto, con mayor afectación en esta
última bahía.
Existió una variación en la composición de macroinvertebrados entre años,
aunque no todos los indicadores mostraran diferencias estadísticamente
significativas.
Se presentó una ligera recuperación para 2013, sin alcanzar los valores
iniciales del 2006 considerados como la línea base para este estudio.
Las especies simbiontes se mostraron ausentes durante el blanqueamiento en
Bahía de Loreto.
En Bahía de Loreto hubo un reemplazo de especies dominantes; de
artrópodos y moluscos (2006) a equinodermos (2013).
En Bahía de La Paz el grupo de decápodos se mantuvo como grupo
dominante durante las tres condiciones.
35
Se observó una leve recuperación de los arrecifes, con una resiliencia lenta,
obedeciendo a un gradiente geográfico de sur a norte.
Para un modelo más completo de recuperación es necesario complementar
con otros factores como registros de cobertura de coral y ensamblajes de
peces.
36
IX. LITERATURA CITADA
Abele, L.G. 1976. Comparative species composition and relative abundance of
decapod crustaceans in marine habitats of Panamá. Marine Biology. 38: 263-278.
Alvarado, J.J. y R. Vargas-Castillo. 2012. Invertebrados asociados al coral
constructor de arrecifes Pocillopora damicornis en Playa Blanca, Bahía Culebra,
Costa Rica. Biología Tropical. 60 (Suppl. 2): 77-92.
Álvarez-Arellano, A.D., Rojas-Soriano, H. y J.J. Prieto-Mendoza. 1997.
Geología de La Paz y áreas adyacentes. En: Urbán, R.J. y M. Ramírez-Rodríguez
(eds). La Bahía de La Paz, investigación y conservación. pp. 13-28. Universidad
Autónoma de Baja California Sur, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas y
SCRIPPS Institution of Oceanography. México. 345 pp.
Baker, A.C., Glynn, P.W. y B. Riegl. 2008. Climate change and coral reef
bleaching: An ecological assessment of long-term impacts, recovery trends and future
outlook. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 80: 435-471.
Bellwood, D.R., Hoey, A.S., Ackerman, J.L. y M. Depczynski. 2006. Coral
bleaching, reef fish community phase shifts and the resilience of coral reefs. Global
Change Biology. 12: 1587-1594.
Beltrán-Ramírez, V.H. 1999. Estructura de la comunidad de siete zonas
coralinas del sur del Golfo de California. Tesis de Licenciatura. Universidad
Autónoma de Baja California Sur. México. 90 pp.
Brusca, R.C. y D.A. Thomson. 1975. Pulmo Reef: The only “Coral reef” on the
Gulf of California. Ciencias Marinas. 2: 37-53
Burt, J., Bartholomew, A. y P. Usseglio. 2008. Recovery of corals a decade
after a bleaching event in Dubai, United Arab Emirates. Marine Biology. 154: 27-36.
Calva-B., L.G. 2002. Hábitos alimenticios de algunos equinodermos. Parte 2.
Erizos de mar y pepinos de mar. ContactoS. 47: 54-63.
Campos-Dávila, L., Cruz-Escalona, V.H., Galván-Magaña, F., Abitia-Cárdenas,
A., Gutiérrez-Sánchez, F.J. y E.F. Balart. 2005. Fish assemblages in a Gulf of
California marine reserve. Bulletin of Marine Science. 77(3):347-362.
Carriquiry, J.D., Cupul-Magaña, A.L., Rodríguez-Zaragoza, F. y P. Medina-
Rosas. 2001. Coral bleaching and mortality in the Mexican Pacific during the 1997-
37
1998 El Niño and prediction from a remote sensing approach. Bulletin of Marine
Science. 69(1): 237-249.
Castro, P. 1982. Notes on symbiotic decapod crustaceans from Gorgona
Island, Colombia, with a revision of the Eastern Pacific species of Trapezia
(Brachyura, Xanthidae), symbionts of scleractinian corals. Anales del Instituto de
Investigaciones Marinas de Punta de Betin. 9: 9-17.
Cervantes-Gutiérrez, F. 2011. Estructura comunitaria de asteroideos
(Echinodermata: Asteroidea) en Bahía Loreto, Baja California Sur, México. Tesis
de Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja California Sur. México. 87 pp.
Clarke, K.R. y R.N. Gorley. 2006. PRIMER v6: User manual. PRIMER-E.
Reino Unido. 10 pp.
Clarke, K.R. y R.M. Warwick. 2001. Change in marine communities: An
approach to statistical analysis and interpretation. 2da edición. PRIMER-E.
Plymouth, Reino Unido. 172 pp.
CONANP, 2000. Programa de manejo Parque Nacional Bahía de Loreto.
México, DF. 185 pp.
Cortés. J. 1997. Biology and geology of eastern Pacific coral reefs. Coral
reefs. 16: S39-S46.
Daniel, W. 1987. Bioestadística. Base para el análisis de las Ciencias de la
Salud. Limusa. México. 667 pp.
Díaz-Ruiz, A.R. 1999. Densidad, proporción de sexos y estructura de
tallas de cangrejos Trapezia (Decapoda: Brachyura: Trapeziidae) asociados al
coral Pocillopora elegans Dana, 1846 en Los Islotes, Baja California Sur,
México. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja California Sur.
México. 67pp.
Enochs, I.C. y G. Hockensmith. 2008. Effects of coral mortality on the
community composition of cryptic metazoans associated with Pocillopora damicornis.
Proceedings of the 11th International Coral Reef Symposium. Session 26: 1368-
1372.
38
García-Madrigal, M. del S. 1999. Anomuros (Anomura) del arrecife de Cabo
Pulmo-Los Frailes y alrededores, Golfo de California. Revista Biología Tropical.
47(4): 923-928.
Garth, J.S. 1960. Distribution and affinities of the brachyuran Crustacea.
Systematic Zoology. 9: 105-123.
Glynn, P.W. 1983. Crustacean symbionts and the defense of corals:
coevolution on the reef? En: Nitecki, M.H. (ed.) Coevolution. pp. 111-178. Chicago
Press. E.U.A.
Glynn, P.W. e I.C. Enochs. 2011. Invertebrates and their roles in coral reef
ecosystems. En: Dubinsky, Z. y N. Stambler (eds.). Coral reefs: An ecosystem in
transition. pp. 273-326. Springer Science + Business Media. Londres. 552 pp.
González-Espinosa, P.C. 2012. Blanqueamiento coralino por baja
temperatura en el suroeste del Golfo de California. Tesis de Licenciatura.
Universidad Autónoma de Baja California Sur. México. 57pp.
González-Medina, F.J., Holguín-Quiñones, O.E. y G. de la Cruz-Agüero. 2006.
Variación espaciotemporal de algunos macroinvertebrados (Gastropoda, Bivalvia y
Echinodermata) de fondos someros del Archipiélago Espíritu Santo, Baja California
Sur, México. Ciencias Marinas. 32: 33-44.
Gotelli, N.J., Gilchrist, S.L. y L.G. Abele. 1985. Population biology of Trapezia
spp. and other coral-associated decapods. Marine Ecology. Progress Series. 21:
89-98.
Gotelli, N.J. y L.G. Abele. 1983. Community patterns of coral-associated
decapods. Marine Ecology. 13: 131-139.
Guzmán, H.M. 1988. Distribución y abundancia de organismos coralívoros en
los arrecifes coralinos de la Isla del Caño, Costa Rica. Revista Biología Tropical.
36(2A): 191-207.
Hernández, L.G. 1999. Camarones stenopoidideos y carideos (Crustacea:
Decapoda: Stenopodidea, Caridea) asociados a cabezas de coral, en Los
Islotes, B.C.S., México. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja
California Sur. México. 50 pp.
39
Hernández, L., Balart, E.F. y H. Reyes-Bonilla. 2008. Effect of hurricane John
(2006) on the invertebrates associated with corals in Bahía de La Paz, Gulf of
California. Proceedings of the 11th International Coral Reef Symposium, Ft.
Lauderdale, Florida. Session 10: 301-304.
Hernández, L. Balart, E.F. y H. Reyes-Bonilla. 2009. Checklist of reef decapod
crustaceans (Crustacea: Decapoda) in the southern Gulf of California, Mexico.
Zootaxa. 2119: 39-50.
Hernández, L., Ramírez-Ortiz, G. y H. Reyes-Bonilla. 2013. Coral-associated
decapods (Crustacea) from the Mexican Tropical Pacific coast. Zootaxa. 3609(5):
451-464.
Hernández, L., Reyes-Bonilla, H. y E.F. Balart. 2010. Efecto del
blanqueamiento del coral por baja temperatura en los crustáceos decápodos
asociados a arrecifes del suroeste del Golfo de California. Revista Mexicana de
Biodiversidad. 81: S113-S119.
Herrera-Escalante, T., López-Pérez, R.A. y G.E. Leyte-Morales. 2005.
Bioerosion caused by the sea urchin Diadema mexicanum (Echinodermata:
Echinoidea) at Bahías de Huatulco, western Mexico. Revista de Biología Tropical.
53(3): 263-273.
Herrero-Pérezrul, M.D. 2008. Diversity and abundance of reef macro
invertebrates (Mollusca; Echinodermata) in the southern Gulf of California, Mexico.
Proceedings of the 11th International Coral Reef Symposium, Ft. Lauderdale,
Florida. Session 26: 1343-1347.
Hopkins, A. 2009. Marine invertebrates as indicators of reef health. MSc
Conservation Science. Imperial College London. 78 pp.
Hughes, T.P., Rodrígues, M.J., Bellwood, D.R., Ceccarelli, D., Hoegh-
Guldberg, O., McCool, L., Moltschaniwskyj, N., Pratchett, M.S., Steneck, R.S. y B.
Willis. 2007. Phase shifts, herbivory, and the resilience of coral reefs to climate
change. Current Biology. 17: 360-365.
Idjadi, J.A. y P.J. Edmunds. 2006. Scleractinians corals as facilitators for other
invertebrates on a Caribbean reef. Marine Ecology Progress Series. 319: 117-127.
40
Iglesias-Prieto, R., Reyes-Bonilla, H. y R. Riosmena-Rodríguez. 2003. Effects
of 1997-1998 ENSO on coral reef communities in the Gulf of California, México.
Geofísica Internacional. 42(3): 467-471.
Jiménez-Illescas, A.R., Obeso-Nieblas, M. y D.A. Salas de León. 1997.
Oceanografía física de la Bahía de La Paz. En: Urbán, R.J. y M. Ramírez-
Rodríguez (eds). La Bahía de La Paz, investigación y conservación. pp. 13-28.
Universidad Autónoma de Baja California Sur, Centro Interdisciplinario de Ciencias
Marinas y SCRIPPS Institution of Oceanography. México. 345 pp.
Jordán-Garza, E., Maldonado, A., Baker, D.M. y R.E. Rodríguez-Martínez.
2008. High abundance of Diadema antillarum on a Mexican reef. Coral Reefs. 27:
295.
Ladd, M.C. y L. Collado-Vides. 2013. Practical applications of monitoring
results to improve managing for coral reef resilience: a case study in the Mexican
Caribbean. Biodiversity and Conservation. 22(8): 1591-1608.
LaJeunesse, T.C., Reyes-Bonilla, H. y M.E. Warner. 2007. Spring “bleaching”
among Pocillopora in the Sea of Cortez, Eastern Pacific. Coral Reefs. 26: 265-270.
Ledlie, M.H., Graham, N.A.J., Bythell, J.C., Wilson, S.K., Jennings, S., Polunin,
N.V.C. y J. Hardcastle. 2007. Phase shifts and the role of herbivory in the resilience
of coral reefs. Coral Reefs. 26: 641-653.
Magurran, A.E. 2004. Measuring biological diversity. Blackwell Science.
Reino Unido. 264 pp.
McGinley, M.P., Aschaffenburg, M.D., Pettay, D.T. Smith, R.T., LaJeunesse,
T.C. y M.E. Warner. 2012. Symbiodinium spp. in colonies of eastern Pacific
Pocillopora spp. are highly stable despite the prevalence of low-abundance
background populations. Marine Ecology Progress Series. 462: 1-7.
Moreno, C.E. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. M&T-Manuales y
Tesis SEA, vol.1. Zaragoza, España. 84 pp.
Mumby, P.J. y R.S. Steneck. 2011. The resilience of coral reefs and its
implications for reef management. En: Dubinsky, Z. y N. Stambler (eds.). Coral
reefs: An ecosystem in transition. pp. 509-519. Springer Science + Business Media.
Londres. 552 pp.
41
Obeso-Nieblas, M., Gaviño-Rodríguez, J.H., Jiménez-Illescas, Á.R. y B.
Shirasago-Germán. 2002. Simulación numérica de la circulación por marea y viento
del noroeste y sur en la Bahía de La Paz, B.C.S. Oceánides. 17(1): 1-12.
Obeso-Nieblas, M., Shirasago-Germán, B., Gaviño-Rodríguez, J., Pérez-
Lezama, E., Obeso-Huerta, H. y A. Jiménez-Illescas. 2008. Variabilidad hidrográfica
en Bahía de La Paz, Golfo de California, México (1995-2005). Revista de Biología
Marina y Oceanografía. 43(3): 559-567.
Paz-García, D.A., Balart, E.F. y F.J. García-de-León. 2012. Cold water
bleaching of Pocillopora in the Gulf of California. Proceedings of the 12th
International Coral Reef Symposium, Cairns, Australia. 9° Coral bleaching and
climate change. 5pp.
Pereyra-Ortega, R. T. 1998. Cangrejos anomuros y braquiuros (Crustacea;
Decapoda:) simbiontes del coral Pocillopora elegans, de Los Islotes, Baja
California Sur, México. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja
California Sur. México. 102 pp.
Pinzón, J.H., Reyes-Bonilla, H., Baums, I.B. y T.C. LaJeunesse. 2012.
Contrasting clonal structure among Pocillopora (Scleractinia) communities at two
environmentally distinct sites in the Gulf of California. Coral Reefs. 31: 765-777.
Prahl, H.V., Guhl, F. y M. Grögl. 1978. Crustáceos decápodos comensales del
coral Pocillopora damicornis L. en la Isla de Gorgona, Colombia. Anales del
Instituto de Investigaciones Marinas de Punta de Betin. 10: 81-93.
Precht, W.F. y R.B. Aronson. 2004. Climate flickers and range shifts of reefs
corals. Frontiers in Ecology and the Enviroment. 2(6):307-314.
Ramírez-Luna, S., De la Cruz-Agüero, G., y N. Barrientos-Luján. 2002.
Variación espacio temporal de Porcellanidae, Majoidea y Xanthoidea asociados
a los corales del género Pocillopora en Bahías de Huatulco, México. En:
Hendrickx, M.E. (ed.). Contributions to the study of East Pacific crustaceans. Vol 1.
pp. 233-254. Instituto de Ciencias del Mar y Limnología. México. 383 pp.
Reyes-Bonilla, H. 1993. Biogeografía y ecología de los corales
hermatípicos (Anthozoa: Scleractinia) del Pacífico de México. En: Salazar-
42
Vallejo, S.I. y N.E. González (eds.). Biodiversidad marina y costera de México.
Comisión Nacional de Biodiversidad y CIQRO, México, 865 pp.
Reyes-Bonilla, H., Calderón-Higuera, L.E., Cruz-Piñón, G., Medina-Rosas, P.,
López-Pérez, R.A., Herrero-Pérezrul, M.D., Leyte-Morales, G.E., Cupul-Magaña, A.L.
y J.D. Carriquiry-Beltrán. 2005. Atlas de corales pétreos (Anthozoa: Scleractinia)
del Pacífico mexicano. CICESE, CONABIO, CONACYT, UABCS, UdeG, UMAR.
México, 124 pp.
Reyes-Bonilla, H., Carriquiry, J.D., Leyte-Morales, G.E. y A.L. Cupul-Magaña.
2002. Effects of the El Niño-Southern Oscillation and the anti-El Niño event (1997-
1999) on coral reefs of the western coast of México. Coral Reefs. 21: 368-372.
Reyes-Bonilla, H. y L.E. Calderón-Aguilera. 1999. Population density,
distribution and consumption rates of three corallivores at Cabo Pulmo reef, Gulf of
California, Mexico. PSNZI Marine Ecology. 20: 347-357.
Reyes-Salinas, A., Cervantes-Duarte, R., Morales-Pérez, R.A. y J.E. Valdez-
Holguín. 2003. Variabilidad estacional de la productividad primaria y su relación con
la estratificación vertical en la Bahía de La Paz, B.C.S. Hidrobiológica. 13(2): 103-
110.
Rioja-Nieto, R., Chiappa-Carrara, X. y C. Sheppard. 2012. Efectos de los
huracanes sobre la estabilidad de paisajes asociados con arrecifes coralinos.
Ciencias Marinas. 38(1A): 47-55.
Rodríguez-Troncoso, A.P., Carpizo-Ituarte, E. y A.L. Cupul-Magaña. 2010.
Differential response to cold and warm water conditions in Pocillopora colonies from
the Central Mexican Pacific. Journal of Experimental Marine Biology and
Ecology. 391: 57-64.
Rodríguez-Troncoso, A.P., Carpizo-Ituarte, E., Pettay, D.T., Warner, M.E., y
A.L. Cupul-Magaña. 2013a. The effects of an abnormal decrease in temperature on
the Eastern Pacific reef-building coral Pocillopora verrucosa. Marine Biology. 160.
DOI 10.1007/s00227-013-2322.5
Rodríguez-Troncoso, A.P., Carpizo-Ituarte, E. y A. Cupul-Magaña. 2013b.
Daño oxidativo asociado al estrés térmico en Pocillopora verrucosa en el Pacífico
mexicano. Ciencias Marinas. 39(1): 113-118.
43
Rogers, C.S. 1993. Hurricanes and coral reefs: the intermediate disturbance
hypothesis revisited. Coral reefs. 12: 127-137
Rojero-León, S. 2009. Estructura comunitaria de equinodermos
conspicuos de las islas: San José, Espíritu Santo y Cerralvo, Baja California
Sur, México. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja California Sur.
México. 57 pp.
Romero-Ponce, R.C. 2002. Estructura comunitaria de peces asociados a
cabezas de coral en cuatro localidades de Bahía de La Paz, B.C.S., México.
Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja California Sur. México. 97 pp.
Sokal, R.R. y F.J. Rohfl. 1995. Biometry. The principles and practice of
statistics in biological research. Third edition. W.H. Freeman and Company. Nueva
York, E.U.A. 887 pp.
Spalding, M.D., Ravilious, C. y E.P. Green. 2001. World Atlas of Coral Reefs.
University of California Press. Inglaterra. 424 pp.
Stella, J.S., Munday, P.L. y G.P. Jones. 2011b. Effects of coral bleaching on
the obligate coral-dwelling crab Trapezia cymodoce. Coral Reefs. 30: 719-727.
Stella, J.S., Pratchett, M.S., Hutchings, P.A. y G.P. Jones. 2011a. Coral-
associated invertebrates: diversity, ecological importance and vulnerability to
disturbance. Oceanography and Marine Biology. 49: 43-104.
Stier, A.C., Gil, M.A., McKeon, C.S., Lemer, S., Leray, M., Mills, S.C. y C.W.
Osenberg. 2012. Housekeeping mutualisms: Do more symbionts facilitate host
performance?. PLoS ONE. 7(4): 1-6.
Suárez-González, I. 2002. Estructura de las asociaciones de moluscos en
corales del género Pocillopora Lamarck, 1818; en Punta Arena de la Ventana,
B.C.S., México. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja California Sur.
México. 63 pp.
Vázquez-Vega, Y.J. 2013. Estructura de la comunidad de moluscos de
fondos blandos en la Isla Cerralvo, Golfo de California, México. Tesis de
Maestría. Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. México. 83 pp.
44
West, J.M. y R.V. Salm. 2003. Resistance and resilience to coral bleaching:
implications for coral reef conservation and management. Conservation Biology.
17(4): 956-967.
Wicksten, M.K. 1983. A monograph on the shallow water caridean shrimps of
the Gulf of California, Mexico. Allan Hancock Foundation Monograph No. 13.
Wilson, S.K., Graham, N.A., Pratchett, M.S., Jones, G.P. y N.V. Polunin. 2006.
Multiple disturbances and the global degradation of coral reefs: are reef fishes at risk
or resilient? Global Change Biology. 12:2220-2234.
World Ocean Atlas. 2009. www.nodc.noaa.gov. 06/oct/14.
Zayas-Álvarez, J.A. 2005. Análisis temporal de la estructura comunitaria
de los peces crípticos asociados a un arrecife artificial en Punta Diablo, Bahía
de La Paz, B.C.S., México. Tesis de Maestría. Instituto Politécnico Nacional. Centro
Interdisciplinario de Ciencias Marinas. México. 84 pp.
45
X. ANEXOS
ANEXO 1. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de Loreto. Su clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*= Especie simbionte).
Especie Phylum Clase Organismos
Acanthaster planci Echinodermata Asteroidea 3
Acmaea discors Mollusca Gastropoda 185
Aglaophenia diegensis Cnidaria Hydrozoa 13
Alpheus lottini* Arthropoda Decapoda 6
Aniculus elegans Arthropoda Decapoda 2
Armina californica Mollusca Gastropoda 1
Asteropsis carinifera Echinodermata Asteroidea 2
Bispira rugosa Annelida Polychaeta 2
Calcinus californiensis Arthropoda Decapoda 54
Cerithium stercumuscarum Mollusca Gastropoda 9
Chama buddiana Mollusca Bivalvia 3
Clibanarius lineatus Arthropoda Decapoda 2
Columbella strombiformis Mollusca Gastropoda 16
Conus nux Mollusca Gastropoda 63
Conus princeps Mollusca Gastropoda 21
Diadema mexicanum Echinodermata Echinoidea 154
Dolabella auricularia Mollusca Gastropoda 1
Echinometra vanbrunti Echinodermata Echinoidea 431
Elysia diomedea Mollusca Gastropoda 1
Eriphia squamata Arthropoda Decapoda 13
Eucidaris thouarsii Echinodermata Echinoidea 208
Globivenus isocardia Mollusca Bivalvia 2
Harpiliopsis depressa* Arthropoda Decapoda 16
Harpiliopsis spinigera* Arthropoda Decapoda 2
Heliaster kubiniji Echinodermata Asteroidea 1
Hexaplex nigritus Mollusca Gastropoda 11
Holothuria impatiens Echinodermata Holothuroidea 2
Isostichopus fuscus Echinodermata Holothuroidea 2
Lima tetrica Mollusca Bivalvia 1
Lytocarpus philippinus Cnidaria Hydrozoa 13
Mithrodia bradleyi Echinodermata Asteroidea 3
Mytella sp. Mollusca Bivalvia 2
Neaxius sp. 2 Arthropoda Decapoda 1
Neaxius vivesi Arthropoda Decapoda 8
Nidorellia armata Echinodermata Asteroidea 6
Pacifigorgia sp. Cnidaria Anthozoa 1
Paguristes anahuacus Arthropoda Decapoda 51
46
Especie Phylum Clase Organismos
Palaemonella holmesi Arthropoda Decapoda 32
Pentaceraster cumingi Echinodermata Asteroidea 17
Pharia pyramidata Echinodermata Asteroidea 19
Phataria unifascialis Echinodermata Asteroidea 169
Pinctada mazatlanica Mollusca Bivalvia 50
Pinna rugosa Mollusca Bivalvia 1
Quoyula madreporarum* Mollusca Gastropoda 1
Sabella sp. Annelida Polychaeta 181
Spirobranchus giganteus Annelida Polychaeta 403
Spondylus calcifer Mollusca Bivalvia 3
Stenorhynchus debilis Arthropoda Decapoda 64
Tambja eliora Mollusca Gastropoda 6
Toxopneustes roseus Echinodermata Echinoidea 25
Trapezia bidentata* Arthropoda Decapoda 33
Tripneustes depressus Echinodermata Echinoidea 78
Tubastraea coccinea Cnidaria Anthozoa 3
Turritellidae Mollusca Gastropoda 23
Vasula speciosa Mollusca Gastropoda 8
Vermicularia sp. Mollusca Gastropoda 109
47
ANEXO 2. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de La Paz. Su clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*= Especie simbionte).
Especie Phylum Clase Organismos
Acanthaster planci Echinodermata Asteroidea 2
Alpheus lottini* Arthropoda Decapoda 79
Brachycarpus biunguiculatus Arthropoda Decapoda 3
Calcinus californiensis Arthropoda Decapoda 66
Cerithium stercumuscarum Mollusca Gastropoda 2
Clibanarius lineatus Arthropoda Decapoda 7
Columbella strombiformis Mollusca Gastropoda 5
Conus brunneus Mollusca Gastropoda 3
Conus princeps Mollusca Gastropoda 6
Diadema mexicanum Echinodermata Echinoidea 64
Echinaster tenuispinus Echinodermata Asteroidea 14
Echinometra vanbrunti Echinodermata Echinoidea 48
Elysia diomedea Mollusca Gastropoda 1
Eriphia squamata Arthropoda Decapoda 3
Euapta godeffroyi Echinodermata Holothuroidea 15
Eucidaris thouarsii Echinodermata Echinoidea 87
Harpiliopsis depressa* Arthropoda Decapoda 165
Harpiliopsis spinigera* Arthropoda Decapoda 54
Heliaster kubiniji Echinodermata Asteroidea 1
Herbstia camptacantha Arthropoda Decapoda 11
Heteractaea lunata Arthropoda Decapoda 1
Hexaplex nigritus Mollusca Gastropoda 3
Isostichopus fuscus Echinodermata Holothuroidea 3
Liomera cinctimana* Arthropoda Decapoda 2
Neaxius vivesi Arthropoda Decapoda 49
Octopus sp. Mollusca Cephalopoda 2
Pacifigorgia sp. Cnidaria Anthozoa 1
Paguristes anahuacus Arthropoda Decapoda 17
Palaemonella holmesi Arthropoda Decapoda 14
Petrolisthes hirtispinosus Arthropoda Decapoda 1
Petrolisthes sp. Arthropoda Decapoda 3
Pharia pyramidata Echinodermata Asteroidea 21
Phataria unifascialis Echinodermata Asteroidea 40
Pinna rugosa Mollusca Bivalvia 26
Pinctada mazatlanica Mollusca Bivalvia 1
Porites panamensis Cnidaria Anthozoa 3
Pteria sterna Mollusca Bivalvia 1
Quoyula madreporarum* Mollusca Gastropoda 26
Sabella sp. Annelida Polychaeta 102
48
Especie Phylum Clase Organismos
Serpula sp. Annelida Polychaeta 674
Spirobranchus giganteus Annelida Polychaeta 171
Spondylus calcifer Mollusca Bivalvia 1
Stenorhynchus debilis Arthropoda Decapoda 115
Thais biserialis Mollusca Gastropoda 1
Thoe sulcata Arthropoda Decapoda 1
Toxopneustes roseus Echinodermata Echinoidea 8
Trapezia bidentata* Arthropoda Decapoda 261
Tripneustes depressus Echinodermata Echinoidea 65
Trizopagurus magnificus Arthropoda Decapoda 4
Turritellidae Mollusca Gastropoda 91
Vermicularia sp. Mollusca Gastropoda 187
ANEXO 3. Valores de riqueza y abundancia total por Clase y Phylum en Bahía de Loreto y La Paz. Phylum Annelida conformado por Polychaeta, Arthropoda por Decapoda, Cnidaria por Anthozoa e Hydrozoa, Echinodermata por Asteroidea, Echinoidea y Holothuroidea; y Mollusca por Bivalvia, Cephalopoda y Gastropoda.
Loreto La Paz
Clase Riqueza Abundancia Clase Riqueza Abundancia
Anthozoa 2 4 Anthozoa 2 4
Asteroidea 8 220 Asteroidea 5 78
Bivalvia 7 62 Bivalvia 4 29
Cephalopoda 0 0 Cephalopoda 1 2
Decapoda 13 284 Decapoda 19 856
Echinoidea 5 896 Echinoidea 5 272
Gastropoda 14 455 Gastropoda 10 325
Holothuroidea 2 4 Holothuroidea 2 18
Hydrozoa 2 26 Hydrozoa 0 0
Polychaeta 3 586 Polychaeta 3 947
Phylum Phylum
Annelida 3 586 Annelida 3 947
Arthropoda 13 284 Arthropoda 19 856
Cnidaria 4 30 Cnidaria 2 4
Echinodermata 15 1120 Echinodermata 12 368
Mollusca 21 517 Mollusca 15 356
49
ANEXO 4. Especies omitidas en la visualización del diagrama de Olmstead-Tukey, y su coincidencia durante las tres condiciones en las bahías de Loreto y La Paz (*= Especie simbionte).
Localidad Especie 2006 2008 2013
Bahía de Loreto
Acmaea discors x
Diadema mexicanum x
Echinometra vanbrunti x x
Eucidaris thouarsii x x x
Phataria unifascialis x x
Sabella sp. x x
Spirobranchus giganteus x x x
Vermicularia sp. x
Bahía de La Paz
Eucidaris thouarsii x
Harpiliosis depressa* x x
Sabella sp. x
Serpula sp. x x
Spirobranchus giganteus x x
Stenorhynchus debilis x
Trapezia bidentata* x x x
Turritellidae x
Vermicularia sp. x x
50
ANEXO 5. Condición por año de las especies de Bahía de Loreto respecto al diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante, D=Dominante).
Especie 2006 2008 2013
Acanthaster planci R Au R
Acmaea discors D Au Au
Aglaophenia diegensis A A Au
Alpheus lottini A Au R
Aniculus elegans R R Au
Armina californica R Au Au
Asteropsis carinifera R Au Au
Bispira rugosa Au Au R
Calcinus californiensis D A D
Cerithium stercumuscarum R A Au
Chama buddiana Au R Au
Clibanarius lineatus Au R Au
Columbella strombiformis D R R
Conus nux D Au D
Conus princeps Au D D
Diadema mexicanum D D D
Dolabella auricularia R Au Au
Echinometra vanbrunti D D A
Elysia diomedea Au Au R
Eriphia squamata D R R
Eucidaris thouarsii D D D
Globivenus isocardia R Au Au
Harpiliopsis depressa D Au R
Harpiliopsis spinigera R Au R
Heliaster kubiniji Au R Au
Hexaplex nigritus D R R
Holothuria impatiens Au R Au
Isostichopus fuscus R R Au
Lima tetrica Au R Au
Lytocarpus philippinus R F D
Mithrodia bradleyi R R Au
Mytella sp. R Au Au
Neaxius sp. 2 Au R Au
Neaxius vivesi D Au A
Nidorellia armata Au Au D
Pacifigorgia sp. R Au Au
Paguristes anahuacus D A D
Palaemonella holmesi Au R D
51
Pentaceraster cumingi A A R
Pharia pyramidata F D D
Phataria unifascialis D D D
Pinctada mazatlanica D D D
Pinna rugosa R Au Au
Quoyula madreporarum Au Au R
Sabella sp. D D D
Spirobranchus giganteus D D D
Spondylus calcifer F Au Au
Stenorhynchus debilis D D D
Tambja eliora Au A Au
Toxopneustes roseus R R D
Trapezia bidentata D Au R
Tripneustes depressus D A D
Tubastraea coccinea R Au Au
Turritellidae Au D Au
Vasula speciosa Au D R
Vermicularia sp. D Au R
52
ANEXO 6. Condición por año de las especies de Bahía de La Paz respecto al diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante, D=Dominante).
Especie 2006 2008 2013
Acanthaster planci Au Au R
Alpheus lottini D D D
Brachycarpus biunguiculatus Au R R
Calcinus californiensis D D D
Cerithium stercumuscarum R Au Au
Clibanarius lineatus A R Au
Columbella strombiformis Au R R
Conus brunneus Au Au R
Conus princeps R D Au
Diadema mexicanum D R D
Echinaster tenuispinus A Au Au
Echinometra vanbrunti D D R
Elysia diomedea Au R Au
Eriphia squamata Au F Au
Euapta godeffroyi R Au A
Eucidaris thouarsii D D D
Harpiliopsis depressa D D D
Harpiliopsis spinigera D D D
Heliaster kubiniji R Au Au
Herbstia camptacantha Au D Au
Heteractaea lunata Au R Au
Hexaplex nigritus R R Au
Isostichopus fuscus R Au Au
Liomera cinctimana R Au Au
Neaxius vivesi D D R
Octopus sp. R Au R
Pacifigorgia sp. R Au Au
Paguristes anahuacus D R Au
Palaemonella holmesi R R R
Petrolisthes hirtispinosus Au R Au
Petrolisthes sp. Au R Au
Pharia pyramidata R A D
Phataria unifascialis D D D
Pinctada mazatlanica D R A
Pinna rugosa Au Au R
Porites panamensis Au R Au
Pteria sterna R Au Au
Quoyula madreporarum Au A D
53
Especie 2006 2008 2013
Sabella sp. D D R
Serpula sp. D D A
Spirobranchus giganteus D D D
Spondylus calcifer R Au Au
Stenorhynchus debilis R D D
Thais biserialis R Au Au
Thoe sulcata R Au Au
Toxopneustes roseus D Au R
Trapezia bidentata D D D
Tripneustes depressus D D D
Trizopagurus magnificus Au Au R
Turritellidae Au D Au
Vermicularia sp. D Au D
ANEXO 7. Gráficas de diversidad de Shannon (H’) obtenidas con loge y log10 para su comparación con otros estudios.
1.972.14
2.292.26
1.88
2.21
0.00
0.50
1.00
1.50
2.00
2.50
2006 2008 2013
Diversidad
H'(loge)
Loreto
La Paz
0.850.93
0.990.98
0.82
0.96
0.00
0.20
0.40
0.60
0.80
1.00
1.20
2006 2008 2013
Diversidad
H' (log10)
Loreto
La Paz
ANEXO 8. Listado taxonómico de la riqueza de especies de Bahía de Loreto y Bahía de La Paz corregido desde World Register of Marine Species (WoRMS: http://www.marinespecies.org), y utilizado en PRIMER V6 para el índice de ∆+ (También se utilizó la categoría de REINO, donde todos los organismos pertenecieron al grupo Animalia).
ESPECIE GÉNERO FAMILIA ORDEN CLASE PHYLUM
Acanthaster planci Acanthaster Acanthasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata
Acmaea discors Acmaea Acmaeidae Pattellogastropoda Gastropoda Mollusca
Aglaophenia diegensis Aglaophenia Aglaopheniidae Leptothecatae Hydrozoa Cnidaria
Alpheus lottini Alpheus Alpheidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Aniculus elegans Aniculus Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Armina californica Armina Arminidae Nudibranchia Gastropoda Mollusca
Asteropsis carinifera Asteropsis Asteropseidae Valvatida Asteroidea Echinodermata
Bispira rugosa Bispira Sabellidae Sabellida Polychaeta Annelida
Brachycarpus biunguiculatus Brachycarpus Palaemonidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Calcinus californiensis Calcinus Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Cerithium stercumuscarum Cerithium Cerithiidae Caenogastropoda Gastropoda Mollusca
Chama buddiana Chama Chamidae Veneroida Bivalvia Mollusca
Clibanarius lineatus Clibanarius Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Columbella strombiformis Columbella Columbellida Neogastropoda Gastropoda Mollusca
Conus brunneus Conus Conidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca
Conus nux Conus Conidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca
Conus princeps Conus Conidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca
Diadema mexicanum Diadema Diadematidae Diadematoida Echinoidea Echinodermata
Dolabella auricularia Dolabella Aplysiidae Anaspidea Gastropoda Mollusca
Echinaster tenuispinus Echinaster Echinasteridae Spinulosida Asteroidea Echinodermata
Echinometra vanbrunti Echinometra Echinometridae Camarodonta Echinoidea Echinodermata
Elysia diomedea Elysia Plakobranchidae Sacoglossa Gastropoda Mollusca
Eriphia squamata Eriphia Eriphiidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Euapta godeffroyi Euapta Synaptidae Apodida Holothuroidea Echinodermata
Eucidaris thouarsii Eucidaris Cidaridae Cidaroida Echinoidea Echinodermata
ESPECIE GÉNERO FAMILIA ORDEN CLASE PHYLUM
Globivenus isocardia Globivenus Veneridae Veneroida Bivalvia Mollusca
Harpiliopsis depressa Harpiliopsis Palaemonidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Harpiliopsis spinigera Harpiliopsis Palaemonidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Heliaster kubiniji Heliaster Heliasteridae Forcipulatida Asteroidea Echinodermata
Herbstia camptacantha Herbstia Epialtidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Heteractaea lunata Heteractaea Xanthidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Hexaplex nigritus Hexaplex Muricidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca
Holothuria impatiens Holothuria Holothuriidae Aspirochirotida Holothuroidea Echinodermata
Isostichopus fuscus Isostichopus Stichopodidae Aspirochirotida Holothuroidea Echinodermata
Lima tetrica Lima Limidae Limoida Bivalvia Mollusca
Liomera cinctimana Liomera Xanthidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Lytocarpus philippinus Lytocarpus Aglaopheniidae Leptothecata Hydrozoa Cnidaria
Mithrodia bradleyi Mithrodia Mithrodiidae Valvatida Asteroidea Echinodermata
Mytella sp. Mytella Mytilidae Mytiloida Bivalvia Mollusca
Neaxius sp. 2 Neaxius Strahlaxiidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Neaxius vivesi Neaxius Strahlaxiidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Nidorellia armata Nidorellia Oreasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata
Octopus sp. Octopus Octopodidae Octopoda Cephalopoda Mollusca
Pacifigorgia sp. Pacifigorgia Gorgoniidae Alcyonacea Anthozoa Cnidaria
Paguristes anahuacus Paguristes Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Palaemonella holmesi Palaemonella Palaemonidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Pentaceraster cumingi Pentaceraster Oreasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata
Petrolisthes hirtispinosus Petrolisthes Porcellanidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Petrolisthes sp. Petrolisthes Porcellanidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Pharia pyramidata Pharia Ophidiasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata
Phataria unifascialis Phataria Ophidiasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata
Pinctada mazatlanica Pinctada Pteriidae Pterioida Bivalvia Mollusca
Pinna rugosa Pinna Pinnidae Pterioida Bivalvia Mollusca
ESPECIE GÉNERO FAMILIA ORDEN CLASE PHYLUM
Porites panamensis Porites Poritidae Scleractinia Anthozoa Cnidaria
Pteria sterna Pteria Pteriidae Pterioida Bivalvia Mollusca
Quoyula madreporarum Quoyula Muricidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca
Sabella sp. Sabella Sabellidae Sabellida Polychaeta Annelida
Serpula sp. Serpula Serpulidae Sabellida Polychaeta Annelida
Spirobranchus giganteus Spirobranchus Serpulidae Sabellida Polychaeta Annelida
Spondylus calcifer Spondylus Spondylidae Pectinoida Bivalvia Mollusca
Stenorhynchus debilis Stenorhyncus Inachidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Tambja eliora Tambja Polyceridae Nudibranchia Gastropoda Mollusca
Thais biserialis Thais Muricidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca
Thoe sulcata Thoe Majidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Toxopneustes roseus Toxopneustes Toxopneustidae Camarodonta Echinoidea Echinodermata
Trapezia bidentata Trapezia Trapeziidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Tripneustes depressus Tripneustes Toxopneustidae Camarodonta Echinoidea Echiodermata
Trizopagurus magnificus Trizopagurus Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda
Tubastraea coccinea Tubastraea Dendrophyliidae Scleractinia Anthozoa Cnidaria
Turritellidae Turritellidae Caenogastropoda Gastropoda Mollusca
Vasula speciosa Vasula Muricidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca
Vermicularia sp. Vermicularia Turritellidae Caenogastropoda Gastropoda Mollusca