ARTÍCULO Efecto del tamaño de malla en los valores de densidad … · 2017. 1. 9. · P O TERIAL BIOLÓGICO El sedimento fue tamizado en húmedo y el material biológico separado

599Vol. 51, Nº 3, 2016Revista de Biología Marina y Oceanografía

Revista de Biología Marina y OceanografíaVol. 51, Nº3: 599-608, diciembre 2016DOI 10.4067/S0718-19572016000300011

ARTÍCULO

Efecto del tamaño de malla en los valores de densidady biomasa de la comunidad bentónica estuarina

del Estero de Punta Banda, Baja CaliforniaEffect of sieve mesh size in the density and biomass values of the

estuarine benthic community from EsteroPunta Banda, Baja California

Juan Carlos Rubio-Polania1, Elena Solana-Arellano1,Victoria Díaz-Castañeda1 y Olga Flores-Uzeta1

1División de Oceanología, Laboratorio de Ecología Matemática, CICESE, Carretera Ensenada-Tijuana No. 3918, Zona Playitas, C.P.22860, Ensenada, B.C., México. [email protected]

Abstract.- Retention of macroinvertebrates in sieves of sizes 1.0 mm and 0.5 mm were analyzed, with the aim of evaluating theeffect of sieve size on density, biomass, and organisms’ size in a benthic community from Estero de Punta Banda, Baja California,associated with a Zostera marina meadow. Data from 11 sampling dates from August 2009 to May 2011 were used to reach thisobjective. These were divided into two periods, the first between August 2009 to April 2010, and the second, between July 2010 toMay 2011. A total of 13,606 organisms were collected distributed in 9 phyla and 10 classes. Nematodes showed the highestdensity values, meanwhile polychaetes retained in sieves of 1.0 mm showed the highest values of biomass. We found significantdifferences between density values of organisms retained in different sieves. These differences were attributed to a loss of 34 to75% organisms due to the use of 1.0 mm sieve. There were no significant differences either in biomass values or in the size of theorganisms in both periods, possibly due to the presence of r species strategy across the period of study. Our results indicate thatthe 1.0 mm and 0.5 mm sieves are appropriate to evaluate the biomass and abundance of macrofauna communities in seagrassmeadows areas of temperate regions, respectively. Possibly, the best sieve to use in places with no information about biodiversitypatterns or seasonal fluctuation is the one of 0.5 mm.

Key words: Benthos, mesh size sieve, Estero de Punta Banda, anti-estuary, Baja California

Resumen.- La retención de macroinvertebrados en los tamices de 1,0 mm y 0,5 mm fue analizada, con el objetivo de evaluar elefecto del diámetro de malla sobre la densidad, biomasa y cambio en el tamaño de los organismos de una comunidad bentónicaasociados a pastos marinos Zostera marina del Estero de Punta Banda, Baja California. Datos de 11 fechas de muestreo de agosto2009 a mayo 2011 fueron usados para alcanzar este objetivo. Estos fueron divididos en 2 períodos, el primero entre agosto 2009a abril 2010 y el segundo, entre junio de 2010 a mayo 2011. Un total de 13.606 organismos fueron recolectados, distribuidos en9 phyla y 10 clases. Los Nematodos presentaron los valores más altos de densidad mientras los poliquetos retenidos en el tamizde 1,0 mm presentaron los valores más elevados de biomasa. Se encontraron diferencias significativas entre los valores dedensidad de los organismos retenidos en los tamices. Estas diferencias fueron atribuidas a una pérdida del 34 al 75% de losorganismos debida al uso del tamiz de 1,0 mm. No hubo diferencias significativas en los valores de biomasa ni en el tamaño de losorganismos en los dos periodos, posiblemente a causa de la presencia de especies de estrategia r a lo largo del periodo de estudio.Los resultados indican que los tamices de 1,0 mm y 0,5 mm son apropiados para evaluar la biomasa y la densidad de comunidadesmacrofaunales en praderas de pastos marinos de áreas templadas, respectivamente. Es posible que el mejor tamiz para ser utilizadoen lugares sin información sobre los patrones de biodiversidad y fluctuación estacional sea el tamiz de 0,5 mm.

Palabras clave: Bentos, diámetro de malla, Estero de Punta Banda, antiestuario, Baja California

INTRODUCCIÓN

Los ecosistemas antiestuarinos se caracterizan por presentarvalores de temperatura y salinidad más altos en su parte internaque en su boca (Largier et al. 1997), siendo estos ecosistemasafectados en mayor medida por las condiciones presentes enla zona costera adyacente. Ante esta característica, Baja

California es una de las áreas a nivel mundial donde es posibleencontrar dichos ecosistemas, en los cuales prosperan demanera conspicua diferentes comunidades macrofaunalesmarinas (Quiroz-Vázquez et al. 2005).

600 Rubio-Polania et al.Efecto del tamaño de malla en la comunidad bentónica de un antiestuario

La macrofauna bentónica de fondos blandos intermarealesy submareales es definida como todos aquellos organismos queson retenidos en tamices que presentan un diámetro de mallade 0,5 mm (Holme & McIntyre 1984). Las característicasintrínsecas de las comunidades macrofaunales (e.g., pocamovilidad, alta sensibilidad y respuesta rápida ante fluctuacionesde las variables fisicoquímicas del medio), las han convertidoen una herramienta ecológica importante debido a que sonindicadores de diferentes condiciones ambientales, ya sean,naturales o antropogénicas (Pearson & Rosenberg 1978,Pocklington & Well 1992, Warwick 1993, Couto et al. 2010).

Es de vital importancia la descripción de las variacionesanuales de las comunidades bentónicas, debido a que estopermite detectar de manera clara potenciales disturbiosantropogénicos (Whitlow & Grabowski 2012). Para tal fin, esnecesario determinar la presencia-ausencia, dominancia relativay fluctuaciones estacionales de las especies presentes en unecosistema (Rygg 1985, Abel 1996, Rosenberg et al. 2004);así como establecer los métodos adecuados para su valoración,debido a que las técnicas de muestreo y protocolos derecolección y procesamiento de las muestras influyenfuertemente los resultados (Tanaka & Pereira 1998, Morin etal. 2004).

Un punto crítico es el tamaño de malla utilizado en laseparación de organismos del sedimento, ya que entregainformación sobre la frecuencia de organismos adultos yjuveniles que integran la comunidad (Thompson et al. 2003,Lampadariou et al. 2005, Buss & Borges 2008).

Aunque no existen pautas claras en el uso de tamices parala separación de los organismos macrofaunales, si existentendencias en el uso de diámetros de malla que fluctúan entre0,5 y 1,5 mm. Por ejemplo, Gray & Elliott (2009), comentanel uso de tamices de 0,5 y 1,0 mm para estudios ambientalesmientras que Eleftheriou & McIntyre (2005), recomiendantamices de 1,4 y 1,0 mm para sedimentos gruesos y 0,5 parasedimentos finos; lo cual conduce a cierta arbitrariedad en eluso de tamices.

Reish (1959), usando la densidad y la biomasa, demostró elefecto que tiene el diámetro de malla sobre dichas variables,sin llegar a recomendar el uso de un diámetro de malla enparticular, a pesar de haber realizado su evaluación en las costasde California; donde es posible observar un patrón dereclutamiento unimodal donde se presenta la adición deorganismos de pequeño tamaño a la comunidad debido a lasvariaciones de temperatura causadas por la estacionalidad(Botsford 2001).

A su vez Bachelet (1990) reporta fluctuaciones estacionalesen la retención de organismos y resultados confiables usandoun tamiz de 1,0 mm para valoraciones de biomasa; variableque presenta una propiedad conservativa en el patrón dedistribución de sus valores en comunidades bentónicas defondos blandos, donde organismos de gran tamaño con valoresbajos de densidad relativa presentan los valores más altos debiomasa (Reish 1959, Schwinghamer 1981), Según Rubio-Polania (2013), esto se puede observar de manera detallada alusar un mayor número de tamices en la separación de losorganismos, sin embargo pasa desapercibido en la mayoría delos estudios debido al uso tradicional de los tamices de 1,0 y0,5 mm.

Un efecto poco discutido en la mayoría de las evaluacionesde comunidades bentónicas es la fluctuación interanual en eltamaño de los organismos, lo cual puede darse como respuestaa variaciones en la disponibilidad de nutrientes o al efecto defluctuaciones climáticas interanuales (e.g., El Niño Oscilacióndel Sur ENOS y la Oscilación Decadal del Pacifico ODP)(Sellanes et al. 2007), que afectan los valores de la salinidad yla temperatura, siendo estas variables importantes en elreclutamiento de especies al bentos ya que estas variables estáncorrelacionadas positivamente con la cantidad de larvas,desarrollo y viabilidad de los organismos presentes en unacomunidad, sumado a que contribuye a la presencia de especiesr (Ritter et al. 2005, Egilsdottir et al. 2009, Sawada et al.2011, Quintana et al. 2015).

A su vez, la evaluación de los procesos de reclutamiento hapermitido establecer que el cambio en la densidad decomunidades bentónicas ocurre por fluctuaciones en los valoresde temperatura y salinidad, transporte debido a la corriente,morfología de zonas costeras y éxito en la sobrevivencia (Gaines& Bertness 1992, Connolly et al. 2001, Strathmann et al.2002). Por otra parte, la presencia de especies con múltiplesgeneraciones al año (multivoltinas), puede generar un efectomarcado en la dinámica de las poblaciones y en el tamañopromedio de los organismos que las componen, por la apariciónde individuos de menor talla en diferentes épocas del año(< 0,5 mm) (Gillooly et al. 2001).

Por todo lo anteriormente expuesto, los propósitos de estetrabajo son: a) probar la capacidad de retención de los tamicesde 1,0 y 0,5 mm, para calcular la densidad (ind m-2) y biomasa(g AFDW m-2), b) determinar el cambio de tamaño en losorganismos de la comunidad bentónica asociados a una praderade Zostera marina, ubicado en El Estero de Punta Banda a lolargo de dos años de estudio.


MATERIALES Y MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDIO Y DISEÑO DEL MUESTREO

El Estero de Punta Banda (referido como Estero en adelante)ubicado en el Estado de Baja California, México, es una lagunacostera que presenta las características de antiestuario, la cualse encuentra ubicada al sureste de la Bahía de Todos Santosentre los 31°46’36’’-31°41’40’’N y 116°39’26’’-116°37’36’’W (Fig. 1). El Estero está separado de la bahíapor una barra de arena de 7 km, presenta una sola boca de150 m de ancho en marea baja, un rango máximo de marea de2,5 m y una marea promedio de 1,04 m con corrientes demareas de 5 cm s-1 (Acosta-Ruiz & Álvarez-Borrego 1974,Pritchard et al. 1978).

El muestreo se realizó en una pradera de Zostera marinaubicada a 31°46’-31°41’N y 116°39’-116°37’W (Fig. 1),durante la marea más baja, procurando mantener una frecuenciabimestral desde el 7 de agosto 2009 hasta el 1 de mayo 2011.En cada fecha de muestreo, se colectaron 4 muestras desedimento (núcleos) utilizando un nucleador área de 176,8 cm2.Cada núcleo fue fijado con una solución de formalina al 7%,neutralizada con borato de sodio.

PROCESAMIENTO DEL MATERIAL BIOLÓGICO

El sedimento fue tamizado en húmedo y el material biológicoseparado usando una serie de tamices de 1,0, 0,5 y 0,35 mmde diámetro de malla. Los organismos retenidos en el tamiz de0,35 mm se consideraron como el 100% de retención. La faunaretenida en cada tamiz se separó con la ayuda de un microscopioestereoscopio. Los organismos fueron contados e identificadosal nivel taxonómico de clase, excepto los nemátodos los cualesse dejaron al nivel de phyllum.

El peso húmedo de todo el material biológico se midió conuna balanza de precisión Denver Instrument M220D conresolución de 0,01 g, los valores obtenidos fueron corregidosutilizando el factor de 1,2 aportado por Brey (1986) para evitarla pérdida de peso asociada a la fijación y preservación de losorganismos con formol y etanol. El peso seco libre de cenizas(g AFDW) fue estimado haciendo uso de los factores deconversión proporcionados por Brey (1990) quien proporcionavalores específicos para cada taxa. Todos los organismos fueronidentificados a nivel de clase y preservados en etanol al 70%para el posterior análisis taxonómico.

Figura 1. Estero de Punta Banda ubicado en la costa del Pacifico mexicano cerca de la ciudad de Ensenada, BajaCalifornia, México. El punto negro indica el área de muestro / Estero de Punta Banda located in the Pacific mexicancoast near to Ensenada city, Baja California, México. The black point indicates the sampling site


TRATAMIENTO ESTADÍSTICO

Con el fin de representar ciclos anuales en los cuales es posibleobservar variaciones debidas a factores ambientales (e.g.,estacionalidad), biológicos (e.g., reclutamiento) y comparar losresultados del presente estudio con los aportados en aquellosrealizados en diferentes áreas por espacio de un año; los datosde densidad y biomasa por metro cuadrado fueron agrupadosen 2 períodos. El primer período comprende los muestreos deagosto 2009 a abril 2010, mientras que el segundo períodocomprende los realizados entre julio 2010 a mayo 2011. Todoslos valores de abundancia y biomasa promedio fueronacompañados con sus respectivos errores estándar. Losporcentajes de retención de los tamices de 1,0 mm y 0,5 mmse calcularon asumiendo como 100% los valores de abundanciay biomasa obtenidos en el tamiz de 0,35 mm, además se calculóla cantidad porcentual de pérdida de organismos por el uso deltamiz de 1,0 mm (pérdida se refiere a todos los organismos noretenidos en el tamiz). Para homogeneizar las varianza, los datosde densidad y biomasa fueron transformados utilizando raízcuarta (Downing 1979, Clarke 1993, Hernández-Arana et al.2005). La retención de organismos de los tamices de 1,0 y 0,5mm fue comparada con la prueba t-pareada dado que lasunidades experimentales son dependientes y cumplen como lossupuestos de las pruebas paramétricas. Para establecer cambiosen el tamaño en los organismos por taxa entre los 2 períodos,se compararon los valores de retención de biomasa y densidaden los tamices de 1,0 y 0,5 mm, con la prueba no paramétricade Mann-Whitney. Todas las pruebas estadísticas fueronrealizadas en el programa BioEstat 2.0.

RESULTADOS

DENSIDAD

Durante los 2 períodos fueron colectados un total de 13.606individuos pertenecientes a 9 phyla y 10 clases. La claseMalacostraca agrupó a los anfípodos, isópodos, decápodos ycumáceos, siendo los anfípodos e isópodos los crustáceos másabundantes en los 2 períodos. La densidad promedio total delprimer período fue de 110.817 ± 47.981 ind m-2, mientras quela del segundo fue 104.949 ± 40.021 ind m-2.

En los 2 períodos se observaron fluctuaciones en la densidady tamaño de los organismos retenidos en los 2 tamices, lo cualfue evidente en la disminución de la densidad entre los mesesde verano a invierno; en los meses de primavera los valorestendieron a aumentar (Fig. 2). El primer período presentó los 2valores extremos de todo el estudio, en enero se presentó elvalor más bajo de densidad promedio por fecha de muestreo(1824 ± 1039 ind m-2) y en agosto se observó el valor más

elevado (45.149 ± 21.469 ind m-2), mientras que en el segundoperíodo los valores fluctuaron entre 13.249 ± 3709 ind m-2 enenero y 25.509 ± 15.574 ind m-2 en julio (Fig. 2).

El patrón de retención de organismos fue similar en los 2períodos, ya que el tamiz de 0,5 mm presentó el mayor númerode organismos con respecto al de 1,0 mm (Fig. 2). Debido aluso del tamiz de 1,0 mm se perdió un 44% del total deorganismos presentes en las muestras durante el primer períodoy de 39% en el segundo; la pérdida de organismospertenecientes a la macrofauna fue de 35% en el primer período,mientras que en el segundo período fue del 41%, mientras quela pérdida de poliquetos fluctuó entre 34 al 36% en el primer ysegundo período, respectivamente (Fig. 3).

La retención de organismos de los tamices de 1,0 y 0,5 mmfue significativamente diferente en los 2 períodos (t pareada=-2,76, g.l.= 12, P= 0,01; t pareada= -2,46, g.l.= 12, P= 0,02,respectivamente).

BIOMASA

La biomasa promedio total de los 2 períodos fue de 38,21 ±26,27 g AFDW m-2. En el primer período la biomasa promediototal fue mayor que en el segundo (25,25 ± 21,33 y 12,96 ±12,90 g AFDW m-2, respectivamente), en los 2 períodos lospoliquetos retenidos en el tamiz de 1,0 mm presentaron losvalores de biomasa más altos, su aporte fue de 16,06 ± 7,15 gAFDW m-2 en el primer período y 5,66 ± 2,41 g AFDW m-2 enel segundo (Fig. 4). La biomasa de los moluscos fluctuó entre4,23 ± 6,63 g AFDW m-2 en el primer período y 2,58 ± 1,44 gAFDW m-2 en el segundo; mientras que los valores de loscrustáceos variaron entre 3,26 ± 2,48 g AFDW m-2 en el primerperíodo y 4,25 ± 4,07g AFDW m-2 en el segundo. Los demásphyla presentaron valores de biomasa menores a 0,5 g AFDWm-2 o por debajo de nuestro nivel de detección (Fig. 4).

En ambos períodos la biomasa presentó porcentajes deretención similares en los tamices de 1,0 mm y 0,5 mm (87 y97%, respectivamente) (Fig. 4), lo cual se refleja en la ausenciade diferencias significativas en la retención de los 2 tamices enlos 2 períodos (t pareada= -1,22, g.l.= 10, P= 0,24; t pareada=-1,82, g.l.= 7, P= 0,11).

TALLA DE ORGANISMOS

Los valores de biomasa y abundancia por taxa entre períodosno presentaron diferencias significativas (P > 0,05) (Tabla 1),lo cual indica que el tamaño de los organismos de la comunidadno presentó cambios significativos.


Figura 2. Densidad de organismos por metro cuadrado, por mes de muestreo y diámetro de malla usado (± E.E); los valores en102 ind m-2, a) primer período, b) segundo período / Density of organisms per meter square by month of sampling and meshsize used (± S.E); values are in 102 ind m-2, a) first period, b) second period

Figura 3. Porcentaje de pérdida de organismos debido al uso del tamiz de 1,0 mm / Percentage oforganisms loss due to use of 1.0 mm sieve


DISCUSIÓN

DENSIDAD

La densidad de organismos en el área de estudio se encuentrainfluida por la presencia de nemátodos, lo cual concuerda conlos datos reportados por Solana et al. (2014) para la zona deestudio durante un período de muestreo anterior al del presenteestudio. Sin embargo, Talley et al. (2000) al evaluar lacomunidad infaunal al otro lado del canal central, no reportadichos organismos a pesar de haber usado el tamiz de 0,3 mm;indicando que la distribución de los nemátodos al igual que laexhibida por los poliquetos de la familia Capitellidae, siguenuna distribución espacial irregular o agregada debida avariaciones ambientales del Estero.

De aquí que la fluctuación estacional típica de áreastempladas fue evidente en los valores de densidad del área deestudio debido a la presencia de numerosos poliquetos detamaño pequeño de las familias Nereididae, Orbiniidae,

Spionidae y Sabellidae, el aumento en la abundancia decrustáceos, así como a la presencia de huevos de moluscos enprimavera y verano (Fig. 2). Dicho patrón fue reportado porCalderón-Aguilera (1992) en la Bahía de San Quintín, quien loatribuye al reclutamiento y reproducción de los miembros de lacomunidad bentónica, los cuales aumentan la densidad del áreaevaluada. A su vez, los reclutas sirven de alimento a otrosorganismos y son distribuidos en otras áreas como productode la fluctuación de la comunidad debido a la hidrodinámicapropia del Estero (Underwood & Fairweather 1989, Hugheset al. 2007).

Estos resultados muestran claramente que la densidad deorganismos siguen el patrón unimodal de áreas templadasobservado en diferentes ecosistemas estuarinos (Heck & Orth1980, Quiroz-Vázquez 2005), el cual es más evidente al utilizar

Figura 4. Biomasa por metro cuadrado, por mes de muestreo y diámetro de malla (± E.E). Los valores en gramos de peso seco libre decenizas por sus siglas en ingles g AFDW m-2 a) primer período, b) segundo período / Biomass per meter square by month of sampling andmesh size used (± S.E). The values are in grams of ash free dry weight by acronym in English g AFDW m-2 a) first period, b) second period


el tamiz de 0,5 mm (Bachelet 1990). Esto, además permiteobservar el aumento en la densidad de organismos debido areclutamiento, ocurrido durante agosto, octubre y mayo; dichoreclutamiento estuvo altamente marcado por poliquetos ynematodos en agosto y julio respectivamente, mientras que loscrustáceos y gasterópodos lo presentaron en julio y noviembreen el segundo periodo (Fig. 2).

Posiblemente factores ambientales como tormentas oinundaciones están afectado la estructura poblacional (Gaines& Bertness 1992), ya que en el área se observó la remociónde la capa superficial del sedimento del área; indicando quedichos eventos debieron presentar velocidades mayores a 5cm s-1, la cual corresponde a la velocidad promedio del Estero(Pritchard et al. 1978). Dolbeth et al. (2007) y Grilo et al.(2011) han reportado disminuciones en las densidades decomunidades bentónicas debido a dichos factores ambientales,los cuales afecta en mayor medida a los organismosmacrofaunales (Schwinghamer 1983), razón por la cual esposible atribuir a estos eventos físicos la disminución de

organismos en el área evaluada (Fig. 2). Sin embargo, paradeterminar el efecto de las variables responsables de lahidrodinámica y recambio de aguas del Estero sobre la faunabentónica presente en el Estero, se deben diseñar experimentoscon una mayor frecuencia de muestreo a la del presente estudio.

Los porcentajes de pérdida de organismos de este estudiofueron similares a los aportados otras investigaciones (Schlacher& Wooldridge 1996, Tanaka & Pereira 1998, Gage et al.2002, Lampadariou et al. 2005), ratificando que el tamiz de1,0 mm es una herramienta con la que debiera esperarse unporcentaje de perdida alrededor del 40 al 82% para ambientesestuarinos.

Aunque el tiempo de separación de organismos se reduceal utilizar el tamiz de 1,0 mm, dando a su vez la posibilidad deprocesar mayor número de réplicas (Couto et al. 2010, Pinnaet al. 2013), muchas especies que son moderadamenteabundantes pueden ser escasas en el material colectado;situación que es conspicua al usar el diámetro de malla de 1,0mm (Schlacher & Wooldridge 1996). Esto originasubestimaciones debidas a la elección de un diámetro de mallamayor a 0,5 mm (Schlacher & Wooldridge 1996, Gage et al.2002).

Por lo anterior, es recomendable usar un tamiz de menordiámetro de malla, con el fin de establecer los parámetroscomunitarios y ecológicos que dependen de la presencia-ausencia, riqueza, densidad de especies y reclutamiento(Bachelet 1990, Abel 1996, Rodrigues et al. 2007, Barba etal. 2010); según lo expresado por Morin et al. (2004) y Barbaet al. (2010) se detectan adecuadamente utilizando el tamiz de0,5 mm (Fig. 2). Esto es porque los organismos de talla pequeñano son excluidos, lo cual es evidente en las diferenciassignificativas observada entre los tamices de 1,0 y 0,5 mm delpresente estudio.

Teniendo en cuenta los resultados aportados por el presenteestudio y las evidencias aportadas por otros autores, esrecomendable utilizar el tamiz de 0,5 mm con el fin de tenerdatos robustos y mantener el tamaño mínimo de muestra porestación de muestreo recomendado por Holme & McIntyre(1984) que corresponde a 0,1 m2.

BIOMASA

La carencia de diferencias significativas entre los tamices de1,0 y 0,5 mm en los 2 períodos, ha sido observado encomunidades bentónicas de ríos, estuarios y fondos blandosmarinos (Bachelet 1990, Morin et al. 2004, Lampadariou etal. 2005). Para la biomasa el diámetro de malla no aporta sesgossobre la información obtenida. Esto pudo ser resultado de la

Tabla 1. Valores de la prueba de Mann-Whitney para determinardiferencias en el tamaño de los organismos entre los dos períodos /Values of Mann-Whitney test to determine differences in theorganisms’ size between both periods


baja variabilidad interanual de los valores de biomasa demacroinvertebrados (casi constantes) reportado por Beukemaet al. (1978), aunado a la propiedad conservativa de los valoresde biodiversidad (Schwinghamer 1983) y la presencia deorganismos de estrategia r que prosperan en ambientes quehan sufrido algún tipo de perturbación (Boesch & Point 1976).

A su vez en el presente estudio, los poliquetos fueron elgrupo taxonómico responsable en mayor medida de los valoresde biomasa del área evaluada, lo cual contrasta con loreportado por Schlacher & Wooldridge (1996) y Quiroz-Vasquez et al. (2005) quienes documentan que los crustáceosperacáridos representaron el mayor porcentaje de biomasa (66y 36,5%, respectivamente), mientras que la biomasa de lospoliquetos representaron el 31 y 0,2%, respectivamente. Pesea la variabilidad taxonómica observada entre estudios laretención de organismos por parte de los 2 tamices y sucontribución a los valores de biomasa es lo suficientementeconfiable para evaluar dicha variable.

TALLA DE ORGANISMOS

Los valores de densidad y biomasa de los organismos retenidosen un tamiz en particular presentan un sesgo asociado a lapresencia de desecho vegetal, en el cual organismos de menortamaño quedan retenidos en tamices de diámetro de mallamucho mayor al que corresponden (Morin et al. 2004); sumadoa esto, organismos elongados (e.g., poliquetos) pueden quedarretenidos en tamices de menor diámetro al que corresponden,debido a que pueden pasar a través de la malla del tamiz (Morinet al. 2004), situación que pudo influir los resultados obtenidosen este y otros estudios.

Teniendo en cuenta que la biomasa sea una medida delvolumen (Crisp 1984), se podría determinar que esta es la mejorvariable para estimar el tamaño de los miembros de lacomunidad, sin embargo los resultados obtenidos en esteestudio no permiten llegar a esa conclusión, ya que se evaluódicho objetivo teniendo en cuenta tanto la densidad como labiomasa de los organismos retenidos en los tamices evaluados.

La ausencia de diferencias significativas en los valores dedensidad y biomasa por taxa entre los tamices de 1,0 y 0,5 mm(Tabla 1), indican que la cantidad de organismos retenida enlos 2 períodos fue similar, lo cual contrasta con lo reportadopor Solana-Arellano et al. (2014) quienes determinaron en unperíodo previo (2008-2009) para el área evaluada, que lostamices de 1,0 y 0,5 mm fueron los adecuados para valorar dela densidad de la comunidad; indicando una disminución en latalla de los organismos entre los 2 estudios. Esto puede seratribuido a la ausencia del efecto perturbador ocasionado por

el transporte de sedimento realizado por las tormentas,inundaciones e incidencia del viento sobre la pradera duranteel estudio de Solana-Arellano et al. (2014).

Dado que las perturbaciones favorecen a los grupostaxonómicos de estrategia r, los cuales se caracterizan porpresentar tamaño pequeño y altas tasas de crecimiento yreproducción, que les permite mantenerse en el área afectadadurante el evento y recuperarse rápidamente después que estehaya sucedido (Boesch & Point 1976, Posey & Alphin 2002,Arntz et al. 2006); puede que sea su presencia, sumado a labaja estabilidad del ambiente (debido a la variabilidad climáticadel área de estudio), los responsables de la ausencia dediferencias en el tamaño de los miembros de la comunidadevaluada.

En relación al reclutamiento de los miembros de lacomunidad, presumimos que continuó con el patrón unimodalde áreas templadas (Quiroz-Vázquez 2005), ya que cambiossignificativos debido a las perturbaciones climáticas o nomedidas en el presente estudio, habrían sido detectadas en lacomparación de tamaño entre periodos (de manera más claraen términos de biomasa), por diferencias en el tiempo dedesarrollo larval, asentamiento y de incorporación a lacomunidad (Ritter et al. 2005, Hughes et al. 2007, Sawada etal. 2011).

Teniendo en cuenta que los patrones ecológicos observablesen comunidades bentónicas se ven afectados por la exclusiónde organismos de talla pequeña y que dichos patrones se logranestablecer de manera confiable usando el tamiz de 0,5 mm,según el presente estudio, se recomienda el uso de dichodiámetro de malla con el objetivo de aportar datos robustos alas evaluaciones realizadas sobre comunidades bentónicas,permitiendo determinar con mayor precisión la variabilidadespaciotemporal.

AGRADECIMIENTOS

J.C. Rubio-Polania agradece a Jagganath y al Consejo Nacionalde Ciencia y Tecnología de México (CONACYT) a través delprograma de becas de posgrado por su apoyo. Los autoresagradecemos a Martin Serrano-Tadeo por su trabajo enlaboratorio, Francisco Ponce por la edición de las figuras, ElianaGómez-Ocampo, Manuel Mariano-Matías, Leilani Meandros,Nadia Siordia, Geovana Leon por su apoyo logístico en la fasefinal del manuscrito. A los evaluadores anónimos agradecemosla contribución realizada a través de sus comentarios quepermitieron mejorar la calidad del documento.


LITERATURA CITADA

Abel PD. 1996. Water pollution biology, 268 pp. Taylor &Francis, London.

Acosta-Ruiz M & S Álvarez-Borrego. 1974. Distribuciónsuperficial de algunos parámetros hidrológicos físicos yquímicos, en el Estero de Punta Banda, B. C., en otoño einvierno. Ciencias Marinas 1(1): 16-45.

Arntz WE, V Gallardo, D Gutiérrez, E Isla, L Levin, JMendo, C Neira, GT Rowe & M Wolff. 2006. El Niñoand similar perturbation effects on the benthos of theHumboldt, California, and Benguela Current upwellingecosystems. Advance in Geoscience 6: 243-265.

Bachelet G. 1990. The choice of a sieving mesh size in thequantitative assessment of marine macrobenthos: a necessarycompromise between aims and constraints. MarineEnvironmental Research 30: 21-35.

Barba B, A Larra, A Otermin, A Basaguren & J Pozo. 2010.The effect of sieve mesh size on the description ofmacroinvertebrate communities. Limnetica 29(2): 211-220.

Beukema J, W De Bruin & J Jansen. 1978. Biomass andspecies richness of the macrobenthic animals living on theTidal flats of the dutch wadden sea: long-term changes duringa period With mild winters. Netherlands Journal Sea Research12(1): 58-77.

Boesch F & G Point. 1976. Effects of tropical storm agnes onsoft-bottom macrobenthic communities of the James and YorkEstuaries and the Lower Chesapeake Bay. ChesapeakeScience 17(4): 246-259.

Botsford LW. 2001. Physical influences on recruitment toCalifornia Current invertebrate populations on multiple scales.Journal of Marine Science 58: 1081-1091.

Brey BT. 1986. Formalin and Formaldehyde-depot chemicals:effects on dry weight and ash free dry weight of two marinebivalve species. Berichte der Deutschen WissenschaftlichenKommission fur Meeresforschung 31: 52-57.

Brey BT. 1990. Estimating productivity of macrobenthicinvertebrates form biomass and mean individual weight.Berichte der Deutschen Wissenschaftlichen Kommission furMeeresforschung 32: 329-343.

Buss D & E Borges. 2008. Application of rapid bioassessmentprotocols (RBP) for benthic macroinvertebrates in Brazil:comparison between sampling techniques and mesh sizes.Neotropical Entomology 37(3): 288-295.

Calderón-Aguilera LE. 1992. Análisis de la infauna bénticade San Quintín, Baja California, con énfasis en su utilidad enla evaluación de impacto ambiental. Ciencias Marinas 18(4):27-46.

Clarke KR. 1993. Non-parametric multivariate analyses ofchanges in community structure. Australian Journal ofEcology 18: 117-143.

Connolly SR, B Menge & J Roughgarden. 2001 . Alatitudinal gradient in recruitment of intertidal invertebratesin the northeast Pacific ocean. Ecology 82: 1799-1813.

Couto T, J Patrício, J Neto, F Ceia, J Franco & JCMarques. 2010. The influence of mesh size in environmentalquality assessment of estuarine macrobenthic communities.Ecological Indicators 10: 1162-1173.

Crisp D. 1984. Energy flow measurements. In: Holme N & AMcIntire (eds). Methods for the study of marine benthos,pp. 284-372. Blackwell Scientific Publication, Oxford.

Dolbeth M, Ó Ferreira, H Teixeira, JC Marques, JA Dias& MA Pardal. 2007. Beach morphodynamic impact on amacrobenthic community along a subtidal depth gradient.Marine Ecology Progress Series 352: 113-124.

Downing JA. 1979. Aggregation, transformation and the desingof benthos sampling programs. Journal of Fisheries ResearchBoard of Canada 36: 1454-1463.

Egilsdottir H, JI Spicer & SD Rundle. 2009. The effectof CO2 acidified sea water and reduced salinity onaspects of the embryonic development of the amphipodEchinogammarus marinus (Leach). Marine PollutionBulletin 58(8): 1187-1191.

Eleftheriou A & A McIntyre. 2005. Methods for the study ofmarine benthos, 496 pp. Blackwell Science, Oxford.

Gage J, D Hughes & J Gonzalez-Vecino. 2002. Sieve sizeinfluence in estimating biomass, abundance and diversity insamples of deep-sea macrobenthos. Marine Ecology ProgressSeries 225: 97-107.

Gaines SD & MD Bertness. 1992. Dispersal of juveniles andvariable recruitment in sessile marine species. Nature 360:579-580.

Gillooly J, J Brown, G West, V Savage & E Charnov. 2001.Effects of size and temperature on metabolic rate. Science293: 2248-2252.

Gray J & M Elliot. 2009. Ecology of sediments from scienceto management, 225 pp. Oxford University Press, Oxford.

Grilo TF, PG Cardoso, M Dolbeth, MD Bordalo & MPardal. 2011. Effects of extreme climate events on themacrobenthic communities’ structure and functioning of atemperate estuary. Marine Pollution Bulletin 62(2): 303-311.

Heck KL & RJ Orth. 1980 . Structural components ofedarckelgrass (Zostera marina) meadows in the lowerChesapeake. Estuaries 3: 289-295.

Hernández-Arana H, R Warwick, M Attrill, A Rowden &G Gold-Bouchot. 2005. Assessing the impact of oil-relatedactivities on benthic macroinfauna assemblages of theCampeche shelf, southern Gulf of Mexico. Marine EcologyProgress Series 289: 89-107.

Holme N & A McIntyre. 1971. Methods for the study ofmarine benthos. IBP Handbook 16: 1-332. BlackwellScientific Publications, Oxford.

Hughes TP, AH Baird, EA Dinsdale, NA Moltschaniwskyj,MS Pratchett, JE Tanner & BL Willis. 2007. Supply-side ecology works both ways: the link between benthic adults,fecundity, and larval recruits. Ecology 81: 2241-2249.

Lampadariou N, I Karakassis & TH Pearson. 2005. Cost/benefit analysis of a benthic monitoring programme of organicbenthic enrichment using different sampling and analysismethods. Marine Pollution Bulletin 50(12): 1606-1618.

Largier J, J Hollibaugh & S Smith. 1997 . Seasonallyhypersaline estuaries in Mediterranean-climate regions.Estuaries and Coastal Shelf Science 45: 789-797.

Morin A, J Stephenson, J Strike & A Solimini. 2004. Sieveretention probabilities of stream benthic invertebrates. Journalof the North American Benthological Society 23(2): 383-391.


Pearson T & R Rosenberg. 1978. Macrobenthic successionin relation to organic enrichment and pollution of the marineenvironment. Oceanography and Marine Biology: An AnnualReview 16: 229-311.

Pinna M, G Marini, I Rosati, JM Neto, J Patrício, JCMarques & A Basset. 2013. The usefulness of large body-size macroinvertebrates in the rapid ecological assessmentof Mediterranean lagoons. Ecological Indicators 29: 48-61.

Pocklington P & PG Wells. 1992 . Key taxa for marineenvironmental monitoring. Marine Pollution Bulletin 24(12):593-598.

Posey M & T Alphin. 2002. Resilience and stability in anoffshore benthic community: Responses to sediment borrowactivities and hurricane disturbance. Journal of CoastalResearch 18: 685-697.

Pritchard DW, R De la Paz Vela, H Cabrera-Muro, SFarreras-Sanz & E Morales. 1978. Hidrografía física delEstero de Punta Banda. Parte I: Análisis de datos. CienciasMarinas 5(2):1-23.

Quintana C, A Bernardino, P de Moraes, T Valdemarsen& P Sumida. 2015. Effects of coastal upwelling on thestructure of macrofaunal communities in SE Brazil. Journalof Marine Systems 143: 120-129.

Quiroz-Vásquez P, S Ibarra-Obando & AE Meling-Lopez.2005. Composition of the epifaunal community associatedwith the seagrass Zostera marina in San Quintin, BajaCalifornia. Bulletin of the Southern California Academy ofSciences 104(2): 100-112.

Reish D. 1959. A discussion of the importance of the screensize in washing quantitative marine bottom samples. Ecology40(2): 307-309.

Ritter C, PA Montagna & S Applebaum. 2005. Short-termsuccession dynamics of macrobenthos in a salinity-stressedestuary. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology323(1): 57-69.

Rodrigues A, S Meireles, T Pereira & V Quintino. 2007.Spatial heterogeneity recognition in estuarine intertidal benthicmacrofaunal communities: influence of sieve mesh-size andsampling depth. Hydrobiologia 587: 37-50.

Rosenberg R, M Blomqvist, H Nilsson, H Cederwall & ADimming. 2004. Marine quality assessment by use of benthicspecies-abundance distributions: a proposed new protocolwithin the European union water framework directive. MarinePollution Bulletin 49: 728-739.

Rubio-Polania JC. 2013 . Producción secundaria de lacomunidad bentónica asociada a Zostera marina en el Esterode Punta Banda, Ensenada, Baja California, México. Tesisde Maestría, Departamento de Ecología Marina, CICESE.Ensenada, 81 pp.

Rygg B. 1985. Effect of sediment copper on benthic fauna.Marine Ecology Progress Series 25: 83-89.

Sawada H, H Saito, K Adachi & H Toyohara. 2011. Seasonalvariation of bivalve larvae on an exposed sandy beach onKashima-nada: tips for the sandy beach recruitment process.Journal of Sea Research 65(2): 275-283.

Schlacher T & TH Wooldridge. 1996. How sieve mesh sizeaffects sample estimates of estuarine benthic macrofauna.Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 201:159-171.

Schwinghamer P. 1981. Characteristic size distributions ofintegral benthic communities. Canadian Journal Fish AquaticScience 38: 1255-1263.

Schwinghamer P. 1983. Generating ecological hypotheses frombiomass spectra using causal analysis: a benthic example.Marine Ecology Progress Series 13: 151-166.

Sellanes J, E Quiroga, C Neira & D Gutiérrez. 2007 .Changes of macrobenthos composition under different ENSOcycle conditions on the continental shelf off central Chile.Continental Shelf Research 27: 1002-1016.

Solana-Arellano E, V Díaz-Castañeda, O Flores-Uzeta, HEchavarría-Heras & JC Rubio-Polanía. 2014. Assessmentof secondary production and efficiency of different mesh sizesto study benthic communities associated to a Zostera marinameadow. Annual Research Review in Biology 4(16): 2604-2616.

Strathmann RR, TP Hughes, AM Kuris, KC Lindeman,SG Morgan, JM Pandolfi & FJ Warner. 2002. Evolutionof local recruitment and its consequences for marinepopulations. Bulletin of Marine Science 70: 377-396.

Talley T, P Dayton & S Ibarra-Obando. 2000. Tidal flatmacrofaunal communities and their associated environmentsin estuaries of southern California and northern BajaCalifornia, Mexico. Estuaries 23(1): 97-114.

Tanaka M & FP Pereira. 1998. The effect of sieve mesh sizeon the abundance and composition of macrophyte-associatedmacrofaunal assemblages. Hydrobiologia 389: 21-28.

Thompson BW, MJ Riddle & JS Stark. 2003. Cost-efficientmethods for marine pollution monitoring at Casey Station,East Antarctica: the choice of sieve mesh-size and taxonomicresolution. Marine Pollution Bulletin 46: 232-243.

Underwood AJ & PG Fairweather. 1989. Supply-side ecologyand benthic marine assemblages. Trends in Ecology andEvolution 4: 16-20.

Warwick RM. 1993. Environmental impact studies on marinecommunities: Pragmatical considerations. Australian Journalof Ecology 18: 63-80.

Whitlow WL & JH Grabowski. 2012 . Examining howlandscapes influence benthic community assemblages inseagrass and mudflat habitats in southern Maine. Journal ofExperimental Marine Biology and Ecology 411: 1-6.

Recibido el 14 diciembre de 2015 y aceptado el 12 de septiembre de 2016

Editor Asociado: Rodrigo Román P.

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