Mortalidad de Bemisia la patata en Grecia y se ha ... · más de 100 años como una plaga de la patata en Grecia y se ha convertido en una de las plagas más importantes que afectan

14 revista43-FEBRERO 2004 HORTICULTURA INTERNACIONAL

STEVEN E. NARANJO1, LUIS A.CAÑAS2, PETER C. ELLSWORTH3

1 USDA-ARS, Western Cotton ResearchLaboratory, Phoenix, Arizona, USA,[email protected] The Ohio State University, Departmentof Entomology3 University of Arizona, Departmentof Entomology

La mosca blanca,Bemisia tabaci,es una plagacosmopolita decultivos de campoy hortícolas; encausa daños directosal alimentarse,transmite virus,causa desórdenesfisiológicosy contaminalos productosmediantela excreciónde mielecilla.(Foto: Scott Bauer)

Mortalidad de Bemisiatabaci en un sistemade cultivos múltiples

La mosca blanca fue descrita hacemás de 100 años como una plaga de

la patata en Grecia y se ha convertidoen una de las plagas más importantesque afectan a la agricultura mundial.

La mosca blanca BemisiaTabaci (Gennadius) fue descritahace más de 100 años como unaplaga de la patata en Grecia ydesde entonces se ha convertidoen una de las plagas más impor-tantes que afectan a la agriculturamundial. Además del daño directoque causan adultos y ninfas al ali-mentarse, se conocen más de 110virus vegetales que son transmiti-dos por este insecto. Esta plagacausa otros desórdenes de etiolo-gía desconocida en las plantas yademás reduce la calidad de losproductos a causa de la mielecillaque excreta. Existen numerosas

dificultades para el desarrollo desistemas de control de B. tabacique sean económicamente efi-cientes y a la vez tengan un im-pacto mínimo en el medio am-biente. Se conocen más 500 espe-cies de plantas hospederas de esteinsecto, el cual además tiene unaalta tasa reproductiva, gran capa-cidad para diseminarse de hués-ped a huésped y es capaz de desa-rrollar resistencias a muchas cla-ses de insecticidas. La distribu-ción geográfica de la mosca blan-ca se limitaba hasta hace pocotiempo a regiones ubicadas entrelos paralelos 30º de latitud norte y

sur. No obstante, en las últimasdos décadas, B. tabaci ha invadi-do todos los continentes, con ex-cepción de la Antártida, y los in-tercambios comerciales han facili-tado la aparición regular de pobla-ciones en sistemas de producciónbajo invernadero en climas tem-plados a través de Europa, Asia yAmérica del Norte. Para compli-car aun más las cosas, actualmen-te se cree que la especie B. tabacirepresenta un complejo de espe-cies con numerosos biotipos dis-tintos, cada uno de los cuales tie-ne características biológicas dis-tintas, tales como la afinidad por

15revista43-FEBRERO 2004HORTICULTURA INTERNACIONAL

■■■■■ La distribución geográfica de la moscablanca se limitaba hasta hace poco tiempoa regiones ubicadas entre los paralelos 30ºde latitud norte y sur. En las últimas dosdécadas, B. tabaci ha invadido todos loscontinentes, con excepción de la Antártida

Ciclo estacionaltípico de Bemisiatabaci en un sistemade cultivos múltiplesen Arizona.La poblacióndel insecto utilizauna amplia gamade huéspedesa lo largo del año.La poblaciónse mantiene bajadurante los mesesde inviernoy alcanza nivelesepidémicos duranteel verano.

diferentes plantas hospederas y lacapacidad para actuar comovector de diferentes virus vegeta-les. En España se conoce la pre-sencia de B. tabaci desde la déca-da de 1940; no obstante ha sidosolo en los últimos 10 a 15 añosque este insecto ha asumido lacondición de plaga «clave», parti-cularmente en las regiones agrí-colas de Andalucía y Murcia, a lolargo de la costa mediterránea delsur del país, y en las Islas Canarias.

La transmisión de virus queprovocan serias patologías en to-mate y en cucurbitáceas y deotros tipos sumamente importan-tes para los cultivos hortícolas hasido causa de gran preocupacióndurante las últimas décadas. Lainvasión por parte del biotipo «B»de B. tabaci se ha asociado repeti-das veces con un incremento dra-mático de problemas los agrícolasy hortícolas en todo el mundo, ysu aparición en España no haconstituido una excepción a estanorma. Además, el descubrimien-to del biotipo «Q» de Bemisia enlos últimos años de la década delos noventa en España ha exacer-bado los problemas causados porla plaga dada la alta capacidad deresistencia a insecticidas que pre-senta este biotipo, especialmentelos ampliamente utilizados com-puestos neonicotinoides como elimidacloprid.

Desde comienzos de esa dé-cada de los noventa, nuestros la-boratorios del Departamento deAgricultura de los Estados Unidos- USDA - y de la Universidad deArizona han estado realizando in-vestigaciones a fin de comprenderla biología y la ecología deBemisia tabaci y de desarrollarsistemas de manejo integradopara esta plaga en el estado norte-americano de Arizona. Estos es-fuerzos se han centrado principal-mente en algodón, el huésped másimportante de las moscas blancasdurante el verano. No obstante,muy pronto se aprendió que unmanejo exitoso de esta plaga en elalgodón está estrechamente liga-do a la comprensión de la dinámi-ca de la misma en otras plantashospederas, y en sistemas agríco-

las y no agrícolas dentro de lazona de producción.

Bemisia no presenta etapa dequiesencia o diapausa (estado debaja actividad metabólica induci-do hormonalmente, que se carac-teriza por reducción de cambiosmorfológicos, incremento de laresistencia a condiciones medio-ambientales extremas y actividadreducida o alterada. Nota del tra-ductor) y sus formas inmadurasson inmóviles. En consecuencia,los adultos de B. tabaci se repro-ducen continuamente a lo largodel año, moviéndose de forma se-cuencial de una especie de plantashospederas a otra, sean estas cul-tivos comerciales o no.

En áreas afectadas de Ari-zona, Bemisia se encuentra duran-te el invierno en plantas hor-tícolas como brócoli, coliflor o le-chuga, y también en numerosasmalezas de invierno. Hacia el findel invierno y comienzos del ve-rano, los huéspedes incluyen me-lones y otras plantas hortícolas,

además de malezas. El algodón esel huésped más abundante y elpreferido de la plaga durante elverano, y melón de otoño y otrasplantas hortícolas completan elciclo anual. Cultivos perennes, ta-les como alfalfa y cítricos, yhuéspedes ornamentales comoLantana e Hibiscus alojan a B.tabaci durante todo el año.

La capacidad de distintasplantas hospederas para favorecerla supervivencia y la reproduc-ción de Bemisia varía considera-blemente. Los melones, por ejem-plo, son un huésped predilecto ymuy nutritivo, mientras que la al-falfa es, en cierto modo, margi-nal. La población de esta plagaestá a sus niveles más bajos y vul-nerables durante los meses de in-vierno y alcanza niveles de epide-mia en el verano. Ciclos similarespueden ser encontrados en todaslas áreas subtropicales y tropica-les donde el insecto persiste a lolargo de todo el año.

Dado que B. tabaci es plagade numerosos cultivos, el desarro-llo de estrategias de manejoecológicas, sostenibles, depende-rá de que se comprenda la mecá-nica de los factores que controlanel desarrollo de la población de laplaga en el mosaico de cultivos yplantas silvestres hospederas dis-ponibles para el insecto a lo largodel año. Este ciclo estacional essumamente complejo y es contro-lado por una amplia palestra de

Ornamentales

Alfalfa

Melones

Algod—n

VejetalesVejetales

E F M A M J J A S O N D

Den

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ad d

e M

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a B

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ca

Malezas


factores bióticos y abióticos quevarían espacial y estacionalmente.El insecto debe dispersarse entrey adaptarse a una gran cantidadde huéspedes potenciales. Loshábitats de estos huéspedes, a suvez, varían también espacial ytemporalmente; muchos son espe-cies anuales o cultivos que crecendurante períodos muy breves delaño. Una vez que localiza un nue-vo huésped, el insecto debe desa-rrollarse y reproducirse exitosa-mente sobre él antes que toda laplanta o las hojas hospederasmueran. Cada especie hospederapresenta problemas diferentes.Pueden diferir en su estaciona-lidad (anuales o perennes), abun-dancia e idoneidad. Las plantastambién pueden reaccionar de for-ma diferente a factores medio-ambientales, como la tolerancia alas heladas, por ejemplo, y alber-gar a un complejo diferente deenemigos naturales.

Un gran número de factoresde mortalidad afectan la supervi-vencia de B. tabaci. Estas fuerzaspueden ocurrir de forma natural -enemigos naturales, clima o efec-tos de la planta huésped - o artifi-cial - insecticidas o medidas decultivo al gestionar el sistema. Elcomprender la ocurrencia tempo-ral, la distribución espacial y lamagnitud de estos factores demortalidad es de importancia cen-tral para el estudio de la dinámicapoblacional y es también la clavepara predecir apariciones de laplaga y para desarrollar mejoressistemas de manejo de la mismaque puedan aprovechar esas fuer-zas de mortalidad existentes.

Las tablas de supervivenciason un método conveniente y ro-busto para describir la mortalidadde una población y para cuantifi-car probabilidades de muerte de-bidas a distintas causas. En los úl-timos años de la década de los no-venta se utilizó un enfoque basa-do en tablas de supervivencia paraestudiar la dinámica poblacional deB. tabaci en algodón de Arizonadurante el verano y para compren-der el papel complementario de in-secticidas selectivos y enemigosnaturales en el combate de la plaga.

En 2000 se amplió el focopara incluir el estudio de la diná-mica poblacional de B. tabaci amedida que se mueve de un hués-ped a otro a lo largo del año. El

objetivo era comparar y contrastarlos factores de mortalidad queafectan a la población de Bemisiaen distintos momentos del añocomo medio de comprender lamecánica de la dinámica pobla-cional de la plaga sobre una granarea.

Contando con éste y otrosconocimientos se esperaba poderexplotar mejor los eslabones débi-les del ciclo estacional del insectoy llegar de esta manera a un con-trol mejorado y más sostenible dela plaga. Para ello se establecie-ron sitios de estudio en tres regio-nes agrícolas de Arizona, climá-tica y geográficamente diferentes.En cada una de ellas se estable-cieron «ecosistemas» de moscablanca, consistentes en una se-cuencia de seis huéspedes repre-sentativos, incluyendo brócoli deinvierno, melones de primavera yotoño, algodón de verano, alfalfaperenne, varias malezas anuales yla planta ornamental perenneLantana. Ninguno de los cultivosfue tratado con insecticidas. Encada una de las plantas se midie-ron los niveles de población demosca blanca y de los insectosenemigos naturales asociados. Se

La mortalidad deBemisia tabaci seestudió en el campolocalizandoindividualmentea los huevos y ninfassobre las hojasde la planta huéspedy observandofrecuentemente sucrecimiento hastaque moríano alcanzabanel estadio adulto.(Fotos: Steve Naranjoy Luis Cañas)

■■■■■ Desde comienzos de los noventa,laboratorios del Departamentode Agricultura de los Estados Unidosy de la Universidad de Arizona realizaninvestigaciones a fin de comprenderla biología y la ecología de Bemisia tabaci


utilizaron tablas de supervivenciapara identificar y cuantificar losfactores de mortalidad que afec-tan los estadios inmaduros (hue-vos y ninfas) de B. tabaci en cadaplanta hospedera. El artículo secentra en este último aspecto dela investigación.

Para estudiar la mortalidadse sacó partido de la inmovilidadde la mayor parte de los estadiosinmaduros del insecto. Los hue-vos se ovipositan individualmen-te, generalmente en la superficieinferior de la hoja, donde perma-necen hasta la eclosión de la lar-va, el único estadio inmaduro conmovilidad. La larva, que es enrealidad una ninfa joven en pri-mer instar, se mueve generalmen-te una distancia muy corta, deunos cuantos centímetros, antesde establecerse nuevamente unastres a seis horas más tarde. Unavez establecida, esta ninfa de pri-mer instar y todos los estadiosninfales subsecuentes permanecenexactamente en el mismo lugarsobre la hoja.

Se marcó la ubicación de loshuevos y de las ninfas de primerinstar establecidas en las hojas yse les observó cada pocos días

con ayuda de una lupa para deter-minar el estadio de desarrollo o lacausa de la muerte si el insectomoría. Estos estudios se repitieronvarias veces en cada planta a lolargo de los tres años que duró elestudio.

Como se ha señalado, mu-chos factores pueden causar lamuerte de moscas blancas inma-duras, incluyendo enemigos natu-rales (predadores), parasitoides ypatógenos, factores climáticos,como lluvia y viento, y otros fac-tores dependientes de la plantahuésped y de factores fisiológicosnaturales. Se desarrollaron tablasde supervivencia para estimarcuantitativamente el efecto decada factor y para estimar el esta-

dio de desarrollo afectado porcada uno de ellos. Un resumen delos resultados para un número degeneraciones de mosca blanca ob-servados en uno de los cuatro lu-gares estudiados en la región cen-tral de Arizona. Estos diagramascirculares muestran la incidenciarelativa de cada factor para lamortalidad total de huevos y nin-fas; la tasa de supervivencia totalde las formas inmaduras se mues-tra sobre el diagrama. Los facto-res que causan la mortalidad sonlos mismos en todas las plantashospederas, pero la contribuciónrelativa de distintos factores varíaconsiderablemente de huésped ahuésped y de estación a estación.

En brócoli, un cultivo de in-vierno, la mayor parte de la mor-talidad es causada por el despren-dimiento físico de los insectos dela superficie de la planta y por ladesecación causada por las bajastemperaturas. El desprendimientoestá relacionado probablementecon la acción de depredadorescon aparato bucal masticador,

Una larva deChrysoperla sp.,depredando aBemisia tabaci.Estas especiesrepresentan algunosde los muchosdepredadoresgenerales que seencuentran en lossistemas agrícolasde Arizona y de otrasregiones.

Un adulto deGeocoris punctipes(Fotos: Jack Dykinga)

■■■■■ Un gran número de factores de mortalidadafectan la supervivencia de B. tabaci.Estas fuerzas ocurren de forma natural -enemigos naturales, clima o efectos de laplanta huésped - o artificial - insecticidaso medidas de cultivo al gestionar el sistema


vera mueren principalmente pordesprendimiento y depredación,con relativamente pocas muertesdebidas a parasitismo, inviabi-lidad de los huevos u otras causas.Un promedio de casi 33% de loshuevos depuestos sobre melón deprimavera alcanzaron la fase adul-ta. La contribución relativa dedistintos factores a la mortalidades similar en melones cultivadosdurante el verano tardío y otoño.Sin embargo, en este caso la tasatotal de supervivencia es muchomenor, apenas sobre el 3%.

El algodón es el principalhospedero cultivado de B. tabacidurante el verano en Arizona. Lamayor causa de mortalidad demosca blanca sobre este hospede-ro es, sobre todo, la acción de losdepredadores. El parasitismo ydesprendimiento también contri-buyen con niveles moderados demortalidad. Se sospecha que granparte de la mortalidad por des-prendimiento es causada por lasseveras tormentas que son típicas

pero puede estar también vincula-do a la acción de factores climá-ticos como el viento y la lluvia.Parte de la mortalidad de moscablanca en brócoli es causada pordepredadores con aparato bucalchupador, mientras que solo unporcentaje mínimo de la mortali-dad puede ser atribuido a parasi-tismo o a que los huevos no hayaneclosionado. Las formas inma-duras de B. tabaci prácticamenteno sobreviven en brócoli. La al-falfa está presente a lo largo detodo el año. No obstante, las mos-cas blancas se encuentran sobreeste cultivo principalmente duran-te el otoño. También en esta plan-ta, el desprendimiento de insectosde la superficie por acción de in-sectos masticadores depredadoresy de factores climáticos y la ac-ción de depredadores chupadoresson las causas principales de mor-talidad. Parte de la misma es cau-sada por parasitismo, mientrasque la mortalidad por otras causaso por inviabilidad de los huevos

Ejemplos de factoresde mortalidad queafectan a ninfasde Bemisia Tabaci.1- Paecilomycesfumosoroseus esuno de varioshongos que atacan alas moscas blancas.No se observaroncasos de mortalidadpor hongos en elpresente trabajo(Foto: Stephen Wraight).2- Evidencia dedepredación porparte de undepredador conaparato bucalmasticador.3- Depredación porparte de una larva deChrysoperla carnea.Obsérvense el par demarcas puntuales enel sitio donde eldepredador introdujosus mandíbulas enforma de hoz.4- Depredaciónpor parte de Oriustristicolor. Estosdepredadoreschupadores amenudo dejanpequeños restos delcontenido del cuerpode la mosca.5- Depredación porGeocoris punctipes.El contenido delcuerpo de la moscaha sido eliminadocompletamente,quedando solo unacarcaza transparentecomo resto.6- Parasitismo porun estado larvariotemprano deEretmocerus sp. oEncarsia sp. La larvaparasitoide no está ala vista, pero las dosestructuras amarillasapareadas(mycetomas) quenormalmente seencuentran en elcentro del cuerpode la mosca estándesplazadas haciala parte externadel mismo.

es rara. La supervivencia prome-dio desde el huevo hasta la formaadulta es de aproximadamente del7% sobre alfalfa.

Las moscas blancas ubicadassobre otro hospedero perenne, laplanta ornamental Lantana, estánsometidas a altos niveles de de-predación y otros factores desfa-vorables, principalmente deseca-ción durante fines de otoño e in-vierno. El parasitismo y el des-prendimiento de moscas inma-duras fueron moderadamente al-tos en Lantana. De hecho, laLantana es relativamente sensiblea las heladas y las bajas tempera-turas causan defoliación en lasplantas durante diciembre y ene-ro, lo que conduce a altos nivelesde mortalidad debida al despren-dimiento de las ninfas duranteesta estación del año. En prome-dio, menos del 2% de los huevosdepositados sobre Lantana alcan-zaron el estadio adulto.

Moscas blancas inmadurasalojadas sobre melones de prima-

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en Arizona durante los meses cen-trales y tardíos del verano. Estastormentas se caracterizan a menu-do por vientos fuertes, polvaredasy, a veces, densas lluvias. En pro-medio, un poco más del 9% de loshuevos ubicados sobre algodónalcanzan la fase adulta.

Finalmente, toda una secuen-cia de malezas anuales actúancomo plantas huésped para la

mosca blanca a lo largo del año.Se estudiaron las siguientes male-zas: Physalis wrightii A. Gray,Malva parviflora L. y Sonchusasper (L) Hill. El desprendimien-to, la depredación y otras fuentesde mortalidad contribuyeron conaproximadamente los mismos ni-veles de mortalidad, siendo las ta-sas de parasitismo y de invia-bilidad de los huevos muy reduci-

das. La tasa de supervivencia pro-medio de mosca blanca inmadurasobre malezas es de aproximada-mente el 3%. Si se examina latasa de mortalidad en base a losestadios de desarrollo del insectosobre todas las plantas huésped,se encuentra que gran parte de lamortalidad ocurre durante el cuar-to y último estadio ninfal, con ta-sas de mortalidad aproximada-

7- Estadio de pupade Encarsia sp.Nótese los gránulosde color naranjacolocados en la parteexterior del cuerpode la mosca blanca,productos dedesecho excretadospor el parasitoide.8- Estadio de pupade Eretmocerus sp.;obsérvse la ausenciade gránulos conproductos dedesecho. Estosgránulos ayudana distinguir los dostipos de parasitoideen estadio de pupa.9- Un parasitoidedevorado por eldepredador Geocorispunctipes. A veceses difícil determinarla causa de la muertede la mosca blanca.(Otras fotos: StevenNaranjo).

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mente similares en huevos y enlos otros tres instares ninfales.

El estudio a lo largo del ci-clo anual de este insecto polífagonos ha enseñado la importanciade la perspectiva espacial para elmanejo de plagas. Las poblacio-nes de un cultivo o planta hospe-dera están inexorablemente liga-das a otras que las rodean, tantoespacial como temporalmente.Las poblaciones de B. tabaci sonextremadamente bajas durante losmeses de invierno en Arizona.Pese a este hecho y a las altasmortalidades de mosca blanca ob-servadas sobre todas las plantashospederas, las poblaciones seincrementan inevitablemente du-rante la primavera y alcanzan ni-veles epidémicos hacia fines delverano.

Este fenómeno enfatiza laalta capacidad reproductiva deesta plaga, pero también destacala importante contribución de cul-tivos tales como el melón de pri-mavera, que facilita el desarrollodel potencial biótico de B. tabaci.Se ha estimado que una sola hem-bra de B. tabaci puede poner unacantidad de huevos que oscila en-tre un poco menos de 100 a másde 400 durante su corta vida, de-pendiendo de la planta hospederay de variables ambientales talescomo la temperatura. Con tasastan elevadas de reproducción, senecesitarían tasas de mortalidadde inmaduros mayores al 98-99%para mantener a la población esta-ble, y tasas aun mayores se nece-sitarían para una supresión econó-micamente adecuada de esta pla-ga.

Se sabe por estudios simila-res realizados con tablas de super-vivencia en algodón que los in-secticidas pueden elevar la tasa demortalidad hasta el punto necesa-rio para suprimir el crecimientode la población de la plaga. Tam-bién se sabe que la elección delinsecticida a utilizar es crucial.

Si se utilizan de forma mo-derada insecticidas más selecti-vos, como reguladores de creci-miento de insectos como elbuprofezin y el piriproxifen, en-tonces se obtiene un control a lo

Resumende los factores

determinantes de lamortalidad afectando

a Bemisia tabacisobre diferentesplantas huéspeden el campo a lo

largo del año.Cada diagrama

circular muestrala importancia

relativa de cadafactor a la mortalidad

total de huevos yninfas; la tasa total

de sobrevivencia deformas inmaduras

se muestra encimade cada diagrama.El círculo de abajo

a la derecha muestrala distribución

de la mortalidaden huevos y en los

cuatro estadios.(Valores porcentajes

aproximados).


- www.horticom.com/tematicas/lucha_integrada/

Para saber más...

largo de toda la temporada, a tra-vés de la acción combinada ycomplementaria del insecticida yde los enemigos natruales de laplaga.

Si, por lo contrario, se utilizaun insecticida con amplio espec-tro de toxicidad, entonces se de-pende para el control de la moscacasi completamente de las aplica-ciones repetidas de estos materia-les, porque numerosos enemigosnaturales son también eliminadosy no pueden contribuír a incre-mentar los niveles de mortalidadde la mosca.

El presente artículo da unavisión muy general del esfuerzode investigación centrado en in-tentar comprender la compleja di-námica de B. tabaci en el sistemade cultivos múltiples de Arizona.Observando a través de una «len-te» regional, los resultados danuna visión útil para mejorar elmanejo de todos los cultivos afec-tados por medio de la evasión de

la plaga. Por ejemplo, un mejormanejo de las malas hierbas, eli-minación o retraso de la siembrade determiandos cultivos en cier-tas áreas y el fortalecimiento delas poblaciones de enemigos natu-rales mediante prácticas conserva-cionistas o refuerzo de las mismaspuede ayudar a prevenir brotesepidémicos en campos individua-les o a través de toda la región.

■■■■■ Moscas blancas inmaduras alojadassobre melones de primavera muerenpor desprendimiento y depredación,con pocas muertes debidas a parasitismo,inviabilidad de los huevos u otras causas.Un promedio de casi 33% de los huevosdepuestos sobre melón de primaveraalcanzaron la fase adulta

Nota de los autores:Este artículo presenta solamenteresultados de investigación. Lamención en el mismo de productoso marcas comerciales no implicaapoyo o recomendación de su usopor parte del Departamento deAgricultura de los Estados Unidosde América.

Estos resultados pueden tam-bién mejorar modelos para prede-cir el crecimiento poblacional ylos brotes epidémicos, lo que con-duciría a planificar mejor las acti-vidades de control. Finalmente,nuestros resultados tienen ampliasimplicaciones para la planifica-ción de la distribución espacial decultivos y para el desarrollo deplanes de manejo de la plaga a ni-vel regional.

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