“DISPERSION DE SEMILLAS” POR AVES FRUGIVORAS: UNA REVISION DE ESTUDIOS DE

LA REGION NEOTROPICAL

PRESENTADO POR: Andrés Arturo Angulo Rubiano

PRESENTADO A: cesar Augusto Ruiz Agudelo & José Nicolás Urbina Cardona

PONTIFICA UNIVERSIDAD JAVERIANA

CARRERA DE BIOLOGIA

BOGOTA D.C.

21 DE NOVIEMBRE DE 2011

CONTENIDO:

RESUMEN:

INTRODUCCIÓN:

MARCO TEÓRICO:

1. Servicios ecosistémicos una visión general

1.1 La importancia de los servicios ecosistémicos para la humanidad

1.2 Las dispersión de semillas como un servicio ecosistémico

2. La Ecología de la dispersión de semillas

2.1 ¿Que es la dispersión de semillas?

2.2 Definiciones de conceptos relevantes en la ecología dispersión de semillas

2.3 El paradigma de la mortalidad dependiente de la densidad (Janzell- Connell 1970; 1971)

3. Hipótesis generales sobre el papel de la dispersión de semillas y la influencia de las aves en

estos postulados

3.1 Dispersión directa por aves

3.2 El papel de la dispersión de semillas por aves en la sucesión ecológica

3.3 El escape de la mortalidad cerca de los arboles parentales y conspecíficos y el papel de las

aves en el proceso

4. Las aves como mutualistas de las plantas y sus consecuencias

4.1 Frugivoría aviar: una visión de la región Neotropical

4.2 Dispersión de semillas a larga distancia por aves frugívoras

4.3 Las consecuencias de la pérdida de las aves frugívoras para las plantas

5. Conductores exógenos de cambio en la biodiversidad y su en las aves frugívoras con énfasis en la

región Neotropical

5.1 Cambio en el uso de la tierra y Fragmentación

5.2 Especies invasoras

5.3 Cambio climático

5.4 Cacería

5.5 Tala

OBJETIVOS

1. General

2. Específicos

HIPOTESIS Y PREGUNTAS DE INVESTIGACION:

METODOLOGIA:

1. Revisión de estudios de dispersión de semillas en la región Neotropical:

1. Búsqueda de información

2. Escala espacial y temporal

3. Selección de variables

RESULTADOS:

ESTUDIOS DE DISPERSION DE SEMILLAS EN LA REGION NEOTROPICAL:

1.1 Tendencias generales en los estudios de dispersión de semillas y frugivoría

1.2 Tendencias geográficas en los estudios de dispersión de semillas y frugivoría

1.3 Tendencias taxonómicas en los estudios de dispersión de semillas y frugivoría

1.4 Tendencias ecológicas y abióticas en los estudios de dispersión de semillas y frugivoría

DISCUSIÓN:

CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES:

BIBLIOGRAFIA:

NOTA DE ADVERTENCIA

Artículo 23 de la resolución N 13 de 1946

―La universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos

de Tesis. Solo velara porque no se publique nada contario al Dogma y a la moral católica y porque

las tesis no contengan ataques personas contra persona alguna, antes bien sean en ella el anhelo en

buscar la verdad y la justicia‖

Dedicatoria: Dedico este trabajo a mi Mamá, Sandra Yaneth Rubiano Ferro,mujer visionaria,

bella, reflexiva y encantadora, por permitirme vivir la vida de una manera sublime y profunda, con

un amor que trasciende los elementos del intelecto y permitirme haber cumplido mis sueños de

contemplar y estudiar a profundidad el maravilloso fenómeno de la vida en la tierra , aquella misma

vida maravillosa que siempre ha fascinado a la humanidad , pero que hoy en día enfrenta una

amenaza sin precedentes……y mi mamá ha sido el vehículo a lo largo de mi existencia que me ha

dado esta oportunidad, (no solo por parirme) sino por hacerme gozar de esa vida maravillosa...que

habita el planeta tierra. Este trabajo es también dedicado a la memoria de Jorge Ignasio Hernandez

Camacho ― el mono Hernandez‖ naturalista colombiano erudito, autodidacta, visionario ,soñador y

formador de varias escuelas de biólogos Colombianos, el cual tuve la fortuna de conocer cuando era

niño y mediante su humildad y conocimiento enciclopédico me inspiraron a convertierme en

biólogo y dedicar mi vida a la investigación de la vida maravillosa….y también es dedicado a las

―musas aladas‖ las aves organismos sublimes, complejos, bellos y apasionantes que siempre han

apasionado a la humanidad..y a las plantas organismos maravillosos,fundamentales y majestuosos

que hacen posible toda la vida en la tierra. Este documento es un tributo a todos estos anteriores

seres encantadores.

Agradecimientos:

En primer lugar quiero agradecer más que a nadie a Cesar Augusto Ruiz Agudelo (Conservación

internacional, Colombia) y a José Nicolás Urbina Cardona (facultad de ecología y territorio,

universidad Javeriana,Colombia), por todos los consejos, enseñanzas y paciencia que tuvieron

durante el desarrollo de este trabajo. Sus correcciones, críticas profundas acerca de la teoría y la

praxis dentro de la disciplina de la ecología, así como su disposición al debate intelectual fueron

para mí un modelo a seguir, sus aportes a mi formación han sido cruciales y la oportunidad que me

han dado de trabajar con ellos ha sido una experiencia enriquecedora y maravillosa…cualquier error

en este trabajo es solo responsabilidad mía al no acatar todos sus consejos.

También quiero agradecer de forma muy especial a múltiples investigadores como: Jessica

Wurevitch (Stony Brook University; New York ,USA), Michael Loreau (Mc Gill university ,

Canada), Pedro Jordano (Estacion biológica Doñana, España), Eugene Schupp (Utah state

university, USA), Douglas Levey (university of Florida,USA), Henry Howe (university of Illinois at

Chicago,USA), Theodore Fleming (University of Miami,USA), Nathaliel Wheelwright (Bowdoin

Collegue, USA), Helene Muller-Landau (Smithsonian tropical Institute,Panama), Karol Augspurger

(University of Illinois at urbana,USA) Teja Tscharntke (Georg-August.university,Alemania) y

Mauro Galleti (universidad stadual paulista,Brasil) que han abordado los problemas de la ecología

de dispersión de semillas y la ecología funcional a través de sus carreras, les agradezco de forma

extensa su gran colaboración con mi trabajo con comentarios, correcciones, artículos, literatura

difícil de encontrar y su siempre disposición e interés a mi trabajo, también les agradezco

enormemente su disposición a contestar mi persistentes E mails con preguntas capciosas y quizás

caprichosas….

También quiero agradecer a mi amado hermano Santiago Copete y mis mascota labrador Cuba por

toda esa felicidad, amor y compañia que me han dado a lo largo de mi vida. Q uiero agradecer

todos mis compañeros y amigos (sería injusto decir algunos nombres) de la universidad que me han

acompañado durante este proceso, que ha sido maravilloso….

RESUMEN: los servicios ecosistémicos, son aquellos beneficios obtenidos por los humanos de los

ecosistemas. Los servicios ecosistémicos tienen el potencial de involucrar los procesos ecológicos dentro del

mercado económico al ponerle precio a los beneficios ecológicos y culturales para las comunidades humanas.

Sin embargo no todo los servicios ecosistémicos han sido completamente integrados dentro del mercado. Uno

de estos es la dispersión de semillas por aves frugívoras. Las aves son ampliamente reconocidas como

dispersoras de semillas. A pesar de esto, no ha existido una síntesis cuantitativa de la información ecológica

de dispersión de semillas por aves. El Neotropico es la región con la mayor diversidad de aves del planeta

estableciéndose como un lugar idóneo para realizar tal síntesis. El objetivo de este trabajo es identificar

patrones en los estudios de dispersión de semillas por aves frugívoras en la región Neotropical, para evaluar

tendencias en las investigaciones conducidas en aves frugívoras y dispersión de semillas así como de la

incidencia de los diferentes factores de cambio en la biodiversidad que afectan la dispersión de semillas, para

conformar un marco de referencia teórico útil para la integración de este servicio ecosistémico en el mercado.

Mediante el uso de bases de datos bibliográficas estandarizadas y filtros por temáticas se realizo una revisión

de estudios desde 1970 a la actualidad en la región Neotropical. Se encontraron un total de 176 estudios de

dispersión de semillas por aves frugívoras en la región Neotropical. La mayoría de los estudios evaluaron el

efecto del cambio en el uso y cobertura de la tierra, en la remoción de frutos y frugivoría. Los resultados

sugieren que existe un gran potencial para integrar a este servicio en el mercado debido a una gran diversidad

funcional (diversidad fenotípica) y de respuesta en las frugívoras, pero que se necesita de un marco de

referencia general funcional para integrar exitosamente este servicio ecosistémico.

INTRODUCCION:

La conservación de la biodiversidad y la generación de alternativas para aliviar la pobreza y generar

mecanismos de desarrollo para las comunidades humanas se ha vuelto un paradigma central en las agendas

políticas, económicas y ambientales del siglo XXI a nivel mundial (Carpenter et al, 2009;Daily 2009; Sachs et

al, 2009). El cumplir ambos objetivos (conservar la biodiversidad y aliviar la pobreza), ha sido problemático

por el hecho que el umbral de costos y beneficios entre ambos han sido difícil de obtener y de compaginar

para llegar a acuerdos comunes y generar un equilibrio entre ambos (Wunder 2007). Por lo tanto muchos han

avocado a que el problema de los umbrales entre biodiversidad y pobreza puede ser solucionado (o al menos

mejorado), si se integran los bienes ambientales y los flujos de beneficios a los humanos de los ecosistemas

al mercado económico (Costanza et al, 1997;Daily et al,1997; Daily et al, 2000).Es decir ―todo aquel

“stock” de servicios y flujos de procesos que produce la naturaleza”, es decir el capital natural, (Costanza y

Daily 1992) puede y debería ser integrado en la economía mundial, con el fin de darle un valor financiero que

permita optimizar la conservación de la biodiversidad en términos de costos- beneficios para la humanidad.

Sumado al concepto de capital natural, está el de servicios ecosistémicos, los cuales son definidos como todos

―aquellos beneficios que los humanos obtienen sea directa o indirectamente de la naturaleza‖ (Daily et al

1997). Ambos conceptos se han vuelto cruciales en las agendas contemporáneas de investigación en ecología,

economía y otras ciencias afines que buscan generar mecanismos para conservar la biodiversidad y aliviar la

pobreza al mismo tiempo, lo cual a su vez resalta que para abordar el problema de los servicios ecosistémicos,

el trabajo se debe basar en un enfoque multidisciplinario (Daily y Erlich 1999; Carpenter y Folke 2006).

Los servicios ecosistémicos, se han clasificado en cuatro categorías principales las cuales son regulación,

soporte, estéticos o culturales y de aprovisionamiento (Millenium ecosystem assement 2005). Los servicios de

regulación son aquellos servicios ecosistémicos que están involucrados en la regulación de procesos

ecológicos (Norberg 1999; Millenium ecosystem assement 2005) que se dan al interior de los ecosistemas y

que implican la regulación de las dinámicas poblacionales sean compensatorias o no de las especies dentro de

las comunidades ecológicas (Gonzalez y Loreau 2009) así, como de los procesos funcionales que resultan de

las interacciones de múltiples organismos en los ecosistemas y las consecuencias de estos procesos para el

mantenimiento, resiliencia y estabilidad de los ecosistemas a largo plazo (Elmqvist et al, 2003; Lundberg y

Moberg 2003). Dentro de los servicios de regulación, se destacan la dispersión de semillas (Daily et al, 1997;

Kremen 2005; Norberg 1999; Sekercioglu 2006). Este servicio ecosistémico se consideran muy importante,

para el funcionamiento, la estructura y la dinámica de los ecosistemas terrestres cuyos principales elementos

estructurales son las plantas leñosas. (Levine y Murrell 2003) Los estudios realizados en este tipo de servicio

ecosistémico y en particular en las aves han sido poco abordados tanto en las zonas tropicales como en las

zonas templadas del planeta (Wenny 2001; Sekerciouglu 2006; Whelan et al, 2008; Wenny et al, 2011). Para

el caso de Colombia, la información publicada es mínima o ausente para la dispersión de semillas tratada

como un servicio eco sistémico, mas no como un proceso ecológico en donde se han realizado múltiples tesis

de pregrado, y algunas pocas investigaciones publicadas para el ámbito nacional. El objetivo de este proyecto

es realizar una revisión de literatura de los estudios de dispersión de semillas por las aves a partir de la

literatura existente a nivel regional (región neotropical), y a partir de este establecer cuál es el potencial de

este servicio eco sistémico para generar un flujo de beneficios ecológicos y económicos para las

comunidades. La información obtenida en esta revision será de importancia para la valoración, uso y manejo

del servicio eco sistémico de dispersión de semillas, debido a que permitirá detectar patrones generales en los

estudios con respecto a la función ecológica de las aves involucradas en este proceso, el efecto del paisaje

sobre la diversidad funcional y diversidad de respuesta (la diversidad de respuestas frente al disturbio en

especies que cumplen una función ecológica similar) (Elmqvist et al, 2003) entre otros aspectos. Esta

información será utilizada para evaluar que potencial tienen este servicio ecosistémico en el contexto

Neotropical. Los productos esperados con la revisión son: 1)generar una marco de referencia teórico lo más

exhaustivo posible mediante una revisión de literatura de los estudios de dispersión de semillas por aves

frugívoras de la zona Neotropical y con este evaluar el potencial de este servicio ecosistémico para el caso de

la región de estudio, 2) Detectar patrones con respecto a las respuestas de las aves frugívoras frente al cambio

en el uso de la tierra, la fragmentación del hábitat, el cambio climático, y otros conductores del cambio

ambiental global, 3) Establecer si una mayor diversidad funcional y de respuesta en el gremio de aves

frugívoras esta relacionada con una mayor resiliencia ecosistémica y una mayor oferta del servicio de

dispersión 4) Evaluar si la magnitud en la función de dispersión de semillas esta correlacionada con una

mayor riqueza o abundancia dentro del gremio de las aves frugívoras y 5) evaluar como las interacciones

(sinergias) entre los distintos conductores de cambio en la biodiversidad ocurren y a qué nivel estas sinergias

afectan el mutualismo planta-ave frugívora en la región Neotropical.

.JUSTIFICACION Y PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA:

La carencia de información ecológica cuantitativa se considera una de los principales problemas a la hora de

integrar los servicios ecosistémicos en el mercado económico mundial (Daily et al, 2000; Naidoo et al, 2008;

Carpenter et al, 2009). Este se debe principalmente a que, al no tener información cuantitativa de las

funciones ecológicas de los organismos, es difícil establecer el valor de la prestación de un servicio

ecosistémico como un todo integrado, es decir como una unidad monetaria, ecológica y cultural que se pueda

comercializar en los mercados, porque se desconoce la magnitud y eficiencia de los organismos proveedores

del servicio ecosistémico y por tanto la producción neta del servicio ecosistémico ( Pagiola et al, 2008), así

que varios autores han abocado a que se realice una cuantificación ecológica y para esto como requisito

primario, se debe realizar un inventario funcional. ( Kremen 2005; Luck et al, 2009) En el caso particular de

la dispersión de semillas , la cuantificación económica ha resultado ser más problemática en razón que sus

beneficios externos para los humanos no son tan evidentes (Farber et al, 2006) y se desconoce a qué grado

algunos organismos como las aves cumplen el papel ecológico de la dispersión de semillas en términos de su

magnitud y eficiencia a una escala que permita un análisis relevante para los servicios ecosistémicos (Whelan

et al, 2008; Wenny et al, 2011), lo cual ha abocado a que este sea uno de los servicios ecosistémicos en los

cuales existe una gran incertidumbre (Millenium ecosystem assement 2005; Carpenter et al, 2009),

principalmente porque la importancia ecológica de la dispersión de semillas no esta directamente relacionada

con beneficios externos a las comunidades humanas que se traduzcan en términos monetarios para las

comunidades locales o gobiernos, sino en su importancia para los procesos ecológicos internos de los

ecosistemas.

Las aves desde hace varias décadas son ampliamente conocidas como agentes dispersores de semillas de

varias especies de plantas (Snow 1981; Howe 1982; Fleming et al, 1987; Louiselle y Blake 1991; Nathan y

Muller –Landau 2000; Cordeiro y Howe 2004; Moran et al, 2004 Jordano et al, 2007; Peters et al, 2010;

Wenny et al, 2011), así que el conocimiento ecológico que se tiene de las aves como dispersoras de semillas

es amplio y profundo en algunos aspectos, pero se desconoce a qué grado de magnitud en el espcacio y el

tiempo el grupo funcional de las aves frugívoras pueden prestar el servicio ecosistémico de dispersión de

semillas de especies forestales de importancia comercial, sea en términos de madera o alimento.(Sekerciouglu

2006) En contraste se tiene una amplia evidencia de su papel en las dinámicas poblacionales, el reclutamiento

poblacional y la estructura poblacional y genética de varias especies de plantas en múltiples ecosistemas y

diferentes escalas espaciales y temporales (Nathan y Muller Landau 2000; Levin et al, 2003; Levine y Murrell

2003;Volkov et al, 2005). El problema de desconocimiento ecológico del servicio ecosistémico de dispersión

de semillas por las aves, es particularmente relevante en las zonas tropicales debido a que el cambio en el uso

de la tierra, la fragmentación del hábitat, la expansión de especies invasoras , el cambio climático , los

pesticidas, el tráfico ilegal de individuos, la cacería y los patógenos amenazan a muchas especies de aves en

las zonas tropicales (Sodhi et al, 2008), las cuales son también reconocidas por albergar la mayor diversidad

de aves en el planeta (Rahbek y Graves 2001; Hawkins et al, 2007), resaltando la importancia de estas

regiones para la conservación de las aves y las funciones ecológicas que estas prestan y viceversa , la

importancia de las aves para mantener la resiliencia de los ecosistemas y mas con la creciente amenaza que

experimentan de forma generalizada. (Laurance et al, 2011; Gibson et al, 2011). Si existe una perdida

generalizada de gremios o grupos funcionales de aves en estas regiones , es probable que se pueda conducir a

una disminución generalizada a nivel pan tropical de las funciones ecológicas y los procesos ecológicos

realizados por estas y consecuentemente en los servicios ecosistémicos como la dispersión de semillas.

(Sekerciouglu et al, 2004).

La región Neotropical presenta todos estos atributos: 1) La mayor riqueza de especies de aves a nivel

mundial (Rahbek y Graves2001; Remsen et al, 2011), 2) una alta diversidad de grupos funcionales de aves

(Sekerciouglu 2007), y 3) Una amplia modificación de los paisajes por la acción humana con consecuente

pérdida de amplias áreas naturales, debido a un cambio en el uso y cobertura de la tierra y en el cambio en las

formas de utilización de esta. (Gardner et al, 2009). Esto sugiere que existe una una amplia oferta de servicios

ecosistémicos, en virtud de la enorme variedad de ecosistemas a través del continente (Carpenter et al, 2009).

Todo esto convierte a esta región en un lugar idóneo para realizar una revisión de trabajos de dispersión de

semillas por las aves frugívoras que contengan información útil ecológica cuantitativa que permita sentar las

bases para una futura valoración económica del servicio ecosistémico de dispersión de semillas.

MARCO TEORICO:

1. Servicios ecosistémicos una visión general:

1.1 La importancia de los servicios ecosistémicos para la humanidad: Durante las últimas décadas ha

llegado a ser más evidente que el aumento en la población humana y el subsecuente aumento en la

explotación de recursos naturales (muchos de ellos no renovables) van ejercer una mayor presión sobre

los ecosistemas de la tierra, escenario que ha puesto a los ecólogos y profesionales de la biología de la

conservación en alerta sobre las posibles consecuencias en la estabilidad de la biota terrestre (Myers

1988; Terborght 1992; Daily et al, 1997; Sala et al, 2000; Brook et al, 2008; Laurance et al, 2011). El

punto central de esta preocupación es que las tendencias demográficas en la población humana a una

escala mundial , parecen no presentan signos de estabilización y el crecimiento poblacional ha

aumentado exponencialmente durante los últimos 50 años (Ehrlich y Ehrlich 2009). A demás la mayoría

de la población mundial carece de recursos esenciales tales como agua, alimento y vivienda y la brecha

entre ricos y pobres parece aumentar más que disminuir, principalmente en los países en vía de desarrollo

(Balmford et al 2002).Esto traerá consecuencias predecibles sobre los recursos naturales, a medida que

los seres humanos sigan demandando más recursos para su supervivencia, y esto es especialmente

evidente en los países de tercer mundo, muchos de ellos ubicados en las zonas tropicales en donde cerca

del 60% de la biodiversidad del planeta está concentrada (Gardner et al, 2009; Stork et al, 2009).

Algunas de las principales limitaciones para conservar la biodiversidad en estas regiones radican en la

apatía de la sociedad en materia de recursos naturales, una amplia corrupción estatal, una limitada

gobernanza de estos recursos, la pobreza de la población y una carencia de financiación para la

conservación (Sodhi 2008). En este escenario tan complejo los seres humanos nos hemos visto abocados

a considerar los recursos naturales como bienes (Costanza y Daily 1992) y ver los procesos ecosistémicos

como arreglos complejos en el espacio y el tiempo que son vitales para nuestra supervivencia al

proveernos beneficios, lo cual finalmente dio lugar al concepto de servicios ecosistémicos (Daily et al,

1997; Costanza et al, 1997). Los servicios ecosistémicos no son nada más que todo el cúmulo o el

agregado de beneficios que los ecosistemas proveen a la humanidad y valorarlos ecológica, económica y

culturalmente, en principio potencialmente puede ayudar a optimizar la conservación de los ecosistemas

naturales en la tierra (Balformd et al 2002; Armsworth et al, 2007). Los servicios ecosistémicos son

esenciales para nuestra supervivencia debido a que ellos mantienen todos los procesos (ciclos

biogeoquímicos, regulación del clima, suministro de alimento, provisión del agua) esenciales para nuestra

supervivencia. (Daily et al, 1997). Sin lugar a dudas la humanidad es completamente dependiente de ellos

y de sus productos (agua, aire, alimentó) por lo cual su importancia para la supervivencia de las

civilizaciones es trascendental y lo ha sido a lo largo de la historia de la humanidad. Ejemplos

contundentes son la emergencia de la civilizaciones en Egipto, Mesopotamia, La India, China,

Mesoamérica y los Andes en donde la disponibilidad de recursos como fuentes de agua (ríos), climas

estables y animales y plantas domesticables fueron los catalizadores de la génesis del desarrollo de la

cultura humana, la agricultura y la progresiva perfección de la tecnología, las ciencias y las artes

(Flannery 1972 y 1973; Shapiro 1993; Childe 1993; Meadow 1993) así como del desarrollo de las

religiones (Eliade y Couliano 1992), por lo cual nuestra cultura y lo que somos están intrínsecamente

relacionados a los ecosistemas de la tierra, razón para que velar por su permanencia sea una máxima de

los seres humanos no solo por su importancia para nosotros si no por su enorme valor por sí mismos.

1.2 La dispersión de semillas como un servicio ecosistémico: Los servicios ecosistémicos proveen

múltiples beneficios a distintas escalas espaciales y temporales, y algunos de estos son relevantes a escalas

locales y dentro de las dinámicas de las comunidades y ecosistemas, como es el caso de la dispersión de

semillas (Norberg 1999) la cual es relevante a la escala espacial local (Kremen 2005) y continental cuando

los organismos realizan amplios movimientos migratorios prestando el servicio en diferentes

localizaciones espaciales y temporales y de importancia al interior de las comunidades ecológicas, debido

a su influencia en los patrones demográficos de las plantas (Nathan & Muller Landau 2000; Levine &

Murrell 2003; Howe y Miriti 2004). La dispersión de semillas se considera un servicio ecosistémico,

principalmente en razón a que sus consecuencias para las plantas, las cuales son proveedoras de múltiples

servicios ecosistémicos (regulación del clima e inundaciones, fijación de co2 y liberación de O2 etc), son

muy importantes debido a que influencian sus rangos de distribución geográfica (dispersión), su capacidad

de colonización después de un disturbio(sucesión) y el crecimiento poblacional (demografía) (Howe y

Smallwood 1982; Wunderle 1997; Jordano 2000 ; Howe y Miriti 2004; Godinez y Jordano 2007), por lo

cual se le considera un servicio ecosistémico de regulación de dinámicas poblacionales (Millenium

ecosystem assement 2005). Pero también con consecuencias internas en los ecosistemas, es decir de

soporte (Norberg 1999). Además, potencialmente la dispersión de semillas puede ser también incluido

dentro de la categoría de servicios de provisión, si la dispersión de semillas se da en especies con algún

valor para las comunidades humanas como por ejemplo especies maderables o provisión de alimento

(frutos) u otros derivados (latex) (Farber et al, 2006; Sekerciouglu 2006).

Sin importar su clasificación, sea considerado un servicio de regulación, soporte o provisión, la dispersión

de semillas es un servicio ecosistémico de importancia tanto para las comunidades ecológicas y

ecosistemas que prestan servicios a los humanos, como para la directa provisión de recursos para la

explotación para estos. La dispersión de semillas sin embargo ha sido uno de los servicios ecosistémicos

menos valorados y estudiados, (Farber et al, 2006) y a pesar que el papel de los animales en la dispersión

de semillas, ha sido ampliamente reconocido y estudiado (véase Schupp et al, 2010), este no ha sido

extrapolado al contexto económico de servicios ecosistémicos, de modo que pueda pensarse en una

valoración económica de dicho servicio. Recientemente este servicio ha sido considerado prioridad para

su cuantificación ecológica (Kremen 2005; Luck et al, 2009) y han existido revisiones de los papeles

ecológicos de animales dispersores de semillas como las aves (Sekerciouglu 2006; Whelan et al, 2008;

Wenny et al, 2011) y murciélagos (Kunz et al, 2011). Pero en la actualidad no ha sido incluido dentro de

algún esquema de pagos por servicios ambientales (Wunder 2007; Pagiola et al, 2008) o stock de servicios

ecosistémicos en el mercado económico ( Farley y Costanza 2010). Para concluir, la dispersión de

semillas es un servicio ecosistémico por derecho propio, que facultativamente puede ser asignado a más de

un tipo o categoría de servicio ecosistémico, con gran influencia en las poblaciones y potencialmente en

las comunidades de plantas, pero con muy poco desarrollo dentro del marco teórico de servicios

ecosistémicos y en la parte aplicada de estos como la valoración económica.

2. La ecología de la dispersión de semillas: La ecología de la dispersión de semillas es una disciplina

amplia y con múltiples líneas de investigación, por lo cual solo se expondrán temas de forma general para

dar un contexto de este importante proceso ecológico. Mayores revisiones en profundidad pueden ser

encontradas en (Van der Pijl 1969, Van der Pijl 1982; Howe y Smallwood 1982; Estrada y Fleming 1986

Fleming y Estrada 1993; Levey et al, 2002 ; Baskin y Baskin 2001; Dennis et al, 2007).

2.1 ¿Que es la dispersión de semillas?

La dispersión de semillas es en general un proceso ecológico (Janzen 1984) que determina el destino de

la descendencia de las plantas a través del paisaje y la futura probabilidad de establecimiento de sus

plántulas (Schupp 1993; Schupp et al, 2010). La dispersión de semillas puede ser definida mas

puntualmente como el proceso mediante el cual la descendencia de las plantas se mueve lejos de sus

parentales hacia un punto más o menos espaciado de estos y sus coespecificos (Herrera 2002), en donde

existe una mayor posibilidad de sobrevivencia de las semillas y subsecuentemente de las plántulas (Howe

1993). Así la dispersión de semillas actúa como un ―molde‖ para todos los posteriores procesos

demográficos de las poblaciones de plantas (Schupp y Fuentes 1995). La dispersión de semillas también

puede ser definida como el abandono o movimiento de diásporas (unidades de descendencia) (Howe y

Smallwood 1982) sin implicar un distanciamiento considerable en la distancia con respecto a la planta

paterna como es el caso de la dispersión por balística, gravedad o el viento (Augspurger y Franson 1993).

Se considera un proceso ecológico, porque determina o estructura patrones ecológicos como la

distribución o abundancia de las plantas en el espacio y el tiempo a una escala local (Levine y Murrell

2003) ya sea a nivel de sus poblaciones (Herrera y Jordano 1995), o de sus comunidades (Levin et al,

2003). pero incluso, tiene el potencial de determinar patrones macro ecológicos como de composición y

riqueza de plantas a grandes escalas espaciales como regiones ( Almeida et al, 2008; Amico et al, 2011)

e incluso a escalas globales (Willson 1989; Jordano 2000; Herrera 2002) y también el potencial de

influenciar los patrones de riqueza y composición de sus agentes mutualistas a mayores escalas

espaciales como las aves y murciélagos (Kissling et al, 2007, 2009; Fleming 2005) o los primates ( Reed

y Fleagle 1995; Kay et al, 1997).

La dispersión de semillas es un proceso que difiere en su importancia relativa dentro de distintos tipos de

comunidades de plantas, siendo en general mas importante en comunidades de bosque lluvioso tropical

(Howe y Smallwood 1982; Fleming 1987; Willson 1989; Herrera 2002) que en comunidades de zonas

áridas o desérticas, (Howe y Miriti 2004) lo cual sugiere un gradiente de relevancia correlacionado con

un gradiente de precipitación (de mayor importancia en zonas con alta precipitación y menor

importancia en zonas de baja precipitación) lo que a su vez está estrechamente relacionado con las formas

de crecimiento de las plantas más importantes en cada ecosistema, ( por ejemplo arboles en bosque,

matorrales en desiertos) (Herrera 2002) , así la frecuencia de dispersión de semillas por animales por

ejemplo es más alta en zonas de bosques que zonas abiertas ( Jordano 2003) y más alta en zonas

tropicales versus zonas templadas (Jordano 2003; Herrera 2002; Schupp et al, 2010) pero no más

importante en las regiones tropicales debido a que existen pocas diferencias en cuanto a la dependencia

de los pares mutualistas (planta-animal) entre latitudes y en esencia grupos morfológicamente similares

de dispersores aviares se encuentran en zonas tropicales y templadas y ambas avifaunas sin importar la

latitud son igual de dependientes de los arboles fructificantes como recurso de alimento (Wheelwright

1988; Herrera 2002). La dispersión de semillas por tanto es un proceso ecológico dinámico, con

influencia a distintas escalas espaciales para cada parte mutualista (planta y animal) que difiere en su

importancia entre tipos de hábitats, ecosistemas e incluso biomas, con diferencias cuantitativas entre

latitudes pero no de fondo en cuanto a la relación mutualista planta-animal.

2.2 Definiciones: A continuación se van a presentar algunas definiciones de conceptos importantes en

dispersión de semillas, que serán de utilidad en la comprensión de varios temas que se expondrán.

Diáspora: Es la unidad de una planta que está siendo en realidad dispersada (Howe y Smallwood 1982).

Semilla: Es una unidad homogénea genética o reproductiva de una planta (Howe y Smallwood 1982).

Fruto: Es el gimnoceum maduro con o sin otros órganos florales o partes de órganos (Howe y

Smallwood 1982). También puede ser definido como el empaque o cubierta que recubre las semillas a

demás de los tejidos nutritivos accesorios que son usados como alimento por animales (Herrera 2002).

Pulpa: Hace referencia a la porción carnosa o digerible de un fruto que es consumida por los animales

frugívoros (Howe y Smallwood 1982).

Frutos carnosos: Son aquellos frutos que están compuestos de una porción digerible (pulpa) y una

porción no digerible (semilla o semillas) (Herrera 1981).

Síndrome frutal: Una combinación particular de rasgos de un fruto que ocurre desproporcionadamente

de forma más frecuentemente en la naturaleza que otras combinaciones (Herrera 2002).

Fenología fructificante: Se refiere a los tiempos o ritmos biológicos en los cuales una planta o una

población de plantas producen frutos en una estación o momento particular del año o a través de los años

(Sakai 1995; Herrera 1998).

Tamaño de cultivo: Es la producción neta de frutos por individuo medida como el numero de frutos por

individuo en un tiempo y espacio determinados (Howe 1977).

Lluvia de semillas: Flujo de semillas de las plantas reproductivas sin considerar el espacio

explícitamente (Nathan-Muller Landau 2000). Pero también puede ser definida de una forma más

explícita como la cantidad de semillas recibidas por un hábitat durante cierto periodo de tiempo (Lopez

Melo et al, 2006)

Sombra de semillas: La distribución espacial de semillas dispersadas de una única planta idividual

(Nathan- Muller Landau 2000).

Patrón de dispersión de semillas: Es el patrón espacial de distribución de semillas, es decir la suma de

las sombra de semillas de todos los arboles recurso. (Nathan-Muller Landau 2000).

Banco de semillas del suelo: Las semillas viables presentes en o en el suelo (Nathan-Muller Landau

2000).

Nucleo de dispersión: Es la función que describe la probabilidad de dispersión de semillas a diferentes

distancias (Nathan 2006).

Reclutamiento: Es el proceso durante el cual una semilla germinada echa raíz, usa la provisión parental

y asume un crecimiento independiente como plántula (Howe y Smallwood 1982)

Limitación en semillas: Se refiere a que la distribución de especies de plantas es principalmente

limitada por la disponibilidad de semillas a una escala local (Munztbergova y Berten 2005).

Limitación en la dispersión: Es cuando la distribución de las especies de plantas es principalmente

limitada por la disponibilidad de semillas a una escala del paisaje ( Munztbergova y Berten 2005).

Efectividad en la dispersión: Hace referencia a que tan efectivo es un organismo mutualista en la

dispersión de semillas de una especie particular y se compone de dos componentes: Uno cuantitativo: es

decir el numero de semillas que potencialmente puede dispersar un animal mutualista y Cualitativo: Que

se refiere a la calidad o tratamiento dado por un animal mutualista a las semillas así como la calidad en la

deposición de semillas. Ambos componentes determinan la calidad o efectividad de un dispersor para una

especie de planta y en ultimas su incidencia o efecto en el fitness reproductivo de un individuo o

población. (Schupp 1993; Jordano y Schupp 2000)

Efectividad del dispersor: La contribución relativa que un dispersor hace en el fitness de las plantas

(Herrera y Jordano 1981; Schupp 1993).

Remoción del cultivo: Se refiere al número de frutos o semillas o la proporción de semillas extraídas o

consumidas por un dispersor de un árbol individual (Howe 1977 ; Herreray Jordano 1981)

Mortalidad dependiente de la densidad: Hace referencia a procesos denso dependientes en donde una

mayor densidad de individuos está directamente relacionada con una mayor mortalidad de estos. (Janzen

1984)

Relación Mutualista: Es un tipo de interacción ecológica inter especifica (entre especies) en la cual

ambas partes obtienen beneficios mutuos que son medidos por la incidencia en el fitness de cada uno de

miembros del mutualismo (Herrera 2002)

Dispersor de semillas: Es un animal que remueve y transporta las semillas de una planta parental a

través del espacio a distintas distancias en relación a la planta materna o conspecíficos adultos (Herrera

2002)

Predador de semillas: Es un animal que mata o consume las semillas sin dispersarlas (Janzen 1970)

Zoocoría: Tipo de dispersión de semillas mediada por animales de cualquier grupo taxonómico (Howe y

Smallwood 1982)

Endozoocoría: Dispersión de semillas a través de los interiores de animales (Tracto digestivo) debido a

la ingestión o contaminación accidental del animal con las semillas, se considera el modo primario de

dispersión por vertebrados (Herrera 2002)

Ornitocoría: Es la dispersión de semillas mediada por las aves. (Wheelwright 1985; Fleming et al, 1987;

Jordano 1993)

Mastozoocoría: Es la dispersión de semillas mediadas por los mamíferos (Fleming et al, 1987)

Chiropterozoocoría: Es la dispersión de semillas medida por los murciélagos (Chiroptera)(Fleming et al,

1987 )

Saurozoocoría: Es la dispersión de semillas realizada por los reptiles (Olesen y Valido 2003)

Ictizocoría: Es la dispersión de semillas realizada por los peces (Correa et al, 2007; Anderson 2009)

Mirmecozoocoría: Es la dispersión de semillas realizada por las hormigas (Formicidae: Himenoptera)(

Byrne y Levey 1993).

2.3 El paradigma de la mortalidad dependiente de la densidad (Janzell- Connell 1970; 1971)

Dentro de la ecología como en todas las disciplinas biológicas existen teorías o hipótesis que han

influenciado las posteriores líneas de investigación y conformado marcos teóricos que han permitido

desarrollar múltiples investigaciones y verificar o falsear hipótesis en virtud del paradigma establecido o

vigente. Tal es el caso en la ecología de la teoría de biogeografía de islas (Mc Arthur & Wilson 1967), la

teoría de nicho ecológico competitivo hiperdimensional (Hutchinson 1959), la teoría del equilibrio dentro

de las comunidades (Levins 1969), la teoría del disturbio intermedio (Connell 1978), la teoría de los

umbrales fisiológicos y de recursos (Tilman 1982) o más recientemente la teoría neutral de la

biodiversidad y biogeografía (Hubbell 2001) por solo citar algunas. Dentro de la disciplina de la ecología

de dispersión de semillas tal teoría que conforma un paradigma, es el paradigma Janzel-Connell (1970-

1971), el cual a determinado y relacionado todos los eventos y procesos que por otro permanecerían

desarticulados y poco comprendidos y ha relacionado a la dispersión de semillas directamente con el

fitness de las plantas (Howe 1993, Howe y Miriti 2004). El paradigma Janzel- Connell es fundamental

dentro de la ecología de las plantas tropicales (Rees et al, 2001) y explica con éxito los patrones

espaciales de distribución de las plantas particularmente arboles dentro de este tipo de ecosistemas (Rees

et al, 2001; Condit et al, 2002). Su hipótesis general es la siguiente:

Establece que las semillas y plántulas que permanecen o caen debajo de la copa de los arboles parentales

o coespecificos van a sufrir una mayor mortalidad debido a una mayor predación por animales o una

mayor incidencia de patógenos que aquellas semillas y plántulas ubicadas a una mayor distancia con

respecto a los parentales (Janzen 1970) por lo cual la mortalidad de semillas y plántulas va a ser

dependiente de la densidad, es decir a medida que aumente la densidad poblacional , aumentara la

probabilidad de mortalidad en las etapas tempranas de las plantas debido a que al estar más agregadas en

el espacio serán con una mayor probabilidad más fácilmente ubicadas por los predadores de semillas

(mamíferos pequeños, insectos) o patógenos (insectos , hongos) (Janzen 1970). Tal como el mismo autor

lo describe:

―for most species of lowland tropical trees, adults do not produce new adults in their immediate vicinity

(where most seeds fall). Because of this, most adults of a given tree species appear to be more regularly

distributed than if the probability of a new adult appearing at a point in the forest were proportional to the

number of seeds arriving at that point ― (Janzen 1970)

Con lo cual Janzen deja explicito que este patrón espacial regular de distribución de arboles debe ser el

resultado de procesos antagónicos que actúan en la supervivencia de las plantas. Algunas investigaciones

empíricas han evaluado la hipótesis de mortalidad dependiente de la densidad en semillas y plántulas

(Howe 1980; Augspurger 1983, Augspurger 1984; Howe et al, 1985). Por ejemplo Howe y colaboradores

(1985) encontraron que en un árbol cuyas semillas son dispersadas por animales (Virola surinamensis:

Myristicaceae), principalmente aves, un aumento en la distancia de las semillas y plántulas en relación al

parental y los coespecificos (adultos de la misma especie) en general implicaba una menor tasa de

mortalidad y una mayor sobrevivencia que en cercanía o debajo de la copa de los parentales en donde

hasta el 99.2% de las semillas y plántulas eran muertas por insectos y mamíferos (Howe et al, 1985). Sin

embargo este efecto de la densidad y la distancia no se restringe a las plantas dispersadas por animales,

sino también a aquellas plantas dispersadas por el viento como Platypodium elegans en donde un

aumento en la distancia y una disminución en la densidad redujeron los niveles de enfermedades o la

incidencia de los patógenos en las plántulas. (Auspurger et al, 1984). Estos ejemplos anteriores muestran

que en general la sobrevivencia de semillas y plántulas está fuertemente relacionada a su posición en el

espacio con respecto a las plantas parentales o coespecíficos.

Quizás la evidencia más contundente obtenida para el efecto de la mortalidad dependiente de la densidad

sea el trabajo de Harms y colaboradores ( 2000), en donde se encontró que en 386,027 semillas el efecto

del reclutamiento dependiente de la densidad estuvo por encima de las diferencias inter especificas en el

suceso de reclutamiento, mostrando que su efecto es generalizado dentro de la comunidad y que este

proceso denso dependiente mejora la diversidad de especies de semillas a plántulas reclutas. Aunque un

meta análisis Hyatt y colaboradores (2003) no encontró soporte para la predicción de que la

sobrevivencia de semillas y plántulas debe mejorar con la distancia , lo cual sugiere que la hipótesis no es

válida a través de todas la comunidades, formas de crecimiento o etapas de historia de vida, el paradigma

Janzen- Connell aunque quizás no generalizado para todas las comunidades de plantas en la tierra, sigue

siendo uno de los patrones más importantes de las comunidades de bosque lluvioso tropical y su

importancia para la dispersión de semillas radica en que una de las hipótesis generales de las ventajas de

la dispersión se basa primordialmente en su axioma, de que la dispersión de semillas, permite a las

semillas y plántulas escapar de la mortalidad dependiente de la densidad cerca de sus parentales evitando

la predación, esta hipótesis es conocida como la hipótesis de escape. (Howe y Smallwood 1982).

3. Hipótesis generales sobre la ventaja de la dispersión de semillas y la influencia de las aves en

estos postulados

3.1 Dispersión directa por aves: La hipótesis de la dispersión directa afirma que una de las ventajas

generales de la dispersión de semillas es que las semillas arriben a micro hábitats en los cuales las condiciones

favorables aumenten la probabilidad de establecimiento y reclutamiento de las plántulas (Howe y Smallwood

1982; Wenny 2001). Por lo cual se considera un beneficio de la dispersión de semillas el arribo de estas a un

lugar donde aumentan la chances de sobrevivencia. (Herrera 2002). La mayoría de las aves frugívoras suelen

ser organismos altamente móviles que utilizan el recurso fruto de distintas maneras por lo cual sus patrones de

forrajeo determinan la eficacia con la cual mueven las semillas en el espacio (Wheelwright 1985). Existen

pocos ejemplos documentados de dispersión directa por aves y en general por animales (Véase Hanzawa et al,

1988 para hormigas), por lo cual se le considera un fenómeno raro (Estrada y Fleming 1993), sin embargo

uno de los mejores ejemplos de su existencia proviene precisamente de un ave centroamericana (Procnias

tricarunculata: Cotingidae)(Levey y Wenny 1998). Esta ave consume semillas de un árbol Neotropical de la

familia Lauraceae (Genero Ocotea). Se ha encontrado que estas plantas pueden obtener una ganancia en el

fitness como consecuencia del comportamiento del dispersor, debido a que esta especie no ubica o deposita al

azar las semillas sino en sitios adecuados para la germinación de estas y la sobrevivencia de las plántulas

como los claros. A diferencia de las otras cuatro especies de aves simpátricas en el lugar de estudio, el pájaro

campana (Procnias) disperso semillas predeciblemente en las perchas utilizadas para cantar en los claros

formados por caída de árboles del dosel del bosque, por lo cual estos autores concluyeron que la

sobrevivencia de las plántulas fue mayor para las semillas dispersadas por esta especie con relación a las

semillas dispersadas por las otras especies, debido a que mortalidad de las plántulas en los claros fue menor

(Levey y Wenny 1998). Esta evidencia muestra que este tipo de dispersión puede tener una consecuencia en

los patrones de reclutamiento de las plántulas, y a demás se ha sugerido que este tipo de dispersión puede ser

más común que lo que previamente se pensaba, particularmente en especies de plantas dispersadas por

animales y aquellas que viven en zonas áridas. (Wenny 2001). Se ha encontrado también que puede ser

importante en la regeneración de algunos paisajes dominados por el hombre. (Wenny 2001) Así el papel de

las aves mediando la colonización de semillas en disturbios locales como claros del bosque, muestra que la

colonización de sitios vacantes en la sucesión ecológica local es real (Wenny 2001;Howe y Miriti 2004) , tal

como lo predice la hipótesis de dispersión directa (Howe y Smallwood 1982).

3.2 El papel de la dispersión de semillas por aves en la sucesión ecológica: La sucesión ecológica se

refiere al proceso mediante el cual las comunidades cambian a través del tiempo o aquel patrón direccional

no estacional y continuo de cambio en la colonización y extinción por poblaciones de especies (Sakai 1995).

Este proceso más puntualmente puede también hacer referencia a los cambios en las densidades poblacionales

de las especies dominantes a través del tiempo.(Musscarella &Fleming 2007).En el contexto sucesional la

dispersión de semillas zoocoríca tiene el potencial de acelerar la recolonización de vegetación nativa en sitios

degradados (Wunderle 1999), mediante el influjo de propagulos o semillas en la periferia de los habitas

naturales ( Dotch y Peterson 2007) es decir una lluvia de semillas sesgada en los bordes de bosque ( Lopez

Melo et al, 2006) y pocas veces mas allá de los 10 metros para las especies de frutos carnosos. (Holl 1999).

Esto es de importancia debido a que en general el banco de semillas en zonas de paisajes alterados por la

acción humana ha sido ampliamente agotado (Martinez Garza-Gonzalez Montagut 2002) y por lo tanto la

regeneración es retardada por una limitación en la dispersión de semillas, lo cual disminuye el proceso

sucesional de las especies sucesionales tardías ( Howe y Miriti 2004).A demás la cantidad de semillas

zoocoricas tiende a disminuir drásticamente con un aumento de la distancia al bosque y a ser reemplazadas

por especies dispersadas por el viento (Dotch y Peterson 2007; Lope Melo et al, 2006). En este tipo de

condiciones de un disturbio de gran magnitud, las aves tienen una función importante en la sucesión del

bosque al depositar selectivamente semillas en hábitats como bordes y claros recién abiertos por las

actividades humanas (Wunderle 1999). La aves y otros vertebrados (mamíferos como murciélagos) tienen la

capacidad de influenciar la lluvia de semillas de varias especies en los paisajes modificados por el hombre por

ejemplo en la lluvia de semillas de especies inmigrantes como arboles o lianas del dosel dentro de parches de

bosques locales (Martinez –Ramos & Soto Castro 1993). La aves y murciélagos se consideran los principales

dispersores de semillas en zonas abiertas con disturbios recientes causados por la acción humana. (Martinez

garza-Gonzalez Montagut 2002).

Estudios conducidos principalmente en Mesoamérica (Medellin y Gaona 1999; Martinez Garza-Gonzalez

Montagut 2002) muestran que los murciélagos son dispersores más efectivos dentro de pastizales o zonas

desérticas y en general de mayor importancia en la sucesión que las aves (Musscarella &Fleming 2007) lo

cual es debido a las diferencias comportamentales entre aves y murciélagos, siendo los últimos más propensos

a cruzar zonas abiertas y defecar semillas en vuelo (Musscarella y Fleming 2007) que las aves

(particularmente las frugívoras las cuales suelen aventurarse pocas veces mas allá de unos cuantos metros del

borde de bosque de crecimiento secundario (Gorchov et al, 1993; Da silva et al, 1996). Aunque reciente

evidencia sugiere que las aves son particularmente efectivas como dispersores de semillas en especial de

especies con semillas grandes o sucesionales tardías en las islas de arboles dentro de pastizales o zonas

abiertas agriculturales (Zawabi y Augspurger 2006) e incluso más eficientes en la lluvia de semillas y con una

mayor deposición de semillas zoocoricas en las plantaciones e islas de arboles en pastizales que los

murciélagos (Cole et al, 2010).

Es también de resaltar por otro lado que en las etapas tempranas e intermedias de la sucesión las plantas con

semillas dispersadas por animales predominan sin influencia de la latitud ( Wunderle 1999), así muchas

especies colonizadoras tempranas que presentan un mayor crecimiento y que son dependientes de la luz

como aquellas especies dispersadas por el viento, las aves, y murciélagos (Wunderle 1999) pueden ser una

fuente útil para el banco de semillas en aquellos mosaicos de hábitats dentro de paisajes dominados por el

hombre. Pero pueden a su vez tener un efecto de retardar la sucesión sobre los recrecimientos de vegetación

secundaria que presentan una baja riqueza de especies comparados con los bosques no alterados y una

composición distinta de especies. (Martinez Garza-Gonzalez Montagut 2002; Howe y Miriti 2004). Así para

concluir las aves aunque en comparación con otros grupos taxonómicos (Murciélagos) parecen menos

importantes en la sucesión ecológica, suelen tener una fuerte incidencia en los patrones de distribución de

semillas y plántulas, debido a que en promedio tienden a esparcir grandes números de semillas dentro de la

lluvia de semillas en pastizales u otras zonas abiertas y dentro de borde de bosque en paisajes fragmentados

(Martinez Garza-Gonzalez Montagut 2002; Lopez Melo et al, 2006; Arteaga et al 2006). Su eficiencia puede

ser maximizada si se utilizan estrategias de restauración como 1) ubicación de perchas en zonas abiertas, 2)

mantenimiento de la complejidad estructural de la vegetación, y 3) suministro de recursos frutales (Wuderle

1999). Otra alternativa es plantar islas de arboles dentro de zonas abiertas (Cole et al, 2010). Por lo tanto las

aves juegan un papel importante en permitirle a las semillas y plántulas colonizar hábitats recién alterados y

así dándole ventajas a estas en la colonización de zonas no ocupadas previamente, tal como se ha postulado en

la hipótesis de colonización (Howe y Smallwood 1982).

3.3 El escape de la mortalidad cerca de los arboles parentales y conspecíficos y el papel de las aves

en el proceso: La aves son quizás uno de los grupos en el cual los procesos de dispersión de semillas

relacionados con la mortalidad dependiente de la densidad para las plantas son mejor conocidos y más

ampliamente estudiados. (Howe 1977, Howe 1980; Howe et al 1985; Howe 1993; Jordano 1993). Mucha de

la evidencia para los efectos de los dispersores aviares sin embargo demuestra que en general una gran

proporción del ensamblaje de aves frugívoras puede no tener efectos considerables sobre la dispersión de

semillas en el espacio. (Howe 1977 y Howe et al, 1981) y en general un pequeño sub grupo dentro de estos

ensamblajes de frugívoros suelen dispersar efectivamente un mayor porcentaje de semillas a una distancia

considerable de los arboles parentales. (Howe et al, 1981, Howe et al,1985) es decir remueven una mayor

proporción del tamaño de cultivo de los individuos de una población (Howe 1977 y Howe et al, 1981) y se

puede decir que el desperdicio de semillas es enorme en algunos casos como en los bosques tropicales de

Panama; en donde de las más de 400.000 semillas menos del 4% de estas tuvieron oportunidades de

sobrevivencia, debido a que fueron depositadas cerca de los parentales(Howe et al, 1980). Este patrón de

deposición ampliamente sesgado de semillas cerca de los parentales ha sido observado en otros continentes.

Por ejemplo una gran mayoría de los cultivos de frutos, en algunos casos hasta un 85% de las semillas son

depositados dentro de 20 metros del árbol parental en África (Clarck et al, 2005) Estos patrones en los

sistemas mutualistas aves frugívoras-plantas son similares a los de muchos estudios de ensamblajes de

primates en donde solo algunas especies con modos de forrajeo particulares y comportamientos post

dispersión pueden tener una incidencia fuerte sobre las dinámicas poblacionales de las plantas (Peres 2001;

Poulsen et al, 2002) o en los patrones espaciales de distribución de los adultos (Russo y Augspurger 2004).

Las aves frugívoras pueden tener una incidencia importante sobre los arboles fructificantes, con varias

especies consumiendo sus semillas en cercanía de la copa de los parentales y liberándolas en las

inmediaciones. Howe (1977), encontró que en un árbol panameño Cesaria corimbosa: de 22 especies de aves

frugívoras que frecuentemente consumían frutos de este árbol, solo una especie Tytira semifasciata

(Tytiridae) , era un agente de dispersión efectivo debido a que era un visitante regular y removía las semillas

de la vecindad del árbol parental hacia una distancia considerable (x= 60 metros), pero que muchos de los

consumidores habituales, loros del genero Amazona:Psittacidae, no eran dispersores efectivos rompiendo las

arilas con sus picos y botando todas las semillas in situ debajo de la copa de los parentales (Howe 1977). En

otro estudio conducido por el mismo autor, en el árbol Virola surinamensis :Miristicaceae, se encontró que de

las 6 aves frugívoras visitantes regulares de los arboles fructificantes, solo una especie (el tucan (Ramphastos

sulfuratus: Ramphastidae) era responsable por cerca del 37% de las semillas removidas (Howe et al,1981) y

dado que estas aves presentan movimientos a larga distancia (x= 2 km) (Holbrook 2011), esta especies puede

dispersar semillas a una mayor distancia de la copa de los parentales, algo que ha sido demostrado con las

especies de aves frugívoras grandes como los tucanes (Ramphastidae), las pavas (Cracidae) o calaos

(Bucerotidae), en donde la dispersión de semillas local a mas de 20 metros puede mejorar la sobrevivencia de

las plántulas, debido al escape de la mortalidad dependiente de la densidad y/ o la distancia, cerca o debajo de

las copas de parentales o coespecificos (Howe et al, 1985; Hamman y Curio 1999;Holbrook et al, 2002;

Howe y Setti 2009).

Debido a que los patógenos suelen ser específicos para cada especie (Janzen 1970), una mayor distancia de

dispersión suele dificultar la tarea a los patógenos y predadores de semillas de encontrar las semillas o

plántulas en un mayor espacio.(Howe y Miriti 2004). Esto es ejemplificado para el caso de los escarabajos

patógenos del genero Conotrachelus que ponen los huevos en las semillas de virola nobilis que germinan; así

las larvas matan casi todas las semillas y plántulas cerca de la copa de los parentales (Howe 1993; Howe y

Miriti 2004). Al aumentar la distancia de dispersión por aves como los tucanes (Ramphastus) a mas de 40

metros de los arboles adultos de la misma especie o del parental, van aumentar proporcionalmente el área en

el espacio en la cual los escarabajos tendrán que buscar las semillas y plántulas, con lo cual se disminuye la

probabilidad de que estos patógenos las encuentren debido a que estas van a estar en una mayor área y

distribuidas en el espacio de forma más esparcida que lo que estarían cerca de los arboles adultos en donde

estarían agrupadas (Howe 1993; Howe y Miriti 2004). Consecuencia de esto es que una dispersión efectiva a

mayores distancias por aves frugívoras grandes va sesgar la sobrevivencia de semillas y plántulas en el

espacio y potencialmente influenciar la tasa de crecimiento poblacional de las especies de plantas (Howe y

Miriti 2004). Estos estudios demuestran por un lado que la incidencia de las aves en mover las semillas lejos

de los parentales puede ser restringida a unas cuantas especies dentro del ensamblaje de frugívoras, dado que

muchas son consumidoras regulares, pero también muchas de ellas regurgitan o defecan las semillas en

cercanía de la planta parental aumentando el riesgo de mortalidad por patógenos. Pero también dan evidencia

que aquellas aves dispersoras efectivas que mueven las semillas a mayores distancias de los adultos de la

misma especie pueden influenciar los patrones espaciales de reclutamiento de las plántulas y tener

consecuencias en su crecimiento poblacional a una escala local (Howe 1993; Jordano y Herrera 1995; Schupp

y fuentes 1995; Jordano y Schupp 2000) e incluso regional cuando la semillas son transportadas a través de

varios kilómetros (Hoolbrook et al, 2002). Por lo cual quizás el papel más importante de las aves en la

dispersión de semillas sea en aumentar las probabilidades de supervivencia de semillas y plántulas a mayores

distancias través de su dispersión, tal como lo sugiere la hipótesis de escape (Howe y Smallwood 1982).

4. Las Aves como mutualistas de las plantas:

4.1 Frugivoría aviar: Una visión global y de la región Neotropical:

El fenómeno de las aves como frugívoras es extendido a nivel mundial (Wheelwirght 1988;Herrera 2002),

desde las zonas tropicales hasta las zonas templadas. (Jordano 2000) Existe una mayor riqueza de especies

frugívoras en la zona tropical (Snow 1981; Fleming et al, 1987; Willson 1989; Jordano 2000). En general las

aves frugívoras de las zonas tropicales presentan mayores tamaños corporales que las aves de las zonas

templadas (Wheelwright 1988). Por otro lado el número de especies de aves frugívoras por familias

taxonómicas es comparativamente mayor en las zonas tropicales que en las templadas (Snow 1981; Kissling

2007), aunque el rango de especialización es similar sin importar la latitud (Wheelwright 1988). Las plantas

angiospermas hacen uso de un mayor número de aves mutualistas que las plantas gimnospermas ( Jordano

1993), y dado que las zonas tropicales son el centro de diversificación y riqueza de las plantas angiospermas

se puede esperar una mayor frecuencia de mutualismo planta angiosperma-ave en las regiones tropicales

(Snow 1981; Herrera 2002).

Las familias de aves de la región Neotropical que contienen el mayor número de especies frugívoras o que se

consideran principalmente frugívoras (resaltadas en negrillas) son enuncidas en la siguiente tabla:

Orden Familias

Paseriformes Sub oscines: Cotingidae; Pipridae; Tytiridae;

Tyrannidae

Oscines: Thraupidae; Icteridae; Fringillidae;

Emberizidae; Vireonidae; Cardinalidae; Parulidae

Galliformes Cracidae

Coraciiformes Momotidae ;Rhampastidae; Capitonidae;

Bucconidae; Sennornithidae; Picidae

Trogoniformes Trogonidae

Psittaciformes Psittacidae

Caprimulgiformes Steatornithidae

Gruiformes Psophidae

Struthioniformes Tinamidae

Snow (1981), considera que en la familia cracidae el género especialista frugívoro es Aburria en la familia

trogonidae los generos especialistas son: Trogon y particurlamente Pharomacrus (Remsen et al, 1993), en la

familia Cotingidae los generos son: Tijuca, Carpodectes, cotinga, Xipholena, Lipaugus, Cephalopterus,

Perissocephalus, Gymnoderus, Procnias y Rupicola y en la familia Pipridae los géneros principalmente

frugívoros son: Manacus, Pipra y Chiroxiphia. Por otro lado considera que todos los géneros de

Ramphastidae, y Capitonidae son frugívoros o se alimentan principalmente de frutos (Snow 1981). Sin

embargo estudios de dieta de las aves neotropicales han demostrado que la frugivoría estricta es un fenómeno

raro en las aves neotropicales y que en general muchas especies de las familias anteriormente citadas como

frugívoras estrictas, complementan sus dietas, con insectos, invertebrados, y otros alimentos (Wheelwright

1984; Moermond y Denslow 1985; Remsen et al, 1993). Con lo cual se puede de hablar de frugivoría estricta

a nivel de familia en Ramphastidae, Sennornithidae y a nivel de generos y de especies en Capitonidae,

Trogonidae y Momotidae (Remsen et al, 1993).

Tabla B: Principales Familias de aves frugívoras por ordenes. Familias resaltadas en negrillas se

consideran primordialmente frugívoras. Familias no resaltadas contienen especies o géneros de aves

frugívoras pero no son en estricto frugívoras y pueden ser consideradas principalmente como

insectívoras, caso familias dentro del linaje de las oscines del orden Paseriformes o familias como

Picidae, Momotidae y Tinamidae. Orden piciformes (Sibley y Alquist 1990), es incluido dentro del orden

Coraciiformes siguiendo la propuesta de arreglos de órdenes de (Hackett et al, 2008), debido a la

parafilia de los coraciformes si no se incluyen los piciformes dentro de esta clado (Hackett et al, 2008).

Orden Tinamiformes incluido dentro de Struthioniformes (Hackett et al, 2008). Informacion de

frugivoría en familias taxonomicas basada en: Snow (1981); Wheelwright et al, 1984; Moermond y

Denslow 1985).

Un total de aproximadamente 76 familias de plantas producen frutos con síndromes ornitocoricos que se sabe

se encuentran en la dieta de las aves frugívoras sudamericanas (Snow 1981; Moermond y Denslow 1985).Las

familias más importantes en las dietas de las aves frugívoras de la zona neotropical son:

Rubiaceae,Melastomataceae,Moraceae,Cecropiaceae,Leguminoseae(Fabaceae,Cesalpinaceae,Mimosace

ae),Euphorbiaceae,Myristicaceae,Palmae,Sapotaceae,Myrtaceae,Lauraceae, Burseraceae, Solanaceae,

Araceae,Araliacae, Malvaceae (Snow 1981; Wheelwright 1984; Moermond y Denslow 1985) y también

frecuentes pero de menos importancia son: Flacourtiaceae, Annonaceae,Piperaceae, Apocynaceae,

Cactaceae, Asteraceae, Bromeliaceae, Caprifoliaceae, Chrysobalanaceae, Loranthaceae , Meliaceae y

Sapindiaceae (Snow 1981; Wheelwright 1985; Moermond y Denslow 1985).

Para las familias de plantas se ha encontrado que los géneros más frecuentemente explotados por las aves

frugívoras neotropicales son por familia: Myristicaceae: (Virola), Annonaceae: ( Guatteria), Lauraceae:

(Nectandra, Ocotea, persea, Licaria , Aniba), Malvaceae: (Ampea), Moraceae: (Ficus, Castilloa, Soracea,

trophis), Cecropiaceae: (Cecropia), Flacourtiaceae: ( Casearia, Hasseltia, Laetia), Sapotaceae: (Bumelia,

Chysophylum, Manilkara, Pouteria ), Melastomataceae: (Clidemia , Melastoma , Conostegia , Henriettea,

Heterotrichum, Leandra, Miconia), Loranthaceae: (Heisteria, Oryctanthus, Phoradendron, Phthirusa,

Psittacanthus ,Struthantus), Euphorbiaceae: (Alchorne, Hieronyma, Maprounea, Margaritaria, Richeria,

sapium) , Burseraceae: (Bursera , Dacryodes, Protium ,Tetragastris ,Trattinickia), Araliaceae:

(Dendropanax, Didymopanax, Oreopanax), Solanaceae: (Cestrum, Dunalia, Solanum), Rubiaceae:

(Amaioua, Appunia , Cephaelis, Chiococca ,Coussarea, Genipa, Geophila, Gonzalagunia, Hamelia , Isertia,

Malanea, Palicourea, Psychotria, Rudgea ), Palmae: (Aiphanes ,Astrocaryum,Bactris, Desmoncus, Euterpe,

Geonoma , Iriartea ,Jessenia ,Mauritia, Morenia , Oenocarpus, Prestoea, Roystonea, Socratea), Araceae:

(Anthurium, Epiphyllum, Monstera, Philodendron). (Snow 1981).

Así las aves frugívoras neo tropicales consumen frutos de una gran proporción de las plantas angiospermas de

las zonas neotropicales, y son vitales junto con los grandes mamíferos (primates y tapires) para la dispersión

de semillas de grandes tamaños de las familias Lauraceae, Sapotaceae, Burseraceae, Euphorbiaceae, Palmae

y Myristicaceae (Snow 1981;Da silva y Tabarelli 2000;Wenny 2001;Sekerciouglu 2006).

4.2 Dispersión de semillas a larga distancia por aves frugívoras: El comportamiento de forrajeo de las

aves frugívoras influencia el suceso reproductivo de las plantas (Wheelwright 1991) , por lo cual diferencias

en la forma de manipulación de los frutos (Levey 1987; Wheeelwright 1985; Moermond y Denslow 1985), en

los tiempos de retención y procesamiento en el tracto intestinal ( Levey y Martinez 2001) , zonas de percha

(Levey y Wenny 1998) y las distancias recorridas por las aves, por ejemplo tucanes (Holbrook 2011), van a

influenciar la forma de los núcleos de dispersión de semillas (Hoolbrook 2011) y así potencialmente el patrón

espacial de distribución de semillas, plántulas y adultos ( Schupp y fuentes 1995; Russo y augspurger 2004).

De modo que los patrones de movimiento de los animales influenciaran los patrones de dispersión de semillas

en el paisaje (Jordano et al, 2007; Holbrook 2011). En las plantas dispersadas por animales sus sombras de

semillas son el producto de los patrones de movimiento de los animales (Jordano y Godoy 2000). En este

contexto las distancias recorridas y los patrones de movimiento de las aves tendrán consecuencias en las

poblaciones de plantas y en las dinámicas de las comunidades.

La dispersión de semillas a larga distancia, aunque rara (Nathan 2006) suele tener consecuencias

demográficas como las descritas arriba. Este tipo de dispersión de semillas es determinada por procesos

complejos y fuertemente estocásticos (Nathan 2006) y es mediada generalmente por aves que se desplazan

grandes distancias entre hábitats o parches de forrajeo (Graham 2002; Holbrook et al, 2002). Se ha

considerado que tiene una función crítica en procesos ecológicos como las dinámicas de las metapoblaciones

de plantas, las probabilidades de colonización y la persistencia de poblaciones (Ouborg et al, 1999). La misma

naturaleza irregular de los paisajes hace que la dispersión de semillas a larga distancia sea la única manera en

que ocurra intercambio de individuos entre las poblaciones aisladas de plantas o que se puedan colonizar

hábitats modificados (Cain et al, 2000). Por lo cual los raros eventos de dispersión a larga distancia suelen

ser sumamente importantes (Nathan 2006). Evidencia empírica indica que no todas las especies de aves

pueden tener grandes capacidades de dispersión a larga distancia (Jordano et al, 2007) y que en general las

especies frugívoras de mayores tamaños corporales suelen dispersar las semillas a mayores distancias (Howe

et al, 1985; Whitney et al, 1998; Holbrook y Smith 2000; Holbrook et al, 2002; Clarck et al, 2005; Jordano et

al, 2007; Holbrook 2011). Incluso se ha sugerido que también otros gremios que contienen aves de grandes

tamaños como las rapaces pueden tener un papel importante en la dispersión a larga distancia (Galetti y

Guimaraes 2004). Holbrook et al, 2002, estimo que los movimientos promedio de una especie de Calao

(Ceratogymna: Bucerotidae) podían ser hasta de 290 kilómetros, por lo cual concluyo que las grandes

frugívoras responden a cambios estacionales en la abundancia local de frutos y que realizan migraciones de

grandes distancias en busca de alimento, así potencialmente podían transportar semillas a kilómetros de las

plantas paternas. A demás otro estudio con las mismas especies de calaos encontró que la sombra de semillas

causada por los patrones de movimientos de estas grandes aves frugívoras era muy extensa, con hasta el 80%

de las semillas movidas más de 500 metros de distancia de la planta parental (Holbrook y Smith 2000) y

calcularon que las distancias de dispersión promedio de las semillas grandes estaban entre 3558 metros y

6669 metros (Holbrook y Smith 2000). Esta misma autora, encontró que existían diferencias en las distancias

recorridas y los rangos de acción de las especies de tucanes de los géneros Ramphastos y Pteroglossus en la

amazonia ecuatoriana (Yasuni), en algunos casos hasta de 3665 metros recorridos en Pteroglossus y 3027

metros en Ramphastos y estimo que las distancias de dispersión promedio estaban por el orden de 269 a 449

metros (Holbrook 2011). Estos resultados obtenidos con grandes aves frugívoras demuestran que su

importancia en los eventos de dispersión a larga distancias es más que justificada y debido a que la

fragmentación cambia el movimiento del polen y las semillas( Hamilton 1999), es probable que estas aves sea

de gran importancia en paisajes fragmentados permitiendo el flujo génico entre poblaciones aisladas y

mejorando la variabilidad genética intra poblacional (Hamilton 1999; Holbrook et al, 2002) e importantes en

determinar la estructura del bosque ( Holbrook y Smith 2000). Dado que estos eventos de dispersión de

semillas inmigrantes tienen una gran influencia a una escala del paisaje al aumentar la variabilidad genética

de las poblaciones de plantas (Hamilton 1999; Jordano et al, 2007), el intercambio de semillas entre

elementos del paisaje como hábitats o parches de vegetación remanentes mediado por estas grandes aves

frugívoras que se mueven activamente y a través de grandes distancias, tiene repercusiones en los programas

de conservación y mantenimiento de la biodiversidad en hábitats fragmentados y por ende en la dispersión de

semillas a la escala del paisaje para contrarrestar la limitación en dispersión de varias especies de plantas de

semillas grandes.

6. Las consecuencias de la pérdida de las aves frugívoras para las plantas:

La perdida de mutualismos puede tener consecuencias negativas en las poblaciones de plantas en razón que

parte de sus procesos reproductivos pueden ser afectados o interrumpidos si un agente polinizador o dispersor

se extingue. Las plantas debido a su ciclo haplodiploide o de generaciones alternas necesitan trasportar sus

estructuras reproductivas haploides y diploides en el espacio de forma eficaz como el polen, para mantener el

entrecruzamiento de individuos sean estos dioicos o monoicos o las semillas a lugares adecuados para su

establecimiento. La interrupción en la dispersión de semillas puede causar que la tasa de reclutamiento

poblacional disminuya, debido a que menos individuos serán producidos y estos a su vez dejaran de producir

descendencia (Levine y Murrell 2003). La tasa de crecimiento poblacional puede ser fuertemente impactada si

las transiciones de historia de vida de las plantas como semilla-plántula, plántula-sub adulto o sub adulto-

adulto presentan una varianza muy alta en la sobrevivencia entre estas transiciones (Howe y Miriti 2004). Si

la varianza es muy alta, la probabilidad de que cada una de estas transiciones impacte el crecimiento

poblacional en general disminuye, (Howe y Miriti 2004) y esto puede ocurrir cuando las semillas van a parar

a micro hábitats inadecuados para la germinación y el reclutamiento de las plántulas debido a una falla en la

dispersión por animales frugívoros.

Se ha encontrado que la relación entre plantas y frugívoros tiende a ser fuertemente asimétrica (Jordano

1987; Bascompte y Jordano 2008; Bascompte 2009), que es una consecuencia de las relaciones de especies

especialistas que solo mantienen relaciones muy concretas con otras especies que se relacionan con especies

más generalistas (Bascompte y Jordano 2008). Este patrón de las redes mutualistas significa que una especie

es interdependiente de muchas otras pero las otras no dependen de ella estrictamente (Bascompte et al, 2003).

Este es el caso de las plantas fructificantes y los animales mutualistas que interactúan con ellas, como son los

frugívoros dispersores de semillas. Lo anterior significa que debido a que los animales interactúan con varias

especies de plantas, es decir son generalistas y algunas plantas solo interactúan con un set limitado de

dispersores y polinizadores, las plantas van a ser fuertemente dependientes de sus vectores especialistas y

generalistas que transportan su descendencia y su estructuras sexuales, pero los animales mutualistas no van a

ser tan dependientes de una única planta para su supervivencia (Bascompte et al, 2006).

Con lo anterior se puede establecer que la pérdida de mutualistas puede impactar de forma más fuerte a

aquellas especies de plantas con un grupo o ensamblaje limitado de dispersores de semillas o polinizadores

especialistas. La extinción o disminución de aves mutualistas como las dispersoras de semillas será de mayor

impacto en aquellas especies de plantas que posean rangos geográficos limitados como islas o cimas de

montañas, pequeños tamaños poblacionales, poblaciones aisladas, semillas grandes,o que carezcan de un

crecimiento vegetativo optimo y de mecanismos de muerte regresiva. (Stork et al, 2009) Si una población de

una especie de ave particular se extingue la limitación de semillas para una población de una especie de

planta, solo podrá ser superada si existen otros animales mutualistas que pueden dispersar sus semillas, como

murciélagos o primates, es decir redundancia ecológica en la dispersión (Loiselle et al, 2007). Las principales

causas de la perdida de aves frugívoras para las plantas son:

1) Un limitado flujo génico mediado por las semillas entre poblaciones aisladas por paisajes dominados por el

hombre consistentemente fragmentados (Hamilton 1999).

2) Una disminución en la variabilidad genética de las poblaciones, con consecuentes probabilidades de

endogamia en pequeñas poblaciones aisladas (Hamilton 1999).

3) Una falla en el reclutamiento de las plántulas en sitios adecuados para el establecimiento por lo tanto

impactando el número potencial de adultos en la población (Howe y cordeiro 2001 y Howe y cordeiro 2003)

4) Una mayor mortalidad de semillas debajo o cerca de la copa de los parentales debido a la ausencia de

dispersores que muevan las semillas a mayores distancias (Howe 1993)

5) Una falla para colonizar sitios nuevos o novedosos para las poblaciones de plantas, debido a que la

disminución de frugívoros disminuye la remoción de semillas y una dispersión más amplia en zonas abiertas o

de disturbios recientes (Wunderle 1999; Sekercioglu 2006)

6) Limitación de las plantas para expandir sus rangos geográficos en respuestas a disturbios de distintas

magnitudes, debido a la ausencia de dispersión de semillas a largas distancias por frugívoros (Nathan 2006).

7) Un cambio en los patrones espaciales de las plantas adultas con mayores probabilidades de ser extirpadas

por regímenes de disturbio fuertes debido a que las poblaciones van estar más agrupadas y localizadas (Levin

et al, 2003).

8) Una menor producción neta de polen agregada (total) dentro de la población o las poblaciones debido a un

menor número de individuos adultos no dispersados. (Anderson et al, 2010).

Todas estas consecuencias en las poblaciones de las plantas son sinérgicas y pueden actuar a varias escalas

espaciales y temporales. La vulnerabilidad de una especie de planta a la perdida de mutualistas dispersores de

semillas la hace más propensa a eventos de extinción local cuando muchos de sus dispersores son visitantes

irregulares y dispersan una gran proporción de su tamaño de cultivo (Herrera 1998), o tienen incidencia en su

sombra de semillas mediante sus patrones de deposición (Jordano y Schupp 2000; Clarck et al, 2002) y sus

abundancias fluctúan estacionalmente (Levey 1988), es decir son activos durante temporadas pero pueden

llegar a realizar movimientos migratorios (Wheelwright 1985; Loseille y Blake 1991; Chavez –Campos 2004)

. En la siguiente sección se expondrán de forma más particular como los conductores exógenos de cambio en

la biodiversidad principalmente conducidos por la actividad humana impactan las distintas relaciones planta-

ave frugívora y las consecuencias que estos cambios o extinciones de plantas y aves pueden tener para la

dinámica de sus comunidades y ecosistemas.

Beneficios de la dispersión de

semillas

Escala espacial Etapas involucradas

Escape de predadores y patones Local 1.Remoción de semillas y

deposición

Colonización de hábitats (sucesión

ecológica)

Local y Regional 1. Remoción de semillas y

deposición

2. Reclutamiento de plántulas

Deposición de semillas en micro

hábitats adecuados para la

germinación

Local 1. Remoción de semillas y

deposición

2. Reclutamiento de plántulas

3. Eventos post dispersión

(dispersión secundaria)

5. Conductores exógenos de cambio en la biodiversidad y su impacto en las plantas y aves frugívoras

con énfasis en la región Neotropical

5.1 Cambio en el uso de la tierra y fragmentación del hábitat: La actividades humanas sobre la biosfera

han producido cambios cualitativos y cuantitativos sobre los ecosistemas (Dobson et al, 2006; Brook et al,

2008) y afectan tanto la estabilidad como la diversidad de estos (Ives y Carpenter 2007). Las formas de

utilización de la tierra se consideran los principales factores que amenazan la biodiversidad de los

ecosistemas terrestres (Foley et al, 2005). Es tal su impacto que las tierras cultivables conforman un 40% de

la superficie terrestre y ya se consideran un bioma de importancia global (Foley et al, 2005). El cambio en el

uso de la tierra por los humanos por ende ha modificado una gran proporción de la superficie terrestre (Foley

et al, 2005), llevando como resultado un agotamiento de los recursos y de los servicios ecosistémicos a gran

Tabla A: Beneficios de la dispersión de semillas en

diferentes escalas espaciales y etapas involucradas

escala (Millenium ecosystem assesment 2005). La expansión y intensificación de la agricultura ha conducido

a que el uso de la tierra sea cada vez más extensivo en sus efectos sobre los elementos de la biodiversidad

(Matson 1997). Una de las consecuencias de ello es que los hábitats naturales son cada vez más limitados en

extensión y sus propiedades tienden a ser homogeneizadas (Hooper et al, 2005).

Dentro de estos cambios abruptos generados por la variación en el uso de la tierra, esta la fragmentación el

cual es uno de los principales conductores de cambio en la biodiversidad (Fischer y Lindenmayer et al, 2007).

La fragmentación implica modificación del paisaje (Fisher y Lindenmayer 2007), y así se puede definir como

un proceso a la escala del paisaje que implica separación del hábitat (perdida de continuidad) más que perdida

de hábitat per se (Fahrig 2003) es decir perdida de continuidad de un matriz de vegetación natural en el

paisaje (Laurance y Bierregard 1997; Young y Jarvis 2001) o de mosaicos de hábitat por un proceso de

modificación de la estructura de la vegetación (Haila 2002).

El debate en fragmentación de hábitat es amplio (Fahrig 2003; Ewers 2006; Fischer y Lindermayer et al,

2007; Ewers y Didham 2007). Algunos autores argumentan que la fragmentación de hábitat es un efecto y

fenómeno del paisaje diferente a la perdida de hábitat per se (Fahrig,2003; Ewers 2006; Fischer y

Lindenmayer 2007), por lo cual es errado considerar a la fragmentación y a la perdida de hábitat como

sinónimos, dado que la reducción de área de hábitat es diferente a la perdida de continuidad de la matrix de

hábitat (Fahrig 2003). Tal observación no ha sido ampliamente tenida en consideración en los estudios de

fragmentación en la región Neotropical, debido a que estos han considerado por lo general los fenómenos

ecológicos a la escala del parche o fragmento de hábitat (Turner 1996; Fahrig 2003), más que considerarlos a

la escala del paisaje (Fahrig 2003) sin tener en consideración los efectos de la composición y configuración

del paisaje en los grupos taxonómicos a múltiples escalas y variables dentro del paisaje (Prugh y Hodges

2008; Thornton et al, 2011). Durante el presente trabajo se tomara a la pérdida de hábitat y la fragmentación

de hábitat como factores y procesos separados (Sensu Fahrig 2003; Ewers 2006), a pesar de que esto no haya

sido hecho en los estudios de fragmentación de hábitat evaluados durante la presente revisión para la región

Neotropical.

La fragmentación tiene efectos bióticos y abióticos predecibles sobre los ecosistemas remanentes

(Bierregaard y Lovejoy 1992), como disminución de los tamaños poblacionales de las especies con

consecuencia genéticas, extinción de taxas con grandes rangos de acción, cambios microclimaticos en

particular en los bordes de bosques, y variación en los patrones macroclimaticos locales (Bierregaard y

Lovejoy 1992; Bierrergaaard et al, 2001). En general se considera como síntesis (Laurance et al, 1997) que la

fragmentación resulta en:

1) Pérdida y alteración del hábitat

2) Incremento de los efectos de borde y de matriz

3) Incremento en el aislamiento de las poblaciones de bosques

4) Invasión de remanentes del bosque por especies invasoras o especies que se favorecen de hábitats alterados

5) Expansion de patógenos

6) Aumento en la presión de caceria

Uno de los efectos más estudiados de la fragmentación son los efectos de borde (Laurance 1997), los cuales

son definidos como los diversos cambios físicos y bióticos asociados con los abruptos márgenes artificiales de

los fragmentos (Bierregaard et al, 2001). Aunque los efectos de borde son diversos, se tiene evidencia que

causan: 1)cambios microclimaticos limitados al borde debido a un aumento en la intensidad de luz; 2) sus

efectos pueden extenderse hasta 2500 metros en el interior de los fragmentos; 3) pueden causar cambios en la

composición de los grupos taxonómicos y funcionales de animales;4) también causan repulsión para varias

especies de animales las cuales no los frecuentan;5) aumentan la formación de claros por caída de árboles lo

cual está relacionado a que aumenta la intensidad del viento y 6) Aumentan la intensidad de predación e

inniben el movimiento de taxas especialistas de interior de bosque (Laurance et al, 1997).

Sin embargo otro principio que se han generado de los estudios de fragmentación es que las especies

presentan respuestas diferenciales a la fragmentación del hábitat (Laurance et al, 1997, Bierregaard et al,

2001;Haila 2002; Falhrig 2003; Fischer y Lindermayer et al, 2007; Prugh et al, 2008; Thorton et al, 2011), y

esto ha sido particularmente observado en los taxas de las zonas tropicales ( Gardner et al, 2009) y en el caso

de las aves se ha encontrado que distintas especies y gremios responden de forma distinta a la fragmentación

(Kattan et al, 1992; Lens et al, 2002; Stouffer et al, 2006; Gray et al, 2007). Para el caso de las frugívoras

existe evidencia de que pueden ser afectadas de forma negativa por la fragmentación (Bierregaard y Lovejoy

1989; Kattan et al, 1992; Bierregaard y Stouffer 1997; Gray et al, 2007; Stouffer et al, 2006 ). Sin embargo

tal efecto varía entre especies dependiendo principalmente del tamaño corporal (Brown y Sullivan 2005;

Stouffer et al, 2006), siendo las especies de aves frugívoras de mayores tamaños corporales en promedio más

vulnerables a la fragmentación de hábitat. (Kattan et al, 1992; Bierregaard y Stouffer 1997; Sodhi et al, 2008)

Un mayor tamaño corporal es considerado uno de los rasgos relacionados con la vulnerabilidad a la

extinción de los taxas tropicales (Stork et al, 2009). La fragmentación puede impactar las poblaciones de aves

debido a que la perdida de continuidad de hábitat implica que las poblaciones en los fragmentos llegaran a

estar aisladas de sus coespecificos en bosque continuo y por ende disminuyen la probabilidades de

reproducción y de obtener recursos, como frutos (Terborgh 2001). En general la fragmentación como

producto derivado implica pérdida de hábitat para las aves, lo que resulta en inhibición en el desplazamiento y

carencia de sitios de refugio contra los predadores sean humanos u otros animales. Estos resultados indican

que las aves frugívoras pueden ser susceptibles a disturbios antropogenicos como la fragmentación per se, sin

embargo probablemente y de mayor importancia sean los factores sinergisticos que actúan con la

fragmentación o como consecuencia de ella, como es el caso de la tala, la cacería de subsistencia (Peres 2001)

y la invasión de especies exóticas (Turner 1996), es decir los otros conductores exógenos de cambio en la

biodiversidad, los cuales serán discutidos a continuación. Un mayor análisis a profundidad de los efectos de la

fragmentación sobre las aves frugívoras neotropicales será dado en la discusión.

5.2 Especies Invasoras: La colonización por parte de especies foráneas de ecosistemas locales, se considera

un amenaza a una escala global y sus efectos parecen haberse intensificado con el reciente calentamiento

global (Walther et al, 2008). Las especies invasoras pueden interrumpir mutualismos claves como la

dispersión de semillas y la polinización, debido a que estas especies pueden competir con las nativas por estos

recursos, o pueden ejercer fuerte presión de predación sobre los animales mutualistas (Traveset et al, 2006).

Estas invasoras pueden colonizar hábitats de forma pasiva o activa (Mack et al, 2000), pero la evidencia de

múltiples invasiones reportadas indica que en general tales invasiones suelen ser mediadas por la acción

humana, es decir son activas (Mack et al, 2000; Kolbe et al, 2004). Se ha encontrado que las invasiones

biológicas suelen tener mayores impactos en los mutualismos planta-animal en las regiones insulares que

continentales (Traveset y Richardson 2006), y para el caso del mutualismo de dispersión de semillas poca

información de los efectos de las invasoras se tiene ( Traveset y Richardson 2006). Otro aspecto importante es

que pocas especies invasoras han llegado a naturalizarse con éxito en las regiones tropicales, pero aquellas

que han sido exitosas han tenido considerables expansiones de rango geográfico y que aquellas especies que

se han naturalizado en las zonas continentales, raramente se extienden a latitudes menores que las de sus

rangos geográfico originales o nativos( Sax 2001). Esto tiene implicaciones para los animales dispersores de

semillas y las plantas fructificantes en el continente, tal como la región Neotropical.

Se considera que los invasores pueden actuar sobre los sistemas mutualistas planta –animal dispersor de

semillas de la siguiente manera:

1) Cuando los invasores son dispersores de semillas ellos pueden reducir el número de visitas a los frutos o de

semillas removidos por los dispersores nativos, teniendo efectos en el crecimiento poblacional de los

dispersores nativos y en la eficiencia de la dispersión de semillas en las plantas nativas (Traveset y

Richardson 2006). También puede aumentar la predación de semillas relativo a la dispersión de semillas, si

estos dispersores invasores consumen con mayor frecuencia las semillas más que dispersarlas , a demás que

puede disminuirse la fidelidad en la dispersión debido a que los dispersores invasores pueden no ser efectivos

depositando las semillas en micro hábitats adecuados (Traveset y Richardson 2006).

2) Cuando los invasores son herbívoros, pueden reducir el recurso de alimento para los dispersores legítimos,

al aumentar su predación de las plantas (Traveset y Richardson 2006)

3) Cuando los invasores son predadores, puede aumentar la predación sobre los dispersores de semillas

nativos lo cual puede interrumpir la dispersión de semillas para las plantas nativas (Traveset y Richardson

2006. Tales procesos de cascadas tróficas terrestres son un patrón de amenaza global que tiene consecuencias

profundas en las redes alimenticias de los ecosistemas (Estes et al, 2011).

Para el caso de las aves frugívoras y plantas de la región neotropical, en general existe muy poca información

de los efectos directos de las especies invasoras sobre las aves frugívoras o las plantas fructificantes. De la

información que existe se ha encontrado fenómenos de facilitación, en donde el arribo de una planta invasora

sucesional, se ve beneficiado por el ensamblaje local de frugívoras las cuales dispersan sus semillas (Cordeiro

et al, 2004; Voigt et al, 2011), lo que conlleva a una mayor probabilidad de colonización y expansión de

rangos geográfico de las plantas, si estas poseen dispersores potenciales en las zonas invadidas (Avila et al,

2010). Para concluir se necesita de mas información a las escala local de cómo las especie invasoras impactan

los ensamblajes de aves frugívoras y de plantas nativas, particularmente para la región Neotropical.

5.3 Cambio climático: Cambios en la temperatura superficial de la tierra se consideran una amenaza

generalizada para la biota terrestre (Parmesan y Yohe 2003; Parmesan 2006;Lankau 2010; Corlett 2011). El

cambio climático tiene el potencial de cambiar varios aspectos de la estabilidad de los ecosistemas de la tierra

al interrumpir procesos ecológicos vitales tales como los ciclos biogeoquimicos o los climas locales,

regionales y globales (Parmesan 2006), a demas alterar la respuesta de las comunidades de plantas y animales

terrestres con consecuentes cambios en la composición y estructura de las comunidades ecologicas (Walther

et al, 2002; Sommer et al, 2010 ). Algunas de las principales amenazas del cambio climático sobre las

poblaciones de plantas y animales son que se pueden alterar los rangos de distribución geográfica de las

especies por cambios en la vegetación de los ecosistemas (Parmesan 2007). Tales cambios pueden ser tanto

latitudinales como altitudinales (Parmesan 2007), lo cual conlleva a que las especies de animales deban

migrar para buscar hábitats adecuados que en algunos casos pueden estar por fuera de sus nichos ecológicos

ancestrales (es decir el grupo de condiciones bióticas y abióticas en las cuales el ancestro en común de una

especie de taxa particular tiene una mayor fitness reproductivo) (Wiens 2004; Wiens y Graham 2005). En

general se ha encontrado que los taxas tropicales de plantas y animales no tienden a abandonar sus nichos

ecológicos ancestrales y un aumento en la temperatura puede forzar a varios de ellos a movimientos a grandes

distancias tanto latitudinales como altitudinales, con la subsecuente posibilidad de extinción para aquellos

taxas que no sean capaces de realizar tales movimientos (Parmesan 2007; Massot y Clobert 2008; La sorte y

Jetz 2010). Otro aspecto critico tiene que ver con la capacidad de adaptación fisiológica de varios grupos de

vertebrados en donde se ha encontrando que en general los animales tropicales tienden a ser más susceptibles

a ligeros cambios en la temperatura ambiental (Huey et al, 2009; Dillon et al, 2010 ) y dado que los climas de

los trópicos en los cuales ellos han evolucionado suelen ser más constantes en contraposición con las zonas

templadas , los organismos tropicales tienen un rango de adaptaciones termorreguladoras más estrechas y

son fisiológicamente especializados con respecto a la temperatura (Massot y Clobert 2008; Tewksbury et al,

2008; Canale y Hemry 2010) por ende con limitadas capacidades de aclimatación (Tewksbury et al, 2008)

finalmente conllevando a que aumente su vulnerabilidad ( Deutch et al, 2008; Tewksbury et al, 2008 ).

Otro aspecto importante del cambio climático antropogenico (conducido por la acción humana), es la

predicción de que los eventos climáticos serán cada vez más extremos y estocásticos (aleatorios) es decir se

generara una incertidumbre climática (Easterling et al, 2000; Parmesan et al, 2000 ), la cual puede resultar

en cambios de fase entre especies mutualistas y alteración de sus patrones fenológicos , lo cual resultara en

asincronia fenológica (Moller et al, 2008 ), la cual puede alterar sus ritmos circadianos y circa anuales y

impactar su supervivencia y actuación reproductiva (Both et al, 2004 y 2006; Gienapp et al, 2007 ).

Si los climas llegan a ser mas impredecibles, los cambios de fase entre plantas y animales mutualistas tendrán

repercusiones en cada una de las partes (Cotton 2003; Traill et al, 2010), como alteración de los ciclos

reproductivos, migratorios e incluso la imposibilidad de tener descendencia en el caso de las aves (Crick

2004). Para el caso particular de las plantas mutualistas y las aves, estos eventos pueden causar desfases en

los tiempos de fructificación o floración por parte de las plantas, lo cual impactara a sus aves mutualistas

dispersoras de semillas y las necatarivoras polinizadoras (Traill et al, 2010). Las plantas tropicales tienden a

tener distribuciones geográficas fuertemente irregulares y así cambios en sus nichos ecológicos pueden de

forma diferencial afectar aquellas meta poblaciones de plantas con bajas capacidades de adaptación a corto

plazo (Davis et al, 2005).

Muchas de las aves frugívoras suelen tener distribuciones geográficas amplias, y dado que el mutualismo de

dispersión de semillas se considera difuso (Herrera 2002), es decir débil en el sentido de que los animales

frugívoros no dependen de una sola especies de planta y pueden explotar otras especies de frutos, se puede

esperar que estas especies no sean tan impactadas por cambios en la fenología de las plantas con frutos

carnosos. Sin embargo aquellas especies de aves frugívoras que presentan rangos geográficos restringidos,

son especialistas de hábitat, se distribuyen a través de bandas altitudinales estrechas (es decir ocupan solo una

parte de un gradiente altitudinal), presentan pequeños tamaños poblacionales y tienen grandes tamaños

corporales pueden ser particularmente susceptibles (Hilbert 2004; Sekerciouglu et al, 2008; Jankoski 2009).

Algunas de estas familias que pueden ser susceptibles a climas extremos y estocásticos y a cambios en los

patrones fenológicos de sus plantas recurso, son las familias especialistas o primordialmente frugívoras tales

como Pipridae, Ramphastidae o cotingidae en la región neotropical y en un menor grado las familias

generalistas o primordialmente insectívoras que explotan el recurso fruto de forma irregular (véase sección

4.1 frugivoria aviar). Algunas de los principales efectos que se pueden esperar del cambio climático en la

dispersión de semillas de plantas de la zona Neotropical son:

1) Disminución en la abundancia de dispersores aviares que puede conducir a una menor remoción de frutos y

semillas a una escala local, impactando el reclutamiento de plántulas.

2) Disminución en el fitness reproductivo de las plantas debido a un desperdicio en el cultivo de frutos

consecuencia de una asincronía entre dispersores de semillas y plantas.

3) Una mayor mortalidad de semillas y plántulas debido al aumento en la frecuencia de patógenos debido a un

mejoramiento en las condiciones térmicas para estos a medida que aumenta la temperatura.

4) Una limitada expansión de rango geográfico de plantas debido a la extinción local o regional de grandes

aves frugívoras dispersoras de semillas como consecuencia de un constricción en sus nicho ecológicos y

climáticos tanto latitudinal como altitudinalmente por aumento de la temperatura.

5) Una disminución en la lluvia de semillas debido a una asincronía fenológica ente aves frugívoras y plantas

fructificantes

6) Una mayor competencia para los frugívoros de zonas montanas debido al arribo de taxas de tierras bajas a

medida que aumenta la temperatura, por lo tanto disminuyendo su efectividad y frecuencia en la dispersión

(véase también Especies invasoras, para un fenómeno similar).

5.4 Cacería: La cacería de fauna se considera una de las principales amenazas para las especies de

vertebrados a nivel mundial (Peres 2001; Gardner et al, 2009). La explotación del recurso carne es una

realidad en los países de tercer mundo muchos de ellos ubicados en las regiones tropicales, debido a que la

pobreza y el alto costo de la carne en el mercado obliga a estas comunidades a utilizar las especies de

animales silvestres para su sobrevivencia y esto es particularmente fuerte en zonas marginales, frentes de

colonización y en zonas rurales de altas densidades poblacionales en donde la presión es en general crónica

sobre las poblaciones de vertebrados (Wright 2003). La cacería es una amenaza para las poblaciones de

grandes aves frugívoras como por ejemplo miembros de la familia Cracidae, debido a que estas aves son

netamente arborícolas o terrestres, tiene bajas densidades poblacionales, presentan rangos de acción amplios y

pequeñas nidadas (Peres 2001), rasgos que las hacen más susceptibles a una elevada explotación por cacería

(Peres 2000). La extirpación local de grandes aves frugívoras puede ser un proceso rápido y a menudo resulta

en la extinción local de las poblaciones de estas aves en fragmentos de bosque (Kattan et al, 1992;Renjifo

1999; Peres 2001). En general la presión de cacería está fuertemente relacionada con un aumento en la

población humana en zonas de bosque y a un influjo de colonizadores que carecen de los valores

tradicionales de las comunidades indígenas y que le dan poco valor cultural, estético o ecológico al recurso

animal (Jerozolimski & Peres 2003). Generalmente la intensidad de la cacería y el tipo de presa seleccionada

va a determinar cuáles vertebrados son cazados y cuales permanecen también (Wright 2003). La cacería de

especies de vertebrados tiene efectos considerables sobre los procesos ecológicos de las plantas como la

dispersión de semillas, dado que pueden interrumpir estos mutualismos al disminuir las abundancias de las

especies dispersoras de semillas (Nuñez Iturri y Howe 2007). Se ha encontrado que una disminución en la

abundancia de vertebrados frugívoros puede cambiar la estructura y composición de los bosques talados

versus los bosques no talados (Wright et al, 2000), así como a una alteración del banco de plántulas (Wright

et al, 2007), y una disminución en la dispersión primaria y secundaria de semillas (Muller- Landau 2007). Un

menor número de dispersores de semillas puede tener efectos en el reclutamiento de las plántulas y en la tasa

de crecimiento poblacional de una población, dado que la abundancia de vertebrados frugívoros se

correlaciona positivamente con un aumento en los niveles de dispersión de semillas y la abundancia de

plántulas (Brodie et al, 2009). En general las especies frugívoras son más afectadas por la cacería intensiva

que otros gremios (Peres y Palacios 2007), por lo cual aquellas especies de plantas de semillas grandes que

poseen un ensamblaje pequeño de frugívoros dispersores de semillas son particularmente vulnerables a los

efectos de la caza en los frugívoros (Da silva y Tabarelli 2000; Wright et al, 2007). Así que la extinción de

grandes aves frugívoras utilizadas como alimento pavas y paujiles (Cracidae) en el caso de la región

Neotropical puede tener consecuencias en las dinámicas de las poblaciones de plantas de semillas grandes que

dependen de la dispersión de semillas de aves y mamíferos grandes (Da silva y Tabarelli 2000). Este factor

exógeno está fuertemente correlacionado con otros factores como la fragmentación, el cambio en el uso de la

tierra y la tala por lo cual sus efectos en el gremio de aves frugívoras particularmente aquellas especies de

grandes tamaños corporales puede ser mayores. La defaunacion de los bosques claramente puede afectar la

dispersión de semillas en distintos paisajes sean estos ampliamente modificados por la acción humana o

aquellos con baja influencia humana como bosques primarios con niveles bajos de intervención (Peres 2001).

En la discusión se expondrá como este factor interactúa con los otros para afectar la riqueza y abundancia de

aves frugívoras.

5.5 Tala selectiva: La tala es un factor exógeno que incide fuertemente en la biodiversidad a menudo como

un producto derivado de las actividades del uso de la tierra y actuando de forma sinérgica con otros factores

como la fragmentación (Gardner et al, 2009). La tala suele tener efectos predecibles sobre las poblaciones de

vertebrados frugívoros dado que implica perdida de hábitat (Brook et al, 2003), modificación de la matriz de

los alrededores (Stouffer et al, 2006) y cambios en la estructura del bosque, en el caso que la tala sea selectiva

, siendo removidos arboles grandes emergentes del dosel lo que conlleva a que varias especies de aves

frugívoras vean modificado su hábitat, en cuanto a una disminución de recursos como frutos, sitios de

anidamiento o perchas (Barlow et al, 2006). La tala se puede extender a través de grandes extensiones

causando movimientos predecibles de las aves frugívoras a través del paisaje y aumento el riesgo de

predación para ellas (Barlow et al, 2006).

Una reciente revisión global de los efectos de la tala selectiva encontró que en general los gremios de aves

mas afectados por este factor fueron las insectívoras y las frugívoras (Gray et al, 2007). Las frugívoras pueden

responder a este tipo de disturbios migrando a nuevas aéreas, colonizando zonas de vegetación secundaría o

alternativamente explotando recursos no disponibles con anterioridad como claros de bosque (Clearly y Boyle

2007). La composición de especies frugívoras puede cambiar como consecuencia de la tala, en donde las

especies generalistas de pequeños tamaños corporales pueden aumentar su abundancia, y en las especies de

aves frugívoras de mayor tamaño puede disminuir sus abundancias (Barlow et al, 2006). Los efectos de la

tala en las aves frugívoras también parecen estar correlacionados con cambios en la disponibilidad de arboles

fructificantes en el espacio, dado que muchos árboles talados selectivamente pueden llegar a tener tamaños

de cultivo grandes e intermedios y esto puede incidir en la abundancia local de aves frugívoras, debido a que

estas suelen visitar los arboles con tamaños de cultivos intermedios a grandes (Howe 1980). De este modo

Las consecuencias para la riqueza y abundancia de las aves frugívoras por la tala se pueden intensificar a

medida que aumente la tala, y este proceso esperado es evidente cuando efectos sinérgicos como aquellos

climáticos (el niño) disminuyen las poblaciones de arboles fructificantes (Curran et al, 1999), lo cual puede

incidir en las poblaciones de aves frugívoras. Al igual que la cacería y la fragmentación los efectos de la tala

en la dispersión de semillas pueden ser indirectos afectando a sus dispersores de semilla potenciales tales

como las aves y mamíferos, con lo cual se puede esperar una disminución en la remoción de semillas, la lluvia

de semillas, y una alteración de la sombra de semillas para aquellas especies de árboles con síndromes

ornitocoricos y mastozoocoricos. Si se reduce el número de dispersores de semillas la cantidad de semillas

removidas puede disminuir con las ya anteriormente mencionadas consecuencias de elevadas mortalidades de

semillas y plántulas debajo de la copa de los parentales. La tala así puede ser un factor exógeno de

importancia sobre las aves frugívoras y consecuentemente sobre las semillas de plantas dispersadas por ellas.

OBJETIVOS:

General: Realizar una revisión bibliográfica de los estudios de dispersión de semillas por aves neotropicales,

con el fin de evaluar el estado del arte en cuanto a la incidencia de los diferentes conductores de cambio en la

biodiversidad que afectan la dispersión de semillas por aves, así como de las principales tendencias

geográficas, taxonómicas y ecológicas que se presentan en la investigación en aves frugívoras en la región

Neotropical, con el fin de sintetizar información relevante mediante preguntas de investigación concretas que

evalúen el potencial para incorporar al servicio ecosistémico de dispersión de semillas dentro del ámbito

económico.

Específicos:

1) Evaluar a partir de la revisión bibliográfica los efectos de los diferentes conductores de cambio en la

biodiversidad sobre las aves frugívoras en la región Neotropical.

2) Realizar una síntesis cualitativa y cuantitativa del conocimiento que se tiene de la dispersión de semillas

por aves frugívoras en la región Neotropical

3) Detectar tendencias geográficas, taxonómicas y ecológicas dentro de los estudios de los ensamblajes de

aves frugívoras en la región Neotropical y evaluar tendencias a distintas escalas espaciales y temporales

4) Sintetizar la información de frugivoría y dispersión de semillas del Neotrópico para poder contestar

preguntas relevantes que permitan evaluar el potencial de la dispersión de semillas como un servicio

ecosistémico dentro de un contexto económico.

HIPOTESIS Y PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN:

A partir de la revisión de literatura se pretende contestar las siguientes preguntas:

1) ¿Una mayor diversidad funcional y de respuesta en el gremio de aves frugívoras está relacionada con una

mayor resiliencia ecosistémica y una mayor oferta del servicio de dispersión?

2) ¿Esta relacionada la magnitud en la función de dispersión de semillas con una mayor riqueza o

abundancia dentro del gremio de las aves frugívoras?

3) ¿Cuál es la incidencia de los factores exógenos o conductores de cambio en la biodiversidad en la riqueza

y abundancia de los gremios de aves frugívoras en la región Neotropical así como en el proceso de dispersión

de semillas que estas proveen?

4) ¿Existen interacciones (sinergias) entre estos distintos conductores de cambio en la biodiversidad y a qué

nivel estas sinergias afectan el mutualismo planta-ave frugívora en la región Neotropical?

MATERIALES Y METODOS:

.REVISION DE ESTUDIOS DE DISPERSION DE SEMILLAS EN LA REGION NEOTROPICAL:

1. Búsqueda de información: La búsqueda de información fue realizada a partir de dos métodos:

1) Un método estandarizado de búsqueda de bibliografía en bases de datos bibliográficas

2) Un método aleatorio de búsqueda de bibliografía a partir de la bibliografía de cada documento obtenido a

partir del metodo1

Para el primero método se utilizaron las bases bibliográficas como ISI ,SCOPUS, J-STOR,WILLEY

BLACKWELL, SCIENCE DIRECT, SPRINGER, SCIELO, REDA LYC y en algunos casos GOOGLE

ACADEMICO. La búsqueda fue dividida en dos componentes.

El primero se baso en búsqueda de literatura de estudios de dispersión de semillas por aves frugívoras en la

zona Neotropical , incluyendo estudios de historia natural, frugivoría, el papel de las aves en la lluvia y

sombra de semillas, estudios de sucesión ecológica y movimiento de propagulos dentro de paisajes alterados

por la acción humana, dieta de aves neotropicales, modos de dispersión, remoción de frutos, comparaciones

entre hábitats de ensamblajes de aves frugívoras, estudios de diversidad de aves a través de gradientes

ecológicos y abióticos, estudios de abundancias de aves frugívoras y plantas fructificantes, estudios que

compararan a las aves frugívoras con otros vertebrados , estudios de dispersión de semillas a grandes

distancias por aves y estudios generales de comunidades de aves que incluían no solo a las frugívoras sino a

los otros gremios de aves.

El segundo componente de búsqueda se baso en estudios que evaluaran de forma directa o indirecta el efecto

de los distintos conductores de cambio en la biodiversidad como fragmentación, especies invasoras, cambio

climático, tala, cacería sobre tanto las aves frugívoras , como sobre la dispersión de semillas. Se recopilo

información con respecto a estudios de cambio en el uso de la tierra, fragmentación del hábitat, efectos de las

invasoras sobre las comunidades nativas, efecto de la cacería en las aves frugívoras, así como estudios que

evaluaran las consecuencias de la tala en los ensamblajes de aves. Así este componente fue relacionado con

los factores de amenaza.

La búsqueda fue realizada a través de un periodo de 4 meses (mayo – agosto) en donde se etiqueto y se

categorizo toda la información en una base de datos con información de cada artículo, su titulo y temática. Se

utilizaron las funciones de rastreo de SCOPUS y ISI WEB para rastrear documentos posteriores que citaran

un artículo particular así como para rastrear los documentos que tal artículo había citado. Se utilizaron los

filtros de estas mismas bases biliograficas para restringir la búsqueda a temáticas particulares mediante el uso

de la opción Refine de ISI. El uso de filtros permitió detectar documentos particulares de cada temática. Por

último se decidió cruzar la información de ISI y SCOPUS para evaluar el sobrelapamiento de revistas,

autores y artículos para detectar artículos no indexados en una u otra de estas dos bases de datos. Este

procedimiento permitió complementar la búsqueda y resultados obtenidos con cada una de ellas y así tener

una mayor representatividad posible de cada temática particular.

Debido a que ISI WEB y SCOPUS tienen un acceso restringido temporalmente debido al tipo de suscripción

ISI( 2000-2011) y SCOPUS (1990-2011), se decidió utilizar las bases bibliográficas J-STOR y SPRINGER

para buscar toda la literatura no encontrada dentro de ISI y SCOPUS, así como PROQUEST y SCIELO. J-

STOR fue particularmente útil para encontrar información de frugivoría y dispersión de semillas de las

décadas de los 70s,80s y 90s para muchas revistas norteamericanas y SPRINGER fue igual de útil para buscar

literatura de las publicaciones europeas. SCIELO Latinoamérica fue utilizada para buscar literatura de revistas

sudamericanas. WILLEY BLACKWELL , SCIENCE DIRECT y SPRINGER fueron utilizadas para

conseguir los pdfs encontrados en ISI y SCOPUS principalmente. En general mi búsqueda fue concentrada en

ISI y SCOPUS debido a que ambas bases de datos tiene la mayor representatividad y calidad de las

publicaciones científicas a nivel mundial y se complemento con las otras bases de datos principalmente J-

STOR para tener una muestra significativa de la literatura de cada temática.

La búsqueda fue realizada con las siguientes combinaciones de palabras clave, utilizando múltiples conectores

boleanos: AND, IN, [ ], o ― ‖

seed dispersal*birds*neotropics

seed dispersal*birds*south america

seed dispersal*functional ecology*neotropics

seed dispersal* ecosystem services* neotropics

seed dispersal* ecological traits*neotropics

seed dispersal*functional ecology*south america

seed dispersal* ecosystem services* south america

seed dispersal* frugivores*neotropics

seed dispersal* frugivores* south america

fruit eating*birds* neotropics

fruit eating*birds* south america

fruit eating*vertebrates*neotropics

fruit eating*vertebrates*ecolgical traits

seed dispersal*birds*neotropics* habitat fragmentation

seed dispersal* birds*neotropics* invasive species

seed dispersal*birds*neotropics* exotic species o invasive species

seed dispersal* birds*neotropics*climate change

seed dispersal* birds* neotropics* change in land use

Por último la búsqueda aleatoria se baso principalmente en la revisión de literatura de cada artículo

conseguido para rastrear aquellos documentos no obtenidos con las bases de datos utilizando palabras clave,

autores o regiones geográficas. Esta búsqueda también fue realizada en la web utilizando GOOGLE

ACADEMICO. Por último la búsqueda se complemento consultando revistas nacionales (CALDASIA,

RUPICOLA, BOLETIN SAO, ORNITOLOGIA COLOMBIANA, REVISTA DE LA ACADEMIA DE

CIENCIAS EXACTAS Y NATURALES) así como consultando a varios investigadores vía Email que tienen

una amplia trayectoria en la disciplina de dispersión de semillas, ecología de aves o que han trabajado

extensamente con las aves frugívoras (Véase agradecimientos). Por último la información fue etiqueta y

organizada en una base de datos bibliográfica (véase la siguiente sección 5.categorización de la información).

2. Delimitación de las escalas temporales y espaciales de la revisión bibliográfica: Caso región

Neotropical:

La escala espacial explicita tanto para mi revisión de literatura así como para el meta análisis es la región

Neotropical, la cual es considerada una región biogeografíca general del planeta (Realm) (Lomolino et al,

2005). La región Neotropical se extiende desde el sur de México en los estados de Chiapas, Yucatán y

Veracruz a través de todo centro América y Sudamérica hasta el cabo de hornos en la republica de Argentina

(Hallfer 1992). La región Neotropical así cubre los territorios de los siguientes países de los cuales se recopilo

literatura de dispersión de semillas por aves frugívoras: México, Guatemala, El Salvador, Belice, Honduras,

Nicaragua, Costa Rica, Panamá, Colombia, Venezuela, Ecuador, Perú, Brasil, Bolivia, Chile, Argentina,

Paraguay, Uruguay, Guyana francesa, Surinam y Guyana Holandesa. Las investigaciones incluyeron tanto las

áreas continentales así como las insulares (Galápagos, Fernando do Noroa), sin embargo excluyendo las

Antillas mayores y menores (Cuba, Jamaica, Republica Dominicana, puerto Rico), las cuales generalmente se

incluyen en su propia región biogeografíca como Caribe, indias occidentales o simplemente Antillas

(Lomolino et al, 2005).

La escala temporal de la revisión de estudios fue de 1970s al 2011 (hasta la actualidad) es decir 4 décadas.

Esta escala temporal fue escogía debido a que no se encontraron estudios de frugivoría por aves en el

Neotrópico en la década de los 50s o antes y los estudios realizados en los 60s en frugivoría fueron

principalmente de historia natural (Véase Skutch 1966,167)

3. Selección de variables: conductores de cambio en la biodiversidad:

La selección de variables para mi estudio se baso principalmente en el consenso mundial sobre los factores

que ejercen presión sobre la biodiversidad. Las variables independientes o factores evaluados en la revisión

bibliográfica se consideran los principales conductores de cambio en la biodiversidad (Millenium ecosystem

assesmnet 2004;Brook et al, 2008). Estos factores exógenos se ha encontrado que ejercen una gran presión

sobre los ecosistemas, comunidades, poblaciones y en las especies de animales y plantas así como de todos

los otros organismos de la tierra (Brook et al, 2002; Thomas 2004; Brook et al, 2008). Los factores son:

Cambio en el uso de la tierra y Fragmentación, incluida perdida de hábitat Brook et al, 2002 ; Foley et al,

2005; Prugh et al, 2008), cambio climático (Thomas et al, 2004; Koh et al, 2004;Parmesan 2006; Parmesan

2007; Laurance et al, 2011), especies invasoras (Koh et al, 2004;Fridley et al, 2007; Walther et al, 2008),

Tala (Brook et al,2002 ; Gardner et al, 2009) , Cacería (Koh et al, 2004;Gardner et al, 2009) e incendios

(Thomas et al, 2004; Brook et al, 2008). Para el caso de las aves estos conductores ejercen una gran amenaza

para muchas poblaciones y especies a nivel mundial (Harris y Pimm et al, 2008; Sodhi et al, 2004; Birdlife

internacional 2011) y en particular en las aves de las zonas tropicales (Sodhi et al, 2004; Sodhi et al, 2008;

Gardner et al, 2009). Por lo cual estos conductores o variables fueron seleccionados para mi revisión

bibliográfica. Toda la evidencia evaluada a una escala mundial me permitió seleccionar estos factores para mi

revisión bibliográfica. Factores como contaminación , patógenos y trafico pueden causar fuertes impactos

sobre las poblaciones de aves (Sodhi et al, 2004), pero en esta revisión no serán incluidos debido a que se

concentrara mas en aspectos relacionados con la modificación del paisaje y las sinergias con amenazas

contemporáneas como cambio climático.

RESULTADOS:

(1).REVISION DE ESTUDIOS DE DISPERSION DE SEMILLAS POR AVES FRUGIVORAS EN LA

REGION NEOTROPICAL:

1.1 Tendencias generales en los estudios de dispersión de semillas y frugivoría:

A partir de la revisión de literatura se encontraron en total 176 estudios de dispersión de semillas por aves

frugívoras realizados en la región Neotropical (Figura 1). De los cuales la mayoría fueron relacionados con

efectos del cambio en el uso de la tierra, fragmentación y pérdida del hábitat, seguidos por estudios que

evaluaron frugivoría en tipos de hábitats, remoción de frutos y estudios del papel de las aves en la sucesión

ecológica (Figura 1). Los estudios relacionados con cambio climático y especies invasoras fueron pocos

(Figura 1). Otro patrón emergente es que la mayoría de los estudios en dispersión de semillas por aves

frugívoras fueron empíricos (Figura 2), con muy pocos trabajos experimentales, muchos de estos realizados

en fragmentación (proyecto dinámicas biológicas de fragmentos de bosque (Brasil), Barro Colorado (Panamá)

y la represa guri, valle de Caroni (Venezuela). Unos pocos estudios experimentales en reclutamiento de

plántulas (Augspurger et al, 1992; Harms et al, 2000; Uriarte et al 2010 y 2011) fueron conducidos. Otros

estudios experimentales evaluaron los efectos de la predación de semillas en la tasa de mortalidad de semillas

y plántulas (Francisco et al, 2008 ; Ferreira et al, 2011), los efectos de la islas de arboles en pastizales sobre

las frugívoras (Zahawi y Augspurger 2006) y la lluvia de semillas en plantaciones y su efecto en la

regeneración del bosque lluvioso (Zamora y Montagnini 2007). Existió solo un estudio experimental que

evaluara el efecto de la abundancia de frutos sobre la abundancia de aves frugívoras (Moegenburg y Levey

2003).

La mayoría de los estudios fueron de corta duración (Tabla 1) y pocos fueron conducidos a través de grandes

escalas temporales (> 10 años) (Tabla 1). Una gran proporción de estos estudios de larga duración fueron

conducidos en bosque húmedo tropical (Mapa 1 y figura véase tendencias ecológicas) y en la mayoría de los

casos muchos de estos estudios fueron enfocados en un pequeño sub grupo de los ensamblajes de aves

frugívoras y plantas presentes en cada lugar de estudio (Ejemplo Howe 1977; Howe 1980, Howe et al, 1985)

o fueron realizados en paisajes fragmentados de bosque húmedo tropical (Bierrergaard y Lovejoy 1989;

Stouffer et al, 2006 y 2011). Pocos estudios con relación al total evaluaron de forma simultánea los

ensamblajes de distintos grupos taxonómicos de vertebrados frugívoros, como por ejemplo aves y

murciélagos simultáneamente (Palmeirin et al, 1989; Estrada et al, 1993; Martinez Garza y Gonzales

Montagut 2002; Medellin y Gaona 2000; Naranjo et al, 2003; Arteaga et al, 2006; Zamora y Montagnini

2007 ; Cole et al, 2010), o aves y primates (Janson 1983; Howe 1980; Peres 2000;Peres 2001 ; Barlow et al,

2006). Se hace la salvedad que a nivel pantropical han existido varios estudios en África, Asia y Australia que

han comparado estos grupos taxonómicos de vertebrados frugívoros (Clarck et al, 2002 y Clarck et al, 2005 ;

Moran et al, 2004;Dennis y Scott 2006) por solo citar algunos.

tiempo duración numero de estudios

< 1 año 150

> 1 año 20

> 10 años 6

Tabla 1: Tiempo de duración de los estudios de aves frugívoras y dispersión de semillas en la región

Neotropical

0

5

10

15

20

25

Figura 1: Numero de estudios de dispersión de semillas por aves frugívoras en la región neotropical en

distintas categorías: estudios en el neotropio n= 176. EJE X= NUMERO DE ESTUDIOS

Convenciones: CAMCLI (Cambios climático); FRAG (Fragmentación); ESPI (Especies invasoras); TAL (Tala);

CAZ (Cacería); REM (Remoción de frutos); LLU(Lluvia de semillas); DIG(Diversidad en gradientes

ecológicos); ISA(Islas de arboles) ; MODI(Modos dispersión); TIH(gremios de frugívoras por tipo de

hábitat); SU( Sucesión ecológica); USH( Uso de hábitat por frugívoras); DIAF (Dieta de aves frugívoras)

Cuando un estudio evaluó mas de dos fac tores a la vez se incluyo y se sumo el estudio en ambas

categorías.

N de

estudios

1.2 Tendencias geográficas en los estudios de dispersión de semillas y frugivoría:

La mayoría de los estudios fueron realizados en Centroamérica (figura 3), en comparación con Sudamérica

aunque las diferencias no fueron muy marcadas.

0

20

40

60

80

100

120

140

160

Experimental Empirico Teorico

numero de estudios

0

20

40

60

80

100

120

Mesoamerica sudamerica

Figura 3: Numero de estudios realizados por sub continente de aves

frugívoras y dispersión de semillas por aves. Mesoamerica n=103, Sudamérica

n= 73 . Eje x= numero de estudios

Figura 2: Tipos de estudios de aves frugívoras y dispersión de

semillas en la región neo tropical comparado por números

totales. Experimental n= 17, Empirico n= 154, Teorico = 5 .

Cuando un estudio fue tanto empirico como experimental o en

una parte del estudio fueron utilizadas ambos enfoques se sumo

el estudio a ambas categorías. EJE X= Numero de estudios

N de estudios

En cuanto a países, la gran mayoría de los estudios fueron conducidos en Costa rica (desproporcionadamente),

Brasil y Panamá, seguidos por México respectivamente, en los demás países los estudios fueron muy pocos

(Figura 4).

Muchos estudios fueron conducidos a una escala espacial local, con una menor proporción de estudios

realizados a mayores escalas espaciales (regional o continental) (Figura 5 y mapa 1). Las regiones

zoogeografícas con el mayor numero de estudios fueron Mesoamérica, Bosque Atlántico y Amazonia

(particularmente la región central) (Figura 6, véase también mapa 1).

0

10

20

30

40

50

60

70

peru colombia Ecuador Brasil Panama Costa rica Mexico

70 % 32 %

28 % Local

regional

continental

Figura 4: Numero de estudios de dispersión de semillas por aves por país. Solo se incluyen los países con más de 4 estudios. Costa rica n= 58, Panama n= 29 , Brasil n= 39, Mexico n= 21 , Colombia n= 6, Peru n= 6,

Ecuador n= 5. Eje x= Numero de estudios

Figura 5: Proporción de estudios de dispersión de

semillas por aves neotropicales por escala espacial.

Valores en %

N de estudios

Existieron diferencias geográficas en cuanto al tipo de estudio realizado que evaluara la dispersión de semillas

por aves frugívoras o que evaluara los efectos de los conductores de cambio en la biodiversidad,

particularmente sobre las aves frugívoras y las plantas con frutos carnosos (Mapa 1). La mayoría de los

estudios en fragmentación, cacería y tala fueron realizados en Sudamérica (principalmente Brasil) (Mapa 1),

mientras que la mayoría de estudios relacionados con remoción de frutos, lluvia de semillas, gremios de

frugívoras por tipo de hábitat y sucesión ecológica fueron realizados en centro América (principalmente en

Costa rica, Panamá y México) (Mapa 1). Por el contrario estudios en diversidad en gradientes ecológicos y

uso de hábitat por el gremio de aves frugívoras fueron realizados en la misma proporción en ambos

continentes (Mapa 1).

Muchos de los estudios en dispersión de semillas debido a que fueron conducidos a menores escalas

espaciales (parcela o local), fueron conducidos en un solo país (Figura 7 y mapa 1), en contraste con estudios

que evaluaran procesos y patrones de dispersión ornitocorica de semillas en varios países a la vez (Figura 7).

Estudios en una única localidad fueron predominantes tanto en Sudamérica como en Centroamérica (Tabla 2

y mapa 1), esto se debe principalmente a que muchos de tales estudios fueron conducidos en estaciones de

campo ampliamente visitadas y con un staff permanente de investigadores como la selva (Costa rica), Barro

Colorado (Panamá), Las Tuxtlas (México) y el proyecto dinámicas biológicas de fragmentos de bosque 80 km

al norte de Manaus en las estaciones del IMPA (Brasil) (Mapa 1). Otros estudios que involucraron aves

frugívoras fueron realizados en las estaciones de campo Cosha Cashu parque Manu en Madre de Dios

(Amazonia suroccidental del Perú) y la estación biológica Tiputini , parque Tiputini , Amazonia del

Ecuador.

0 10 20 30 40 50 60 70

Numero de estudios por regiones zoogeografícas para aves

neotropicales (basado en Stotz et al, 1996). Solo se incluyen las

regiones con más de 5 estudios. Eje X= Numero de estudios

N de estudios

Mapa 1: Distribución geográfica de los Tipos de estudios en aves frugívoras y dispersión de semillas en

el Neotrópico.

Abreviaturas: =Fragmentación, = Tala, =Cacería, = Remoción de frutos, =Lluvia de semillas,

=gremios de frugívoras por tipo de hábitat, =Sucesión ecológica, =Diversidad en gradientes ecológicos, = Uso de

hábitat por el gremio de frugívoras. Solo se incluyen las categorías con más estudios. La longitud de las barras es proporcional al número

de estudios en cada localidad. Barras agrupadas indican la mima localidad o región. Costa rica n=58 , Panamá n= 29, México n=21,

Brasil n= 39, Colombia n=6, Perú n=6, Ecuador n= 5. Círculos negros son las estaciones biológicas: la selva (Costa rica), Barro

Colorado (Panamá), Las Tuxtlas (México), Proyecto dinámicas biológicas fragmentos (BDFFP) Manaus(Brasil), Coscha Cashu (Perú),

Tiputini (Ecuador). Las barras en el norte de Colombia indican en realidad estudios realizados en Panamá. Cuando el estudio abordo mas

de dos tematicas se computo a cada categoría de estudio.

N

localidad Numero de estudios

1 localidad 145

> 1 localidad 31

Tabla 2: Numero de estudios por localidad (estudios conducidos en la misma localidad a una escala local) o

conducidos en más de dos localidades

1.3 Tendencias taxonómicas en los estudios de dispersión de semillas y frugivoría: Durante este trabajo

se ha seguido los arreglos sistemáticos de órdenes, familias y géneros así como la taxonomía de especies del

listado de aves de Sudamérica de la American Ornithologist Union (http://www.aou.org/), particularmente :

A classification of the bird species of South America (Remsen et al, 2011) hasta el 28 de Octubre

(http://www.museum.lsu.edu/~Remsen/SACCBaseline.html). Dado a que han existido cambios en la

taxonomía a nivel de taxas de aves frugívoras descritos en publicaciones antiguas en distintas categorías

como especies , y ubicación dentro de géneros , familias, e incluso ordenes (por ejemplo Sapoaya aenigma :

Sapoayidae), los listados de especies pueden cambiar. Por lo cual se han recalculado los cálculos de

proporciones y listados generales más no de los propios estudios debido a que podrían alterar

significativamente los resultados particulares de cada estudio. Para contabilizar el número de estudios por

cada categoría taxonómica (orden, familia, género) se tomo el enfoque de la comunidad, porque muchos

estudios fueron de ensamblajes de aves y pocos de especies individuales. De modo que se contabilizo a una

especie y sus categorías supra especificas por cada estudio, de forma independiente, sin importar si otro taxa

de la misma familia o incluso genero habían sido estudiados en el mismo estudio. Por lo cual la sumatoria por

cada categoría deben ser tomadas como el número de estudios en los cuales se evaluó un ave de una categoría

0

20

40

60

80

100

120

140

160

180

un pais > 2 paises

numero de estudios

Figura 7: Numero de estudios en un país o mas

de aves frugívoras y dispersión de semillas

N de estudios

taxonómica particular, pero sin duplicar el registro de una especie cuando dos o más especies de la misma

familia o género fueron incluidas en el mismo estudio. Para el caso de los géneros si se tomo el registro de un

género de la misma familia dentro de un estudio de forma independiente así los numero sobrepasan a los

totales de cada familia.

Desde hace tiempo Sudamérica es considerado como el continente de las aves (Rahbek y Graves 2001),

debido a su extraordinaria diversidad, considerándose como el continente con la mayor avifauna del mundo

(Rahbek y Graves 2001;Hawkins et al, 2007), y en especial en algunos ordenes como las paseriformes

(Ricklefs 2002 y Ricklefs 2006), el cual es el orden más diverso de aves a nivel mundial ( Barker et al, 2004).

Los países con mayor diversidad de aves a nivel mundial se encuentran en la región Neotropical

particularmente en Sudamérica como Colombia (1 a nivel mundial) con 1819 especies confirmadas (Remsen

et al, 2011) o 1889 especies si se incluyen especies observadas, errantes e introducidas (Donegan et al, 2011),

Brasil con 1756 (3 a nivel mundial) especies confirmadas (Remsen et al, 2011) y 1832 especies totales

esperadas (CBRO 2011), Perú (considerado 2 a nivel mundial) con 1743 especies confirmadas (Remsen et al,

2011) o 1834 especies incluyendo errantes, introducidas y observaciones (Plenge 2011) y Ecuador con 1594

especies (Remsen et al, 2011) , estas naciones están entre los 10 primeros países en el listado mundial de

riqueza de especies de aves (Mittermeier 1997). Se tienen registros de 3308 especies de aves en Sudamérica

de las cuales 3077 son residentes reproductivas (Remsen et al, 2011). Hacer estimativos de la riqueza de

especies de aves frugívoras pueden ser ambiguo dado que muchas especies de aves sudamericanas pueden

explotar diferentes tipos de recursos en diferentes momentos del año y bajo diferentes circunstancias (véase

sección 4.1 frugivoría aviar).

A partir de los 176 estudios de dispersión de semillas por aves frugívoras en la región Neotropical se

encontró que el orden mas estudiado de aves fueron las paseriformes (Figura 8), seguido por los Galliformes y

Coraciformes (Momotidae) el cual incluye en la actualidad al orden piciformes y sus familias

Ramphastidae,captinonidae y Sennornithidae (Hackett et al, 2008). Los órdenes menos estudiados que

incluyen familias de aves frugívoras fueron Gruiformes y Caprimulgiformes (Figura 8). Estos resultados se

explican por el hecho de que las principales familias estudiadas (Pipridae, Cotingidae etc) fueron del orden

paseriformes, a demás estas familias presentan un mayor número de especies que coexisten en múltiples

localidades del Neotrópico, siendo más frecuente la frugivoría en estas.

Las familias de aves frugívoras mas estudias fueron: Pipridae (56 estudios), Cracidae (38 estudios),

Cotingidae (41 estudios), Thraupidae (45 estudios), Ramphastidae (37 estudios) y Trogonidae (35

estudios)(Figura 9). Las demás familias presentaron un menor número de estudios, esto se debe

principalmente a que en general estas familias presentan un menor número de especies (por ejemplo

Sennornithidae, Psophiidae 1 y 3 especies respectivamente), no tienden a ser frugívoras muy estrictas

(Ejemplo Barraqueros: Momotus: Momotidae ) (Remsen et al, 1993) ,y exigen un mayor esfuerzo de muestreo

debido a sus hábitos nocturnos y crepusculares como las aves nocturnas (Sekercioglu 2010) tales como los

guacharos (Steatornis caripensis: Steatornithidae).

0

20

40

60

80

100

120

Numero estudios

Figura 8: Ordenes de aves frugívoras más estudiadas en la región Neotropical. véase sección 4.1:

frugívoría aviar

N de estudios

A continuación solo se presentan los géneros con el mayor numero de estudios de frugivoría y dispersión de

semillas por familia (>10 estudios) y se excluyen los géneros con pocos estudios. Algunas familias

presentaron un gran esfuerzo de investigación balanceado en cuanto a géneros tanto de hábitos arbóreos

(Penelope y Ortalis) como terrestres (Crax) como es el caso de Cracidae (Tabla 3). Otras familias fueron mas

enfocadas en cuanto a los estudios de frugivoría y dispersión de semillas en un género por ejemplo

Ramphastos (tabla 4), Pipra y Manacus (Tabla 5), Trogon (Tabla 6), Momotus (Tabla 7), Cotinga y Procnias

(Tabla 10), Tityra (Tabla 11), Thraupis y Tangara (Tabla 14). Es importante considerar que los números de

estudios por género no coinciden con los numero totales para cada familia debido a que una especie de un

genero, pudo haber sido estudiada en el mismo estudio junto con otra especie de otro género de la misma

familia, de modo que los valores pueden superar a los totales de cada familia y no deben ser computados

como una sumatoria.

Cracidae Numero estudios

crax 11

penelope 10

ortalis 10

Tabla 3: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia Cracidae

Ramphastidae Numero estudios

0

10

20

30

40

50

60

Figura 9: Familias de aves frugívoras más estudiadas en la región

Neotropical. Solo se incluyen las familias con más de 20 estudios (véase

sección 4.1: frugívoría aviar

N de estudios

Ramphastos 26

Selenidera 13

pteroglossus 18

Aulacorhynchus 16

Tabla 4: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia

Ramphastidae

Pipridae Numero estudios

Pipra 45

Manacus 36

Masius 18

Corapipo 20

Chiroxiphia 17

Tabla 5: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia Pipridae

Trogonidae Numero estudios

Trogon 32

Pharomachrus 8

Tabla 6: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia Trogonidae

Momotidae Numero estudios

Momotus 16

Baryphthengus 5

Electron 6

Hylomanes 1

Tabla 7: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia Momotidae

Capitonidae Numero estudios

Capito 12

Eubucco 9

Tabla 8: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia Capitonidae

Semnornitidae Numero estudios

Semnornis 2

Tabla 9: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia

Semnornitidae

Cotingidae Numero estudios

Pipreola 17

Rupicola 18

Querula 16

Cotinga 20

Lipaugus 11

Procnias 19

Tabla 10: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia Cotingidae

Tytiridae Numero estudios

Tityra 19

Schiffornis 12

Tabla 11: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia Tytiridae

Steatornithidae Numero estudios

Steatornis 1

Tabla 12: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia

Steatornithidae

Psophiidae Numero estudios

Psophia 3

Tabla 13: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia Psophiidae

Thraupidae Numero estudios

Ramphocelus 15

Thraupis 25

Tangara 31

Tabla 14: Numero de estudios en dispersión de semillas y frugivoría de géneros de la familia

Thraupidae

Es de resaltar que en muchos de los géneros evaluados en los estudios de dispersión de semillas , solo fueron

estudiadas algunas especies dentro de aquellos géneros muy grandes como Tangara, Thraupis (Thraupidae) ,

Pipra (Pipridae) , Cotinga, Procnias (Cotingidae) y Ramphastus (Ramphastidae), con lo cual aunque las

especies hermanas tienden a tener nichos ecológicos similares que reflejan la retención de un nicho ecológico

ancestral ocupado por el ancestro en común de ambos taxas (Wiens 2004; Wiens & Graham 2005), no se

pueden realizar generalizaciones sobre la ecología de las otras especies del mismo género que no fueron

estudiadas , principalmente con respecto a sus cualidades (cualitativas y cuantitativas) en la dispersión de

semillas, dado que estas pueden varias ampliamente tanto temporal como espacialmente dentro de miembros

del mismo género e incluso dentro de una misma especie (Jordano y Schupp 2000) . Otro aspecto que

sobresale es que muchos géneros han sido poco abordados en estudios de dispersión de semillas y frugivoría

tales como los tucanes o terlaques de montaña , genero Andigena (Ramphastidae), varios géneros dentro de la

familia Pipridae como Tyranneutes, Ilicura , Machaeropterus, Lepidothrix, Antilophia y Heterocercus,

muchos géneros dentro de la familia Cotingidae como Carpornis, Doliornis, Phoenicircus , Snowornis,

Tijuca, Cephalopterus, Perissocephalus, Porphyrolaema , Carpodectes o conioptilon. En familias como

Capitonidae (Eubucco) y varios géneros de Momotidae , la información es muy escasa y estos géneros y sus

especies han sido abordados tangencialmente en varios trabajos (Wheelwright 1984,1985; Levey 1988; Howe

1993; Loiselle y Blake 1991; Barlow et al, 2006). Incluso la información es mucho más limitada para algunas

familias monotípicas como Steatornithidae y Psophiidae, en donde el numero de estudios en frugivoría y

dispersión de semillas para estos linajes de aves es muy limitado (Figura 4; Tablas 12 y 13).

1.4 Tendencias ecológicas y abióticas en los estudios de dispersión de semillas y frugivoría: Las Aves de

la región Neotropical tienden a utilizar preferencialmente niveles del bosque conocidos como estratos de

forrajeo. Los estratos se refieren a aquellas porciones horizontales dentro de un ecosistema boscoso que

poseen un grupo de características distintivas en cuanto a condiciones bióticas y abióticas, tales como

cobertura de la vegetación, tipos de formas de crecimiento de plantas que habitan en ellos, densidad del foliaje

, disponibilidad de luz, humedad relativa, temperatura o intensidad del viento. Los bosques poseen tres niveles

definidos (suelo del bosque, sotobosque y dosel) y estos pueden a su vez ser sub divididos en mas niveles

(ejemplo sotobosque inferior, dosel superior etc.). Las aves suelen utilizar preferencialmente algunos de estos

niveles para explotar diferentes recursos (alimento, refugio, agua, zonas de anidamiento y descanso), de modo

que en principio se pueden clasificar diferentes ensamblajes de aves de acuerdo al nivel en donde

preferencialmente forrajean a partir de los varios componentes del forrajeo: ataque, búsqueda, sitios de

forrajeo, alimento, y manipulación del alimento (Remsen y Robinson 1990). Aunque esto no implica que las

aves se encuentren exclusivamente en estos estratos de forrajeo y no forrajeen en otros estratos. Más realista

es ver que las aves pueden utilizar múltiples niveles o estratos para forrajear, pero que gastan un mayor

tiempo en sus múltiples actividades durante su ciclo de vida en uno de estos estratos. Existe poco consenso en

cuanto a estas clasificaciones ecológicas de las aves a partir de los niveles en que forrajean, sin embargo

duramente el presente trabajo se seguirá la clasificación de Stotz y colaboradores (1996), para las aves

neotropicales en cuanto a los estratos de forrajeo utilizados preferencialmente por estas.

En la presente revisión de literatura sobre aves frugívoras y dispersión de semillas por aves en el Neotrópico,

se encontró que la mayoría de las aves frugívoras estudiadas fueron aquellas que forrajean en el sotobosque y

el dosel del bosque (Figura 10), aunque las aves terrestres como los paujiles generó Crax y Mitu fueron

abordadas en estudios de comunidades de aves y frugivoría con una cierta regularidad (Figura 10, y tabla 3).

Esta mayor proporción para el sotobosque y el dosel está relacionada con el hecho de que un porción muy

considerable de las aves de los bosques húmedos tropicales, forrajean preferencialmente en el sotobosque y el

dosel (Terborgh et al, 1990) y al ser los ensamblajes de estos estratos más diversos, es de esperar que un

mayor número de especies de aves frugívoras de estos niveles de forrajeo hayan sido evaluadas en estudios

de dispersión de semillas y frugivoría. Otro aspecto relacionado con esto es que existe una mayor abundancia

de frutos en estos estratos en comparación a los frutos caídos en el suelo del bosque, lo cual se correlaciona

positivamente con una mayor abundancia de aves frugívoras en el sotobosque y el dosel (Levey 1988;

Loiselle 1988;Howe 1993). A demás los puntos calientes (Hostpots) de abundancia de frutos que se

encuentran en el sotobosque y el dosel están distribuidos de forma irregular ―parchada‖ dentro del bosque

(Wheelwright 1985; Levey 1988; Loiselle y Blake 1991) , lo cual hace que las aves frugívoras se tengan que

desplazar a través de su hábitat con una mayor frecuencia y a distancias considerables buscando los frutos que

están distribuidos impredeciblemente tanto espacial como temporalmente (Jordano 2000). Así las aves

frugívoras del sotobosque son desproporcionadamente capturadas en redes de niebla debido a su altos

niveles de actividad de búsqueda por frutos ( Remsen y Parker 1983;Bierregaard y Lovejoy 1989; Bierregaard

et al, 1990; Blake y Loiselle 2009) observación fundamentada en las altas tasas de captura de especies de

géneros que principalmente forrajean en el sotobosque como Manacus, Pipra, Chiroxiphia (Pipridae),

Trogon (Trogonidae), Momotus, Baryphthengus (Momotidae) en múltiples localidades de bosque húmedo

Neotropical (Levey 1988;Bierregaard y Lovejoy 1989;Terborgh et al 1990; Blake y Loiselle 2009;Thiollay

1994;Pearman 2002) Esta puede ser otra explicación a que estas aves sean sobre muestreadas en base a sus

tasas de captura en redes de niebla, en los estudios de frugivoría y dispersión de semillas, lo que puede

también explicar por la alta proporción de aves frugívoras del sotobosque en estudios de dispersión de

semillas. Para el caso de las aves frugívoras del dosel, sus tasas de captura son mucho menores que las del

sotobosque (Terborgh et al, 1990; Thiollay 1994) debido a las limitaciones de muestrear tales ensamblajes de

aves de forma adecuada. Por lo cual la más probable explicación a su elevada proporción en estudios de

dispersión de semillas y frugivoría se relacione principalmente en virtud de una mayor riqueza de especies y

abundancia de estas en el dosel (Loiselle 1988).

Una inmensa mayoría de los estudios de aves frugívoras y dispersión de semillas fueron conducidos en

localidades de tierras bajas, principalmente por debajo de los mil metros de altitud (Figura 11). Pocos fueron

los estudios en los orobiomas por encima de los 1000 metros de altitud, y muchos menos entre los 2000 y

3000 metros de altitud (Figura 11).Una explicación para este hallazgo en cuanto a la altitud en la cual fueron

realizados los estudios es que la riqueza de aves frugívoras tiende a disminuir con la altitud (Jordano 2000;

Herrera 2002; Kissling et al, 2007), un patrón constante en todas los demás gremios de aves, exceptuando

quizás las nectarívoras y así es probable que las avifaunas de mayores altitudes presenten un menor interés a

los investigadores debido a ser ensamblajes pequeños para evaluar procesos demográficos en las poblaciones

de plantas. Esto resulta paradójico, en razón que estudios que han evaluado patrones macro ecológicos de

zoocoria (dispersión por animales), han encontrado que con un incremento en la altitud, aumenta la frecuencia

e importancia de la ornitocoria (dispersión por aves) (Almeida et al, 2008).

En general se considera que las altitudes entre los 500 y 1000 metros presentan niveles muy elevados de

riqueza de aves particularmente en la pendiente amazónica de la cordillera de los Andes (Terborgh 1971;

Fjeldsa y Krabbe 1990; Nores 2000; Rahbek y Graves 2001). Sin embargo pocos estudios de frugivoría y

dispersión de semillas en el Neotrópico han sido conducidos en estos ensamblajes diversos de los flancos

montanos, en comparación con estudios en localidades de tierras bajas amazónicas, centroamericanas y del

bosque atlántico que recuentan por una gran proporción de estudios en frugivoría aviar y dispersión de

semillas (Figura 10, véase también mapa 1 y figura 6). Todas las estaciones de campo en el Neotrópico en

donde se han realizado una gran proporción de los estudios de frugivoría y dispersión de semillas por aves,

31 %

38 %

22 %

dosel

sotobosque

terrestres

Figura 10: Proporción de aves por categorías de forrajeo basadas en los estratos de forrajeo en estudios

de frugivoría y dispersión de semillas en el Neotrópico. Niveles de forrajeo (Dosel, sotobosque, terrestre),

clasificación de niveles de forrajeo basada en Stotz et al, 1996.

están a altitudes de menos de 1000 metros (Mapa 1), Estas tendencias hacia estudios por debajo de los 1000

metros también explican el sesgo hacia estudios a menores altitudes.

Una gran proporción de estudios de frugivoría y dispersión de semillas por aves en el Neotrópico fueron

conducidos, en los zonobiomas de bosque húmedo de tierras bajas Neotropical y los orobiomas de bosque

húmedo montano andino y alto andino (Figura 12). Existió un número importante de estudios en bosque seco,

particularmente los realizados en Centroamérica (Figura 12 y Mapa 1). Sin embargo para el otro tipo de

formaciones vegetales más abiertas (matorrales) o los bosques estacionales del hemisferio sur el número de

estudios fue particularmente bajo (Figura 12). La prevalencia de estudios en este tipo de ecosistemas se debe

principalmente a que los ensamblajes de aves en los bosques húmedos tienden a ser más diversos comparados

a los de zonas abiertas , de modo que para estudios puntuales sobre aspectos de la estructura de las

comunidades de aves, la forma de repartición de recursos alimenticios por varias especies de aves

coexistentes, y una mayor riqueza de plantas con frutos carnosos dan la posibilidad de abordar múltiples

aspectos del proceso ecológico de la dispersión de semillas. Varios estudios de frugivoría se han centrado en

remoción de frutos por diversas especies de aves frugívoras de distintos tamaños corporales, estrategias de

forrajeo, patrones de movimiento estacionales y altitudinales y tasa neta de remoción de semillas (Howe

1993; Janson 1983; Howe et al, 1985; Martin 1985; Levey 1988; Blake y Loiselle 1991; pizo 2004;

Blendinger et al, 2008; Correa et al, 2009), y todos estos estudios se han realizado en hábitats de bosque

húmedo Neotropical. Muchos de los estudios de los efectos de la fragmentación sobre las aves frugívoras y

las plantas con síndromes ornitocoricos también han sido conducidos mayoritariamente en bosque húmedo de

tierras bajas ( Bierregaard y Lovejoy 1989; Estrada et al, 1993; Peres 2001; Ferraz et al, 2003; Pizo 2004 ;

Barlow et al, 2006; Stouffer et al, 2006 y 2011 ; Fleury et al, 2006; Kramer et al, 2007; Uriarte et al, 2010 y

0

20

40

60

80

100

120

140

160

0-1000 1000-2000 2000-3000

Figura 11: Numero de estudios de frugivoría y dispersión de

semillas en aves del Neotrópico en diferentes intervalos de

altitud. En metros de altitud

N de estudios

2011) así como en bosques húmedos montanos sub andinos y andinos (Kattan et al, 1992; Restrepo et al,

1998 y 1999; Renjifo 1999). Los bosques alto andinos de Venezuela, Colombia, Ecuador, Perú y Bolivia

merecen un mayor esfuerzo de investigación así como los bosques de polylepis de Perú y Bolivia en cuanto a

sus comunidades de aves frugívoras y plantas con síndromes ornitocoricos asociados.

Estos resultados de la revisión también sugieren que se deben enfocar esfuerzos en los otros tipos de

zonobiomas y orobiomas como los sistemas de matorrales xerofíticos y sub xerofíticos de las tierras bajas

costeras de Perú y Ecuador, de los valles interandinos de Colombia, Ecuador, Venezuela y Perú, así como las

formaciones abiertas del chaco en Bolivia, Paraguay y el norte de Argentina. Algunos tipos de formaciones

boscosas abiertas como el cerrado en el escudo Brasileño han sido estudiadas con respecto a frugivoría por

aves y sus consecuencias para la dispersión de semillas de varias familias de plantas (Cazetta et al, 2002;

Guerra y Marini 2002; Francisco y Galetti 2001,2002a, 2002b; Melo et al,2003; Franca y Netto 2009). Un

estudio evaluó la estructura de la red de dispersión de semillas y la contribución relativa de cada dispersor

aviar a la remoción del cultivo de una comunidad florística mediterránea en Chile (Reid y Armesto 2011).Los

bosques de coníferas del hemisferio sur en Argentina y Chile han sido casi completamente olvidados y las

pocas contribuciones se han centrado principalmente en los efectos de la fragmentación sobre las aves

frugívoras y la tasa de reclutamiento de las plántulas (Vergara y Simonetti 2004; Valdivia y Simonetti 2007).

Estos tipos de ecosistemas requieren de atención urgente en investigación para evaluar sus ensamblajes de

aves frugívoras, las comunidades de plantas que dependen de ellas y las potenciales consecuencias para las

poblaciones y comunidades de plantas de la interrupción en la relación mutualista planta-animal.

0

20

40

60

80

100

120

140

bosque humedo bosque seco matorral bosques templados

Figura 12: Numero de estudios de frugivoría y dispersión de semillas por aves neotropicales por tipo de

zonobioma u orobioma en la región Neotropical. Bosque húmedo incluye el zonobioma de bosque húmedo

tropical de tierras bajas y los orobiomas de bosques húmedos montanos. Matorrales agrupan las varias

formaciones de vegetación sub y xerofítica y bosques templados incluyen los bosques de coníferas (como

araucarias) del hemisferio sur (Clasificación de Holdridge 1947)

N de estudios

Una gran concentración de estudios de frugivoría y dispersión de semillas se han realizado en zonas de la

región Neotropical que presentan niveles moderados a altos de precipitación anual, una medida de humedad

relativa del ambiente (Figura 13). Esto concuerda a que tales estudios se han concentrado en regiones de

bosque húmedo tropical donde la fitofisionomía es dominada por formas de crecimiento leñosas (arboles) que

dependen de una disponibilidad constante de agua a lo largo del año (Figura 12) y en zonas de tierras bajas

(Figura 11) donde los niveles de precipitación suelen ser moderados. Por otro lado no muchos estudios se

han realizado en zonas de alta precipitación, como los flancos de los sistemas montañosos como los andes o la

región del Choco- Darién en el norte de Sudamérica (> 3000 mm3 anuales) (Figura 13) a pesar de que en

estas regiones se presentan elevados niveles de riqueza y abundancia de especies de aves frugívoras y de

plantas con síndromes ornitocorícos (Rahbek y Graves 2001). Muy pocos estudios han sido conducidos en

zonas de bajos valores de precipitación (< 1000 mm3) en los cuales los tipos de vegetación dominantes son

formas de crecimiento como arbustos y matorrales, que mantienen una menor diversidad de aves frugívoras y

como se exponía anteriormente la dispersión por animales es de menor importancia. Tales tendencias en

cuanto a la distribución de los estudios con respecto a los gradientes de precipitación de la región Neotropical

, están fuertemente relacionados con las tendencias anteriormente discutidas como es el caso del tipo de

ecosistemas dominantes y su ubicación geográfica y altitudinal en la región Neotropical (Figuras 11 ,12 y

mapa 1).

0

10

20

30

40

50

60

70

1000 mm3 2000 mm3 3000 mm3 > 3000 mm3 < 1000 mm3

Figura 13: Numero de estudios de frugivoría y dispersión de semillas por aves neotropicales en zonas por

precipitación anual (mm3 anuales).

N de estudios

DISCUSION: La discusión se centrara en las preguntas planteadas que se pretenden contestar a partir de la

revisión bibliográfica de dispersión de semillas por aves en el Neotrópico. La discusión de las diferentes

tendencias detectadas en los estudios de dispersión de semillas del Neotrópico, fueron discutidas en la sección

de resultados.

¿Una mayor diversidad funcional y de respuesta en el gremio de aves frugívoras está relacionada con

una mayor resiliencia ecosistémica y una mayor oferta del servicio de dispersión de semillas?

La diversidad funcional se considera un atributo fundamental de la biodiversidad (Tilman et al, 1997;

Loreau et al, 2001;Hooper et al, 2005). Sin embargo existe una gran controversia en cuanto a cómo debe ser

medida, que rasgos deben utilizarse, como sumarizar la información de estos rasgos y cuales atributos de esta

diversidad funcional tienen un mayor poder predictivo sobre las tasas de los procesos ecológicos en los

ecosistemas (Mason et al, 2005 ;Petchey y Gaston 2006; Villeger et al, 2008; Mouillot et al 2011). Una

definición precisa de diversidad funcional tiene dificultades en la medida que algunas definiciones pueden

dejar de lado algunos aspectos importantes de la diversidad funcional o no dejar definidos los términos claves

de forma explícita para la derivación de índices cuantitativos (por ejemplo Tilman 2001; Diaz y Cabido

2001), así varios autores han considerado evaluar el denominado aspecto o atributo ―función‖ de la

biodiversidad a través de varios componentes (Por ejemplo Mason et al, 2005; Petchey y Gaston 2006;

Villeger et al, 2008; Mouquet et al, 2010). Estos componentes son riqueza funcional, equitatividad funcional

y divergencia funcional (Mason et al, 2005), los cuales pueden ser evaluados a partir de índices cuantitativos (

Shleuter y Massol 2010 ; Mouquet et al, 2010). La riqueza funcional se define como la cantidad del espacio

del nicho ecológico llenado o ocupado por las especies en la comunidad (Mason et al, 2005), mientras que la

equitatividad funcional se define como la equitatividad de la distribución de abundancia de las especies en el

espacio de nicho ocupado y la divergencia funcional como el grado al cual la distribución de abundancia en el

espacio del nicho ocupado maximiza la divergencia en los caracteres funcionales dentro de la comunidad

(Mason et al, 2005). Con lo cual durante este presente trabajo se evaluo el componente de riqueza funcional

principalmente y este se tomo particularmente como la diversidad de atributos funcionales en una comunidad

(Diaz y Cabildo 2001; Petchey y Gaston 2006), más que la definición de diversidad funcional como la

diversidad y distribución de abundancia de los rasgos funcionales dentro de la comunidad (Mason et al,

2005).

La diversidad de respuesta se define como la diversidad o variedad de respuestas frente a un disturbio

ambiental que presentan las especies que realizan funciones ecológicas similares (grupos funcionales)

(Elmqvist et al, 2003). Esta diversidad de respuesta puede estabilizar la función ecosistémica (Kremen 2005)

siendo critica para la resiliencia de un ecosistema (Elmqvist et al, 2003), definida resiliencia como la

capacidad de amortiguación y reorganización de un ecosistema después de un disturbio para volver a su

estado inicial (Holling 1973).

Con la revisión de literatura de frugivoría y dispersión de semillas por aves en la región Neotropical, abordar

esta pregunta tiene sus compromisos. Uno de estos es que a la fecha ningún estudio en frugivoría y dispersión

de semillas por aves en la región Neotropical ha evaluado de forma directa la diversidad funcional. Mucho

menos se ha centrado puntualmente en los componentes de la diversidad funcional (riqueza, equitatividad,

divergencia). Más que eso la inmensa mayoría de los estudios en frugivoría se han centrado en el aspecto

taxonómico (diversidad taxonómica), como una métrica de diversidad, junto con el grado de ser común o raro

(abundancia) de un taxa particular en su hábitat. Estas dos medidas, riqueza y abundancia han sido tomadas

como el enlace directo entre los organismos y su ambiente, más que considerar per se el aspecto funcional

como un enlace entre los organismos y los ecosistemas (Petchey y Gaston 2006). Sin embargo a pesar de que

no ha existido una cuantificación directa de la diversidad funcional, si existe una extensa información

ecológica de las aves como dispersoras de semillas en los ecosistemas neotropicales, como para abordar el

potencial ecológico-funcional de las aves frugívoras neotropicales. Central en todos los estudios de

frugivoría, esta la observación empírica de que las especies de plantas difieren en cuanto a la riqueza o el

número de especies de aves frugívoras que les prestan el servicio de dispersión de semillas, es decir el tamaño

de los ensamblajes de aves frugívoras asociadas a cada planta con frutos carnosos varia considerablemente (

Wheelwright 1985; Howe 1993). Esta observación sugiere que la riqueza funcional, o el número de grupos

funcionales de aves y sus atributos funcionales que se pueden encontrar en un hábitat puede variar dentro y

entre comunidades de plantas. Si este patrón es extendido en las comunidades de plantas neotropicales,

entonces la diversidad funcional presente en los gremios de aves frugívoras y su importancia variara en

diferentes ecosistemas y tendrá diferentes consecuencias en la oferta del servicio ecosistémico de dispersión

de semillas y en la resiliencia de los ecosistemas donde ellas habitan.

Se ha considerado que lo que un organismo realiza (su función), es el resultado del fenotipo del organismo,

de modo que medir diversidad funcional podría ser sinonimizado con medir diversidad fenotípica (Petchey y

Gaston 2006). Una observación que se ha generado de varios estudios empíricos en dispersión de semillas

por aves neotropicales, es el hecho de que existe una gran variedad de atributos fenotípicos (diversidad

fenotípica) dentro del gremio de aves frugívoras (Moermond et al, 1985; Levey 1987), así potencialmente

existe una gran variedad de atributos funcionales y por ende una probable alta diversidad funcional en las aves

frugívoras. Múltiples líneas de evidencia soportan esta observación para las aves de las zonas tropicales (

Howe et al, 1985 ; Levey 1987; Willson 1989; Schupp 1993),Muchas especies de aves frugívoras varían en

tamaño corporal, encontrándose incluso extremos como los muy pequeños manakins o saltarines (Pipridae) y

las grandes aves frugívoras como las pavas y paujiles (Cracidae). La variación en el tamaño y la forma del

pico es extendida en varias familias de aves frugívoras (Moermond et al, 1985), así como la amplitud de la

boca (Wheelwright 1985; Levey 1987), los tiempos de retención de las semillas en el tracto intestinal (Levey

y Martinez 2001), e incluso las estrategias de forrajeo (Remsen y Robinson 1990) y sus comportamientos

sociales (Payne 1984). Colectivamente todas esta diversidad en rasgos fenotípicos (morfológicos y comporta

mentales) en las aves frugívoras neotropicales, pueden traducirse en una diversidad de atributos funcionales y

así en diversidad funcional.

Para el caso de la diversidad de respuestas dentro del gremio de las aves frugívoras neotropicales las señales

de los estudios de dispersión de semillas y frugivoría, así como de los efectos de diferentes factores

(fragmentación, cacería etc.), son mucho más claras. La evidencia apunta a que el gremio de aves frugívoras

neotropicales agrupadamente responde de forma diferencial a disturbios de diferente naturaleza (Bierregaard

y Lovejoy 1989; Kattan et al, 1990; Renjifo 1999; Peres 2001; Stouffer et al, 2006). Las aves de grandes

tamaños corporales que, generalmente poseen mayores rangos de acción y espacio vital (Brown y Sullivan

2005), suelen ser más sensibles a la cacería (Peres 2001; Peres y Palacios 2007), mientras que las aves de

pequeños tamaños corporales suelen no ser afectadas por la cacería (Peres 2000). Las grandes aves frugívoras

también pueden ser afectadas de forma negativa por la fragmentación (Leck 1979; Kattan et al, 1992 ; Renjifo

1999; Pizo 2004), por el contrario las aves frugívoras pequeñas aunque afectadas negativamente ( Bierregaard

y Lovejoy 1989; Stouffer et al, 2006 y 2011) suelen ser mas resilientes a la fragmentación debido a sus

menores requerimientos de hábitat (Willis 1982;Terborgh et al, 1990) y al tener una mayor dispersión entre

parches de hábitats que lo que previamente se había considerado (Marini 2010). Incluso existen diferencias en

la respuesta a disturbios como la perdida de hábitat y fragmentación entre aves que forrajean en diferentes

estratos del bosque, en donde las pequeñas frugívoras del sotobosque suelen ser más sensibles a la

fragmentación (Bierregaard y Lovejoy 1989) que aquellas frugívoras que forrajean en el dosel (Karr 1982 y

Karr 1990; Pearman 2002).

Toda la anterior información de estudios de aves frugívoras en la región Neotropical, sugiere de forma

preliminar que este gremio aviar pueden tener una diversidad funcional importante y una diversidad de

respuesta considerable frente a factores exógenos, sin embargo para la pregunta de la revisión, de si una

mayor diversidad tanto funcional como de respuesta se relaciona con una mayor resiliencia ecosistémica y

una mayor provisión del servicio de dispersión de semillas, la información disponible no permite obtener una

respuesta satisfactoria para esta pregunta, principalmente por tres razones. Primero dado que los grupos de

animales ha sido abordados a partir principalmente del enfoque de agrupación ecológica, en torno a los

recursos ―gremio‖ (como grupos de especies que explotan recursos similares y de maneras similares (Vease

Fauth et al, 1996), existe una limitación de abordar a los grupos animales como grupos funcionales, enfoque

que ha sido ampliamente abordado en las plantas (como grupos funcionales y tipos funcionales) en contraste

con los animales (Blaum et al, 2011). Esta limitación se deriva del sobre énfasis en la explotación de recursos

(alimento principalmente), más que evaluar los rasgos de respuesta y efecto de cada taxa (Diaz y Cabildo

2001), es decir cómo responden los taxas en conjunto de forma similar a los factores ambientales (rasgos

Respuesta) y que consecuencias para el funcionamiento del ecosistema tienen sus funciones ecológicas o sus

formas análogas de utilizar o explotar los recursos (rasgos Efecto). Esto limita la posibilidad de abordar a las

aves como grupos funcionales con valores de rasgos funcionales estandarizados, medibles y que pueden ser

abordados bajo los distintos componentes de diversidad funcional (riqueza, equitatividad, divergencia) e

incluso estructura funcional (Mouillot et al, 2011). Segundo, aunque se tiene información ecológica amplia

sobre dispersión de semillas por aves, esta información no ha sido categorizada y sintetizada mediante la

construcción de grupos funcionales específicos para las aves frugívoras, por tal debido a que no se han

construido clasificaciones funcionales para las aves frugívoras del Neotrópico , y este enfoque es

relativamente reciente, muchas de las agrupaciones ecológicas de los trabajos de dispersión de semillas por

aves realizados en los 80s y 90s (principalmente el enfoque gremio), carecen de esta estructura, por lo cual no

es posible cuantificar la diversidad funcional dentro de las frugívoras neotropicales, sin antes construir

clasificaciones funcionales, para poder evaluar esta hipótesis. Algunos avances en esta perspectiva si se han

realizado con otros gremios de aves como las insectívoras que son predadoras de plagas en agro sistemas en

Centroamérica (Perfecto et al, 2004; Van bael et al, 2008; Philpott et al, 2009 ), y las recientes revisiones de

diversidad funcional en aves se basan exclusivamente en el enfoque de gremio (nectarívoras, insectívoras,

granívoras, frugívoras, omnívoras) (Por ejemplo Sekercioglu et al, 2004; Sekercioglu 2006; Tscharntke et al,

2008), resaltando esta tradición. Tercero, La resiliencia de un ecosistema, claramente no depende solamente

de unos de sus componentes (gremio aves frugívoras), por lo cual para poder evaluar la resiliencia se debe

considerar la función ecológica agregada, es decir la suma de todas las funciones ecológicas de los

organismos que proveen funciones, (Kremen 2005) es decir los otros grupos vertebrados dispersores de

semillas, sin embargo se considera una visión inicial aproximada valida cuantificar uno de sus componentes

como un grupo taxonómico (Kremen 2005; Luck et al, 2009). La limitación con la información de aves

frugívoras del Neotrópico radica en que solo se han evaluado algunas especies de aves de forma adecuada en

sus componentes fundamentales de la efectividad de la dispersión (cuantitativo y cualitativo) (Por ejemplo

Howe et al, 1985; Howe 1993; Bento y Oliveira 2003; Franca y Netto 2009), y solo en algunos casos la

contribución relativa de cada especies de ave del ensamblaje de frugívoras ha sido cuantificada efectivamente

(por ejemplo Correa et al, 2009) y así no existe manera de comparar la contribución que cada especie hace a

la función agregada(toda la dispersión de semillas en una escala espacial determinada), limitando la capacidad

de evaluar la resiliencia ecosistémica en cuanto a la dispersión y la oferta del servicio de dispersión de

semillas.

En conclusión, la respuesta a esta pregunta tan vital, para poder integrar al servicio ecosistémico de dispersión

de semillas dentro de un contexto económico, en los mercados financieros, necesita de mucha más

información cuantitativa para poder ser contestada de forma satisfactoria. También necesita de una

categorización de la extensa información ecológica de las aves frugívoras neotropicales en grupos

funcionales definidos no ambiguamente, y de contestar preguntas de investigaciones relevantes, las cuales

serán resaltadas en la sección de conclusiones y recomendaciones. Estas cuestiones serán críticas para poder

contestar esta pregunta de forma adecuada.

¿La magnitud en el proceso de dispersión de semillas está relacionada con una mayor riqueza o

abundancia dentro del gremio de las aves frugívoras?

Algunos estudios en la región Neotropical han encontrado una relación entre la abundancia de recursos

(frutos) y la abundancia de frugívoros (aves) (Levey 1988; Loiselle y Blake 1991; Moerburg y Levey 2003;

Netto 2006), sin embargo la información empírica o experimental para el Neotrópico sobre si la abundancia

de frugívoros conlleva a una mayor remoción de frutos y por ende a una mayor dispersión de semillas es

escasa (por ejemplo Howe et al, 1985; Blemdinger et al, 2008). Resultados de otros continentes (África) han

encontrado evidencia que la riqueza tiene una mayor incidencia sobre la dispersión de semillas que la

abundancia per se (Bleher y Gaese 2001), y se tienen resultados mixtos para las zonas templadas (Herrera

1998; Schupp y Jordano 2000). Lo anterior sugiere que la importancia relativa de la riqueza y la abundancia

de las aves frugívoras para la magnitud a la cual se da de la dispersión de semillas puede variar

geográficamente y que en algunos contextos ecológicos una puede ser más importante que la otra. Sin

embargo se requieren de pruebas empíricas y experimentales en la región Neotropical para evaluar esta

relación entre abundancia y riqueza de dispersores (o ambas) y la tasa de dispersión de semillas, es decir la

magnitud del proceso de dispersión de semillas.

Una de las principales dudas que emergen de esta información limitada es si la riqueza y la abundancia de

dispersores articuladamente (sinergisticamente) influencian la dispersión de semillas a diferentes escalas

espaciales (Jordano 2000;Levine y Murrell 2003). Howe et al 1985, encontró que la influencia de una especie

de tucán (Ramphastus sulphuratus), recontaba por casi el 70% de la remoción de frutos de un cultivo anual

para un individuo del árbol Virola surinamensis, así una sola especie pareciera ser suficiente para la

dispersión de semillas de esta especie, y un mayor número de especies de aves frugívoras que coexisten con

esta especie de tucán parecieran no ser tan determinantes para el fitness reproductivo de esta especie. En este

ejemplo se sugiere que la abundancia y la riqueza son independientes, y que quizás una población numerosa

de tucanes (una mayor abundancia), estaría correlacionada con una mayor tasa de dispersión de semillas, es

decir con una mayor provisión de este servicio ecosistémico. Este tipo de evidencia en principio sugiere que

la magnitud del proceso ecológico de dispersión de semillas es principalmente conducida por la abundancia

de las especies individuales más que la riqueza de especies frugívoras, al menos para la región Neotropical

particularmente costa rica (Howe et al, 1985), en contraste con otras regiones (Bleher y Gaese 2001). Sin

lugar a dudas tal observación debe ser tomada con precaución, debido a que extrapolar resultados de un solo

estudio o serie de estudios, de una especie de planta y su ensamblaje de dispersores asociados, no nos puede

conllevar a la generalización de que la abundancia es más importante que la riqueza en la región Neotropical.

Esta relación entre abundancia y dispersión de semillas también contrasta con la evidencia en otros servicios

ecosistémicos como la predación de plagas (principalmente artrópodos) por parte de las aves insectívoras en

agro ecosistemas en zonas tropicales, en donde la magnitud de la predación a artrópodos por aves, estuvo

correlacionada con la riqueza de especies más que con la abundancia de las especies individuales (Van Bael

et al, 2008).

Determinar la importancia relativa de la riqueza y la abundancia de las aves frugívoras para la magnitud del

servicio de dispersión de semillas, es crucial a la hora de abordar a la dispersión de semillas como un servicio

ecosistémico de regulación e incluso de provisión, dado que establecer las bases ecológicas-mecanísticas que

conducen a un aumento en la provisión del servicio ecosistémico y su estabilidad en el espacio y el tiempo, es

un aspecto fundamental a la hora de incorporar un servicio ecosistémico en el mercado financiero, en razón

que para el mundo de los economistas, el aumento en un proceso, en este caso un servicio ecosistémico que

podría ser tomado como un bien negociable monetariamente y sus estabilidad, (la estabilidad del bien

negociable), son aspectos claves para los potenciales compradores o negociadores del servicio ecosistémico

en el mercado económico (Farley y Costanza 2010).

¿Cuáles son los efectos de los factores exógenos o conductores de cambio en la biodiversidad en la

riqueza y abundancia de los gremios de aves frugívoras en la región Neotropical y consecuentemente en

la provisión del servicio de dispersión de semillas que estas proveen?

Los factores de cambio en la biodiversidad actúan sobre las poblaciones de aves frugívoras a múltiples escalas

espaciales y temporales. A una escala local factores como la perdida de hábitat per se y la fragmentación

asociada a esta perdida, pueden causar que las poblaciones de aves frugívoras disminuyan en tamaño

(reducción del tamaño poblacional), debido a que se reduce el área de hábitat disponible para las aves (Turner

1996; Bierregaard 1997). La abundancia de algunas aves frugívoras grandes es baja (Terborgh et al, 1990),

de modo que la fragmentación y perdida del hábitat pueden conllevar a que estas pequeñas poblaciones sean

más susceptibles a la extirpación local (Renjifo 1999; Peres 2001). Estudios conducidos en la región

Neotropical muestran que las grandes aves frugívoras son particularmente vulnerables a la modificación del

hábitat, disminuyendo su abundancia (Kattan 1992; Estrada et al, 1993; Renjifo 1999; Peres 2000; Uriarte et

al, 2010), pero otros estudios también muestran que las grandes aves frugívoras tienen una mayor habilidad

para cruzar la matriz no boscosa entre parches de hábitat nativo, debido a que forrajean preferencialmente en

el dosel, exceptuando las terrestres (Graham 2002; Lee y Peres 2009; Marini 2010) y muchas de estas,

principalmente los tucanes (Ramphastidae), suelen recorrer grandes distancias (Netto 2006;Hoolbrook 2011).

Adicional a esto esta que la riqueza de aves frugívoras tiende a disminuir en paisajes fragmentados,

principalmente a medida que disminuye el tamaño del fragmento y aumenta su grado de aislamiento (Leck

1979; Bierregaard y Lovejoy 1989;Karr 1990;Kattan et al, 1992; Renjifo 1999; Stouffer et al,

2006).Evidencia experimental sugiere que el área ejerce un mayor efecto que el aislamiento en las dinámicas

de extinción y colonización de los fragmentos y por ende en la riqueza y la abundancia de aves (Ferraz et al,

2007).

También se ha encontrado que las aves frugívoras pueden responder positivamente a lo largo del tiempo a los

efectos de la fragmentación y perdida de hábitat (Stouffer et al, 2006), e incluso un sub grupo dentro de las

frugívoras puede llegar a los niveles iniciales de abundancia y riqueza pre-aislamiento, a medida que la matriz

de vegetación alrededor de los fragmentos se desarrolla y se regenera con vegetación secundaria (Stouffer et

al, 2006; Stouffer et al, 2011). Se desconoce hasta qué grado un aumento en el área de hábitat de borde,

influencia algunos aspectos de la historia de vida de las aves neotropicales como, la predación de nidos y

adultos, las tasas de forrajeo y su rendimiento reproductivo (fitness), pero se conocen detalles con respecto al

uso del hábitat de borde (Restrepo et al, 1998 y 1999;) y sus habilidades de dispersión entre el borde y la

matriz adyacente (Da silva et al, 1996; Van Houtan et al, 2007; Moore et al, 2008;Stouffer et al, 2006 y

2011). Toda esta evidencia empírica y experimental sugiere que factores exógenos de cambio en la

biodiversidad como la pérdida y fragmentación del hábitat en general tiene efectos negativos en la riqueza y la

abundancia de los ensamblajes de aves frugívoras, siendo las frugívoras de mayores tamaños particularmente

susceptibles. También estos estudios sugieren que las respuestas de las aves frugívoras a estos factores

exógenos son variables y que el área es un aspecto crítico para la persistencia de sus poblaciones. Sin

embargo la información derivada de estos trabajos en conjunto sugiere que la recuperación de estos

ensamblajes de aves frugívoras es mediada principalmente por atributos del paisaje más que atributos del

parche del hábitat exclusivamente (sensu Falrig 2003). Tales elementos del paisaje como la matriz de hábitat

y los corredores de vegetación nativa entre fragmentos son vitales para la persistencia de las aves frugívoras

en paisajes fragmentados por la actividad humana.

La información de la influencia de otros factores exógenos de cambio en la biodiversidad sobre las frugívoras,

como tala y cacería sugieren tendencias similares, principalmente para las especies de grandes tamaños

corporales (Peres 2000; 2001; Wright 2000, Wright 2003; Barlow et al, 2006; Peres y Palacios 2007; Nuñez

Iturri y Howe 2007).Una alta presión de cacería es insostenible para varias grandes aves frugívoras terrestres

como las pavas y paujiles, disminuyendo sus abundancias (Peres 2001; Wright et al, 2007). Las poblaciones

de las grandes aves frugívoras están entre las primeras en desaparecer en bosques fuertemente explotados por

la cacería de subsistencia (Peres 2001; Wright et al, 2007). Las grandes aves frugívoras que forrajean en el

dosel tales como los tucanes, las grandes cotingas y varias especies de loros y guacamayas, no tienden a ser

consideradas como piezas de caza (Peres 2000), además presentan dificultades para su captura (Pearman

2002) de modo que no se encuentran amenazadas por la caza. En general todas las especies de aves frugívoras

del sotobosque no son amenazadas por la cacería, esto se debe particularmente a sus pequeños tamaños

corporales lo que hace que sean poco valoradas como piezas de caza. Por el contrario las poblaciones de

grandes aves frugívoras terrestres como los paujiles de los géneros Crax y Mitu, son fuertemente impactadas

por la cacería y han sido eliminadas de múltiples extensiones de bosque, incluso así estos estén en un estado

prístino (Peres 2001; Jerozolimski y Peres 2003; Wright et al, 2007).

La riqueza de especies de aves frugívoras suele no ser tan afectada por la cacería como lo es por la pérdida de

hábitat y la fragmentación, sin embargo el número de especies de aves frugívoras grandes puede disminuir en

áreas de fuerte presión de cacería (Wright 2003) y su recuperación puede ser lenta debido a las elevadas tasas

de explotación sostenidas a través de largos periodos de tiempo (Jerozolimski y Peres 2003). Estos estudios

sugieren que los efectos de la cacería son negativos para las poblaciones de aves frugívoras, impactando sus

abundancias y la riqueza de los ensamblajes de algunas localidades. Pero que estos efectos están restringidos

a las grandes aves frugívoras, las cuales son piezas de caza valiosas, y poseen bajas densidades

poblacionales. Las otras aves frugívoras parecen no estar bajo amenaza por la cacería.

La tala tiene efectos moderados a negativos en las aves frugívoras (Gray et al, 2007). Sus efectos en las

poblaciones de aves frugívoras del sotobosque suelen ser negativos dado que la estructura del sotobosque

suele ser modificada ampliamente (Barlow et al, 2006) y así las zonas utilizadas por las frugívoras son

alteradas, afectándose también la disponibilidad de frutos (Levey 1988a) y de zonas de percha en donde estas

realizan despliegues reproductivos (Payne 1984). La abundancia de aves frugívoras puede disminuir como

resultado de la tala selectiva (Gray et al, 2007), aunque se desconoce hasta qué grado esta disminución es

generalizada entre las frugívoras sudamericanas. La abundancia de grandes aves puede decaer con la tala

selectiva debido a que la tala, elimina arboles grandes que sirven como zonas de anidamiento, alimentación y

puntos de interacciones sociales (Clearly et al, 2007). La tala también puede causar cambios dramáticos en la

composición y riqueza de especies de aves frugívoras ( Barlow et al, 2004;Clearly et al, 2007), al alterar la

estructura espacial del hábitat, lo cual va favorecer a ciertas especies generalistas que forrajean en zonas más

abiertas (Levey 1988) , pero va a perjudicar a aquellas especies especialistas de interior de bosque que

forrajean preferencialmente dentro de una estructura compleja del hábitat y con una mayor densidad foliar en

el dosel inferior y el sotobosque superior (Bierregaard 1991;Pearman 2002; Blake y Loiselle 2009).

Existe evidencia que en los claros por caída de árboles (treefalls) la abundancia y el número de especies de

aves frugívoras especialistas es mayor, lo cual se correlaciona con una mayor abundancia de frutos (Levey

1988), pero también existe evidencia que una gran proporción de aves frugívoras se encuentran en el dosel

(Loiselle 1988), por lo cual determinar si la riqueza o la abundancia de algunas especies de frugívoras del

dosel y de estos claros es influenciada por la tala, permitiría establecer hasta que nivel los disturbios

moderados como la tala selectiva afectan los ensamblajes de frugívoras.

La información para los efectos del cambio climático y las especies invasoras sobre la riqueza y abundancia

de aves frugívoras es muy escasa para la región Neotropical. Mucha de la información de los efectos del

cambio climático en las aves proviene de estudios conducidos a grandes escalas espaciales (Sekercioglu et al,

2008; La Sorte y Jetz 2011 ). Una considerable proporción de estos estudios se ha centrado en evaluar los

futuros escenarios de cambio climático a partir del modelamiento de nichos ecológicos y de rangos de

distribución geográfica, tanto altitudinal como latitudinal (Parmesan et al, 2007; Sekercioglu et al, 2008 ),

Para establecer los constreñimientos climáticos y ecológicos que enfrentaran las poblaciones de aves. Existe

consenso que uno de los efectos que probablemente tenga una mayor incidencia sobre las aves y en particular

para las frugívoras, es el ―mitchmatch‖ o desfase fenológico, en donde retrasos en los tiempos de

reproducción y migración traerán consecuencias demográficas en las poblaciones , en especial para las

especies migratorias y de las zonas templadas (Crick 2004; Gienapp et al, 2007). Sin embargo el desfase

fenológico en las fases vitales del ciclo de vida de las aves tropicales es todavía un misterio (Sekercioglu et al,

2008). Potencialmente si las aves frugívoras tienden a cambiar sus actividades anuales y supra anuales, esto

puede traer consecuencias para las plantas mutualistas que dependen de ellas para la dispersión. Por otro lado,

si las comunidades de plantas y las formación vegetales cambian en rango, muchas aves frugívoras

especialistas de bosque, serán perjudicadas si existen contracciones de rango altitudinales y latitudinales.

Algunas especies de aves frugívoras suelen distribuirse preferencialmente a través de los flancos de los

sistemas montañosos como los Andes, la cordillera de Talamanca en Costa rica y la cordillera de costa en la

costa atlántica de Brasil, algunas de estas también se distribuyen en tierras bajas, pero otras suelen restringirse

a bandas altitudinales muy estrechas por ejemplo especies de géneros como pipreola, Cephalopterus,

Lipaugus, Snowornis, Tijuca (Cotingidae), pauxi, Aburria (Cracidae), Andigena (Ramphastidae), Sennornis

(Sennornithidae) y algunas especies de familias principalmente omnívoras o insectívoras pero que contienen

especies frugívoras como Tyrannidae, Turdidae y vireonidae. Especies de estos géneros con rangos de

distribución altitudinal restringidos pueden ser susceptibles a aumentos en la temperatura global superficial,

debido a que al aumentar esta se extenderán las formaciones vegetales de tierras bajas y con ellas sus

ensamblajes de aves frugívoras lo cual puede aumentar la competencia (véase sección 5.3 cambio climático).

La información disponible no permite realizar generalizaciones sobre los efectos del cambio climático a

menores escalas espaciales para las aves frugívoras sudamericanas. Por tanto se requiere de una mayor

investigación a escalas espaciales relevantes (Locales) para los procesos ecológicos como la dispersión de

semillas y aspectos de historia de vida de las aves frugívoras.

La información para los efectos de las especies invasoras sobre las comunidades locales de aves frugívoras en

el Neotrópico, es muy limitada. A partir de esta revisión se encontró que a la fecha ningún estudio en la

región Neotropical se ha centrado en evaluar los efectos de las especies invasoras sobre las avifaunas, sean las

especies aquellas foráneas mamíferos, aves u otros organismos. Se desconoce el impacto de las especies de

aves o mamíferos introducidas en los ensamblajes de aves locales en las regiones del Neotrópico, a excepción

de algunos sistemas insulares bien estudiados como las Galápagos y las Antillas mayores y menores en el

Caribe. Pero, en Centroamérica y Sudamérica continental se requiere de mucha información sobre los

posibles efectos de estas invasoras en las comunidades locales. Solo un estudio Avila et al, 2010 ha evaluado

de forma directa a las aves frugívoras y a las plantas con síndromes ornitocoricos, encontrando que el

ensamblajes de aves frugívoras locales y particularmente una especie Turdus amaurochalinus (Turdidae),

puede facilitar la invasión de una especie de planta Schinus terebinthifolius (Anacardiaceae), debido a que

esta especie de ave puede ser una dispersora efectiva tanto cuantitativa como cualitativamente de las semillas

de esta planta. Información sobre este factor de cambio en la biodiversidad (especies invasoras) y su efecto en

las aves y las plantas es urgente para la región Neotropical, dado que la expansión de especies invasoras se

considera que ha aumentado considerablemente en las últimos décadas a nivel mundial y Sudamérica no ha

sido la excepción (Walther et al, 2008).

En conclusión existe una gran evidencia de la influencia negativa de los factores exógenos de cambio en la

biodiversidad sobre las aves frugívoras de la región Neotropical. Esta información es muy importante, a la

hora de valorar un servicio ecosistémico como la dispersión de semillas, dado que nos muestra como estos

factores pueden afectar el suministro de un servicio ecosistémico como la dispersión de semillas al afectar a

sus proveedores (las aves frugívoras), de modo que la demanda de este servicio puede disminuir si sus

proveedores, en este caso las aves disminuyen tanto en riqueza como en abundancia. El suministro del

servicio de dispersión de semillas puede disminuir a una escala local (parches de hábitat), si disminuyen las

aves proveedoras del servicio ecosistémico dentro de estos parches de hábitat. Si las aves están ausentes o en

números reducidos, sus poblaciones que pueden ser tomadas como unidades proveedoras del servicio (Luck et

al, 2003), a una escala local no serán suficientes para mantener el servicio, lo cual conllevara a que la

magnitud y la frecuencia del servicio de dispersión de semillas a estas escalas disminuya.

Po otro lado una menor abundancia y riqueza de aves frugívoras pueden limitar el rango de acción del

servicio ecosistémico de dispersión de semillas a mayores escalas espaciales. Si las aves frugívoras

disminuyen y existen pocas especies que provean el servicio, la dispersión de semillas a una escala regional

disminuirá y consecuentemente las plantas tendrán limitaciones en su crecimiento poblacional y en su

expansión geográfica dentro de una región lo cual puede alterar la riqueza y composición de plantas a una

escala regional (por ejemplo Da silva y Tabarelli 2000), es decir el servicio se verá comprometido también a

una escala regional. Por lo anterior los efectos de estos factores o conductores a diferentes escalas (local y

regional) impactaran a la dispersión de semillas, al impactar a sus mutualistas y al hacerlo, comprometerán la

provisión y estabilidad del servicio ecosistémico de dispersión de semillas. Tener esta información permitirá

centralizar los esfuerzos en la conservación de las aves frugívoras y las plantas así como de sus hábitats y al

realizar esto, permitirá que el servicio ecosistémico pueda ser conservado e integrado adecuadamente a los

mercados financieros, si se conocen los factores que inciden en la provisión de este y cómo podemos

controlarlos de forma adecuada.

¿Qué tipo interacciones (sinergias) entre los distintos conductores de cambio en la biodiversidad

ocurren y a qué nivel estas sinergias afectan el mutualismo planta-ave frugívora en la región

Neotropical?

Las sinergias entre los factores de cambio en la biodiversidad han sido ampliamente documentadas (Opdam y

Watcher 2004;Walther et al, 2008; Brook et al, 2008; Laurance et al, 2011), y se ha hipotetizado que sus

efectos combinados pueden conllevar a rápidos eventos de extinción y desaparición de poblaciones a escalas

locales (Brook et al, 2008). Las sinergias entre conductores de cambio en la biodiversidad se pueden extender

a través de múltiples escalas espaciales y temporales y tener profundas consecuencias en el funcionamiento de

los ecosistemas (Brook et al, 2008), impactando a los grupos funcionales presentes dentro de las comunidades

locales (Walther et al, 2008). Para el caso de las aves frugívoras en el Neotrópico estas sinergias entre

factores pueden tener efectos significativos en su abundancia y riqueza, y varios ejemplos documentan fuertes

efectos aditivos sobre las aves. La sinergia entre fragmentación y cacería, puede ocasionar que las grandes

aves frugívoras necesiten grandes aéreas de explotación para que esta actividad sea sostenible (Peres 2001).

Al aumentar el grado de fragmentación del paisaje y a medida que los fragmentos llegan a ser más pequeños,

estas aves frugívoras están en una mayor medida expuestas a reducciones en su abundancia, debido a que

aparte de que pierden hábitat, son más accesibles para los cazadores (Peres 2001). Otra sinergia documentada

es entre fuego, cacería y fragmentación (Barlow et al, 2006). Una tala selectiva combinada con un fuerte

reducción del hábitat puede causar que las aves frugívoras del sotobosque sufran pérdidas generalizadas en

sus tamaños poblacionales debido a que el fuego afecta diferencialmente el sotobosque y la reducción del

hábitat implica reducción en sus poblaciones y aislamiento entre remanentes, lo que dificulta la dispersión

entre fragmentos (Barlow et al, 2006). Para el caso del cambio climático, se ha planteado que sus efectos

puede amplificar los efectos de otros factores como la fragmentación (Opdam y Watcher 2004), las expansión

de patógenos y enfermedades (Walther et al, 2008) y la invasión por especies exóticas (Walther et al, 2008;

Brook et al, 2008). Para el caso de la región Neotropical la información con respecto a la sinergia entre

cambio climático y estos factores y su efecto en las aves frugívoras no ha sido abordada. Pero se puede

esperar que las plantas mutualistas y las aves sean afectadas de forma considerable. Si aumenta la

temperatura, es probable que aumente el influjo de invasores, los cuales podrían competir y excluir

competitivamente a las especies de la comunidad local tanto plantas como aves. Si aumenta la perdida de

hábitat y la fragmentación, un aumento en el hábitat de borde puede conllevar a condiciones más favorables

para el establecimiento de estas especies invasoras a costa de las especies nativas (Opdam y Watcher 2004 ).

Una aumento en la temperatura podría afectar a las aves frugívoras también al causar que se expandan

patógenos y enfermedades que pueden encontrar condiciones climáticas favorables para su persistencia, lo

cual potencialmente puede desembocarse en un aumento en la frecuencia y magnitud de brotes de estos

patógenos (Brook et al, 2008). La interacción planta-ave frugívoras también puede peligrar si al aumentar la

temperatura y aumentar la modificación del paisaje, puede permitir que la fenología de ambas partes sea a

destiempo no solo temporal sino espacial, al estar las poblaciones de los vectores de dispersión como las aves

frugívoras aisladas de las poblaciones de plantas. Se necesita de mayor investigación en cuanto a las sinergias

entre cambio climático, especies invasoras y fragmentación y sus efectos en las aves frugívoras de la región

Neotropical. La evidencia disponible, sugiere que las sinergias entre cacería y fragmentación son

particularmente preocupantes (Peres 2001), así como la sinergia entre tala y cacería (Barlow et al, 2006).

Ambas sinergias aceleran e intensifican la presión sobre las poblaciones de aves causando disminuciones en

sus números (abundancia) y excluyendo algunas especies (disminuyendo la riqueza) dentro de los fragmentos

de hábitat remanente y zonas fuertemente explotadas por cacería. La información con respecto a las

interacciones sinergisticas entre los conductores de cambio en la biodiversidad y su efecto en las aves el

Neotrópico es relativamente balanceada, pero se necesita de un mayor conocimiento con respecto a los otros

factores.

CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES:

Síntesis: A partir de esta revisión extensa de literatura de frugivoría y dispersión de semillas por aves

en la región Neotropical se pueden establecer una serie de aspectos esenciales y a la vez sugerencias

para futuras investigaciones:

1) La mayoría de la investigación en aves frugívoras y dispersión de semillas en el Neotrópico ha sido

enfocada hacia una serie de temáticas particulares (remoción de frutos, lluvia de semillas, efectos de la

fragmentación del hábitat), y enfocada dentro de áreas geográficas puntuales (Centroamérica, la Amazonia y

el bosque Atlántico en Brasil principalmente),lo cual demuestra que aunque ha existido un gran esfuerzo de

investigación, existen grandes vacios de conocimiento tanto en un ámbito geográfico (varias regiones no han

sido abordadas), como temático (muchas temas de investigación no han sido abordados).Lo cual limita las

conclusiones sobre dispersión de semillas y frugivoría por aves a unos contextos geográficos y temáticos

particulares.

Recomendación: Se sugiere abordar temáticas como cambio climático, especies invasoras, redes mutualistas

de dispersores de semillas y realizar estudios comparativos de remoción entre diferentes ensamblajes de aves

en una misma localidad y diferentes localidades. Incluir explícitamente dentro de los estudios de dispersión

las proyecciones demográficas de las poblaciones y comunidades de plantas para evaluar los beneficios de la

dispersión en diferentes contextos como micro hábitats particulares (Vease Howe y Miriti 2004). Realizar

estudios en áreas poco exploradas como el choco Biogeográfico, el escudo guyanés, la región del chaco en

Bolivia, Paraguay y Argentina, los bosques costeros de Perú y Ecuador, y la región del Orinoco en Venezuela

y Colombia

2) Los enfoques de investigación en dispersión de semillas y frugivoría por aves del Neotrópico han sido

principalmente del corte empírico, realizados a pequeñas escalas espaciales (locales), de corta duración (< 1

año en promedio) y en un país preferencialmente. Estas tendencias sugieren que las conclusiones de aquellos

estudios pueden ser afectadas por los artefactos o factores de sesgo ambientales que pueden incidir en los

resultados, a demás estas investigaciones por lo general no permiten detectar patrones ecológicos a largo

plazo debido a su corta duración y sus conclusiones son limitadas a escalas espaciales muy pequeñas como

para generalizar tendencias macroecologicas en los sistema de dispersión de semillas planta-ave a grandes

escalas espaciales.

Recomendación: Realizar estudios experimentales en diferentes localidades que manipulen variables

independientes como tamaño de cultivo, abundancia de frugívoros, abundancia de predadores de semillas,

numero de especies de frugívoros y evaluar de forma independiente el efecto de la perdida de hábitat per se y

la fragmentación del hábitat (Véase Fahrig 2003; Ewers 2006; Fischer y Lindenmayer2007; Smith et al,

2011). Este aspecto es crítico dado que junto con la carencia de estandarización y experimentación y la

ausencia de un diseño experimental no balanceado, fueron las razones del porque no se pudo conducir un

meta análisis con los estudios de fragmentación. Incluir también en el análisis los efectos del paisaje

(composición y configuración del paisaje) aumentar la escala temporal de los estudios (mayor tiempo) para

registrar dinámicas poblacionales de aves frugívoras y sus plantas recurso que no pueden ser detectadas en

estudios a corto plazo, así como explícitamente incorporar el componente funcional de forma cuantitativa en

el diseño experimental de cada investigación.

3) Los estudios de dispersión de semillas y frugivoría fueron fuertemente enfocados hacia grupos

taxonómicos particulares como las familias de aves del orden paseriformes y solo a unos cuantos géneros

dentro de estas familias. A demás muchas de las especies evaluadas fueron principalmente del sotobosque,

sugiriendo que se necesita más información de aves frugívoras de otros niveles del bosque como el dosel o el

suelo del bosque y de otros grupos taxonómicos. Sumado a esto existió también un sesgo hacia la

investigación en bosque húmedo tropical de tierras bajas, con precipitación anuales elevadas, lo cual puede

explicarse por la mayor diversidad de los ensamblajes de aves frugívoras de los bosques húmedos de tierras

bajas, como la Amazonia por ejemplo.

Recomendación: Incluir en los estudios las aves del dosel del bosque y las aves terrestres utilizando técnicas

para muestrear tales comunidades como por ejemplo plataformas para observaciones en el dosel. Registrar

variables abióticas (tpograficas y estructurales) de cada hábitat y realizar estudios de historia natural de las

aves frugívoras. Tomar datos cuantitativos de frugivoría. Se sugiere que se deben priorizar investigaciones en

dispersión de semillas en otros tipos de ecosistemas como los de zonas abiertas (matorrales, Catinga, Chaco)

y bosques del hemisferio sur así como de bosques y ecosistemas montanos (andino, altoandino polylepis) para

tener un panorama más completo, equilibrado y preciso del proceso de dispersión de semillas por aves en el

Neotrópico.

4) Existe un alto potencial dentro de las aves frugívoras Neotropicales en cuanto a su 1) diversidad de

atributos funcionales (diversidad funcional) y 2) diversidad de respuesta a los disturbios, como factores que

estabilizan la función y por ende la provisión del servicio ecosistémico de dispersión de semillas. Sin embargo

la renuencia a abordar enfoques teóricos y metodológicos principalmente en la construcción de grupos

funcionales limita la posibilidad de evaluar a profundidad la diversidad funcional de las aves y así su

importancia en términos cuantitativos en la provisión del servicio de dispersión de semillas. Por otro lado no

se tiene precisión de cuáles son las causas mecanisticas (riqueza vs abundancia) que conducen a una alta

provisión y estabilidad de la dispersión de semillas lo cual limita poder asegurar la estabilidad del servicio

ecosistémico, si no sabemos cuáles factores son esenciales para que este siga proveyéndose en el espacio y el

tiempo

Recomendación: Incorporar clasificaciones funcionales de las aves en los estudios de dispersión de semillas,

basadas en rasgos efecto y respuesta. Construir esas clasificaciones funcionales a partir de rasgos funcionales

fácilmente medibles, preferencialmente cuantitativos, no continuos y que presenten gran variación dentro y

entre poblaciones. Establecer de forma concisa las preguntas de investigación a evaluarse lo cual determinará

cuales son los atributos a evaluar y de qué manera se deben evaluar (Vease Petchey y Gaston 2006). Utilizar

atributos como tamaño corporal, número de frutos removidos, respuesta al disturbio, nivel de forrajeo, grado

de frugivoría o tiempos de retención intestinales. Evaluar experimentalmente la influencia relativa de la

densidad y la abundancia en la tasa de dispersión de semillas a una escala local, si se puede en varias especies

de plantas para tener una visión más completa de la comunidad y de las meta comunidades de plantas locales.

5) Múltiples líneas de evidencia sugieren que los factores exógenos o conductores antropogénicos de cambio

en la biodiversidad y las sinergias entre estos, están afectando la riqueza y abundancia de las aves frugívoras

en la región Neotropical, así afectando a la provisión del servicio de dispersión de semillas, al afectar a sus

proveedores. Sin embargo existe incertidumbre con respecto al efecto del cambio climático y las especies

invasoras sobre las aves frugívoras y por ende sobre la provisión del servicio de dispersión. En conjunto este

cuerpo de investigaciones empíricas y experimentales en el Neotrópico sugieren que la provisión del servicio

ecosistémico de dispersión de semillas puede ser alterada a diferentes escalas espaciales y temporales y que el

suministro del servicio dependerá a un nivel importante de la estabilidad del gremio de aves frugívoras,

particularmente de su riqueza taxonómica, abundancia y diversidad funcional.

Recomendación: Realizar estudios de los efectos del cambio climático y especie invasoras (como en la

recomendación 1). Realizar estudios que evalúen los efectos de diferentes factores tanto de forma

independiente como sinérgica sobre la riqueza, la abundancia y la diversidad y estructura funcional, estas dos

últimas son claves. Establecer el enlace de distintos proveedores del servicio ecosistémico a la función

ecológica agregada (total). Realizar inventarios funcionales (Kermen 2005; Luck et al, 2009) a partir de la

información ecológica de las especies dentro del marco de referencia de la efectividad del dispersor (véase

Schupp 1993; Schupp y Jordano 2000; Schupp et al, 2010).

Síntesis: El proceso ecológico de dispersión de semillas por aves frugívoras en la región Neotropical ha sido

ampliamente abordado, en cuanto a fenómenos esenciales sobre el mutualismo planta-animal. Los factores

que inciden en las aves han sido documentados y muestran en general respuestas negativas de las aves ante

sus efectos. Sin embargo la vasta información que se tiene de las aves frugívoras debe ubicarse dentro de un

marco de referencia teórico fundamental que permita abordar a la dispersión de semillas por aves dentro del

concepto económico de servicios ecosistémicos. Tal actividad será posible en la medida en que se categoricen

las funciones ecológicas de las aves en medidas cuantitativas (componentes de diversidad funcional), se

establezcan las bases mecanisticas que producen el servicio, y se conozca con precisión la influencia

articulada de factores exógenos sobre las aves proveedoras de la dispersión en múltiples localidades

geográficas y comunidades ecológicas haciendo estudios en escalas temporales más amplias y con un

enfoque experimental que permita detectar con mayor precisión los efectos de los disturbios antropogenicos

sobre las aves frugívoras y las plantas. La generación de este marco teórico permitirá abordar a la dispersión

de semillas dentro de un contexto no solo ecológico sino económico, lo cual es posible a través del paradigma

de servicios ecosistémicos, generándose así tanto una alternativa para la conservación de la biodiversidad

como la obtención de beneficios de la naturaleza para las sociedades humanas, a través de la conservación de

los servicios ecosistémicos y su proveedores.

Algunas preguntas que se consideraron relevantes son:

1) ¿Se puede realizar un inventario funcional de las aves frugívoras en una localidad?, o se necesitan de

varias localidades?,

2) ¿Que atributos funcionales han de ser evaluados? Como evaluarlos?

3) ¿Bajo qué concepto de diversidad funcional se debe abordar la dispersión de semillas por aves frugívoras?

4) ¿Que clasificaciones funcionales se deben utilizar?

5) ¿Cual es el efecto de los elementos del paisaje en la diversidad funcional de los gremios de aves

frugívoras?

6) ¿Cual es el efecto relativo de la perdida de hábitat y la fragmentación del habitat en la riqueza funcional y

taxonómica así como en la abundancia de las aves frugívoras a una escala del paisaje?

7) ¿Cual es e efecto relativo de la abundancia de cada especie individual y la riqueza de especies en la tasa

neta de dispersión de semillas de diferentes especies de plantas?

8) ¿Existen diferencias significativas en la diversidad y estructura funcional de las comunidades de aves

frugívoras a una escala local y regional?

9) ¿Qué mecanismos estabilizan la función de dispersión de semillas y por ende del servicio ecosistémico de

dispersión de semillas?

10) ¿Cuales son los efectos del cambio climático a una escala local en los gremios de aves frugívoras y las

plantas con síndromes ornitocoricos?

11) ¿Existe complementariedad de nichos ecológicos dentro de las frugívoras y a qué grado se da tal

complementariedad? ¿Cuáles son los mecanismos que conducen a tal complementariedad de nichos?

12) ¿Que efectos tiene la invasión de especies exóticas dentro de los ensamblajes de plantas frugívoras y sus

plantas mutualistas?

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