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PATRICIA KAMYLA ALVES TAVARES
TOXICIDADE DE INSETICIDAS UTILIZADOS NA
CULTURA DO MELOEIRO A Chrysoperla externa
(HAGEN, 1861) (NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE)
MOSSORÓ-RN
2013
PATRICIA KAMYLA ALVES TAVARES
TOXICIDADE DE INSETICIDAS UTILIZADOS NA
CULTURA DO MELOEIRO A Chrysoperla externa (HAGEN,
1861) (NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE)
Dissertação apresentada à Universidade
Federal Rural do Semi-Árido, como parte
das exigências para obtenção do título de
Mestre em Agronomia: Fitotecnia.
ORIENTADOR: Prof. D.Sc. ELTON LUCIO DE ARAUJO
CO-ORIENTADOR: Prof. D.Sc. MAURÍCIO SEKIGUCHI GODOY
MOSSORÓ-RN
2013
C231t Tavares, Patrícia Kamyla Alves.
Toxicidade de inseticidas utilizados na cultura do meloeiro a
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:Chrysopidade). /
Patrícia Kamyla Alves Tavares -- Mossoró: 2013..
57f.: il.
Dissertação (Pós-graduação em fitotecnia) – Universidade
Federal Rural do Semi-Árido. Pró-Reitoria de Ensino e Pesquisa.
Orientador: Profº. D. Sc. Elton Lucio de Araujo
Co-orientador: Prof°. D. Sc. Maurício Sekiguchi de Godoy.
1.Cucurbitaceae. 2.Seletividade. 3.Predador. 4.Controle biológico.
I. Título.
CDD:635.611
Ficha catalográfica preparada pelo setor de classificação e catalogação
da Biblioteca “Orlando Teixeira” da UFERSA
Bibliotecária: Marilene Santos de Araújo
CRB–5/1033
PATRICIA KAMYLA ALVES TAVARES
TOXICIDADE DE INSETICIDAS UTILIZADOS NA
CULTURA DO MELOEIRO A Chrysoperla externa (HAGEN,
1861) (NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE)
Dissertação apresentada à Universidade
Federal Rural do Semi-Árido, como parte
das exigências para obtenção do título de
Mestre em Agronomia: Fitotecnia.
APROVADA EM: 19 de Março de 2013
BANCA EXAMINADORA
A Deus, pela vitória.
A minha mãe.
Ao meu amado filho Miguel.
Ao meu esposo.
Dedico
Aos meus sogros.
A minha família.
Ofereço
AGRADECIMENTOS
A Deus, por caminhar comigo, por todo amor e por me erguer quando mais
precisei;
Á minha família, pelo exemplo, incentivo, força, confiança e amor;
Ao Prof. D. Sc. Elton Lucio de Araujo, pela orientação, ensinamentos,
amizade que cultivamos há vários anos, confiança e pela oportunidade da
realização deste trabalho;
Ao Prof. D. Sc. Maurício Sekiguchi Godoy, pela coorientação, estímulo,
dedicação, incentivo, amizade, sugestões e correções, que contribuíram para o
desenvolvimento desse trabalho;
Ao M. Sc. Carlos Eduardo Souza Bezerra, pelas análises estatísticas, pela
irmandade, confiança, ajuda, conselhos e ensinamentos;
Aos Profs. D. Sc. Adrian José Molina-Rugama e Rui Sales Junior, pela
contribuição para com este trabalho;
A Ewerton Marinho, por sua amizade e ensinamentos;
Às estagiárias, Bárbara, Débora e Mayara, pela amizade e pelo apoio na
condução dos experimentos e tabulação dos dados;
Aos meus amigos do curso de Pós-graduação que estiveram diariamente
ultrapassando barreiras, obrigada pelo apoio e incentivo constante;
À amiga, Ana Paula Rodrigues, pela amizade firmada e por sua imensa
bondade;
À toda equipe do Laboratório de Entomologia Aplicada da UFERSA, pela
dedicação aos trabalhos e pela amizade;
Às colaboradoras do prédio de Fitossanidade, pela força, ajuda e amizade;
À Prof. D. Sc. Jailma Suerda, pela amizade de longas datas e por seu exemplo
de luta e dedicação;
À Prof. D. Sc. Márcia Michelle, pelas conversas nos intervalos de trabalhos e
pela amizade construída;
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq),
pela concessão da bolsa de estudos;
A Universidade Federal Rural do Semi Árido (UFERSA) e ao Programa de
Pós-graduação em Fitotecnia, pela oportunidade de realização do curso e
ampliação dos meus conhecimentos;
E por fim, a todos que direta ou indiretamente contribuíram para a realização
deste trabalho.
RESUMO
TAVARES, Patricia Kamyla Alves. Toxicidade de inseticidas utilizados na
cultura do meloeiro a Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae). 2012. 57f. Dissertação (Mestrado em Agronomia: Fitotecnia) –
Universidade Federal Rural do Semi-Árido (UFERSA), Mossoró-RN, 2013.
A região Oeste do Estado do Rio Grande do Norte é a maior produtora e exportadora
de melão (Cucumis melo L.) do Brasil, sendo responsável por uma parcela
considerável da produção nacional, fazendo desse cultivo um dos principais segmentos
da cadeia do agronegócio regional. No entanto, são vários os problemas fitossanitários
enfrentados em áreas comerciais dessa olerícola, principalmente em decorrência de
insetos-praga, sendo um fator limitante da produção, além de ser responsável pelo
aumento expressivo no uso de agrotóxicos. Levantamentos da entomofauna realizados
no semiárido Norte Rio Grandense constataram que a espécie Chrysoperla externa
(Hagen, 1861) é um predador comum em cultivos de meloeiro, alimentando-se de
larvas de mosca minadora e ninfas de mosca branca, tornando a sua preservação de
extrema importância para o produtor. Desta forma, a presente pesquisa teve como
objetivo, avaliar em condições de laboratório, o impacto de inseticidas utilizados em
meloeiro sobre ovos e pupas de C. externa. Investigando, inclusive, os possíveis efeitos
subletais nas fases subsequentes aos insetos contaminados. Para tal, utilizou-se de um
delineamento experimental inteiramente casualizado, com dez tratamentos (nove
produtos químicos: clotianidina [Focus WP – 0,1 g i.a./ L], pimetrozina [Chess
500 WG – 0,25 g i.a./ L], lambda-cialotrina [Karate Zeon 50 CS – 0,025 g i.a./
L], clorantraniliprole [Premio – 0,0025 g i.a./ L], indoxacarbe [Rumo WG –
0,036 g i.a./ L], piriproxifem [Cordial 100 – 0,1 g i.a./ L], beta-ciflutrina +
imidacloprido [Connect – 0,0625 + 0,5 g i.a./ L], imidacloprido [Evidence 700
WG – 1,05 g i.a./ L], beta-cipermetrina [Akito – 0,04 g i.a./ L] e uma testemunha
constituída de água destilada) e um variado número de repetições, de acordo com as
fases dos insetos inicialmente intoxicadas. As pulverizações dos compostos foram
realizadas diretamente sobre o crisopídeos por meio de pulverizador manual, calibrado
para depositar 1,5±0,5 mg de calda química/ cm2. Após a pulverização, os espécimes
foram mantidos em sala climatizada a 25±2°C, UR de 70±10% e fotofase de 12 horas.
Avaliou-se duração, viabilidade dos ovos e sobrevivência das pupas, e viabilidade dos
ovos produzidos pelos adultos provenientes dos insetos tratados. Com base na
toxicidade obtida pelo cálculo do efeito total, os produtos foram enquadrados em
classes de toxicidade conforme escala proposta pela IOBC. Clorantraniliprole e
imidacloprido foram levemente nocivos, e os demais produtos inócuos aos ovos do
predador. Para pupas, imidacloprido foi levemente nocivo e os outros compostos
inócuos. Em função da baixa toxicidade para ovos e pupas, pimetrozina e piriproxifem
podem ser recomendados em programas de manejo integrado de pragas do meloeiro,
visando à conservação dessa espécie de predador.
Palavras chave: Seletividade, Cucurbitaceae, predador, controle biológico.
ABSTRACT
TAVARES, Patricia Kamyla Alves. Toxicity of insecticides used in melon
crop to Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae).
2012. 57f. Dissertação (Mestrado em Agronomia: Fitotecnia) – Universidade
Federal Rural do Semi-Árido (UFERSA), Mossoró-RN, 2013.
The western region of the State of Rio Grande do Norte is the largest producer and
exporter of melon (Cucumis melo L.) in Brazil, accounting for a considerable portion
of domestic production, making this crop a major regional segment of the agribusiness
chain. However, there are several pest problems faced in commercial areas of this
vegetable crop, mainly due to insect pests, being a limiting factor of production, as
well as being responsible for the significant increase in the use of pesticides. The
entomological surveys conducted in the semiarid of Rio Grande do Norte found that
the species Chrysoperla externa (Hagen, 1861) is a common predator in melon crops,
feeding from leafminer larvae and nymphs of whitefly, making its preservation
extremely important for the producer. Thus, the present study aimed to evaluate in
laboratory conditions, the impact of insecticides used in melon crop on eggs and pupae
of C. externa, also investigating the possible sublethal effects on subsequent phases of
the contaminated insects. For this, we used a completely randomized design with ten
treatments (nine chemicals: clothianidin [Focus WP - 0.1 g ai / L], pymethrozine
[Chess 500 WG - 0.25 g ai / L] lambda-cyhalothrin [Karate Zeon 50 CS - 0,025 g ai /
L], clorantraniliprole [Premio - 0.0025 g ai / L], indoxacarb [Rumo WG - 0,036 g ai /
L], pyriproxyfen [Cordial 100 - 0.1 g ai / L], beta-cyfluthrin + imidacloprid [Connect -
0.0625 + 0.5 g ai / L], imidacloprid [Evidence 700 WG - 1.05 g ai / L], beta-
cypermethrin [Akito - 0.04 g ai / L]) and a control consisting of distilled water) and a
varied number of repetitions according to the stages of insects initially intoxicated. The
spraying of the compounds was carried out directly on the lacewings through sprayer
calibrated to deposit 1.5 ± 0.5 mg per cm2. After spraying, the specimens were kept in
a room at 25 ± 2 °C, RH 70 ± 10% and photoperiod of 12 hours. We evaluated
duration, egg viability and survival of pupae, and viability of eggs produced by adults
from the treated insects. Based on toxicity obtained by calculating the total effect, the
products were grouped in classes of toxicity according to recommendations of IOBC.
Clorantraniliprole and Imidacloprid were slightly harmful, and the other products were
considered safe to eggs of the predator. For pupae, imidacloprid was slightly harmful
and the other compounds were innocuous. Due to the low toxicity to eggs and pupae,
pymethrozine and pyriproxyfen can be recommended in programs of integrated pest
management of melon, aiming at the conservation of this species of predator.
Keywords: Selectivity, Cucurbitaceae, predator, biological control.
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO ........................................................................................................ 13
2 REVISÃO DE LITERATURA ............................................................................... 15
2.1 POSIÇÃO TAXONÔMICA DOS CRISOPÍDEOS................................................ 15
2.2 BIOLOGIA DOS CRISOPÍDEOS.......................................................................... 16
2.2.1 Fase de ovo .......................................................................................................... 16
2.2.2 Fase de larva ....................................................................................................... 17
2.2.3 Fases de pré-pupa e pupa .................................................................................. 18
2.2.4 Fase adulta .......................................................................................................... 18
2.3 IMPORTÂNCIA DOS CRISOPÍDEOS ................................................................. 19
2.4 POTENCIAL DE USO DOS CRISOPÍDEOS ....................................................... 20
2.5 CARACTERÍSTICAS GERAIS DE SELETIVIDADE DE PRODUTOS
FITOSSANITÁRIOS A ORGANISMOS BENÉFICOS .............................................. 23
2.6 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS CRISOPÍDEOS 25
3 MATERIAL E MÉTODOS..................................................................................... 27
3.1 PROCEDÊNCIA DOS INSETOS .......................................................................... 28
3.2 CRIAÇÃO DE MANUTENÇÃO DE C.externa .................................................... 28
3.3 PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AVALIADOS ............................................... 29
3.4 EFEITO DOS INSETICIDAS SOBRE OS OVOS DE C. externa ........................ 30
3.5 EFEITO DOS INSETICIDAS SOBRE PUPAS DE C. externa ............................. 32
3.6 CLASSIFICAÇÃO DOS PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS COM BASE NOS
PADRÕES ESTABELECIDOS PELA IOBC .............................................................. 33
3.7 ANÁLISE ESTATÍSTICA DOS DADOS BIOLÓGICOS AVALIADOS ............ 34
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................. 35
4.1 EFEITO DOS PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS A OVOS DE C. externa ........ 35
4.2 EFEITO DOS PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS ÀS PUPAS E FASES
SUBSEQUENTES DE C. externa ................................................................................ 41
5 CONCLUSÕES ........................................................................................................ 45
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...................................................................... 46
13
1 INTRODUÇÃO
Os Estados do Rio Grande do Norte e Ceará formam a maior região produtora
e exportadora de melão (Cucumis melo L.) do Brasil, sendo responsáveis por cerca de
80% da produção nacional, o que faz do cultivo do meloeiro um dos principais
segmentos da cadeia do agronegócio nesses estados (IBGE, 2012). Não obstante,
vários são os problemas fitossanitários enfrentados pelos produtores para o cultivo em
larga escala dessa olerícola, destacando-se o ataque da mosca minadora Liriomyza spp.
(Diptera: Agromyzidae) e da mosca-branca Bemisia tabaci (GENNADIUS, 1889)
Biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae), como principais entraves na produção dessa
cucurbitácea nos estados do Rio Grande do Norte e Ceará (ARAUJO et al., 2007;
GUIMARÃES et al., 2008; LIMA et al., 2012).
O controle destas pragas é realizado basicamente por meio da aplicação de
inseticidas, o que pode ocasionar, dentre outros fatores, o desequilíbrio biológico no
agroecossistema (LIMA et al., 2012). Dessa forma, torna-se necessário a busca por
formas alternativas de controle ao uso do controle químico para estas duas pragas.
O uso indiscriminado de inseticidas pode causar contaminação ambiental, bem
como prejudicar artrópodes benéficos, como os inimigos naturais de insetos-pragas e
polinizadores. Por isso, o conhecimento da seletividade de inseticidas é fundamental
para implementação de programas de manejo integrado de pragas (MIP)
(CARVALHO et al., 2007). Desta maneira, é imprescindível a utilização de produtos
seletivos, os quais são prejudiciais às pragas e pouco tóxicos aos organismos benéficos
(RIPPER et al., 1951).
De acordo com estudos recentes, os crisopídeos, um dos principais agentes de
controle biológico de pragas, conhecidos pela sua eficiência predatória, são uma das
medidas alternativas. Em levantamentos realizados em algumas regiões do nordeste
14
brasileiro, constatou-se que Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae) é bastante comum em cultivos de meloeiro, predando larvas de mosca
minadora e ninfas de mosca branca, permanecendo no campo mesmo durante períodos
secos e de altas temperaturas (BEZERRA et al., 2010).
Ao se considerar a potencialidade das espécies de Chrysopidae para o controle
de pragas do meloeiro, torna-se necessário o uso de práticas racionais e efetivas que
possam combater os insetos-praga e ao mesmo tempo preservar esses inimigos
naturais.
No Brasil, umas das espécies de crisopídeos mais estudadas é C. externa,
especialmente pela sua grande ocorrência em diversos cultivos agrícolas, onde já foi
constatada alimentando-se de vários tipos de presas. Este predador tem alcançado cada
vez mais destaque no contexto do controle biológico natural e em programas de
liberações inundativas (GRAVENA, 1980). Ao se estabelecer um programa de manejo
integrado de pragas (MIP) na cultura do melão, a preservação de crisopídeos e de
outros inimigos naturais devem ser considerada. Isso dependerá da compatibilidade
com outros métodos de controle, principalmente o controle químico.
Dessa forma, estudos que busquem informações a respeito do impacto de
produtos fitossanitários sobre agentes benéficos devem ser desenvolvidos, tendo em
vista que a utilização de produtos seletivos é uma estratégia viável para a proteção e
conservação dos inimigos naturais em agroecossistemas.
A fim de gerar subsídios para o MIP na cultura do meloeiro, e considerando o
potencial e importância de C. externa como organismo regulador de populações de
insetos-praga. Este trabalho foi realizado com o objetivo de estudar os efeitos tóxicos
de inseticidas utilizados no controle de pragas do meloeiro, sobre ovos e pupas e de C.
externa, observando inclusive, os efeitos nas fases subsequentes do desenvolvimento
dos estágios contaminados do predador.
15
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 POSIÇÃO TAXONÔMICA DOS CRISOPÍDEOS
Os crisopídeos pertencem a Ordem Neuroptera, Superfamília Hemerobioideae
e Família Chrysopidae. Esta família possui um importante número de gêneros relatados
para a região Neotropical, a saber: Chrysoperla Steinmann, Ceraeochrysa Adams,
Plesiochrysa Adams, Chrysopodes Navás, Leucochrysa Mclachlan, Loyola Navás,
Nacarina Navás, Meleoma Fitch, Vieira Navás, Berchmansus Navás, Gonzaga Navás
(BROOKS; BARNARD, 1990; FREITAS, 2001) e Ungla Navás (MONSERRAT;
FREITAS, 2005; FREITAS, 2007).
No Brasil, são relatadas 82 espécies da família Chrysopidae associadas aos
agroecossistemas, as quais se encontram distribuídas em sete gêneros, alocados em três
tribos: Belonopterygini Navás, Chrysopini Schneider e Leucochrysini Adams, sendo a
tribo Chrysopini a mais bem representada na entomofauna brasileira, encontrando-se,
inclusive, o gênero Chrysoperla (FREITAS; PENNY, 2001; FREITAS, 2003;
FREITAS, 2007). Uma característica marcante desse gênero é o fato de que suas larvas
não utilizam os restos de detritos e os exoesqueletos das presas para se camuflar como
fazem os demais crisopídeos (FREITAS; PENNY, 2001).
16
2.2 BIOLOGIA DOS CRISOPÍDEOS
Os crisopídeos são insetos holometabólicos, ou seja, suas larvas diferem
radicalmente das formas adultas, tanto na aparência como nos hábitos, fator que lhes
confere grande vantagem evolucionária, visto que exploram diferentes nichos
ecológicos (FREITAS, 2001).
2.2.1 Fase de ovo
Os ovos são esféricos, com comprimento variando entre 0,7 e 2,3 mm e são
colocados na extremidade de um pedicelo cujo tamanho oscila entre 2 e 26 mm. Sua
coloração varia do amarelado ao verde-azulado quando ovipositados, mas escurecem à
medida que o embrião se desenvolve (FREITAS, 2001).
Segundo Canard e Principi (1984), a duração da fase de ovo depende da
espécie, e para uma mesma espécie, varia de acordo com a temperatura. A umidade
relativa na faixa de 20 e 80% não apresenta influência na duração dessa fase. Para ovos
de C. externa, Aun (1986) verificou que ao utilizar temperaturas na faixa de 18 a 32oC,
houve decréscimo de 11,2 até 3,0 dias respectivamente, sendo que, a 25oC a duração
foi de 4,7 dias. Estudos realizados por Albuquerque et al. (1994) também evidenciaram
decréscimo nesse período quando a temperatura se elevou, verificando-se uma duração
média de 5,0 e 4,0 dias a 23,9oC e 26,7
oC, respectivamente.
17
2.2.2 Fase de larva
O desenvolvimento larval apresenta três instares, nos quais as larvas são
predadoras (CANARD; PRINCIPI, 1984). Em C. externa, as larvas recém-eclodidas
apresentam uma coloração marrom-acinzentada ou amarelo-palha, adquirindo, ao
longo do seu crescimento, uma coloração amarelada ou marrom-clara. As larvas são
campodeiformes, terrestres e não possuem o hábito de cobrirem-se com detritos
diversos ou com suas próprias exúvias, como acontece frequentemente em outras
espécies de crisopídeos. O corpo é relativamente estreito, alongado, fusiforme e
achatado dorsoventralmente, com o abdome não globoso (SOUZA, 1999).
Segundo Canard e Principi (1984) as larvas de crisopídeos apresentam
canibalismo, predando ovos e larvas da mesma espécie, porém, larvas saciadas nunca
se tornam canibais. De acordo com Ribeiro (1988) o canibalismo constitui uma relação
intraespecífica muito peculiar à fase de larva de C. externa. As larvas, logo após a
eclosão, podem predar ovos da mesma postura que estariam próximos de eclodir e, na
falta de alimento, outras larvas recém-eclodidas.
Venzon e Carvalho (1992), alimentando larvas de C. cubana com ovos de
Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae), obtiveram duração da fase
larval de 15,53 dias a 25°C. Maia et al. (2000) verificaram que a 24 oC a duração da
fase larval de C. externa, alimentada com o pulgão Schizaphis graminum (Fitch, 1856)
(Hemiptera: Aphididae), foi de 3,5±0,3; 3,3±0,3 e 3,8±0,4 dias, respectivamente, para
o primeiro, segundo e terceiro instares.
18
2.2.3 Fases de pré-pupa e pupa
A larva de terceiro instar, após completar seu desenvolvimento, tece um casulo
esférico, feito de seda, produzida nos túbulos de Malpigh e excretada pelo ânus, onde
empupa. Algumas horas antes da ecdise imaginal, o adulto farato emerge da pupa
(CANARD; PRINCIPI, 1984). A duração e a sobrevivência das fases de pré-pupa e
pupa também são influenciadas pela temperatura, constatando-se uma acentuada
redução na sua duração em função de aumentos deste fator climático (AUN, 1986;
ALBUQUERQUE et al., 1994).
A fase de pré-pupa corresponde ao período que vai do início da confecção do
casulo até a última ecdise larval ocorrida no seu interior, podendo ser constatada pela
presença da exúvia, vista como um disco enegrecido em uma das extremidades do
casulo (RIBEIRO, 1988; SILVA, 1999). Segundo Nuñez (1988), a pupa é do tipo
exarada e de cor verde. Ao completarem o seu desenvolvimento, os adultos faratos
abandonam o casulo por meio de uma abertura circular, em geral na extremidade
oposta àquela que contém a última exúvia larval (BARNES, 1975; ABID et al., 1978).
2.2.4 Fase adulta
Ao abandonar o casulo pupal, o adulto farato, ou pré-imago, passa por uma
fase crítica do seu ciclo de vida, onde para transformar-se em adulto, ou imago, precisa
retirar as longas e finas antenas da queratoteca usando as mandíbulas, remover as asas
não expandidas da pteroteca e, finalmente, o terceiro par de pernas da podoteca. Após
esse processo ele está apto a mover-se independentemente e a procurar uma superfície
19
onde possa descansar. As asas tornam-se completamente expandidas após um período
médio de meia hora. Depois disso, o adulto libera todos os restos metabólicos
acumulados na fase de larva sob a forma de mecônio, pois as larvas apresentam o canal
alimentar funcionalmente fechado entre o intestino médio e o posterior (CANARD;
PRINCIPI, 1984).
Segundo Hagen (1976), a qualidade do alimento ingerido pelas larvas pode
afetar, posteriormente, a reprodução dos adultos. De acordo com as afirmações de
Rousset (1984), ocorrendo uma deficiência alimentar durante a fase de larva, esta não
pode ser compensada pela melhor dieta do imago, pois a pré-vitelogênese inicia-se na
fase de pupa e, para o crescimento dos ovários, a fêmea utiliza reservas acumuladas na
fase larval. Quanto à longevidade dos adultos, Canard e Principi (1984) afirmam que
isto é uma característica inerente a cada espécie, e dentro da mesma espécie, é
dependente dos fatores ambientais, como temperatura, umidade relativa, luz, qualidade
e quantidade do alimento consumido. Kuznetsova (1969) obteve em seus
experimentos, que a maior longevidade (80 a 82 dias) e fecundidade em C. carnea
ocorreram na temperatura de 20°C e 80% de umidade relativa.
2.3 IMPORTÂNCIA DOS CRISOPÍDEOS
Os crisopídeos são predadores muito vorazes e ocorrem em diversos cultivos de
importância agrícola, sendo capazes de se alimentar de grandes quantidades de suas
presas (FREITAS, 2001). No Brasil, estudos avançados sobre a biologia desses insetos
restringem-se a poucas espécies, com destaque para C. externa e Ceraeochrysa cubana
(Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae), visando sua inclusão nos programas de
controle integrado de pragas (FIGUEIRA et al., 2000).
20
Canard e Principi (1984) relacionaram crisopídeos como predadores de insetos
de várias ordens e famílias, como afídeos, tripes, cochonilhas, cigarrinhas, moscas-
brancas, psilídeos, ovos e larvas de coleópteros, dípteros, outros neurópteros, ovos e
lagartas neonatas de lepidópteros, além de ácaros. Ribeiro et al. (2007) relataram a
predação de larvas de C. externa sobre ovos e lagartas do minador-dos-citros
Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae).
Em cultivos de algodão, as primeiras referências sobre o uso de crisopídeos
como agentes de controle de insetos-praga foram feitas por Ridgway e Jones (1968,
1969) e Ridgway (1969), que relataram a utilização de Chrysoperla carnea (Stephens)
(Neuroptera: Chrysopidae) no Texas, visando o controle de Heliothis virescens
(Fabricius) e Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae). Segundo os autores,
duas liberações do predador, totalizando 726.464 larvas por hectare, reduziram as
populações dessas pragas em até 96%.
De acordo com Freitas (2001), os crisopídeos além de se alimentarem de vários
tipos de presas, são encontrados tanto em ambientes naturais, ou seja, aqueles que não
sofrem ação direta do homem, como em diversos agroecossistemas, evidenciando
assim a grande plasticidade ecológica desses insetos. Crisopídeos têm despertado a
atenção quanto ao seu uso no controle de insetos e ácaros-praga desde o final do século
XX, e seu potencial de uso como agentes de controle biológico cresceu à medida que
se passou a conhecer melhor sua biologia (FREITAS, 2001).
2.4 POTENCIAL DE USO DOS CRISOPÍDEOS
De acordo com Freitas (2001) os crisopídeos são predadores extremamente
vorazes. Murata et al. (2006) ao testarem a capacidade de consumo de larvas de C.
21
externa sobre ovos de Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera:
Crambidae), S. cerealella e A. kuehniella, verificaram que cada larva consumiu um
total de 567,39, 930,62 e 1.553,09 ovos da presa, respectivamente, para completar o
seu ciclo.
Figueira e Lara (2004), ao estudarem a relação predador/presa em liberações
inundativas de C. externa para o controle do pulgão-verde Schizaphis graminum
(Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae) em genótipos de sorgo (Sorghum bicolor L.),
verificaram as relações 1:5 e 1:10, no genótipo suscetível BR007B, reduziram a
população do afídeo a apenas 3,2 e 3,8 indivíduos por planta, respectivamente,
enquanto que na testemunha, sem liberações de C. externa, a densidade de S.
graminum foi de 435,0 indivíduos por planta.
Pessoa et al. (2004) alimentando larvas de C. externa com Aphis gossypii
(Glover, 1877) (Hemiptera: Aphididae) em quatro diferentes cultivares de algodoeiro,
verificaram que o consumo total por larva de C. externa foi em torno de 500 ninfas de
terceiro e quarto instares do afídeo. Ribeiro et al. (2007) avaliando a capacidade
predatória de larvas de C. externa sobre Phyllocnistis citrella Stainton, 1856
(Lepidoptera: Gracillariidae), verificaram que larvas de primeiro instar do crisopídeo
apresentaram predação de 21,1% para ovos da lagarta, enquanto que larvas de segundo
instar do predador tiveram maior predação sobre lagartas de segundo instar da presa
(34,8%) e larvas de terceiro instar do crisopídeo mostraram maior índice de predação
sobre lagartas de terceiro instar da presa (43,2%).
Liao et al. (1985) verificou que larvas de Chrysoperla rufilabris (Burmeister,
1839) (Neuroptera: Chrysopidae) chegam a predar 82,2 exemplares de Monellia
caryella (Fitch, 1855) (Hemiptera: Aphididae) por dia. Já Ribeiro (1988) e Moraes
(1989) observaram que larvas de C. externa não passaram do segundo instar, e larvas e
C. cubana do terceiro instar, quando foram alimentadas com Toxoptera citricida
(Kirkaldy, 1907) (Hemiptera: Aphididae), o pulgão-dos-citros. Segundo Burke e
Martin (1956) larvas de Chrysopa oculata (Say,1839) (Neuroptera: Chrysopidae),
22
alimentadas com pulgões-do-algodoeiro, consumiram em média 256,6 pulgões durante
seu desenvolvimento, enquanto adultos da mesma espécie chegaram a consumir 453,0
pulgões em dez dias.
Em seringueira (Hevea brasiliensis), o combate do percevejo-de-renda
Leptopharsa heveae (Drake & Poor, 1935) (Hemiptera: Tingidae) utilizando
crisopídeos já foi estudado. Os experimentos demonstraram que em condições de
laboratório uma única larva de Ceraeochrysa cincta (Schneider, 1851) (Neuroptera:
Chrysopidae), durante o seu período larval chegou a consumir 2.949 ninfas de L.
heveae de primeiro instar; 1.651 de segundo instar; 938 de terceiro instar; 509 de
quarto instar; 229 de quinto instar e ainda 130 adultos (SCOMPARIN, 1997).
De acordo com Freitas (2001) em plantios de roseiras, onde os pulgões são
insetos-pragas preocupantes, com destaque à espécie Rhodobium porosum (Sanderson,
1900) (Hemiptera: Aphididae), formado grandes colônias nos botões florais e brotos
novos sugando a seiva e causando sérios prejuízos, os crisopídeos apresentam alto
potencial para controlar essa praga. De acordo com o mesmo autor, a espécie C.
externa foi capaz de predar 192 pulgões durante seu desenvolvimento, alimentando-se
de aproximadamente 20 pulgões por dia e larvas de C. cincta consumiram em torno de
139 pulgões durante seu ciclo de desenvolvimento. Freitas (2001) relatou que
liberações de larvas de segundo instar de Chrysopa carnea (Stephens) (Neuroptera:
Chrysopidae) em plantios de pimenta (Capsicum spp) controlaram com sucesso a
infestação de Aphis craccivora Koch (Hemiptera: Aphididae), havendo controle
populacional de 98% após seis dias da liberação. Malet et al. (1994) obtiveram sucesso
em liberações de larvas de segundo instar de Chrysoperla lucasina (Neuroptera:
Chrysopidae) na relação 1:20 no controle de A. gossypii em plantio de melão, com
indução de infestação do afídeo no sul da França, relatando ainda que, somente o
controle biológico foi suficiente para controlar essa praga.
23
2.5 CARACTERÍSTICAS GERAIS DE SELETIVIDADE DE PRODUTOS
FITOSSANITÁRIOS A ORGANISMOS BENÉFICOS
Para proteção dos inimigos naturais em um ecossistema agrícola é essencial o
uso de inseticidas eficientes contra a praga e relativamente seguros em relação aos
agentes de controle biológico. Portanto, na interação entre os controles químico e
biológico, é necessário conhecer as formas de seletividade e as condições de uso de um
inseticida para reduzir, minimizar ou mesmo eliminar o seu impacto sobre os
organismos benéficos (GRAVENA; LARA, 1976).
Os inseticidas podem apresentar dois tipos de seletividade: a fisiológica e a
ecológica. A seletividade fisiológica consiste na maior toxicidade de um inseticida à
praga do que a seus inimigos naturais, em fase das variações fisiológicas na
sensibilidade desses organismos aos produtos fitossanitários. Já a seletividade
ecológica é obtida através do uso de técnicas de aplicação do inseticida que minimizem
a exposição do inimigo natural ao produto (PEDIGO, 1989).
Gazzoni (1994) também definiu seletividade como sendo a capacidade do
pesticida em controlar uma determinada praga, causando o mínimo efeito sobre outros
componentes do ecossistema. Para proteção dos inimigos naturais e sucesso de
programas de MIP, é essencial o uso de produtos fitossanitários eficientes contra as
pragas e que não afetem as espécies benéficas. Por essa razão, são chamados de
seletivos (BROADENT; PREE, 1984; DEGRANDE; GOMEZ, 1990).
A utilização de produtos fitossanitários de alta toxicidade, largo espectro de
ação e com efeito residual prolongado, são reconhecidas por diversos autores como a
principal causa de desequilíbrios biológicos em agroecossistemas. Eles provocam
fenômenos como ressurgência de pragas, aumento de pragas que normalmente são
24
secundárias e seleção de populações de insetos resistentes (FRANÇA, 1984;
GRAVENA, 1984; PREZOTTI, 1993; VELLOSO, 1994).
Uma das formas para evitar, ou mesmo retardar esses fenômenos, seria a
utilização de produtos químicos seletivos (CROCOMO, 1984). Dessa forma, testes de
avaliação de toxicidade de compostos sobre inimigos naturais vêm aumentando a cada
dia nas diferentes partes do mundo (HASSAN, 1988; HASSAN et al., 1988; HASSAN,
1992; HASSAN et al., 1994; REIS, 1996). Em alguns países da Europa, testes de
seletividade de produtos fitossanitários a organismos benéficos são considerados pré-
requisitos para seus registros comerciais (FRANZ et al., 1980), o que auxilia na
implantação do MIP (DEGRANDE, 1996).
Testes de seletividade vêm se tornando obrigatórios em vários países, exigindo
o desenvolvimento de técnicas padrões aprovadas internacionalmente, permitindo o
intercâmbio de resultados entre pesquisadores de diversos países e economizando
recursos utilizados na duplicidade de testes (HASSAN, 1997).
A “International Organization for Biological and Integrated Control of
Noxious Animals and Plants (IOBC), West Paleartic Regional Section (WPRS)”
possui um grupo de trabalho desde 1974, conhecido como “Working Group Pesticides
and Beneficial Organisms”. Esse grupo vem trabalhando para desenvolver métodos
padronizados de testes de laboratório, semi-campo e campo, para avaliar a seletividade
de produtos fitossanitários a organismos benéficos (HASSAN, 1994).
Considerando que um único método de avaliação de seletividade não fornece
informações suficientes para verificar os efeitos prejudiciais dos pesticidas aos
organismos benéficos, os pesquisadores do grupo de trabalho da IOBC recomendam a
condução de uma sequência particular de testes. Inicia-se em condições de laboratório,
posteriormente em semi-campo e terminando em campo. Devido à impossibilidade de
se avaliar todas as espécies de inimigos naturais existentes nos agroecossistemas,
recomenda-se selecionar um número limitado de espécies. O processo de seleção da
25
espécie a ser avaliada deve se basear, principalmente, na sua relevância dentro do seu
hábitat.
As principais técnicas utilizadas para bioensaios de seletividade são: a) contato
com superfícies contaminadas (HASSAN, 1977; HASSAN et al., 1987; HASSAN et
al., 1991 e 1994; BRANCO; FRANÇA, 1995), b) imersão em caldas tóxicas (SOUZA
et al., 1987; PREZOTTI et al., 1996; CARVALHO, 1998) , c) análise residual ou de
persistência (JACOBS et al., 1984; YU et al., 1984; PAUL; AGARWAL, 1989;
KRING; SMITH, 1995) e d) pulverização direta (HOHMANN, 1991; PREZOTTI,
1993; CARVALHO et al., 1994).
2.6 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS
CRISOPÍDEOS
Diversos trabalhos científicos disponíveis na literatura têm retratado os efeitos
de seletividade de compostos químicos recomendados ou utilizados em um grande
número de culturas de interesse econômico no Brasil e no mundo. Como resultado,
pode-se observar que a seletividade sofre variações em função de inúmeros fatores,
como a forma de exposição ao composto ou da fase de desenvolvimento em que o
pesticida é ministrado sobre os predadores (GODOY et al., 2004a; GODOY et al.,
2004b; FERREIRA et al., 2005; SILVA et al., 2005; FERREIRA et al., 2006; SILVA
et al., 2006; MOURA, 2007).
Um dos estádios de desenvolvimento dos insetos mais resistentes à ação de
produtos fitossanitários é a fase de ovo (GRAFTON-CARDWELL; HOY, 1985). Patel
e Vyas (1985) relataram que a ação toxicológica dos inseticidas para ovos deve estar
relacionada à sua habilidade de penetração através do córion.
26
Estudos de efeitos de compostos sobre ovos de crisopídeos predadores têm
evidenciado que, nesta fase, o inseto apresenta-se mais tolerante à maioria dos
compostos já avaliados (BUENO; FREITAS, 2001; CARVALHO et al., 2002;
GODOY et al., 2004b; FERREIRA et al., 2005). Por outro lado, observou-se ainda,
que alguns compostos interferem no desenvolvimento embrionário, reduzindo a
viabilidade de ovos tratados (FERREIRA et al., 2005). Rocha (2008) estudando os
efeitos de compostos sobre ovos, também encontrou resultados em que não houve
efeito prejudicial na duração do período embrionário, entretanto, o inseticida
imidacloprido reduziu a viabilidade dos mesmos. Silva et al. (2012) verificaram que os
produtos aplicados na fase de ovo também não se mostraram prejudicial quanto a
duração.
A suscetibilidade da fase larval de crisopídeos a diferentes produtos
fitossanitários varia em função da espécie e do grupo químico do composto. Lingren e
Ridgway (1967) verificaram que larvas de segundo e terceiro instares de C. carnea
foram altamente tolerantes aos organofosforados triclorfom e demetom. Plapp e Bull
(1978) pesquisando os efeitos de diferentes grupos de inseticidas para larvas de C.
carnea, observaram que os organofosforados foram os mais tóxicos, enquanto que os
piretróides sintéticos apresentaram toxicidade intermediária.
Em condições de laboratório, os produtos lufenurom e deltametrina foram
considerados nocivos às larvas de C. externa, enquanto que abamectina, óxido de
fenbutatina, tiaclopride e tebufenozide mostraram-se seletivos (GODOY et al., 2004b).
As larvas de C. externa apresentam o período de desenvolvimento dividido em três
estádios larvais. Trabalhos têm demonstrado significativa diferença de seletividade
entre estes estádios. Larvas de terceiro instar tem sido relatadas com maior frequência
com maior tolerância a vários compostos químicos em relação às demais
(CARVALHO et al., 2003; GODOY et al., 2004b; SILVA et al., 2005; FERREIRA et
al., 2006).
27
Para a fase de pupa Moura et al. (2009) obteve resultados onde triclorfom,
enxofre e abamectina prolongaram o estágio de desenvolvimento apenas para a
população de C. externa proveniente de Vacaria, RS, o qual diferiu daquele obtido para
a população proveniente de Bento Gonçalves, RS. Para os demais compostos, não
foram observadas diferenças na duração dessa fase de desenvolvimento entre as duas
populações de C. externa estudadas. Esses resultados possivelmente confirmam as
hipóteses relatadas por Croft (1990), que comentou existir respostas diferenciadas para
os produtos mesmo entre populações de mesma espécie, principalmente aquelas
provenientes de habitats distintos, com seleção de espécimes tolerantes ou não a
determinados produtos.
De acordo com trabalhos realizados com diferentes espécies de crisopídeos, os
adultos desse predador são bastante sensíveis aos produtos fitossanitários. Silva et al.
(2006) constataram elevada toxicidade de clorpirifós e betaciflutrina para adultos
expostos. Ainda em relação aos espécimes de adultos, estudos realizados por Moura
(2009) revelaram mortalidade de 100% para adultos tratados com carbaril, fenitrotiom
e metidatiom, quando aplicados sobre espécimes de C. externa oriundos de Bento
Gonçalves, RS.
3 MATERIAL E MÉTODOS
Os ensaios foram desenvolvidos no Laboratório de Entomologia Aplicada do
Setor de Fitossanidade do Departamento de Ciências Vegetais da Universidade Federal
Rural do Semi-Árido–UFERSA. Os experimentos foram realizados de acordo com a
metodologia padrão da “International Organization for Biological and Integrated
Control of Noxious Animals and Plants” (IOBC) (HASSAN et al., 1985; HASSAN et
28
al., 1991 e 1994; HASSAN; DEGRANDE, 1996; SAMSOE-PETERSEN et al., 1989;
IOBC/WPRS, 1992).
3.1 PROCEDÊNCIA DOS INSETOS
Adultos de C. externa foram coletados em plantios comerciais de meloeiro
com auxílio de rede entomológica, acondicionados em sacos plásticos no campo e em
seguida transportados ao Laboratório de Entomologia Aplicada da UFERSA para
obtenção de uma criação massal de manutenção para ensaios de toxicidade.
3.2 CRIAÇÃO DE MANUTENÇÃO DE C.externa
Realizada a identificação e sexagem, os mesmos foram separados e criados em
gaiolas de cloreto de polivinila (PVC) cilíndricas, com 10 cm de diâmetro e 20 cm de
altura, revestidas internamente com papel sulfite, utilizado como substrato de
oviposição. Os adultos foram alimentados com lêvedo de cerveja + mel (1:1)
(BIAGIONI; FREITAS, 2001), pincelada em fita plástica com 1,0 cm de largura e 5,0
cm de comprimento, fixada no interior da unidade de criação, e sendo trocada a cada
dois dias. Na parte superior de cada gaiola foi colocado um eppendorff de capacidade
para 1 mL contendo um chumaço de algodão saturado com água destilada, trocado
diariamente. De dois em dois dias, os adultos eram transferidos para outra gaiola,
retirava-se o papel sulfite e coletavam-se os ovos com o auxílio de uma tesoura de
ponta fina. Os ovos coletados foram individualizados em tubos de vidro 2,0 cm de
diâmetro e 8,0 cm de altura até a eclosão das larvas, esse procedimento é realizado a
29
fim de impedir o canibalismo entre as larvas e facilitar a manipulação das mesmas.
Durante o período larval foram alimentadas, a cada dois dias, com ovos de Anagasta
kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae). Os ovos de A. kuehniella foram
provenientes da biofábrica Insecta Agentes Biológicos, Lavras - Minas Gerais.
Os tubos de vidro contendo larvas individualizadas foram acondicionados em
bandejas de plástico com dimensões de (20 cm de largura x 40 cm de comprimento) e
colocados em prateleiras de aço até as larvas atingirem o estágio adulto. Após a
emergência, os adultos foram sexados, observando-se a genitália externa sob
microscópio estereoscópio. Foram, então, transferidos para novas gaiolas de PVC para
acasalamento e obtenção de novos ovos, dando continuidade à criação de manutenção.
As condições de temperatura e umidade relativa da sala de criação foram de 25 ± 2ºC e
70 ± 10%, respectivamente, com fotofase de 12 horas.
3.3 PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AVALIADOS
Para os testes de toxicidade foram utilizados produtos fitossanitários
recomendados para controle de insetos-pragas da cultura do meloeiro. Os produtos
foram aplicados nas maiores concentrações recomendados pelos fabricantes. Os
compostos com seus respectivos nomes comerciais, ingredientes ativo, concentrações
utilizadas (dose) e grupos químicos estão apresentados na Tabela 1. O tratamento
testemunha foi constituído somente de água destilada. As pulverizações foram
realizadas por meio de um pulverizador pressurizado manualmente, com capacidade de
500 mL e vazão de 0,58 mL/s e taxa de aplicação média 1,5±0,5m de calda
química/cm².
30
Tabela 1. Nome comercial, ingrediente ativo, dose e grupo químico dos produtos
fitossanitários utilizados na cultura do meloeiro, em testes de toxicidade sobre
diferentes fases de desenvolvimento de C. externa em condições de laboratório.
Nome
comercial
Ingrediente
Ativo
Dose
(g i.a./ L de
água)
Grupo
Químico
Focus WP Clotianidina 0,1 Neonicotinóide
Chess 500WG Pimetrozina 0,25 Piridina Azometina
Karate Zeon 50 CS Lambda-Cialotrina 0,025 Piretróide
Premio Clorantraniliprole 0,0025 Antranilamida
Rumo Indoxacarbe 0,036 Oxadiazina
Cordial 100 Piriproxifem 0,1 Eter Piridiloxipropilico
Connect Beta-
Ciflutrina/Imidacloprido 0,0625+0,5 Piretróide/Neonicotinóide
Evidence 700 WG Imidacloprido 1,05 Neonicotinóide
Akito Beta-Cipermetrina 0,04 Piretróide
3.4 EFEITO DOS INSETICIDAS SOBRE OS OVOS DE C. externa
Trinta ovos de C. externa com até vinte e quatro horas de idade provenientes
da criação de manutenção, para cada tratamento, foram colocados em placas de Petri
de 10 cm de diâmetro e pulverizados com inseticidas, sendo o tratamento testemunha
constituído somente de água destilada (item 3.3). Após a pulverização, as placas foram
mantidas à sombra por 2h para diminuição da umidade da superfície dos ovos. Em
seguida, os ovos foram individualizados em tubos de vidro de 2,0 cm de diâmetro por
8,0 cm de altura, vedados na sua parte superior com filme plástico de cloreto de
31
polivinila (PVC) e mantidos em sala climatizada a 25 ± 2ºC, UR 70 ± 10% e 12h de
fotofase.
De doze em doze horas, foram realizadas avaliações de toxicidade nos ovos,
até a eclosão das larvas. Após eclosão, as larvas foram alimentadas ad libitum com
ovos de A. kuehniella (item 3.2) até se transformarem em pupas. As pupas
permaneceram nos tubos de vidro até a emergência de adultos, onde foram sexados,
agrupados em casais e distribuídos na proporção de um casal por gaiola de PVC de 15
cm de diâmetro por 10 cm de altura, totalizando no mínimo cinco e no máximo 15
casais por tratamento. As mesmas eram revestidas internamente com papel sulfite,
utilizado como substrato de oviposição, e alimentados com lêvedo de cerveja + mel
(1:1) (BIAGIONI; FREITAS, 2001; CARVALHO; SOUZA, 2000), pincelada em fita
plástica com 1,0 cm de largura e 5,0 cm de comprimento, fixada no interior da unidade
experimental, sendo trocada a cada dois dias. Na parte superior de cada gaiola foi
colocado um eppendorf com capacidade de 1 mL contendo um chumaço de algodão
saturado com água destilada, que era trocado diariamente.
Após o período de pré-oviposição, durante quatro semanas consecutivas e três
vezes por semana, foram retirados os ovos de cada gaiola e realizada a contagem. Em
cada contagem de ovos, eram individualizados aleatoriamente, 100 ovos por
tratamento, com o auxílio de um pincel de ponta fina, em compartimentos de placa de
microtitulação usadas em testes ELISA (Enzyme Linked Immunosorbent Assay),
fechados com PVC laminado e, mantidos em sala climatizada nas mesmas condições
citadas anteriormente (item 3.2). O delineamento experimental utilizado foi
inteiramente casualizado com dez tratamentos (item 3.3) e dez repetições, sendo a
parcela constituída de três ovos.
Os parâmetros biológicos avaliados foram à duração e sobrevivência da fase
imatura, a razão sexual dos adultos provenientes dos ovos tratados, como também a
oviposição média total/ fêmea no período avaliado e a viabilidade dos ovos da
progênie.
32
3.5 EFEITO DOS INSETICIDAS SOBRE PUPAS DE C. externa
Para realização deste bioensaio, trinta pupas com até 48h de idade de C.
externa por tratamento (item 3.3), provenientes da criação de manutenção (item 3.2),
foram transferidas para em placas de Petri de 10 cm de diâmetro para serem
pulverizadas. Após aplicação dos inseticidas, as pupas foram individualizadas em
tubos de vidro (2,0 cm de diâmetro x 8,0 cm de altura), e mantidas em sala climatizada
regulada a 25±2ºC, UR 70±10% e 12h de fotofase. Avaliações foram realizadas
diariamente até a emergência dos adultos. Em seguida, os adultos foram agrupados em
casais e distribuídos na proporção de um casal por gaiola de PVC de 15 cm de
diâmetro x 10 cm de altura, totalizando no mínimo cinco e no máximo 15 casais por
tratamento. As gaiolas eram revestidas internamente com papel sulfite, utilizado como
substrato de oviposição, e alimentados com lêvedo de cerveja + mel (1:1) (BIAGIONI;
FREITAS, 2001; CARVALHO; SOUZA, 2000), pincelada em fita plástica com 1,0 cm
de largura e 5,0 cm de comprimento, fixada no interior da unidade experimental, sendo
trocada a cada dois dias. Na parte superior de cada gaiola foi colocado um tubo
eppendorff com capacidade de 1 mL contendo um chumaço de algodão saturado com
água, que era trocado diariamente. Durante quatro semanas consecutivas e três vezes
por semana, realizou-se a contagem do número de ovos ovipositados de cada fêmea.
Em cada contagem eram selecionados e individualizados aleatoriamente 100 ovos de
cada tratamento, os quais eram acondicionados em compartimentos de placa de
microtitulação usadas em teste ELISA, fechadas com PVC laminado e mantidas em
sala climatizada, nas mesmas condições citadas anteriormente.
33
O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado com dez
tratamentos (item 3.3) e dez repetições, sendo cada parcela constituída de três pupas.
Avaliou-se a duração e sobrevivência da fase de pupa, razão sexual, mortalidade de
adultos e viabilidade dos ovos da progênie.
3.6 CLASSIFICAÇÃO DOS PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS COM
BASE NOS PADRÕES ESTABELECIDOS PELA IOBC
A mortalidade total dos insetos (desde a fase testada até a emergência dos
adultos) foi corrigida pela fórmula de Abbott (1925). Para adultos provenientes de
ovos ou pupas tratadas, foi avaliado o número de ovos até 30 dias após o período de
pré-oviposição. Após avaliação da toxicidade, os produtos foram enquadrados em
classes (Tabela 1), em função da redução da capacidade benéfica e mortalidade do
predador, que foi obtida pela fórmula de efeito total de Overmeer e Van Zon (1982),
conforme proposto por Vogt (1992), sendo:
E= 100% - (100% - M%) x R1 x R2
onde:
E= efeito total (%);
M%= mortalidade corrigida em função do tratamento testemunha (Abbott, 1925);
R1= razão entre a média diária de ovos ovipositados por fêmea tratada e não tratada;
R2= razão entre a média de ovos férteis e ovipositados por fêmea tratada e não tratada.
34
Tabela 2. Classe de toxicidade de produtos fitossanitários para C. externa, em função
do efeito total (E), em testes de laboratório.
Classe* Grau de toxicidade E (%)
1 Inócuo < 30
2 Levemente nocivo 30 a 79
3 Moderadamente nocivo 80 a 99
4 Nocivo >99
*Classe de toxicidade, segundo Hassan e Degrande (1996).
3.7 ANÁLISE ESTATÍSTICA DOS DADOS BIOLÓGICOS AVALIADOS
A análise dos dados foi realizada utilizando-se o software livre R (R CORE
TEAM, 2012). Os valores de viabilidade, sobrevivência e duração das fases foram
verificados quanto à normalidade dos dados e homogeneidade das variâncias, e
transformados nos casos necessários para arcoseno (viabilidade e sobrevivência) e
log10 (duração), sendo então submetidos à análise de variância e tendo as médias
separadas pelo teste de Scott-Knott. Nos casos em que mesmo sob transformação os
dados não obedeceram às pressuposições de normalidade e homogeneidade, estes
foram analisados pelo teste não paramétrico de Kruskal-Wallis. A razão sexual foi
calculada pelo teste de x2 para igualdade de proporções, assumindo a razão padrão de
1:1.
35
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 EFEITO DOS PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS A OVOS DE C.
externa
O contato dos inseticidas com ovos de C. externa não resultou em efeito
prejudicial ao período embrionário, com as médias variando de 3,9 a 4,0 dias (Tabela
3). Esses resultados assemelham-se aos obtidos por Silva et al. (2012), que realizaram
aplicação em ovos de C. externa com o piretróide betaciflutrina (0,013 g i. a./L) e com
o de Vilela et al. (2010a), para outro piretróide fenpropatrina (0,15 e 0,3 g i. a./L).
Rocha (2008) aplicando dois inseticidas do grupo dos neonicotinóides, tiametoxam
(0,50 g i. a./L) e imidacloprido (0,70 g i. a./L) também verificou que os compostos não
foram prejudiciais ao período embrionário.
A viabilidade média foi de 63,3%±2,65, não diferindo entre os tratamentos.
Esse resultado ocorreu, possivelmente, devido às diferentes camadas do córion, que
devem ter atuado como uma barreira físico-química à entrada das moléculas dos
produtos. Godoy et al. (2004b) também encontraram resultados onde a viabilidade não
foi afetada, com médias variando de 70,0% a 90,0%.
Com relação à razão sexual, o inseticida lambda-cialotrina aumentou
significativamente a emergência das fêmeas em relação aos demais tratamentos
utilizados (Tabela 3). Dessa maneira, ovos que receberam a aplicação de lambda-
cialotrina apresentaram uma razão sexual média de 0,75, enquanto que, para os demais
tratamentos, variou de 0,38 a 0,63. A maioria dos trabalhos de pesquisa com
crisopídeos caracteriza a variação na razão sexual em virtude dos alimentos fornecidos
às fases jovens dos insetos (Bezerra et al., 2006), não existindo trabalhos a respeito
36
dessa variação biológica relacionada aos produtos fitossanitários em que os insetos são
expostos.
Tabela 3 – Duração (dias) da fase de ovo, larvas de primeiro, segundo e terceiro
instares, pré-pupa e pupa, e razão sexual (média ± erro padrão) de C. externa,
provenientes de ovos submetidos aos tratamentos.
Tratamento
Duração (Dias ± EP) Razão
Sexual 2 ovo
1
1°
instar 1
2°
instar 1
3°
instar 1
Pré-
pupa 1
Pupa 1 Total
1
Controle 4,0±0,06
a
3,1±0,05
a
2,6±0,05
a
3,3±0,17
b
3,1±0,09
a
6,5±0,09
a
22,5±0,19
b 0,43
Clotianidina 4,0±0,06
a
3,0±0,08
a
2,7±0,09
a
3,0±0,10
b
3,0±0,06
a
6,5±0,08
a
22,1±0,13
b 0,44
Pimetrozina 4,0±0,05
a
3,0±0,04
a
2,6±0,05
a
3,1±0,07
b
3,1±0,12
a
6,4±0,09
a
22,2±0,14
b 0,63
Lambda-cialotrina 4,0±0,05
a
3,1±0,07
a
2,7±0,09
a
3,2±0,11
b
3,3±0,09
a
6,3±0,06
a
22,6±0,15
b 0,75*
Clorantraniliprole 3,9±0,05
a
3,1±0,08
a
2,6±0,08
a
3,2±0,17
b
3,2±0,10
a
6,4±0,11
a
22,5±0,31
b 0,38
Indoxacarbe 4,0±0,03
a
3,0±0,00
a
2,7±0,09
a
3,8±0,18
a
3,1±0,13
a
6,4±0,15
a
23,0±0,26
a 0,53
Piriproxifem 4,0±0,07
a
3,2±0,10
a
2,8±0,13
a
3,9±0,20
a
3,1±0,06
a
6,5±0,10
a
23,2±0,25
a 0,61
Beta-ciflutrina
+Imidacloprido
4,0±0,02
a
3,5±0,28
a
2,8±0,15
a
3,3±0,12
b
3,2±0,10
a
6,4±0,08
a
22,7±0,30
b 0,47
Imidacloprido 3,9±0,04
a
3,2±0,07
a
2,5±0,08
a
3,5±0,18
a
3,2±0,19
a
6,5±0,08
a
22,5±0,22
b 0,43
Beta-cipermetrina 4,0±0,04
a
3,2±0,08
a
2,9±0,10
a
3,5±0,18
a
3,1±0,06
a
6,5±0,13
a
23,1±0,27
a 0,65
1Valores nas colunas acompanhados da mesma letra não diferem pelo teste não paramétrico de
Kruskal-Wallis ao nível de significância de 0,05. 2Valores na coluna acompanhados de um “*” diferem estatisticamente da razão esperada de 1:1
pelo teste de x2 para igualdade de proporções, ao nível de significância de 0,05.
37
Uma das hipóteses para a variação promovida pelo produto lambda-cialotrina,
possivelmente esteja associada a alterações comportamentais e/ou fisiológicas nos
insetos durante a fase jovem. Tais alterações, provenientes da contaminação das larvas
com os resíduos do produto presente no córion do ovo quando da sua eclosão, poderia
estar comprometendo à alimentação dos insetos, contudo, novos trabalhos deverão ser
realizados com intuito de obter tais informações.
Silva et al. (2012) quando aplicaram o piretróide betaciflutrina (0,013 i. a./L)
em ovos de C. externa encontraram a razão sexual de 0,39. Essa diferença em relação a
presente pesquisa, possivelmente esteja associada às diferenças de ingredientes ativos e
dosagens utilizadas nos experimentos realizados.
A oviposição média total no período avaliado foi de 563,7±36,73 não diferindo
entre os tratamentos, assim como o período de pré-oviposição de 5,5±0,20 dias
também não diferiu estatisticamente, desta forma, os produtos nas dosagens testadas
não alteraram a fertilidade das fêmeas oriundas de ovos tratados. Torres et al. (2009)
avaliaram o efeito dos piretróides fempropatrina e zetacipermetrina sobre C. externa,
observaram que não houve diferença significativa na média de oviposição. Silva
(2004) ao avaliar o efeito do piretróide betaciflutrina sobre C. externa, também
observou que não houve diferença significativa na média de oviposição. Isto pode ser
explicado pelo fato de C. externa possuir tolerância a alguns piretróides, conforme
relatado por Grafton-Cardwell e Hoy (1985).
A viabilidade dos ovos dos adultos provenientes de ovos contaminados com
inseticidas diferiu para os tratamentos clotianidina, pimetrozina, lambda-cialotrina,
indoxacarbe, piriproxifem, beta-ciflutirna+imidacloprido e imidacloprido. Esses
produtos reduziram a viabilidade os ovos, ocasionando, consequentemente, uma
redução no número de insetos da geração subsequente (Tabela 4).
38
Tabela 4 - Viabilidade dos ovos da progênie (± EP) provenientes de ovos de C. externa
contaminados com inseticidas em condições de laboratório.
Tratamento Viabilidade de ovos da progênie (±EP)
Viáveis1 Inviáveis
1 Inférteis
1
Controle 89,0±3,0a 9,0±3,0a 2,0±1,0b
Clotianidina 78,0±4,0b 15,0±3,0a 7,0±2,0a
Pimetrozina 78,0±4,0b 16,0±4,0a 5,0±1,0a
Lambda-cialotrina 79,0±4,0b 17,0±3,0a 3,0±1,0b
Clorantraniliprole 80,0±4,0a 15,0±4,0a 3,0±1,0b
Indoxacarbe 74,0±4,0b 19,0±5,0a 7,0±2,0a
Piriproxifem 73,0±5,0b 24,0±5,0a 4,0±1,0b
Beta-Ciflutrina/
Imidacloprido 69,0±5,0b 28,0±4,0a 4,0±1,0b
Imidacloprido 75,0±6,0b 20,0±6,0a 5,0±1,0a
Beta-cipermetrina 85,0±4,0a 13,0±4,0a 3,0±1,0b 1Valores nas colunas acompanhados da mesma letra não diferem pelo teste de Scott-
Knott ao nível de significância de 0,05.
Para os produtos aplicados sobre ovos de C. externa, verificou-se que os
compostos clotianidina, pimetrozina, lambda-cialotrina, indoxacarbe, piriproxifem,
beta-ciflutrina+imidacloprido e beta-cipermetrina foram inseridos na classe 1, como
inócuos (E < 30). Já os inseticidas clorantraniliprole e imidacloprido se enquadraram
na classe 2, como levemente nocivos (30 ≤ E ≤ 79%) (Tabela 5).
O efeito de imidacloprido sobre C. externa foi avaliado por Bueno & Freitas
(2001), os quais observaram que o produto foi nocivo para ovos e larvas de primeiro
instar e levemente nocivo quando aplicados sobre larvas de segundo e terceiro instares
desse predador. Rocha (2008) constatou que tiametoxam e imidacloprido, compostos
pertencentes ao mesmo grupo químico dos neonicotinóides, apresentaram efeito
semelhante aos encontrados nesta pesquisa, classificando-os como levemente nocivos a
fase de ovo. Carvalho et al. (2002) trabalhando com os piretróides esfenvalerate e
fempropatina também classificou os produtos como inócuos, corroborando para os
resultados aqui encontrados. Godoy et al. (2004b), avaliando o efeito do piretróide
39
deltametrina, classificou como levemente nocivo, resultado divergente dos encontrados
neste trabalho, onde todos os piretróides avaliados foram classificados como inócuos a
fase de ovo. Essa divergência de resultado pode estar relacionada às metodologias
empregadas pelos autores (diferentes técnicas de aplicação, dosagens, espécies e
origem das populações avaliadas).
Não foram encontrados trabalhos na literatura com resultados para comparar o
efeito do clorantraniliprole quando aplicados a fase de ovo dos crisopídeos. Como se
trata de um produto com modo de ação por ingestão e contato e que atua nos receptores
de rianodina, modulando os canais de Ca+ intracelulares presente nos músculos e
neurônios, possivelmente as larvas ao eclodirem se contaminaram com resíduos do
produto que havia na superfície externa do ovo ocasionando os índices de mortalidade
larvais observados (Tabela 5).
40
Tabela 5 - Porcentagem de mortalidade provocada pelos tratamentos, quando aplicados sobre ovos de C. externa, número
médio de ovos/dia/fêmea, fertilidade dos ovos (%), e o efeito total (E) seguido pela classificação de toxicidade dos
compostos, pela IOBC.
Tratamentos
População
Inicial
(ovos)
Ovos
Inviáveis
Larvas
Neonatas
Mortas
Larvas
mortas
Pupas
Mortas
Adultos
faratos
mortos
M%¹ MC%² R1³ R2%⁴ E%⁵ Classe*
Controle 30 01 0 3 0 03 23,33 - 1 1 - -
Clotianidina 30 05 06 01 0 0 40,00 21,74 1,09 0,87 25,78 1
Pimetrozina 30 05 0 01 0 03 30,00 8,69 0,97 0,87 22,94 1
Lambda-
cialotrina 30 03 04 01 0 02 23,33 0,01 0,99 0,88 12,88 1
Clorantraniliprole 30 07 0 02 0 05 46,66 30,44 0,95 0,90 40,52 2
Indoxacarbe 30 03 0 01 0 06 33,33 13,05 1,04 0,83 24,94 1
Piriproxifem 30 04 0 01 0 03 26,66 4,35 0,94 0,81 27,17 1
Beta-ciflutrina 30 04 05 01 0 01 36,66 17,39 1,41 0,76 10,55 1
Imidacloprido
Imidacloprido 30 08 01 03 02 01 50,00 34,78 0,99 0,84 45,59 2
Beta-
cipermetrina 30 03 05 01 0 01 33,33 13,05 0,92 0,94 24,13 1
1 Mortalidade (%) acumulada de insetos até a emergência de adultos.
2 Mortalidade (%) acumulada de insetos até a emergência de adultos, corrigida pela fórmula de Abbott (1925).
3 N° médios de ovos/dia/fêmea durante quatro semanas consecutivas, a partir do início de oviposição.
4 Viabilidade (%) dos ovos durante quatro semanas consecutivas.
5 Efeito total dos compostos (%).
6 Classe de toxicidade da IOBC: classe 1= inócuo (<30% ), classe 2= levemente nocivo (30 ≤ E ≤ 79%).
41
4.2 EFEITO DOS PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS ÀS PUPAS E FASES
SUBSEQUENTES DE C. EXTERNA
A duração da fase de pupa de C. externa que receberam aplicações dos
produtos, de um modo geral não foi afetada, com média variando de 4,6 a 4,9 dias.
Apenas beta-cipermetrina apresentou uma duração média estatisticamente diferente,
com 5,4 dias (Tabela 6).
Tabela 6 - Duração (dias ± erro padrão) e razão sexual de C. externa, provenientes de
pupas submetidas aos tratamentos.
Tratamento Duração1 Razão Sexual
2
Controle 4,7±0,14a 0,45
Clotianidina 4,8±0,14a 0,59
Pimetrozina 4,8±0,14a 0,43
Lambda-cialotrina 4,6±0,15a 0,57
Clorantraniliprole 4,7±0,15a 0,48
Indoxacarbe 4,9±0,13a 0,70*
Piriproxifem 4,8±0,15a 0,43
Beta-ciflutrina/imidacloprido 4,9±0,15a 0,59
Imidacloprido 4,8±0,14a 0,62
Beta-cipermetrina 5,4±0,11b 0,62
1 Valores na coluna acompanhados da mesma letra não diferem pelo teste não
paramétrico de Kruskal-Wallis ao nível de significância de 0,05. 2 Valores acompanhados de um “*” diferem da razão esperada de 1:1 pelo teste de x
2
para igualdade de proporções.
42
A sobrevivência das pupas não foi afetada, com média de 91%. Possivelmente,
devido ao impedimento físico-químico e mecânico proporcionado pela seda do casulo,
indicando que os produtos não apresentaram capacidade de transpor esta barreira e
atingir a pupa. Além disso, essa fase de desenvolvimento apresenta um baixo
metabolismo, o que, possivelmente, dificulta o encontro dos produtos com os seus
sítios de ação. Dessa forma, podem ser degradados no sistema circulatório antes de
atuarem negativamente no inseto.
Em estudos realizados por Rocha (2008), foi verificado que a duração da fase
pupal não foi afetada pela aplicação dos compostos. Silva et al. (2006) pulverizando
pupas com betaciflutrina, obtiveram uma sobrevivência de 97,5%, não sendo afetada
pela ação do produto, assemelhando-se aos resultados obtidos por Godoy et al. (2004a)
quando pulverizaram pupas de C. externa com deltametrina, esfenvalerato e
fenpropatrina, produtos pertencentes ao grupo dos piretróides.
Com relação à razão sexual, o composto indoxacarbe aumentou
significativamente a emergência das fêmeas em relação aos demais tratamentos
utilizados (Tabela 6). Dessa maneira, pupas que receberam a aplicação de indoxacarbe
apresentaram uma razão sexual média de 0,70, enquanto que, para os demais
tratamentos, variou de 0,43 a 0,62. Considerando tais resultados, estudos a respeito de
possíveis alterações fisiológicas nos insetos, provenientes de ação de inseticidas,
induzindo a um aumento no número de fêmeas, deve ser incentivado.
Com relação à viabilidade dos ovos coletados de adultos provenientes de pupas
tratadas com inseticidas, pode-se observar que clotianidina, lambda-cialotrina,
indoxacarbe e imidacloprido afetaram esse parâmetro biológico (Tabela 7).
Possivelmente, fêmeas ou machos ao emergirem se contaminaram com resíduos dos
produtos, fazendo com que os mesmos atuassem na ovogênese ou espermatogênese
dos mesmos, respectivamente, alterando a fertilização da população.
43
Tabela 7 – Viabilidade (%) (± EP) de ovos de C. externa coletados durante quatro
semanas, quando as pupas foram submetidas ao tratamento.
Tratamento Viabilidade dos ovos da progênie (± EP)
Viáveis Inviáveis Inférteis
Controle 83,0±2,0a 12,0±2,0b 4,0±2,0b
Clotianidina 75,0±2,0b 20,0±1,0a 5,0±1,0b
Pimetrozina 84,0±0,02a 12,0±1,0b 4,0±1,0b
Lambda-cialotrina 76,0±4,0b 17,0±3,0a 8,0±2,0a
Clorantraniliprole 86,0±2,0a 4,0±1,0b 10,0±2,0b
Indoxacarbe 73,0±2,0b 19,0±2,0a 8,0±1,0a
Piriproxifem 86,0±2,0a 8,0±0,01b 6,0±1,0b
Beta-ciflutrina/Imidacloprido 84,0±2,0a 12,0±2,0b 4,0±1,0b
Imidacloprido 73,0±3,0b 15,0±3,0a 12,0±2,0a
Beta-cipermetrina 86,0±1,0a 7,0±1,0b 7,0±1,0a 1Valores nas colunas acompanhados da mesma letra não diferem pelo teste de Scott-
Knott ao nível de significância de 0,05.
Levando-se em consideração o efeito total (E) dos inseticidas, verificou-se que
todos os produtos, com exceção do imidacloprido, foram enquadrados na classe 1 de
toxicidade, sendo considerados levemente nocivos (E<30%). Imidacloprido foi
classificado como moderadamente nocivo (30 ≤ E ≤ 79%), classe 2 (Tabela 8).
Rocha (2008), ao avaliar os efeitos de tiametoxam e imidacloprido, inseticidas
do grupo dos neonicotinóides sobre pupas de C. externa, classificou os produtos como
inócuos, divergindo dos resultados encontrados no presente trabalho. Essa variação na
toxicidade entre os compostos, possivelmente seja decorrente da menor dosagem
utilizada pelo autor, sendo três vezes menor que a utilizada na presente pesquisa.
Vilela (2010b) trabalhando com a menor dosagem de fenpropatrina (0,15 g i.
ai./L), produto do grupo dos piretróides, classificou o mesmo como inócuo (classe 1),
corroborando com os resultados encontrados. No entanto, o dobro da dosagem desse
mesmo composto classificou-o como levemente nocivo (classe 2), mesmo
considerando várias camadas de seda do casulo dos crisopídeos (CANARD;
44
PRINCIPI, 1984) e que, nas primeiras 24 horas da fase de pré-pupa, nem todas as
camadas estão ainda formadas. Essa característica pode ter contribuído para maior
penetração dos compostos, tornando os insetos mais suscetíveis aos seus efeitos.
Salienta-se que, o dobro da dose sobre o inseto acarretou em uma maior concentração
do ingrediente ativo do inseticida em contato com a fase de pupa, o que pode ter
proporcionado sua classificação como levemente nocivo.
Tabela 8 - Porcentagem de mortalidade provocada pelos tratamentos, quando aplicados
sobre pupas de C. externa, número médio de ovos/dia/fêmea, fertilidade dos ovos (%),
e o efeito total (E) seguido pela classificação de toxicidade dos compostos.
Tratamentos
População
Inicial
(pupas)
Pupas
mortas
Adultos
faratos
Mortos
M%¹ MC%² R1³ R2%⁴ E%⁵ Classe*
Controle 30 0 1 3,33 - 1 1 - -
Clotianidina 30 0 0 0 0 1,03 0,90 6,78 1
Pimetrozina 30 1 1 6,66 3,44 0,91 1 11,16 1
Lambda-
cialotrina 30 0 1 3,33 0 0,99 0,90 9,46 1
Clorantraniliprole 30 1 0 3,33 0 0,98 0,92 9,57 1
Indoxacarbe 30 0 0 0 0 0,86 0,88 23,96 1
Piriproxifem 30 0 0 0 0 0,90 1,03 7,17 1
Beta-ciflutrina 30 0 1 3,33 0 0,90 1 10,01 1
Imidacloprido
Imidacloprido 30 1 0 3,33 0 0,45 0,87 60,75 2
Beta-cipermetrina 30 1 1 6,66 3,44 1,05 1,03 5,20 1
1 Mortalidade (%) acumulada obtida ao longo do desenvolvimento do predador.
2 Mortalidade (%) corrida pela fórmula de Abbott (1925).
3 Número de ovos/dia/fêmea
4 Fertilidade (%) dos ovos coletados no período de quatro semanas.
5 Efeito total (%) dos tratamentos ao longo do desenvolvimento do predador.
*Classe de toxicidade preconizada pela IOBC (Hassan & Degrande, 1996), sendo classe 1=
inócuo (E<30% de mortalidade) e classe 2= levemente nocivo (30% ≤ E ≤ 79% de
mortalidade).
45
5 CONCLUSÕES
- Os inseticidas testados não prejudicaram a duração do período embrionário e não
afetaram a sobrevivência da fase imatura.
- O inseticida lambda-cialotrina interferiu na razão sexual média de C. externa.
- Clotianidina, pimetrozina, lambda-cialotrina, indoxacarbe, piriproxifem, beta-
ciflutrina/imidacloprido e imidacloprido reduziram a viabilidade dos ovos da
progênie de fêmeas oriundas de ovos de C. externa tratados.
- De acordo com a escala da IOBC, clorantraniliprole e imidacloprido foram
classificados como levemente nocivo (classe 2) à fase de ovo de C. externa.
- Os inseticidas não afetaram a viabilidade pupal de C. externa.
- Beta-cipermetrina aumentou à duração da fase pupal de C. externa.
- A aplicação de indoxacarbe sobre pupas de C. externa interferiu na razão sexual
média.
- Clotianidina, lambda-cialotrina, indoxacarbe e imidacloprido reduziram a viabilidade
dos ovos da progênie de fêmeas oriundas de pupas de C. externa contaminadas.
- De acordo com a escala da IOBC, imidacloprido foi considerado levemente nocivo
(classe 2) a pupas de C. externa.
46
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