Aplicaciones de la inulina y la oligofructosa en la salud y la nutrición

Applications of inulin and oligofructose in health and nutrition Aplicaciones de la inulina y la oligofructosa en la salud y la nutrición

NARINDER KAUR* and ANIL K GUPTA * Narinder Kaur y GUPTA K ANIL

Department of Biochemistry and Chemistry, Punjab Agricultural University, Ludhiana 141 004, India Departamento de Bioquímica y Química de la Universidad Agrícola de Punjab, Ludhiana 141 004, India *Corresponding author (Fax, 91-161-400945; Email, [email protected]) * Dirigir correspondencia (fax 91-161-400945, correo electrónico, [email protected])

Inulin and oligofructose belong to a class of carbohydrates known as fructans. La inulina y la oligofructosa pertenecen a una clase de hidratos de carbono conocidas como los fructanos. The main sources of inulin and Las principales fuentes de inulina y oligofructose that are used in the food industry are chicory and Jerusalem artichoke. oligofructosa que se utilizan en la industria de alimentos son la alcachofa y la achicoria Jerusalén. Inulin and oligofructose are La inulina y la oligofructosa son considered as functional food ingredients since they affect physiological and biochemical processes in rats and considerados como ingredientes de alimentos funcionales, ya que afectan a los procesos fisiológicos y bioquímicos en ratas y human beings, resulting in better health and reduction in the risk of many diseases. los seres humanos, resultando en una mejor salud y la reducción en el riesgo de muchas enfermedades. Experimental studies have Los estudios experimentales han shown their use as bifidogenic agents, stimulating the immune system of the body, decreasing the levels of pathogenic se muestra su uso como agentes bifidogénico, estimulando el sistema inmunológico del cuerpo, disminuyendo los niveles de patógenos bacteria in the intestine, relieving constipation, decreasing the risk of osteoporosis by increasing mineral bacterias en el intestino estreñimiento, relajación, disminuyendo el riesgo de la osteoporosis mediante el aumento de minerales absorption, especially of calcium, reducing the risk of atherosclerosis by lowering the synthesis of triglycerides la absorción, especialmente de calcio, lo que reduce el riesgo de la aterosclerosis mediante la reducción de la síntesis de triglicéridos and fatty acids in the liver and decreasing their level in serum. y los ácidos grasos en el hígado y la disminución de su nivel en el suero. These fructans modulate the hormonal level of Estos fructanos modular el nivel hormonal de insulin and glucagon, thereby regulating carbohydrate and lipid metabolism by lowering the blood glucose levels; la insulina y el glucagón, con lo que la regulación del metabolismo de carbohidratos y lípidos mediante la reducción de los niveles de glucosa en la sangre; they are also effective in lowering the blood urea and uric acid levels, thereby maintaining the nitrogen balance. también son eficaces en la reducción de la urea en sangre y los niveles de ácido úrico, lo cual se mantienen el balance de nitrógeno. Inulin and oligofructose also reduce the incidence of colon cancer. La inulina y la oligofructosa

también reducen la incidencia de cáncer de colon. The biochemical basis of these beneficial La base bioquímica de estos beneficiosos effects of inulin and oligofructose have been discussed. efectos de la inulina y la oligofructosa se han discutido. Oligofructoses are non-cariogenic as they are not used Oligofructosa son no cariogénicos, ya que no se utilizan by Streptococcus mutans to form acids and insoluble glucans that are the main culprits in dental caries. por Streptococcus mutans para formar ácidos y glucanos insolubles que son los principales culpables de la caries dental. Because Debido a que of the large number of health promoting functions of inulin and oligofructose, these have wide applications in various de la gran cantidad de funciones promotoras de la salud de la inulina y la oligofructosa, estos tienen amplias aplicaciones en diversos types of foods like confectionery, fruit preparations, milk desserts, yogurt and fresh cheese, baked goods, chocolate, tipos de alimentos como productos de confitería, preparaciones de frutas, postres de leche, yogur y quesos frescos, productos de panadería, chocolate, ice cream and sauces. helados y salsas. Inulin can also be used for the preparation of fructose syrups. La inulina también se puede utilizar para la preparación de jarabes de fructosa.

[Kaur N and Gupta AK 2002 Applications of inulin and oligofructose in health and nutrition; J. Biosci. [N Kaur y Gupta AK 2002 Aplicaciones de la inulina y la oligofructosa en la salud y la nutrición; J. Biosci. 27 703–714] 27 703-714]

1. 1. Introduction 2. Introducción 2. Synthesis of fructans Síntesis de los fructanos About 15% of flowering plant species store fructans as a Alrededor del 15% de las especies de plantas con flores como un almacén de fructanos reserve in at least one of their organs during their life de reserva en al menos uno de sus órganos durante su vida cycle (Hendry 1993). ciclo (Hendry, 1993). Fructan, in general is a term used Fructanos, en general es un término que se utiliza for any carbohydrate in which fructosyl-fructose links para cualquier hidratos de carbono en el que la fructosa fructosilo enlaces constitute the majority of the glycosidic bonds. constituyen la mayoría de los enlaces glucosídicos. Fructans Fructanos are linear or branched fructose polymers, which are either son polímeros de la fructosa, lineal o ramificado, que están o b 2 ® 1 linked inulins or b 2 ® 6 linked levans. b 2 ® 1 inulinas vinculados o b 2 ® 6 levanos vinculados. Dicotyledonous Dicotiledóneas species store inulin type fructans consisting of especies tienda de fructanos tipo inulina, que consiste en linear b (2 ® 1) fructofuranosyl units. b lineal (2 ® 1) unidades fructofuranosil. More complex and Más compleja y branched type fructans are common in monocots (Vijin ramificado fructanos tipo son comunes en monocotiledóneas (Vijin

and Smeekens 1999). y Smeekens 1999).

Keywords. Palabras clave. Fructan; inulin; oligofructosaccharides; oligofructose Fructanos, inulina; oligofructosacáridos; oligofructosa

Because fructans are synthesized from sucrose by Debido a que los fructanos se sintetizan a partir de sacarosa por repeated fructosyl transfer from a fructosyl donor, both repitió la transferencia fructosilo de un donante fructosilo, tanto inulins and levans usually, but not always, have a terminal inulinas levanos y por lo general, aunque no siempre, tiene un terminal glucose unit. glucosa en la unidad. The enzyme generally considered to be La enzima general se considera que involved in plant fructan synthesis is sucrose-sucrose implicados en la síntesis de la planta fructanos es sacarosa-sacarosa fructosyl transferase (EC 2×4×1×99) which catalyses the fructosilo transferasa (CE 2 × 4 × 1 × 99) que cataliza la transfer of a fructose molecule from one sucrose molecule transferencia de una molécula de fructosa a partir de una molécula de sacarosa to another, leading to kestose formation (glucosyl-1, 2 a otro, dando lugar a la formación de kestosa (glucosil-1, 2 fructosyl-1, 2 fructose). fructosilo-1, 2 fructosa). Chain elongation is mediated by alargamiento de la cadena está mediada por either 1F– or 6F fructan–fructan–fructosyl (EC 2×4×1×100) o 1F-o-6F fructanos fructanos-fructosilo (CE 2 × 4 × 1 × 100) transferase leading to inulin and levans respectively. transferasa que conduce a la inulina y la levanos respectivamente.

Abbreviations used: ACF, Aberrent crypt foci; AOM, Azoxymethane; CoA, coenzyme A; DP, degree of polymerization; GIP, Abreviaturas utilizadas: ACF, focos de criptas aberrante; OMA, azoximetano; CoA reductasa, la coenzima A, AD, grado de polimerización; GIP, glucose-dependent insulinotropic peptide; GLP-1, glucagon like peptide; LDL, low-density lipoprotein; ODC, ornithine decarboxylase; péptido insulinotrópico dependiente de la glucosa, GLP-1, péptido similar al glucagón, el LDL, las lipoproteínas de baja densidad; ODC, ornitina decarboxilasa; 1Q, 2-amino-3-methyl imidazo (4,5-F) quinoline; SFr, synthetic fructan; TAG, triacylglycerol. 1T, imidazo 2-amino-3-metil (4,5-F) quinoleína, francos suizos, fructanos sintéticos; TAG, triacilglicerol.

J. Biosci. J. Biosci. | Vol. | Vol. 27 | No. 7 | December 2002 | 703–714 | © Indian Academy of Sciences 703 27 | N º 7 | Diciembre de 2002 | Academia India de Ciencias © 703 | 703-714

Narinder Kaur and Anil K Gupta Narinder Kaur y Gupta Anil K

Readers may consult Gupta and Kaur's review (2000) for Los lectores pueden consultar una reseña Gupta y Kaur (2000) para further details on fructan synthesis. más detalles sobre la síntesis de fructanos.

Bacterial fructans are synthesized without a trisaccharide fructanos bacterianas son sintetizados sin trisacárido as an intermediate, but by sequential transfer of fructose como producto intermedio, sino por transferencia secuencial de fructosa from a fructosyl donor to the growing levan chains by de un donante fructosilo a las cadenas levano creciendo levan sucrase (sucrose F6-fructosyl transferase) (Smeekens sacarasa Levan (F6-transferasa sacarosa fructosilo) (Smeekens et al 1991). et al 1991). They have a much higher degree of polymerization Ellos tienen un grado mucho mayor de la polimerización (DP, up to 100,000) than plant inulins (up to 150). (DP, hasta 100.000) que inulinas planta (hasta 150).

3. 3. Plant sources of fructans Planta de fuentes de fructanos Fructan containing plant species are found in a number of Fructanos que contiene especies de plantas se encuentran en una serie de mono and dicotyledonous families such as Liliaceae, mono y dicotiledóneas, tales como las familias Liliaceae, Amaryllidaceae, Gramineae, and Compositae. Amaryllidaceae, gramíneas y compuestas. Parts of Partes de various fructan containing plant species like asparagus, fructanos diferentes que contienen especies vegetales como espárragos, garlic, leak, onion, Jerusalem artichoke, chicory, etc. are el ajo, la cebolla de fugas, alcachofa de Jerusalén, achicoria, etc often eaten as vegetables (Van Loo et al 1995). a menudo se consumen como verdura (Van Loo et al 1995). Some Algunos important sources of inulin (together with their average una fuente importante de inulina (junto con su promedio inulin content) are given in table 1. contenido de inulina) figuran en el cuadro 1. However, only a Sin embargo, sólo una limited number of species are suitable for industrial food número limitado de especies son adecuadas para la industria alimentaria and non food applications. y aplicaciones de los alimentos no. Despite the high fructan content A pesar del contenido de fructanos de alta of the aerial parts of many gramineae, particularly of de las partes aéreas de gramíneas muchos, sobre todo de

young seedlings (up to 70% of their dry wt.), grasses and plantas jóvenes (hasta 70% de su peso seco.), hierbas y cereals are not used for industrial extraction and processing los cereales no se utilizan para la extracción y procesamiento industrial of fructans. de fructanos. Conversely, in Liliaceae, Amaryllidaceae Por el contrario, en Liliaceae, Amaryllidaceae and Compositae, fructans (most exclusively inulins) are y Compositae, fructanos (casi exclusivamente inulinas) son usually stored in organs such as bulbs, tubers and tuberous normalmente se almacena en órganos tales como bulbos, tubérculos y tuberosa roots which because of the absence of interfering raíces que, debido a la ausencia de interferencia

components, can be easily extracted and processed to componentes, puede ser fácilmente extraído y procesado para purified products. productos purificados. The two species currently used by the Las dos especies actualmente utilizadas por el industry to produce inulin belong to compositae: Jerusalem la industria para producir inulina pertenecen a las compuestas: Jerusalén artichoke (Helianthus tuberosus) and chicory (Cichorium alcachofa (Helianthus tuberosus) y la achicoria (Cichorium intybus), the latter being by far the most commonly used intybus), siendo este último, con mucho, el más utilizado source (Debruyn et al 1992). fuente (Debruyn et al 1992). Inulin is processed by the La inulina es procesado por el food industry to produce either short chain fructans, industria de alimentos para producir o fructanos de cadena corta, namely oligofructose (DP, 2–10; average 5) as a result of a saber, la oligofructosa (DP, 2-10; un promedio de 5) como resultado de partial enzymatic (endoinulinase EC 3×2×1×7) hydrolysis, enzimática parcial (endoinulinase CE 3 × 2 × 1 × 7) la hidrólisis, or long chain fructans by applying industrial physical o fructanos de cadena larga mediante la aplicación de industriales física separation techniques (De Leenheer 1996). técnicas de separación (De Leenheer 1996). In addition to Además de chicory inulin and its hydrolysate, the food industry also inulina de achicoria y su hidrolizado, la industria de alimentos también

Table 1. Tabla 1. Percent inulin content on fresh Por ciento de contenido de inulina en fresco weight basis from some important sources. peso de la base de algunas fuentes importantes.

Source Inulin (%) La inulina Fuente (%) Garlic Ajo

Asparagus root Espárragos raíz Salisfy Salisfy Jerusalem artichoke Topinambur Dahlia tubers Dahlia tubérculos Chicory root Raíz de achicoria 15–20 15-20 10–15 10-15 15–20 15-20 15–20 15-20 15–20 15-20 15–20 15-20

Data taken from Gupta and Kaur (1997). Datos tomados de Gupta y Kaur (1997).

produces a synthetic fructans. produce una fructanos sintéticas. Basically they are sucrose Básicamente son sacarosa molecules to the fructose units of which, 1, 2 or 3 additional moléculas a las unidades de fructosa de los cuales, 1, 2 o 3 adicionales fructose units have been added by b-(2, 1)glycosidic unidades de fructosa se han añadido por b-(2, 1) glucosídicos linkage, using the transfructosyl activity of bfructosidase, vinculación, con la actividad de transfructosyl bfructosidase, from Aspergillus niger (Crittenden and de Aspergillus niger (Crittenden y Playne 1996; Fishbein et al 1988). Playne 1996; Fishbein et al 1988). Such kind of fructans Ese tipo de fructanos have also been reported in the medium of Fusarium También se han reportado en el medio de Fusarium oxysporum (Gupta and Bhatia 1980). oxysporum (Gupta y Bhatia, 1980).

The average daily consumption of inulin and oligofructose El consumo promedio diario de la inulina y la oligofructosa has been estimated to be 1–4 g in the United States ha sido estimada en 1.4 g en los Estados Unidos and 3–11 g in Europe (Van Loo et al 1995). y 11.3 g en Europa (Van Loo et al 1995). However, no Sin embargo, no such study has been made in India. de estos estudios se han realizado en la India. Chicory root is best raíz de la achicoria es la mejor known for its use as a coffee substitute. conocido por su uso como sustituto del café. In chicory, inulin En la achicoria, inulina is stored as a reserve carbohydrate in the fleshy tap root se almacena como un carbohidrato de reserva en la raíz carnosa and constitutes about 70–80% of root dry weight (Gupta y constituye alrededor del 70-80% del

peso seco de las raíces (Gupta et al 1985). et al 1985). An interesting thing about chicory is that Una cosa interesante acerca de la achicoria es que depending upon the stage of its development, we can dependiendo de la etapa de su desarrollo, podemos obtain either inulin or oligofructose, the latter being obtener o inulina u oligofructosa, siendo este último formed after hydrolysis of inulin by inulinase, after the formado después de la hidrólisis de inulina por inulinasa, después de la emergence of inflorescence axis, which takes place after surgimiento del eje de la inflorescencia, que tiene lugar después the root has fully developed (Kaur et al 1992). la raíz ha desarrollado plenamente (Kaur et al 1992). Both inulin Tanto la inulina and oligofructose can be further hydrolysed to fructose y la oligofructosa se puede seguir hidrolizadas a la fructosa by exoinulinase. por exoinulinase. Use of a powerful exoinulinase can El uso de un exoinulinase poderosos pueden replace the multienzymic steps of producing fructose sustituir las medidas multienzymic de producir fructosa from starch (Gupta and Kaur 1997). a partir del almidón (Gupta y Kaur 1997). Thus, chicory roots Por lo tanto, las raíces de achicoria are a concentrated source of inulin and oligofructose. son una fuente concentrada de la inulina y la oligofructosa. Inulin and oligofructose are officially recognized as natural La inulina y la oligofructosa son oficialmente reconocidos como naturales food ingredients in most European countries and have ingredientes de alimentos en la mayoría de países europeos y han a self-affirmed generally regarded as safe (GRAS) status una auto-afirmó considerado generalmente como seguro (GRAS) in the United States. en los Estados Unidos. However, the synthetic fructans Sin embargo, los fructanos sintéticas have been classified as a 'novel food' (EU Regulation on han sido clasificados como 'nuevos alimentos' en un (Reglamento de la UE en Novel Foods and Novel Food Ingredients 258/97) by the Nuevos alimentos y nuevos ingredientes alimentarios 258/97) por la ad hoc authorities of the European Commission. ad hoc de las autoridades de la Comisión Europea.

4. 4. Inulin and oligofructose are prebiotics La inulina y la oligofructosa son prebióticos A prebiotic is a non digestible food ingredient that beneficially Un prebiótico es un ingrediente de alimentos no digeribles que beneficiosamente affects the host by selectively stimulating the afecta a la acogida por la estimulación selectiva del

growth and/or activity of one or a limited number of bacteria crecimiento y / o actividad de una o un número limitado de bacterias in the colon, that can improve the host's health (Gibson en el colon, que puede mejorar la salud del huésped (Gibson and Roberfroid 1995). y Roberfroid 1995). In addition, a prebiotic may repress Además, un prebiótico puede reprimir the growth of pathogens for overall beneficial health el crecimiento de patógenos para la salud en general beneficioso (Roberfroid 2001). (Roberfroid 2001). Inulin and oligofructose cannot be La inulina y la oligofructosa no puede ser digested except through bacterial activity; they can alter digerida, sino por la actividad bacteriana, ya que pueden alterar the composition of human gut flora by a specific fermentation la composición de la flora intestinal humana por una fermentación específicos which results in a community predominated by que se traduce en una comunidad con predominio de bifidobacteria (Hidaka et al 1986; Wang and Gibson bifidobacterias (Hidaka et al 1986, Wang y Gibson 1993). 1993). Menne et al (2000) reported that Fn type of fructans Menne et al (2000) informó de que Fn tipo de fructanos had a similar prebiotic effect in humans as reported tuvo un efecto similar prebiótica en los seres humanos como se informó with GFn type oligofructose. con oligofructosa tipo GFN.

Because of the b-configuration of the anomeric C2 in Debido a la b-configuración de la C2 anomérico en their fructose monomers, these fructans are resistant to sus monómeros de fructosa, estos fructanos son resistentes a la hydrolysis by human digestive enzymes (a-glucosidase, hidrólisis por enzimas digestivas humanas (a-glucosidasa,

J. Biosci. J. Biosci. | Vol. | Vol. 27 | No. 7 | December 2002 27 | N º 7 | 12 2002


maltase, isomaltase, sucrase) which are specific for aglycosidic maltasa, isomaltasa, sacarasa), que son específicos para aglycosidic bonds, and are thus classified as non-digestible bonos, por lo que son clasificados como no digeribles oligosaccharides on the basis of both in vitro and in oligosacáridos sobre la base de tanto in vitro como en

vivo data. datos in vivo. Since the stomach hydrolysis of (inulin type) Puesto que la hidrólisis del estómago de (tipo de inulina) fructans is of limited physiological significance, these fructanos es de importancia fisiológica limitada, estos products pass undigested through the upper part of the productos no digeridos pasan a través de la parte superior de la gastrointestinal tract into the colon. tubo digestivo hasta el colon. This has been confirmed Esto ha sido confirmado by in vivo studies of rats and humans. por los estudios in vivo de las ratas y los seres humanos. The most La mayoría de los convincing studies were done with the use of an ileostomy estudios convincentes se realizaron con el uso de una ileostomía model which provides a valuable alternative to the study modelo que proporciona una alternativa valiosa para el estudio of digestive physiology in man and which has often been de la fisiología digestiva en el hombre y que a menudo ha sido used to quantify the small intestinal excretion of nutrients, utilizado para cuantificar la excreción intestinal de nutrientes, carbohydrates in particular. hidratos de carbono en particular. It was found that 86– Se encontró que el 86 - 88% of the dose (10, 17, 30 g) of inulin and oligofructose 88% de la dosis (10, 17, 30 g) de la inulina y la oligofructosa was recovered in the ileostomy effluent which supported se recuperó en la ileostomía efluentes que apoyó the idea that inulin and oligofructose are practically indigestible la idea de que la inulina y la oligofructosa son prácticamente indigeribles in the small intestine of man (Coudray et al en el intestino delgado del hombre (Coudray et al 1997). 1997).

The small loss during the passage through the small La pequeña pérdida durante el paso por el pequeño intestine could be due to fermentation by the microbial intestino podría ser debido a la fermentación microbiana por el population colonizing the ileum, a population known to población colonizadora del íleon, una población conocida de be 100 times greater in the ileostomists than in normal ser 100 veces mayor en el ileostomists que en normales individuals. personas. The estimation of lactic acid and short chain La estimación de ácido láctico y de cadena corta carboxylic acids, the end products of the anaerobic fermentation ácidos carboxílicos, los productos finales de la fermentación anaeróbica of carbohydrates in the ileostomy effluents de hidratos de carbono en los efluentes de ileostomía

before and after inulin intake, explained the 12–14% loss antes y después de la ingesta de inulina, explicó la pérdida de 12-14% of fructans in the small intestine. de fructanos en el intestino delgado. Another explanation Otra explicación was acid and/or enzymatic hydrolysis of the low molecular fue el ácido y / o la hidrólisis enzimática de la de bajo peso molecular weight fructans, as it has been shown that they are fructanos de peso, como se ha demostrado que son more sensitive to stomach and/or small intestinal hydrolysis más sensibles al estómago y / o la hidrólisis del intestino delgado than the high molecular weight components que los componentes de alto peso molecular (Coudray et al 1997). (Coudray et al 1997).

5. 5. Inulin and oligofructose are bifidogenic La inulina y la oligofructosa son bifidogénico Predominance of bifidobacteria in the large intestine is El predominio de bifidobacterias en el intestino grueso es essential for the prevention of many diseases and for esenciales para la prevención de muchas enfermedades y para maintaining good health. mantener una buena salud. One main strategy is the pre- Una de las estrategias principales es la prebiotic approach – the use of selective carbohydrate substrates bióticos enfoque - la utilización de los hidratos de carbono selectiva sustratos in the diet for the growth of indigenous en la dieta para el crecimiento de las comunidades indígenas bifidobacteria. bifidobacterias. To be effective, these carbohydrates must Para ser eficaces, estos hidratos de carbono debe reach the colon undigested and unabsorbed in the upper llegar al colon sin ser digerido y absorbido en la parte superior gastrointestinal tract and be selectively utilized by the tracto gastrointestinal y ser utilizadas selectivamente por el bacteria present there. bacterias presentes allí. Inulin and oligofructose are examples La inulina y la oligofructosa son ejemplos of such carbohydrates. de hidratos de carbono tales. The large intestine is most El intestino grueso es el más heavily colonized with up to 1012 bacteria for every g of colonizadas con un máximo de 1.012 bacterias por cada g de gut content. contenido intestinal. It has been demonstrated by in vivo and in vitro Se ha demostrado in vivo e in vitro studies that in humans, fermentation of fructans leads to estudios que en los seres humanos, la fermentación de los fructanos lleva a the selective stimulation of growth of the bifidobacteria la estimulación selectiva del crecimiento de las bifidobacterias

populations (Gibson and Wang 1994; Gibson et al 1995; poblaciones (Gibson y Wang, 1994; Gibson et al 1995; Roberfroid et al 1995; Cummings et al 2001). Roberfroid et al 1995; Cummings et al 2001). Hussein Hussein et al (1999) observed that oligofructose supplementation et al (1999) observaron que la suplementación con oligofructosa increased the number of bifidobacteria in dog faeces. aumentó el número de bifidobacterias en las heces del perro.

The studies of Gibson et al (1995) showed that oligofructose Los estudios de Gibson et al (1995) demostraron que la oligofructosa and inulin significantly modified the in vivo y la inulina modificado significativamente la in vivo composition of the microbiota by stimulating the growth composición de la microbiota, estimulando el crecimiento of bifidobacteria. de las bifidobacterias. In addition, ingestion of oligofructose Además, la ingestión de oligofructosa significantly reduced the count of bacteroids, fusobacteria redujo significativamente el número de bacteroides, fusobacterias and clostridia (table 2). y clostridios (tabla 2). Similar human studies in adult Estudios similares en humanos adultos European, Japanese and North American populations Europa, Japón y el norte de las poblaciones americanas have been reported for inulin using different daily doses Se ha informado de inulina con diferentes dosis diarias (Hidaka et al 1986; Buddington et al 1996; Kleessen et al (Hidaka et al 1986; Buddington et al 1996; Kleessen et al 1997). 1997). It has been suggested that the beneficial effect of Se ha sugerido que el efecto beneficioso de la inulin could be due to the ability of bifidobacteria to inulina podría deberse a la capacidad de bifidobacterias a change the colonic environment by inhibiting detrimental cambiar el ambiente del colon mediante la inhibición de perjudicial bacteria via the formation of bacteriocins, the successful bacterias a través de la formación de las bacteriocinas, el éxito competition for substrates or adhesion sites on the gut la competencia por los sustratos o los sitios de adhesión en el intestino epithelium, and stimulation of the immune system (Miller- epitelio, y la estimulación del sistema inmune (de Miller- Catchpole 1989; Gibson et al 1995). Catchpole 1989, Gibson et al 1995). Inulin and oligofructose La inulina y la oligofructosa also help in the absorption of certain ions and the También ayudan en la absorción de ciertos iones y la

synthesis of B-vitamins (Gibson and Roberfroid 1995). síntesis de vitaminas del grupo B (Gibson y Roberfroid 1995). The La positive effects of bifidobacteria on human health are efectos positivos de las bifidobacterias en la salud humana son summarized in figure 1. resumen en la figura 1.

6. 6. Physiological effects of products of fermentation Efectos fisiológicos de los productos de la fermentación of inulin and oligofructose in the gastrointestinal tract de inulina y oligofructosa en el tracto gastrointestinal Colonic fermentation of inulin and oligofructose produces la fermentación colónica de la inulina y la oligofructosa produce short chain carboxylic acids (acetate, butyrate and ácidos carboxílicos de cadena corta (acetato, butirato y propionate), lactate and gases as products of digestion propionato), lactato y gases como los productos de la digestión (Gibson et al 1995). (Gibson et al 1995). These fructans are low energy food Estos fructanos son alimentos de baja energía ingredients. ingredientes. Their energy content is only 40–50% of that Su contenido energético es sólo un 40-50% de la of digestible carbohydrates, giving them a caloric value of de hidratos de carbono digeribles, dándoles un valor calórico de 1×0–2×0 Kcal/g. 1 × 0-2 × 0 kcal / g. Both inulin and oligofructose are used in Tanto la inulina y la oligofructosa se utilizan en the diet of obese persons. la dieta de las personas obesas. Up to 95% of the acids produced Hasta el 95% de los ácidos producidos in the colon are absorbed, mainly in the ascending en el colon se absorben, principalmente en el ascendente part of the colon. parte del colon.

From animal in vivo studies it was concluded that supplementing De los animales en los estudios in vivo se concluyó que la suplementación the diet with inulin type fructans decreased la dieta con los fructanos tipo inulina disminuido the cecal pH and increased the size of the cecal pool of el pH del ciego y el aumento del tamaño de la piscina del ciego de short chain carboxylic acids, with acetate being the primary ácidos carboxílicos de cadena corta, con acetato de ser el principal acid followed by butyrate and propionate. ácido seguido de butirato y propionato. Moreover, Por otra parte, butyrate is produced in higher concentration in inulin-fed butirato se produce en mayor concentración en inulina alimenta

Table 2. Tabla 2. Effect of feeding 15 g/day of sucrose, oligofructose Efecto de la alimentación 15 g / día de sacarosa, oligofructosa and inulin on percent composition of intestinal microflora in y la inulina en la composición de la microflora intestinal por ciento en humans. los seres humanos.

Feed Feed

Microflora Sucrose Oligofructose Inulin Microflora sacarosa oligofructosa inulina Bacteroids Bacteroides Bifidobacteria Bifidobacterias Clostridia Clostridios Fusobacteria Fusobacterias 72 72 17 17 2 2 9 9 16 16 82 82 1 1 1 1 26 26 71 71 0×3 0 × 3 3 3

Data from Gibson et al (1995). Los datos de Gibson et al (1995).



than in control ratss (Levrat et al 1991; Remesy et al que en ratss de control (Levrat et al 1991; Remesy et al 1992; Roland et al 1993; Younes et al 1996; Campbell 1992; Roland et al 1993; Younes et al 1996; Campbell et al 1997). et al 1997). Possibly, the increase in the pool size of these Posiblemente, el aumento en el tamaño de la agrupación de estos acids is related to the effect of the fructans on intestinal ácidos se relaciona con el efecto de la fructanos en intestinales tissue, leading to hyperplacia of the mucosa and tejidos, dando lugar a hyperplacia de la mucosa y increased wall thickness, both in the small intestine (Oku aumento de los espesores, tanto en el

intestino delgado (Oku et al 1984) and in the cecum (Campbell et al 1997), is et al 1984) y en el ciego (Campbell et al 1997), es accompanied by an increase in blood flow (Remesy et al acompañado de un aumento en el flujo sanguíneo (Remesy et al 1993). 1993).

7. 7. Effect of inulin and oligofructose on constipation Efecto de la inulina y la oligofructosa sobre el estreñimiento Constipation is an ailment encountered in elderly people. El estreñimiento es un padecimiento encontrado en las personas de edad avanzada. Many factors contribute to the development of constipation Muchos factores contribuyen al desarrollo del estreñimiento with aging, such as changes in diet and fluid intake, con el envejecimiento, tales como cambios en la dieta y la ingesta de líquidos, decline in the consumption of fibre-containing products, disminución en el consumo de fibra que contienen los productos, intake of drugs or laxatives, decrease in intestinal motility, consumo de drogas o laxantes, disminución de la motilidad intestinal, and physical inactivity. y la inactividad física. Several studies in humans suggest Varios estudios en humanos sugieren that fermentation of carbohydrates stimulates colonic que la fermentación de hidratos de carbono estimula el colon motility (Roberfroid 1993). motilidad (Roberfroid 1993). Hidaka et al (1991) observed Hidaka et al (1991) observó that the administration of oligofructose relieved constipation. que la administración de oligofructosa alivia el estreñimiento. Inulin ingestion improved constipation in 9 of 10 ingesta de inulina mejora el estreñimiento en 9 de 10 subjects. temas. Abdominal discomfort, mainly flatulence, was malestar abdominal, flatulencia, principalmente, se reported rarely, and by only a few patients (Kleessen notificado en raras ocasiones, y sólo unos pocos pacientes (Kleessen et al 1997). et al 1997). A significant increase in stool frequency was Un aumento significativo de la frecuencia de las deposiciones se observed in healthy volunteers having one stool every observada en voluntarios sanos con una muestra de heces cada 2–3 days by including inulin with DP more than 25 in the 2-3 días mediante la inclusión de inulina con DP más de 25 en el diet (Hond et al 2000). dieta (Hond et al 2000).

Figure 1. Figura 1. Potential health promoting properties associated propiedades potenciales de

promoción de la salud asociados with bifidobacteria. con bifidobacterias.

8. 8. Effect of inulin and oligofructose on Efecto de la inulina y la oligofructosa en mineral absorption de absorción de minerales A remarkable increase in the body absorption of calcium, Un notable incremento en la absorción corporal de calcio, a nutrient that helps to build and maintain structure of un nutriente que ayuda a construir y mantener la estructura de teeth and bones has been shown by ingredients extracted dientes y los huesos se ha demostrado por los ingredientes extraídos from chicory roots. de las raíces de achicoria. Chicory inulin, which acts as a soluble inulina de achicoria, que actúa como solubles fibre, increased the intake of calcium in the bone tissue de fibra, el aumento de la ingesta de calcio en el tejido óseo which resulted in improved bone mineral density thus que se tradujo en mejora de la densidad mineral ósea tanto showing that it has the potential to prevent or postpone demostrando que tiene el potencial para prevenir o retrasar osteoporosis. la osteoporosis. Several investigators have demonstrated Varios investigadores han demostrado that rats fed with oligofructose and/or inulin absorbed que las ratas alimentadas con oligofructosa y / o inulina absorbida more calcium and magnesium than control rats, despite más calcio y magnesio que las ratas de control, a pesar de an increase in total fecal mass (Delzenne et al 1995; Ohta un aumento de la masa fecal total (Delzenne et al 1995; Ohta et al 1994). et al 1994). Chronic ingestion of inulin or oligofructose Crónica de la ingestión de inulina u oligofructosa decreased, or prevented the loss of bone calcium and disminuido, o prevenir la pérdida de calcio de los huesos y phosphorus from the bones of gastrectomized rats (Ohta fósforo de los huesos de las ratas gastrectomizados (Ohta et al 1994), and the loss of bone mineral density by et al 1994), y la pérdida de densidad mineral ósea overectomized rats (Taguchi et al 1994). ratas overectomized (Taguchi et al 1994).

Increased calcium absorption could be due to its El aumento de la absorción de calcio puede deberse a su increased availability by transfer of calcium from the una mayor disponibilidad mediante la transferencia de calcio de los

small intestine into the large bowel and the osmotic effect intestino delgado al intestino grueso y el efecto osmótico of inulin and oligofructose that transfers water into the de la inulina y la oligofructosa que las transferencias de agua en el large intestine, thus allowing it to become more soluble intestino grueso, lo que le permite ser más solubles (Carabin and Flamm 1999). (Carabin y Flamm 1999). Improved calcium availability Mayor disponibilidad de calcio in the colon could also be as a result of hydrolysis en el colon también podría ser el resultado de la hidrólisis of calcium phytate complex by bacterial phytase releasing fitato de calcio complejo por la liberación de fitasa bacteriana calcium (Lopez et al 2000). de calcio (López et al 2000). The improved absorption La mejor absorción was associated with decreased pH of ileal, cecal and se asoció con disminución del pH ileal, ciego y

colonic contents, resulting in an increased concentration contenido del colon, lo que resulta en un aumento de la concentración of ionized minerals: a condition that favours passive diffusion, de minerales ionizados: una condición que favorece la difusión pasiva, hypertrophy of cecal walls and increased concentration hipertrofia de las paredes del ciego y el aumento de la concentración of volatile fatty acids, bile acids, calcium, phosphorus, de ácidos grasos volátiles, ácidos biliares, calcio, fósforo, phosphate and to a lesser extent magnesium in fosfato y magnesio a una menor medida, en the cecal contents (Levrat et al 1993). el contenido cecal (Levrat et al 1993). It was reported that Se informó de que although ingestion of oligofructose improved calcium and aunque la ingestión de calcio mejora de oligofructosa y magnesium absorption in normal rats, only magnesium la absorción de magnesio en ratas normales, sólo de magnesio absorption was increased in cecectomized rats. de absorción se incrementó en las ratas cecotomizados. This suggested Esto sugiere that the effect of fermentation in the cecum was que el efecto de la fermentación en el ciego se particularly important for calcium absorption (Ohta et al particularmente importante para la absorción de calcio (Ohta et al 1994). 1994). Coudray et al (1997) noted that inulin improved Coudray et al (1997) señaló que la inulina mejora the absorption of calcium but not of magnesium, iron and la absorción de calcio, pero no de magnesio, hierro y zinc in humans. zinc en los seres humanos. Van den Heuvel et al (1999) also reported Van den Heuvel et al (1999) también informó

an increased absorption of calcium in adolescents on una mayor absorción de calcio en adolescentes en oligofructose ingestion. ingestión oligofructosa. Mechanisms by which ingestion of Los mecanismos por los que la ingestión de non-digestible carbohydrates improves mineral absorption hidratos de carbono no digeribles aumenta la absorción de minerales is not very clear. no es muy clara.

9. 9. Influence of inulin and oligofructose on Influencia de la inulina y la oligofructosa en glycemia/insulinemia glicemia / insulinemia The effect of inulin and oligofructose on glycemia and El efecto de la inulina y la oligofructosa sobre la glucemia y insulinemia are not yet fully understood, and available insulinemia no se entiende todavía completamente, y están disponibles data are sometimes contradictory, indicating that these los datos son a veces contradictorias, lo que indica que estos



effects may depend on physiological (fasting versus postprandial efectos puede depender fisiológicas (ayuno frente postprandial state) or disease (diabetes) conditions. estado) o enfermedad (diabetes) condiciones. Oligofructose Oligofructosa given at the dose of 10% in the diet of rats for 30 dado a la dosis de 10% en la dieta de ratas durante 30 days, reduced postprandial glycemia by 17% and insulinemia día, la reducción de la glucemia postprandial en un 17% y la insulinemia by 26% respectively. un 26%, respectivamente. In rats fed 10% SFr for 3 En las ratas alimentadas con 10% de francos suizos durante 3 months, the glycemic response to saccharose or maltose meses, la respuesta glucémica a la sacarosa o maltosa was reduced, possibly due to reduction of disaccharidase se ha reducido, posiblemente debido a la reducción de disacaridasas activity in the gastrointestinal tract (Oku et al 1984). actividad en el tracto gastrointestinal (Oku et al 1984). In En streptozotocin treated rats (diabetic), ingestion of a diet las ratas tratadas con estreptozotocina (diabéticos), la ingestión de una dieta containing 20% oligofructose for 2 months decreased postprandial contiene 20% de oligofructosa durante 2 meses disminuyó postprandial

glycemia, despite a lack of modification of the glucemia, a pesar de la falta de modificación de la glycemic or insulinemic response to a saccharose or maltose respuesta glucémica o insulínica a una sacarosa o maltosa load. carga. Similarly chronic ingestion of SFr (20 g/day Del mismo modo la ingestión crónica de francos suizos (20 g / día for 4 weeks) did not modify fasting plasma glucose and durante 4 semanas) no modificó la glucosa plasmática en ayunas y insulin in healthy human volunteers, even if it lowered insulina en voluntarios humanos sanos, aunque bajó basal hepatic glucose production (Luo et al 1996). producción basal de glucosa hepática (Luo et al 1996). However, Sin embargo, in diabetic subjects, taking 8 g of SFr/day for 14 en los sujetos diabéticos, teniendo 8 g de francos suizos / día durante 14 days led to a decrease in fasting blood glucose (Yamashita día llevó a una disminución de la glucosa en sangre en ayunas (Yamashita et al 1984). et al 1984). When 10 g of artichoke inulin was Cuando 10 g de inulina de alcachofa se added to 50 g of wheat-starch meal in healthy human agregó a 50 g de harina de trigo almidón en salud humana subjects, the blood glycemic response was lower, despite temas, la respuesta de la sangre glucémico fue menor, a pesar de no apparent interference by inulin on starch absorption ninguna interferencia aparente de inulina en la absorción del almidón (Rumessen et al 1990). (Rumessen et al 1990).

When rats are fed with 10% and 20% SFr in their diet Cuando las ratas se alimentan con un 10% y el 20% de francos suizos en su dieta for 6 weeks tests showed that mouth to anus transit time durante 6 semanas, demostró que las pruebas de boca para el tiempo de tránsito del ano was shortened by 25 and 50%, respectively. se redujo en un 25 y un 50%, respectivamente. This suggested Esto sugiere a dose-dependent effect (Oku et al 1984; Tokunaga un efecto dosis-dependiente (Oku et al 1984; Tokunaga et al 1986). et al 1986). Possibly like other dietary fibres, inulin Es posible que al igual que otras fibras dietéticas, la inulina and oligofructose influence the absorption of macro- oligofructosa e influencia la absorción de macro- nutrients, especially carbohydrates, by delaying gastric nutrientes, sobre todo hidratos de carbono, al retrasar gástrico emptying and/or shortening small-intestinal transit time. vaciado y / o acortar el tiempo de tránsito del intestino delgado.

The lower fasting glycemia has been reported in normal La glucemia en ayunas menor se ha

reportado en condiciones normales subjects fed with SFr (Luo et al 1996). sujetos alimentados con francos suizos (Luo et al 1996). The reduced La reducida hepatic gluconeogenesis induced by inulin and oligofructose gluconeogénesis hepática inducida por la inulina y la oligofructosa intake could be mediated by the short-chain carboxylic consumo podría estar mediado por la carboxílicos de cadena corta acids, especially propionate. ácidos, especialmente propionato. Propionate given in the Propionato que figura en el diet of rats for 4 weeks reduced fasting blood glucose dieta de ratas durante 4 semanas redujo la glucemia en ayunas (Boillot et al 1995). (Boillot et al 1995). Propionate also inhibited gluconeogenesis Propionato también inhibe la gluconeogénesis in isolated hepatocytes, probably via its metabolic en hepatocitos aislados, probablemente a través de su metabolismo conversion into methylmalonyl-coenzyme A (CoA) conversión en metilmalonil-coenzima A (CoA) and succinyl-CoA, both of which are specific inhibitors y succinil-CoA, los cuales son inhibidores específicos of pyruvate carboxylase (Baird et al 1980) as depicted in de la piruvato carboxilasa (Baird et al 1980) como se muestra en figure 2. la figura 2. In addition, propionate enhanced glucose utilization Además, la utilización de propionato de glucosa en la mayor by depleting hepatic citrate, an allosteric inhibitor of al agotar el citrato hepática, un inhibidor alostérico de la phosphofructokinase. fosfofructoquinasa. Propionate may also influence hepatic Propionato puede influir también en hepática glucose metabolism indirectly by lowering plasma fatty metabolismo de la glucosa indirectamente mediante la reducción grasos del plasma acid concentration, a factor known to be closely related concentración de ácido, un factor conocido de estar estrechamente relacionados to gluconeogenesis (Lee et al 1996). para la gluconeogénesis (Lee et al 1996).

10. 10. Effect of dietary oligofructose on Efecto de la dieta sobre la oligofructosa lipid metabolism metabolismo de los lípidos Inclusion of chicory roots (mainly inulin) in the diet of La inclusión de las raíces de achicoria (principalmente inulina) en la dieta de saturated fat fed rats significantly reduced the high ratas alimentadas con grasa saturada redujo significativamente la alta

triglyceride content of blood and liver (Kaur et al 1988). contenido de triglicéridos de la sangre y el hígado (Kaur et al 1988). A hypolipidemic effect was also observed in the livers of Un efecto hipolipemiante también se

observó en el hígado de dexamethasone and ethanol-injected rats (Kaur et al dexametasona y ratas inyectadas con etanol (Kaur et al 1988, 1989). 1988, 1989). Delzenne and Kok (1998) suggested that Delzenne y Kok (1998) sugirió que triacylglycerol (TAG) lowering effect of oligofructose triacilglicerol (TAG) efecto reductor de la oligofructosa occurs via reduction in very low density lipoprotein se produce a través de la reducción de lipoproteínas de muy baja densidad (VLDL)-TAG secretion from the liver as a result of the (VLDL)-TAG secreción del hígado como resultado de la reduction in the activity of lipogenic enzymes, and in the reducción de la actividad de las enzimas lipogénica, y en el case of fatty acid synthase via modification of lipogenic caso de la sintasa de ácidos grasos a través de la modificación de lipogénica gene expression. la expresión génica. Oligofructose decreased serum TAG Oligofructosa disminución de TAG en suero when it was included in the standard, fibre free or high cuando fue incluida en la norma, libre de fibras o de alta fat diet of rats. dieta rica en grasas de las ratas. Addition of oligofructose in a carbohydrate Además de oligofructosa en un hidrato de carbono rich diet reduced the de novo liver fatty acid synthesis dieta rica redujo el hígado de novo síntesis de ácidos grasos (Delzenne and Kok 1999). (Delzenne y Kok, 1999). Studies on incorporation Estudios sobre la incorporación of [14C] acetate into TAG in hepatocytes isolated de [14C] en acetato de TAG en hepatocitos aislados from control and oligofructose-fed rats also supported the de control y las ratas alimentadas con oligofructosa, también apoyó la above results (Kok et al 1996). resultados anteriores (Kok et al 1996). Hepatic glycerol-3phosphate Hepática glicerol 3phosphate concentrations were significantly higher in Las concentraciones fueron significativamente mayores en oligofructose fed rats than in controls. oligofructosa ratas alimentadas con que en los controles. This relative increase Este aumento relativo in glycerol-3-phosphate content of the liver might en el contenido de glicerol-3-fosfato en el hígado puede be due to its decreased utilization for fatty acid esterification. ser debido a su menor utilización de esterificación de ácidos grasos. Indeed, the administration of oligofructose slightly En efecto, la administración de oligofructosa ligeramente but significantly, reduced hepatocyte capacity to esterify pero significativa, disminución de la

capacidad del hepatocito para esterificar [14C] palmitate into TAG (Fiordaliso et al 1995). [14C] palmitato en TAG (Fiordaliso et al 1995).

Figure 2. Figura 2. Inhibition of pyruvate carboxylase by methyl La inhibición de la piruvato carboxilasa por metilo malonyl CoA and succinyl CoA, and HMG CoA reductase by malonil CoA y succinil-CoA, y HMG CoA reductasa por propionate. propionato. O, inhibition. O, la inhibición.



Fatty acid availability is considered to be the rate limiting la disponibilidad de ácidos grasos es considerada como la limitación de velocidad factor for TAG synthesis under physiological conditions factor para la síntesis de TAG en condiciones fisiológicas (Stals et al 1994). (Stals et al 1994). The hypothesis of an increased La hipótesis de un aumento fatty acid oxidation to explain a lower availability is oxidación de los ácidos grasos para explicar una menor disponibilidad es unlikely as the activity of carnitine palmitoyl transferase poco probable que la actividad de la carnitina palmitoil transferasa I (CPTI), the rate-limiting enzyme in the hepatic mitochondrial I (CPTI), la enzima que limita la velocidad en la mitocondria hepática b-oxidation, was not increased in the liver of oligofructose b-oxidación, no fue mayor en el hígado de oligofructosa fed rats (MacGarey et al 1978). ratas alimentadas (MacGarey et al 1978). This is supported Esto es apoyado by the observation that mitochondria-enriched fraction por la observación de que las mitocondrias fracción enriquecida con prepared from the liver of oligofructose-fed rats had the preparados a partir de hígado de ratas alimentadas con oligofructosa tenido la same capacity to oxidize various fatty acids as those prepared misma capacidad de oxidar diferentes ácidos grasos como los preparados from control rats (Kok et al 1996). de las ratas control (Kok et al 1996).

The activities of lipogenic enzymes were found to be Las actividades de las enzimas lipogénica resultaron ser lower in the livers of oligofructose fed rats compared menor en el hígado de ratas alimentadas con oligofructosa en comparación with controls, suggesting that oligofructose feeding could con los controles, lo que sugiere que la

alimentación puede oligofructosa decrease lipogenic flux and thus liver VLDL-secretion disminución del flujo lipogénica hígado y por lo tanto la secreción de VLDL- capacity (Arbeeny et al 1992; Gibbons 1990). capacidad (Arbeeny et al 1992; Gibbons, 1990). The depression La depresión of the activity of all lipogenic enzymes and fatty de la actividad de todas las enzimas y ácidos grasos lipogénica acid synthase mRNA suggested that oligofructose modifies ARNm de la sintetasa de ácidos sugirió que modifica oligofructosa the gene expression of lipogenic enzymes (Hillgartener la expresión de genes de enzimas lipogénica (Hillgartener et al 1995). et al 1995).

Glucose-dependent insulinotropic peptide (GIP) and péptido insulinotrópico dependiente de glucosa (GIP) y glucagon like peptide (GLP-1) are known to regulate glucagón péptido similar (GLP-1) se sabe que regulan postprandial insulin release and also to have direct insulin la liberación de insulina postprandial y también para tener la insulina directa like actions on lipid metabolism (Morgan 1996). como las acciones sobre el metabolismo lipídico (Morgan 1996). Serum Suero GIP concentrations were more in oligofructose fed rats. concentraciones de GIP estaban más en las ratas alimentadas con oligofructosa. Oligofructose also increased GLP-1 two-fold in the cecum Oligofructosa también aumentó el GLP-1 dos veces en el ciego of oligofructose fed rats as compared to the control. de las ratas alimentadas con oligofructosa, en comparación con el control. The latter increase is a consequence of cecal hypertrophy El último aumento es consecuencia de la hipertrofia cecal and might be related to the trophic effects of short chain y podría estar relacionado con los efectos tróficos de cadena corta fatty acids produced by oligofructose fermentation in the Los ácidos grasos producidos por la fermentación de la oligofructosa cecocolon (Roberfroid 1993). cecocolon (Roberfroid 1993). If the observations with Si las observaciones con dietary oligofructose or similar compounds could be confirmed oligofructosa dieta o compuestos similares se pudo confirmar in humans it would have profound importance, en el ser humano tendría gran importancia, because hypertriglyceridemia is a known risk factor for debido a la hipertrigliceridemia es un factor de riesgo conocido para coronary heart disease (Davignion and Cohn 1996). enfermedad cardiaca coronaria (Davignion y Cohn, 1996).

Daubioul et al (2000) reported that dietary enrichment Daubioul et al (2000) informaron de que el enriquecimiento de la dieta with oligofructose can counteract both the fat mass development con oligofructosa puede contrarrestar tanto el desarrollo de la masa grasa and hepatic steatosis in obese rats. y la esteatosis hepática en ratas obesas. After 10 Después de 10 weeks of oligofructose feeding, a significant reduction in semanas de alimentación oligofructosa, una reducción significativa en the activity of malic enzyme in the liver was observed in la actividad de la enzima málico en el hígado se observó en these rats. estas ratas.

11. 11. Effect of inulin and oligofructose on lipid Efecto de la inulina y la oligofructosa en lípidos parameters in humans parámetros en los seres humanos Attempts to reproduce similar effects of inulin and oligofructose Los intentos de reproducir efectos similares de la inulina y la oligofructosa in humans as observed in rats have generated en los seres humanos como se ha observado en ratas han generado conflicting results. resultados contradictorios. This may be because of the much Esto puede ser debido a la gran lower doses used in humans as a result of the adverse menor dosis utilizadas en los seres humanos como resultado de los efectos adversos gastro-intestinal symptoms exhibited by most subjects síntomas gastrointestinales exhibido por la mayoría de los sujetos consuming daily doses in excess of 30 g of inulin. consumiendo las dosis diarias superiores a 30 g de inulina. Two Dos studies that fed either oligofructose (20 g/d) or inulin estudios que se alimentaron con oligofructosa (20 g / d) o inulina

(14 g/d) observed no effect on fasting total, low density (14 g / d) observa ningún efecto sobre el ayuno densidad total, de baja lipoprotein (LDL) or high density lipoprotein (HDL) cholesterol, lipoproteína (LDL) o lipoproteínas de alta densidad (HDL), or serum triglycerides. o los triglicéridos séricos. Two other studies that fed Otros dos estudios que se alimentaban inulin either in a breakfast cereal (9 g/d), or as a powdered inulina, ya sea en un cereal de desayuno (9 g / d), o como un polvo addition to beverages and meals (10 g/d) reported Además de bebidas y comidas (10 g / d) informó reductions in fasting triglycerides (27 and 19% respectively). la reducción de los triglicéridos en ayunas (27 y 19% respectivamente). In one of these studies, total and LDL cholesterol En uno de estos estudios, el colesterol total y LDL

concentrations were also modestly reduced (Williams Las concentraciones también fueron ligeramente reducida (Williams 1999). 1999). Jackson et al (1999) reported that daily addition of Jackson et al (1999) reportaron que la adición diaria de 10 g inulin in the diet significantly reduced the fasting 10 g de inulina en la dieta redujo significativamente el ayuno insulin concentrations in 54 healthy middle aged men and las concentraciones de insulina en 54 hombres sanos de mediana edad y women during the 8 week test period. las mujeres durante el periodo de 8 semanas de prueba. This diet also lowered Esta dieta también redujo the plasma TAG levels particularly in subjects in los niveles de TAG plasma sobre todo en temas en whom fasting TAG levels were greater than 1×5 mmol/l. que los niveles de TAG en ayunas fue mayor de 1 × 5 mmol / l. In animal studies, inhibition of hepatic fatty acid synthesis En estudios con animales, la inhibición de la síntesis hepática de ácidos grasos has been identified as the major site of action for the ha sido identificado como el principal sitio de acción para la triglyceride-lowering effects of inulin. para reducir los triglicéridos efectos de la inulina. Since this pathway Desde esta vía is relatively inactive in humans unless a high carbohydrate es relativamente inactivo en los seres humanos a menos que un alto contenido de carbohidratos diet is fed, future attempts to demonstrate lipid dieta se alimenta, los futuros intentos de demostrar los lípidos lowering effects of inulin should consider the choice of efectos en la disminución de la inulina debe considerar la elección de subjects, the duration of the study and the background temas, la duración del estudio y el fondo diet, as these important variables may influence the enzymes dieta, ya que estas variables importantes pueden influir en las enzimas (Williams 1999). (Williams, 1999). It becomes more significant in the Se vuelve más importante en la Indian context because their diet is rich in carbohydrates. contexto de la India porque su dieta es rica en hidratos de carbono.

12. 12. Effect on cholesterolemia Efecto sobre la colesterolemia The effect on cholesterolemia is controversial. El efecto sobre la colesterolemia es objeto de controversia. SFr has CHF ha been shown to lower serum total and LDL cholesterol in Se ha demostrado que el suero total y el colesterol LDL en non-insulin dependent diabetic patients, but not in healthy no dependiente de insulina los pacientes diabéticos, pero no en sanos subjects (Luo et al 1996; Yamashita et al 1984). sujetos (Luo et al 1996; Yamashita et al 1984). Both

Ambos short term (3 weeks) and long term (16 weeks) administration la administración a corto plazo (3 semanas) y largo plazo (16 semanas) of fructans decreased total cholesterol level in the de fructanos disminuye el nivel de colesterol total en la serum of rats (Gupta et al 1986; Fiordaliso et al 1995). suero de las ratas (Gupta et al 1986; Fiordaliso et al 1995). Oligofructose influenced neither the absorption of dietary Oligofructosa influencia ni la absorción de la dieta cholesterol nor the excretion of cholesterol or bile acids el colesterol ni la excreción del colesterol o los ácidos biliares in ileostomic subjects (Ellegard et al 1997). en sujetos ileostomic (Ellegard et al 1997). The role of El papel de la short chain carboxylic acids in these effects is difficult to ácidos carboxílicos de cadena corta en estos efectos es difícil establish because either in isolation or in mixture, these establecer, ya sea porque de forma aislada o en combinación, estos acids have antagonistic effects on the cholesterol metabolism. ácidos tienen efectos antagónicos sobre el metabolismo del colesterol. Acetate has been related with the hypercholesterolemia Acetato se ha relacionado con la hipercolesterolemia observed in healthy patients receiving lactulose observado en pacientes sanos que recibieron lactulosa (Jenkins et al 1991), whereas propionate, which lowers (Jenkins et al 1991), mientras que el propionato, lo que reduce serum cholesterol when added to the diet of rats, may colesterol en el suero cuando se añade a la dieta de las ratas, puede decrease cholesterol synthesis by inhibiting hydroxymethylglutaryl- disminución de la síntesis de colesterol por inhibición de la hidroximetilglutaril- CoA reductase (Rodwell et al 1976; Ill- CoA reductasa (Rodwell et al 1976; tratos man 1988) as shown in figure 2. el hombre, 1988) como se muestra en la figura 2. Demigne et al (1995) Demigne et al (1995) suggested that a mechanism of action of oligofructose sugirió que un mecanismo de acción de oligofructosa was associated with the modulation of de novo cholesterol se asoció con la modulación del colesterol de novo synthesis by short chain fatty acids produced by the síntesis de ácidos grasos de cadena corta producidos por la gut microflora during the fermentation process. microflora intestinal durante el proceso de fermentación.

Kaur et al (1991) reported the cholesterol lowering effect Kaur et al (1991) reportó el efecto

reductor de colesterol of an inulin rich diet in caffeine-fed rats. de una dieta rica en inulina en las ratas alimentadas con cafeína. Though similar Aunque similares results are not available in human beings, use of chicory resultados no están disponibles en los seres humanos, el uso de la achicoria



as a coffee substitute is well known (Pazola and Cieslak como sustituto del café es muy conocido (Pazola y Cieslak 1979). 1979).

13. 13. Effect on uremia and nitrogen/urea disposal Efecto sobre la eliminación de la uremia y nitrógeno de urea / Feeding rats a diet supplemented with inulin and oligofructose La alimentación de ratas con una dieta complementada con inulina y la oligofructosa (10%) for a few weeks decreased uremia, in both (10%) por algunas semanas disminuyó la uremia, en tanto normal and nepherectomized rats (Delzene et al 1995; ratas normales y nepherectomized (Delzene et al 1995; Younes et al 1997). Younes et al 1997). Dietary inulin effectively enhanced La dieta de inulina mejorarse de manera efectiva fecal nitrogen excretion and reduced renal excretion of La excreción fecal de nitrógeno y reducción de la excreción renal de nitrogen in rats (Younes et al 1995). nitrógeno en ratas (Younes et al 1995). Inulin and oligofructose La inulina y la oligofructosa serve as an energy source for intestinal bacteria sirven como fuente de energía para las bacterias intestinales which during growth, also require a source of nitrogen que durante el crecimiento, también requieren una fuente de nitrógeno for protein synthesis. para la síntesis de proteínas. However, it seems unlikely that Sin embargo, parece poco probable que inulin-type fructans exert any noticeable effect on protein fructanos tipo inulina ejerce ningún efecto apreciable sobre las proteínas digestibility in the small intestine (Levrat et al 1993). digestibilidad en el intestino delgado (Levrat et al 1993). When the fermentable carbohydrate intake is high, the Cuando la ingesta de carbohidratos fermentables es alta, la amount of ammonia required to sustain maximal bacterial cantidad de amoníaco necesarios para

mantener la máxima bacteriana growth may become insufficient, and blood urea is then el crecimiento puede llegar a ser insuficiente, y la urea en sangre es, pues, required as a ready source for bacterial protein synthesis requerido como una fuente disponible para la síntesis de proteínas bacterianas in the cecum (Tetens et al 1996; Younes et al 1995). en el ciego (Tetens et al 1996; Younes et al 1995). Besides, propionate, an important end product of bacterial Además, propionato, un producto final importante de bacterias fermentation of inulin type fructans, also inhibits fermentación de los fructanos tipo inulina, también inhibe ureagenesis in the liver in the presence of ammonia and ureagenesis en el hígado en presencia de amoníaco y amino acids. aminoácidos. But whether such results (decreased uremia, Pero si tales resultados (disminución de la uremia, shift of nitrogen excretion toward the colon) can be cambio de la excreción de nitrógeno hacia el colon) puede ser extrapolated to humans is questionable because of the extrapolarse a los seres humanos es cuestionable debido a la difference in digestive tract structure and colonic micro- diferencia en la estructura del tracto digestivo y el colon de microflora. la flora. However, in humans, consumption of nondigestible Sin embargo, en los seres humanos, el consumo de no digeribles carbohydrates had resulted in a higher fecal excretion of hidratos de carbono se había traducido en una mayor excreción fecal de nitrogen (Mortensen 1992). nitrógeno (Mortensen 1992). In addition to increasing total Además de aumentar la total nitrogen transfer to colon, it is important to limit the la transferencia de nitrógeno a los dos puntos, es importante limitar la formation of ammonia and various end products of formación de amoniaco y varios productos finales de protein catabolism, which have been proposed as catabolismo proteico, que se han propuesto como causative risk factors for colonic carcinogenesis in the factores causales de riesgo de carcinogénesis en el colon distal part of the large bowel (Lupton and Marchand parte distal del intestino grueso (Lupton y Marchand 1989). 1989). Chicory root extract has also been reported to inhibit extracto de raíz de la achicoria también se ha informado de inhibir xanthine oxidase, an enzyme involved in the synthesis la xantina oxidasa, una enzima implicada en la síntesis of uric acid from purines, and thus can be useful in de ácido úrico de las purinas, y por lo tanto

puede ser útil en relief from gout. alivio de la gota.

14. 14. Effect of inulin, oligofructose and Bifidobacterium Efecto de la inulina, la oligofructosa y Bifidobacterium longum on colon carcinoma longum sobre el carcinoma de colon Cancer of the colon is one of the leading causes of cancer El cáncer de colon es una de las principales causas de cáncer morbidity and mortality among men and women. morbilidad y mortalidad entre los hombres y mujeres. Aberrent Aberrante crypts (ACP) are putative precursor lesions from criptas (ACP) son lesiones precursoras de la supuesta which adenomas and carcinomas may develop in the que los adenomas y carcinomas pueden desarrollar en el colon. colon. Administration of oligofructose or inulin in the La administración de oligofructosa o inulina en la diet significantly suppressed the total number of aberrent dieta suprimió de forma significativa el número total de aberrante crypt foci (ACF) per colon compared with the control focos de criptas (ACF) por dos puntos en comparación con el control diet; the degree of inhibition was more pronounced in dieta, el grado de inhibición fue más pronunciada en

rats fed inulin than in those fed oligofructose. ratas alimentadas con inulina que en aquellos alimentados con oligofructosa. The role El papel played by inulin and oligofructose in reducing ACF formation, desempeñado por la inulina y oligofructosa en la reducción de la formación de ACF, an early preneoplastic marker of malignant potential un marcador temprano preneoplásicas de potencial maligno in the process of colon carcinogenesis, suggests that en el proceso de la carcinogénesis de colon, sugiere que they may suppress colon tumourigenesis (Wargovich et se puede suprimir la génesis tumoral del colon (Wargovich et al 1996). al 1996). Kulkarni and Reddy (1994) indicated that the Kulkarni y Reddy (1994) indicó que el dietary administration of lyophilized cultures of B. administración de la dieta de las culturas liofilizado de B. longum (probiotic) at 1×5 and 3% levels significantly inhibited longum (probióticos) a 1 × 5 y 3%, inhibió los niveles the total ACF formation and crypt multiplicity. el total de la formación ACF y la multiplicidad cripta. Dietary La dieta

administration of 2% lyophilized cultures of B. administración de 2% liofilizado cultivos de B. longum significantly inhibited the incidence of colon longum inhibió significativamente la incidencia de cáncer de colon adenocarcinoma and colon tumour multiplicity in terms adenocarcinoma y el número de tumores de colon en términos of tumours per animal, and in tumours per tumour bearing de tumores por animal, y en tumores por portadores de tumores animal induced by subcutaneous administration of animal inducido por la administración subcutánea de azoxymethane (Singh et al 1997). azoximetano (Singh et al 1997).

2-Amino-3-methyl imidazo (4,5-F) quinoline (1Q) a imidazo 2-amino-3-metil (4,5-F) quinoleína (1T) una heterocyclic aromatic amine has a multi target organospecificity aminas aromáticas heterocíclicas organoespecificidad tiene un objetivo múltiple with specific cancer induction in the zymbal con la inducción de cáncer específico en el Zymbal gland, skin, colon, oral cavity and mammary gland of glándula, la piel, colon, cavidad oral y de la glándula mamaria de rodents (Sugimura et al 1991). roedores (Sugimura et al 1991). Cultures of B. longum Los cultivos de B. longum (0×5%) significantly inhibited the 1Q induced incidence (0 × 5%) inhibió significativamente la incidencia 1T inducida of colon tumours and multiplicity of colon tumours de los tumores de colon y la multiplicidad de los tumores de colon (tumours per animal) in male rats. (Tumores por animal) en ratas macho. In female rats also, En las ratas hembras también, these cultures suppressed the mammary carcinogenesis to estas culturas suprimió la carcinogénesis mamaria a 50% of that observed in animals fed with control diets 50% de la observada en los animales alimentados con dietas de control de (Reddy and Rivenson 1993). (Reddy y Rivenson 1993).

14.1 Possible mechanisms of colon cancer 14.1 Los mecanismos posibles de cáncer de colon inhibition by prebiotics la inhibición por los prebióticos It appears that oligofructose and inulin inhibit preneoplastic Parece que la oligofructosa e inulina inhibir preneoplásicas lesions, probably by changing the composition of lesiones, probablemente cambiando la composición de microflora (Wang and Gibson 1993; Gibson et al 1995; microflora (Wang y Gibson 1993; Gibson et al 1995; Gibson and Roberfroid 1995). Gibson y Roberfroid 1995). The bifidobacteria, colonizing Las bifidobacterias, colonizando

at the expense of enteropathogens, may bind the a expensas de enteropatógenos, puede obligar a la ultimate carcinogen by physically removing it via feces. carcinógeno final por quitarlo físicamente a través de las heces. The colonizing cells of bifidobacteria also produce lactic Las células de colonización de bifidobacterias producen también láctico acid and thereby lower the intestinal pH to create a bacteriocidal ácido y por lo tanto disminuir el pH intestinal para crear un bactericida environment for putative enteropathogens such medio ambiente para enteropatógenos tales supuestos as Escherichia coli and Clostridium pufringens. como Escherichia coli y Clostridium pufringens. The developing Los países en desarrollo of a favourable microenvironment may also involve de un microambiente favorable también puede implicar the modulation of bacterial enzymes such as b-glucuronosidase la modulación de las enzimas bacterianas, como b-glucuronosidase that can convert procarcinogens to proximate que puede convertir a la próxima procarcinógenos carcinogens (Kulkarni and Reddy 1994). carcinógenos (Kulkarni y Reddy 1994). Buddington Buddington et al (2002) reported that resistance against pathogenic et al (2002) reportó que la resistencia contra patógenos bacteria could also be increased in mice by feeding them bacterias también se podría incrementar en ratones por la alimentación de los with diets rich in inulin and oligofructose, which selectively con dietas ricas en inulina y la oligofructosa, que selectivamente encourage the proliferation of lactic acid producing fomentar la proliferación de productores de ácido láctico bacteria already residing in gastro intestinal tract. las bacterias que ya residen en el tracto gastrointestinal. Increasing Aumentar the lactic acid producing bacteria by feeding el ácido láctico por bacterias productoras de alimentación inulin and oligofructose reduced the activities of enzymes inulina y la oligofructosa redujo la actividad de las enzimas implicated in carcinogenesis (Rowland et al 1998) and implicados en la carcinogénesis (Rowland et al 1998) y decreased the incidence of tumours after exposure to disminución de la incidencia de tumores después de la exposición a known carcinogens (Kato 2000). carcinógenos conocidos (Kato 2000).



14.2 Possible mechanism of colon cancer inhibition 14.2 Posible mecanismo de la inhibición del cáncer de colon by B. longum por longum B. Increased ornithine decarboxylase (ODC, EC 4×1×1×17) ornitina decarboxilasa Mayor (ODC, CE 4 × 1 × 1 × 17) levels have been reported in neoplastic human colons vs los niveles han sido reportados en neoplásicas frente a dos puntos humanos normal appearing colon mucosa (Porter et al 1987; Singh normal del colon mucosa de aspecto (Porter et al 1987; Singh et al 1992), in dysplastic vs non-dysplastic polyps (Luk et al 1992), en los pólipos vs displásicos no displásicos (LUC and Baylin 1984) and non involved mucosa from polyposis Baylin y 1984) y la mucosa no participan de la poliposis patients vs non involved mucosa from normal individuals los pacientes frente a la mucosa no participan de los individuos normales (Luk et al 1989). (Luk et al, 1989). Studies conducted by Reddy Los estudios realizados por Ramos (1999) demonstrated that colon tumour inhibitory effect (1999) demostraron que el efecto inhibidor de tumores de colon by B. longum was associated with inhibition of colonic por B. longum se asoció con la inhibición de colon mucosal cell proliferation and suppression of ODC activity la proliferación de células de la mucosa y la supresión de la actividad de ODC in the colonic mucosa. en la mucosa colónica. Elevated levels of ODC were Los niveles elevados de ODC se also reported in colon tumours and uninvolved colonic También informó de los tumores de colon y no afectado del colon mucosa of Azoxy-methane (AOM)-treated animals and mucosa del azoxi-metano (OMA), los animales tratados y the activity was significantly decreased in colon tumours la actividad se redujo significativamente en los tumores de colon of AOM-treated animals administered with lyophilized de los animales tratados con OMA administra con liofilizado cultures of B. longum (Singh et al 1997). cultivos de B. longum (Singh et al 1997).

Furthermore, Mukhopadhay et al (1991) demonstrated Por otra parte, Mukhopadhay et al (1991) demostraron that dietary B. longum cultures significantly suppressed que la dieta culturas longum B. suprimió de forma significativa the expression of total and mutated ras-p-21 in the colonic la expresión de total y mutado ras-p-21 en el colon mucosa of tumours, compared with the control diet. la mucosa de los tumores, en comparación

con la dieta control. This Este inhibitory effect of B. longum cultures on ras-p-21 expression efecto inhibidor de las culturas longum B. en ras-p-21 la expresión was again correlated with colon tumour outcome. volvió a ser correlacionado con el resultado de tumores de colon. Possibly bifidobacterial cells, as biological response Es posible que las células bifidobacteriana, como de la respuesta biológica modifiers, modulate the induction of the methyl guanine modificadores, modulan la inducción de la guanina metil repair protein, O6-methylguanine DNA methyl transferase, proteínas de reparación, metil-transferasa ADN O6-metilguanina, which acts as a suicidal enzyme that stoichiometrically que actúa como una enzima suicida que estequiométricamente accepts a methyl group onto itself, restoring the acepta un grupo metilo sobre sí mismo, la restauración de la original guanine in DNA by in situ demethylation (Pegg guanina en el ADN original por desmetilación en situ (Pegg and Dolan 1989). y Dolan, 1989). It is clear from these results that B. Se desprende de estos resultados que B. longum-augmented suppression of AOM induced rasactivity supresión longum aumentada de la OMA rasactivity inducida may interfere with the progression of events pueden interferir con la progresión de los acontecimientos leading to colon tumour development (Reddy 1999). que conducen al desarrollo de tumores de colon (Reddy 1999).

An additional mechanism for tumour suppression may Un mecanismo adicional para la supresión del tumor puede involve a role for B. longum as an immunomodulator and una función a longum B. como inmunomodulador y biological response modifier (Okawa et al 1993; Sekine modificador de la respuesta biológica (Okawa et al 1993; Sekine et al 1995). et al 1995). Kohwi et al (1978), demonstrated that repeated Kohwi et al (1978), demostró que repite intralesional injections of Bifidobacterium inhibited inyecciones intralesionales de Bifidobacterium inhibido

the growth of Meth-A tumour cells transplanted subcutaneously el crecimiento de las células tumorales Meth-A trasplantado por vía subcutánea into syngenetic BALB/c mice. singenético en ratones Balb / c. Furthermore Sekine Además Sekine et al (1995) and Okawa et al (1993) demonstrated that a et al (1995) y Okawa et al (1993) demostraron que un

water soluble cell fraction of bifidobacteria induces an fracción soluble en agua de la célula de bifidobacterias induce una antitumour effect and plays an important role as an immuno efecto antitumoral y juega un papel importante como un inmuno modulator in the intestines of humans and animals. modulador en los intestinos de humanos y animales.

15. 15. Breast cancer El cáncer de mama Taper and Roberfroid (1999) studied the influence of inulin Forma cónica y Roberfroid (1999) estudiaron la influencia de la inulina and oligofructose on breast cancer and tumour growth. y la oligofructosa sobre el cáncer de mama y el crecimiento del tumor. In En a preliminary study on methylnitroso-urea induced mammary un estudio preliminar sobre methylnitroso-urea inducido mamaria carcinogenesis in Sprague-Dawley female rats, 15% carcinogénesis en ratas Sprague-Dawley, ratas, el 15% oligofructose added to the basal diet lowered the number oligofructosa agregó a la dieta basal baja en el número de of tumour bearing rats and also decreased the total number de ratones portadores de tumores y también redujo el número total de of mammary tumours. de tumores mamarios. The functional effects of inulin Los efectos funcionales de la inulina and oligofructose on humans and animals have been y la oligofructosa en los seres humanos y animales han sido summarized in tables 3 and 4, respectively. resume en los cuadros 3 y 4, respectivamente.

16. 16. Application of inulin and oligofructose Aplicación de la inulina y la oligofructosa in the food industry en la industria alimentaria Different functional attributes of inulin and oligofructose Diferentes atributos funcionales de la inulina y la oligofructosa are due to the difference in their chain lengths. se deben a la diferencia de longitudes de la cadena. Due to its Debido a su longer chain length inulin is less soluble than oligofructose ya inulina longitud de cadena es menos soluble que la oligofructosa and has the ability to form inulin microcrystals when y tiene la capacidad de formar microcristales de inulina cuando sheered in water or milk. esquilados en agua o leche. These crystals are not discretely Estos cristales no son discretamente perceptible in the mouth, but they interact to form a perceptibles en la boca, pero que interactúan para formar un smooth creamy texture and provide a fat like mouth feel. textura suave y cremosa y proporcionar una boca como la grasa se siente.

Inulin has therefore been used successfully to replace fat La inulina tanto, se ha utilizado con éxito para reemplazar la grasa in table spreads, baked goods, fillings, dairy products, de los diferenciales de mesa, productos de panadería, rellenos, productos lácteos, frozen desserts and dressings. postres congelados y aderezos. Furthermore, fructans are Por otra parte, los fructanos son non cariogenic as they are not used by Streptococcus mu- no cariogénicos, ya que no son utilizados por Streptococcus mutans to form acid and glucans which are responsible for broncea para formar ácido y glucanos que son responsables de dental caries. la caries dental.

Oligofructose is composed of shorter chain oligomers Oligofructosa se compone de oligómeros de cadena más corta and possesses functional qualities similar to sugar or glucose y posee cualidades funcionales similares al azúcar o glucosa syrups. jarabes. It is actually more soluble than sucrose and En realidad, es más soluble que la sacarosa y provides about 30 to 50% of the sweetness of table sugar. proporciona alrededor del 30 al 50% de la dulzura del azúcar de mesa.

Table 3. Cuadro 3. Effect of inulin/oligofructose in diet on various health parameters in humans. Efecto de la inulina / oligofructosa en la dieta de varios parámetros en los seres humanos.

Effect Reference Referencia de los efectos

Fermentation of fructans leads to selective stimulation of Roberfroid et al 1995; Gibson et al 1995 La fermentación de los fructanos conduce a la estimulación selectiva de Roberfroid et al 1995; Gibson et al 1995

growth of bifidobacteria population in large intestine el crecimiento de la población de bifidobacterias en el intestino grueso Oligofructose and inulin relieved constipation Hidaka et al 1991; Kleesen et al 1997 Oligofructosa e inulina alivia el estreñimiento Hidaka et al 1991; Kleesen et al 1997 Inulin lowers the blood glucose level Rumessen et al 1990; Yamashita et al 1984 La inulina reduce el nivel de glucosa en la sangre Rumessen et al 1990; Yamashita et al 1984 Inulin improves the absorption of calcium Coudray et al 1997; Van den Heuvel et al 1999 La inulina mejora la absorción de calcio Coudray et al 1997; Van den Heuvel et al 1999 Reduce fasting triglyceride and LDL cholesterol Williams 1999 Reducir en ayunas de triglicéridos y colesterol LDL Williams 1999 Fructan lowers serum total and LDL cholesterol in non-Yamashita et al 1984; Luo et al 1996 Fructanos disminuye sérica total y colesterol LDL en no Yamashita et al 1984; Luo et al 1996

insulin dependent diabetic patients but not in healthy dependiente de la insulina los pacientes diabéticos, pero no en sanos subjects temas



Table 4. Tabla 4. Effect of feeding inulin/oligofructose on various parameters in experimental animals. Efecto de la alimentación de inulina / oligofructosa en varios parámetros en animales de experimentación.

Effect Reference Referencia de los efectos

Fermentation of fructans leads to selective stimulation of growth of bifidobacteria Campbell et al 1997 La fermentación de los fructanos conduce a la estimulación selectiva del crecimiento de bifidobacterias Campbell et al 1997

population población Inulin/oligofructose feeding increased the absorption of calcium and magnesium Delzenne et al 1995; Ohta et al 1994 La inulina / oligofructosa alimentación aumentó la absorción de calcio y magnesio Delzenne et al 1995; Ohta et al 1994 Oligofructose reduces the post prandial glycemia and insulinemia in rats Oku et al 1984 Oligofructosa reduce la glucemia postprandial y la insulina en las ratas Oku et al 1984 Lowers triglyceride content of blood and liver in rats and hamsters Kaur et al 1988; Delzenne and Kok 1999; Reduce el contenido de triglicéridos de la sangre y el hígado en ratas y hámsters Kaur et al 1988; Delzenne y Kok de 1999;

Trautwein et al 1998 Trautwein et al 1998 Feeding of inulin decreased total cholesterol level in serum of rats Fiordaliso et al 1995 La alimentación de inulina disminución del nivel de colesterol total en suero de ratas Fiordaliso et al 1995 Inulin/oligofructose decreased uremia in normal and nepherectomized rats Delzenne et al 1995; Younes et al 1997 La inulina / oligofructosa disminución en la uremia normal y nepherectomized ratas Delzenne et al 1995; Younes et al 1997 Addition of inulin and oligofructose significantly inhibited the growth of various Taper et al 1998; Taper and Roberfroid 1999 Además de la inulina y la oligofructosa inhibe significativamente el crecimiento de varios Taper et al 1998; la forma cónica y Roberfroid 1999

kinds of cancerous tumours in rats tipos de tumores cancerosos en ratas

Oligofructose contributes body to dairy products and Oligofructosa contribuye cuerpo a los productos lácteos y humectancy to soft baked goods, depresses the freezing humectación a la suavidad productos horneados, deprime la congelación point in frozen desserts, provides crispness to low fat punto en los postres congelados, proporciona brillo a los de bajo contenido graso cookies and acts as a binder in nutritional or granola bars "cookies" y actúa como un aglutinante en barras nutricionales o granola in much the same way as the sugar, but with the added en gran parte de la misma manera como el azúcar, pero con el añadido benefits of fewer calories, fibre enrichment and other beneficios de menos calorías, el enriquecimiento de la fibra y otros nutritional properties. propiedades nutricionales. Oligofructose is often used in combination Oligofructosa se utiliza a menudo en combinación with high intensity sweeteners to replace sugars con edulcorantes de alta intensidad para sustituir a los azúcares and provide a well balanced sweetener profile, and mask y proporcionan un perfil de edulcorante bien equilibrado, y la máscara the after taste of aspartame or acesulfamek (Weidmann el regusto de aspartamo o acesulfamek (Weidmann and Jager 1997). y Jager 1997). So with the oligofructose as an additive, Así, con la oligofructosa como aditivo, healthy dairy drinks improved with added fibre content bebidas saludables lácteos con adición de mejorar el contenido de fibra and sugar reduced baked goods and products fit for the y azúcares reductores productos de panadería y productos aptos para el diabetics can be developed. diabéticos se pueden desarrollar.

17. 17. Conclusions Conclusiones Inulin and oligofructose have many interesting functional La inulina y la oligofructosa tienen muchas interesantes funcionales attributes that are useful in formulating the food of today los atributos que son útiles en la formulación de la comida de hoy and tomorrow. y en el futuro. The consumer of today is health conscious El consumidor de hoy es consciente de la salud and demands foods which is both tasty as well as low in y exige que los alimentos es a la vez sabrosos y bajos en fat and calories, with additional health benefits. grasa y calorías, con beneficios adicionales para la salud. In present En la actualidad day society, the leading health concerns are heart disease, sociedad actual, los problemas de salud

principales son las enfermedades del corazón, cancer, high cholesterol, weight control, osteoporosis and cáncer, colesterol alto, control de peso, osteoporosis y diabetes. la diabetes. Inulin and oligofructose are widely used in La inulina y la oligofructosa son ampliamente utilizados en functional foods throughout the world for their health alimentos funcionales en todo el mundo para su salud promoting properties. la promoción de propiedades. Use of garlic, ginger and onion in El uso del ajo, el jengibre y la cebolla en traditional Indian foods is well known. alimentos tradicionales de la India es bien conocida. Fructan (inulin Fructanos (inulina and oligofructose) are the ingredients that will meet the y la oligofructosa) son los ingredientes que se reunirá con el needs of the food industry for healthy foods in the future. necesidades de la industria de alimentos para los alimentos sanos en el futuro.

References Referencias

Arbeeny CA, Meysers DS, Bergquist KE and Gregg RE 1992 CA Arbeeny, DS Meysers, KE Bergquist y RE Gregg 1992

Inhibition of fatty acid synthesis decreases very-low density La inhibición de la síntesis de ácidos grasos disminuye la densidad muy baja

lipoprotein secretion in the hamster; J. Lipid Res. la secreción de lipoproteínas en el hámster, J. lípidos Res. 33 843– 33 843 -

Baird GD, Lomax MA, Symonds HW and Shaw DR 1980 Baird GD, MA Lomax, HW Symonds y DR Shaw 1980 Net hepatic and splanchnic metabolism of lactate, pyruvate metabolismo hepático y esplácnico neta de lactato, el piruvato

and propionate in dairy cows in vivo in relation to lactation y propionato de vacas lecheras en vivo en relación con la lactancia and nutrient supply; Biochem. y suministro de nutrientes, Biochem. J. 186 47–57 J. 186 47-57

Boillot J, Alamowitch C, Berger AM, Luo J and Bruzzo F Boillot J, C Alamowitch, Berger de la mañana, Luo J y F Bruzzo 1995 Effect of dietary propionate on hepatic glucose production, 1995 Efecto de propionato de la dieta sobre la producción de glucosa hepática, whole body glucose utilization, carbohydrate and lipid la utilización de glucosa en el cuerpo, los carbohidratos y lípidos

metabolism in normal rats; Br. metabolismo en ratas normales, fr. J. Nutr. J. Nutr. 73 241–255 73 241-255

Buddington KK, Donahoo JB and Buddington RK 2002 KK Buddington, JB Donahoo y RK Buddington 2002 Dietary oligofructose and inulin protect mice from enteric oligofructosa e inulina dieta proteger a los ratones de entérica and systemic pathogens and tumor inducers; J. Nutr. y patógenos sistémicos e inductores de tumores; J. Nutr. 132 132 472–477 472-477

Buddington RK, Williams CH, Chen SC and Witherly SA RK Buddington, CH Williams, SA, SC, y Chen Witherly 1996 Dietary supplementation of neosugar alters the feacal 1996 suplementación dietética de neosugar altera el fecales flora and decreases activities of some reductive enzymes in la flora y las actividades de disminución de algunas enzimas reductoras en human subjects; Am. seres humanos; soy. J. Clin. J. Clin. Nutr. Nutr. 63 709–716 63 709-716

Campbell JM, Fahey GC and Wolf BW 1997 Selected indigestible Campbell JM, GC Fahey y el lobo BW 1997 Seleccionado indigesta oligosaccharides affect large bowel mass, cecal and oligosacáridos afectan a la masa del intestino grueso, ciego y fecal short-chain fatty acids, pH and microflora in rats;. fecal de cadena corta de ácidos grasos, el pH y la microflora en ratas;.

J. Nutr. J. Nutr. 127 130–136 127 130-136 Carabin IG and Flamm WG 1999 Evaluation of safety of Carabin GI y GT Flamm 1999 Evaluación de la seguridad de inulin and oligofructose as dietary fiber; Regul. inulina y la oligofructosa como fibra dietética; Regul. Toxicol. Toxicol. Pharmacol. Pharmacol. 30 268–282 30 268-282

Coudray C, Bellanger J, Castiglia-Delavaud C, Remesy C, C Coudray, Bellanger C J, Castiglia-Delavaud, C Remesy, Vermorel M and Rayssignuir Y 1997 Effects of soluble or Vermorel M y Rayssignuir Y 1997 Los efectos de solubles o partly soluble dietary fibres supplementation on absorption suplementación dietética parcialmente soluble fibras en la absorción and balance of calcium, magnesium, iron and zinc in healthy y el equilibrio de calcio, magnesio, hierro y zinc en la salud young men; Eur. los jóvenes; euros. J. Clin. J. Clin. Nutr. Nutr. 51 375–380 51 375-380

Crittenden RG and Playne MJ 1996 Production, properties and Crittenden RG y Playne producción MJ 1996, propiedades y applications of food grade oligosaccharides; Trends Food aplicaciones de oligosacáridos de calidad alimentaria; Tendencias Alimentaria Sci. Ciencia. Technol. Tecnología. 7 353–361 7 353-361

Cummings JH, Macfarlane GT and Englyst HN 2001 Pre- HN JH Cummings, GT Macfarlane y Englyst 2001 Pre- biotic digestion and fermentation; Am. bióticos digestión y fermentación; soy. J. Clin. J. Clin. Nutr. Nutr. (Suppl.) (Suplemento) 73 415–420 73 415-420

Daubioul CA, Taper HS, De Wispelaere LD and Delzenne CA Daubioul, SA, forma cónica, De LD Wispelaere y Delzenne NM 2000 Dietary oligofructose lessens hepatic steatosis, but NM 2000 oligofructosa la dieta reduce la esteatosis hepática, pero does not prevent hypertriglyceridemia in obese rats; J. Nutr. no impide que la hipertrigliceridemia en ratas obesas; J. Nutr. 130 1314–1319 130 1314-1319

Davignion J and Cohn JS 1996 Triglycerides: a risk factor for Davignion J y Cohn triglicéridos JS 1996: un factor de riesgo para coronary heart disease; Atherosclerosis 124 57–64 enfermedad coronaria, la aterosclerosis 124 57-64

Debruyn A, Alvarez AP, Sandra P and De Leenheer L 1992 Debruyn A, AP Álvarez, Sandra P y L Leenheer De 1992 Isolation and identification of bD-fructofuranosyl-(2,1)D- Aislamiento e identificación de bD-fructofuranosil (2,1)-D fructose, a product of the enzymatic hydrolysis of the fructosa, un producto de la hidrólisis enzimática de la inulin from Cichorium intybus.; Carbohydr. inulina de Cichorium intybus;. Carbohidratos. Res. Res. 235 303– 235 303 - 308 308

De Leenheer 1996 Production and use of inulin: industrial De Leenheer 1996 la producción y el uso de inulina industriales reality with a promising future; in Carbohydrates as organic la realidad con un futuro prometedor, y en hidratos de carbono como ecológicos raw materials (eds) H Vanbekkum, H Roper and F Varagen materias primas (eds) H Vanbekkum, Roper H y F Varagen

(New York: VCH) Vol. (Nueva York: VCH) vol. 3, pp 67–92 3, pp 67-92



Delzenne N and Kok NN 1998 Effect of non-digestible fermentable Delzenne N y NN Kok 1998 Efecto de la fermentación, no digeribles carbohydrates on hepatic fatty acid metabolism; hidratos de carbono sobre el metabolismo hepático de ácidos grasos; Biochem. Biochem. Soc. Soc. Trans. Trans. 26 228–230 26 228-230

Delzenne N and Kok NN 1999 Dietary fructooligosaccharides Delzenne N y Kok NN 1999 fructooligosacáridos dietética modify lipid metabolism in the rat; J. Nutr. modificar el metabolismo de los lípidos en la rata; J. Nutr. 129 1467S– 129-1467S 1469S 1469S

Delzenne N, Aertssens J, Verplaetse H, Roccaro M and Roberfroid N Delzenne, Aertssens H J, Verplaetse, M Roccaro y Roberfroid M 1995 Effect of fermentation fructo oligosaccharides M 1995 Efecto de la fermentación fructo oligosacáridos on mineral, nitrogen and energy digestive balance in the rat; de minerales, el nitrógeno y el balance energético digestivo en la rata; Life Sci. Vida Ciencia. 57 1579–1587 57 1579-1587

Demigne C, Morand C, Levrat MA, Besson C, Moundras C Demigne C, C Morand, MA Levrat, C Besson, Moundras C and Remesey C 1995 Effect of propionate on fatty acid and y Remesey C 1995 Efecto de propionato de ácidos grasos y cholesterol synthesis and on acetate metabolism in isolated colesterol en la síntesis y el metabolismo del acetato en aislados rat hepatocytes; Br. hepatocitos de rata, fr. J. Nutr. J. Nutr. 74 209–219 74 209-219

Ellegard L, Andersson H and Boseus L 1997 Inulin and oligofructose Ellegard L, H Andersson y Boseus L 1997 La inulina y la oligofructosa do not influence the absorption of cholesterol or the no influyen en la absorción de colesterol o la excretion of cholesterol, Ca, Mg, Zn, Fe or bile acids but la excreción del colesterol, Ca, Mg, Zn, Fe o los ácidos biliares, pero increase energy excretion in ileostomy subjects; Eur. aumentar la excreción de energía en temas ileostomía; euros. J. Clin J. Clin Nutr. Nutr. 51 1–5 51 1-5

Fiordaliso M, Kok N, Desager JP, Goethals F, Deboyser D, Fiordaliso M, N Kok, JP Desager, Goethals F, D Deboyser, Roberfroid M and Delzenne N 1995 Dietary oligofructose Roberfroid M y N Delzenne 1995 oligofructosa dietética lowers serum and VLDL concentrations of triglycerides, disminuye las concentraciones séricas de triglicéridos y VLDL, phopsholipids and cholesterol in rats; Lipids 30 163–167 phopsholipids y el colesterol en ratas; Lípidos 30 163-167

Fishbein L, Kaplan H and Gough M 1988 Fructooligosaccharides: L Fishbein, Kaplan H y M Gough 1988 fructooligosacáridos: a review; Toxicology 30 104–107 una revisión; Toxicología 30 104-107

Gibbons GF 1990 Assembly and secretion of hepatic very-lowdensity Gibbons GF 1990 de la Asamblea y de la secreción hepática de muy baja densidad- lipoprotein; Biochem. lipoproteínas, Biochem. J. 268 1–13 J. 268 13.1

Gibson GR, Beatty ER, Wang X and Cummings JH 1995 Gibson GR, ER Beatty, Wang X y Cummings, JH 1995 Selective stimulation of bifidobacteria in the human colon by estimulación selectiva de bifidobacterias en el colon humano oligofructose and inulin; Gastroenterology 108 975–982 oligofructosa e inulina; Gastroenterología 108 desde 975 hasta 982

Gibson GR and Roberfroid MB 1995 Dietary modulation of Gibson GR y Roberfroid MB 1995 de la modulación de la dieta the human colonic microbiota: introducing the concept of la microbiota colónica: introducir el concepto de prebiotics; J. Nutr. prebióticos, J. Nutr. 125 1401–1412 125 1401-1412

Gibson GR and Wang X 1994 Enrichment of bifidobacteria Gibson GR y X Wang 1994 enriquecimiento de bifidobacterias from human gut contents by oligofructose using continuous del contenido del intestino humano por el uso continuo de oligofructosa culture; FEMS Microbiol. cultura; FEMS Microbiol. Lett. Lett. 118 121–128 118 121-128

Gupta AK and Bhatia IS 1980 Glucofructosan biosynthesis in Gupta AK y Bhatia es 1980 en la biosíntesis de Glucofructosan Fusarium oxysporum; Phytochemistry 19 2557–2563 Fusarium oxysporum, Fitoquímica 19 2557-2563

Gupta AK and Kaur N 1997 Fructan storing plants – A potential Gupta AK y Kaur N 1.997 plantas de almacenamiento de fructanos - Un potencial source of high fructose syrups; J. Sci. fuente de los jarabes de alta fructosa; J. Sci. Ind. Res. Ind. Res. 56 447–452 56 447-452

Gupta AK and Kaur N (eds) 2000 Fructan metabolism in Jerusalem Gupta AK y Kaur N (eds) 2000 del metabolismo de fructanos en Jerusalén artichoke and chicory; in Carbohydrate reserves in la alcachofa y la achicoria, en las reservas de carbohidratos en plants – synthesis and regulation (The Netherlands: Elsevier plantas - síntesis y regulación (Países Bajos: Elsevier Science) pp 223–248 Ciencia) pp 223-248

Gupta AK, Kaur N and Nath S 1986 Hypocholesterolemic AK Gupta, N Kaur y Nath S 1.986 Hipocolesterolémico effect of Cichorium intybus roots in plasma and liver of rats; efecto de Cichorium intybus raíces en el plasma y el hígado de las ratas; Med. Med. Sci. Ciencia. Res. Res. 14 212 14 212

Gupta AK, Mamta and Bhatia IS 1985 Glucofructosan metabolism Gupta AK, Mamta y Bhatia es 1985 el metabolismo Glucofructosan in Cichorium intybus roots; Phytochemistry 24 1423– en Cichorium intybus raíces; Fitoquímica 24 1423 - 1427 1427

Hendry G 1993 Evolutionary origins and natural functions of Hendry G 1993 Evolutiva orígenes y funciones naturales de la fructans. fructanos. A climatological, biogeographic and mechanistic Un climatológicas, biogeográficas y mecanicista appraisal; New Phytol. evaluación; Nueva Phytol. 123 3–14 123 3-14

Hidaka H, Eida T, Takiwaza T, Tokunga T and Tashiro Y 1986 H Hidaka, Eida T, T Takiwaza, T Tokunga y Tashiro Y 1986 Effects of fructooligosaccharides on intestinal flora and Efectos de fructooligosacáridos sobre la flora intestinal y human health; Bifidobac. la salud humana; Bifidobac. Microflora 5 37–50 Microflora 5 37-50

Hidaka H, Tashiro Y and Eida T 1991 Proliferation of bifidobacteria Hidaka H, S y T Tashiro Eida 1991 proliferación de bifidobacterias by oligosachharides and their useful effect on human por oligosachharides y su efecto útil en la salud humana health; Bifidobact. la salud; Bifidobact. Microflora 10 65–79 Microflora 10 65-79

Hillgartner FD, Salate LM and Goodridge AG 1995 Physiological Hillgartner FD, LM Salate y Goodridge AG 1995 fisiológicos and molecular mechanisms involved in nutritional y los mecanismos moleculares implicados en la nutrición regulation of fatty acid synthesis; Physiol. regulación de la síntesis de ácidos grasos; Physiol. Rev. 75 47–76 Rev. 75 47-76

Hond ED, Geypens B and Ghoos Y 2000 Effect of high performance Hond ED, B e Y Geypens Ghoos 2000 Efecto de alto rendimiento chicory inulin on constipation; Nutr. inulina de achicoria en el estreñimiento; Nutr. Res. Res. 20 731–736 20 731-736

Hussein HS, Flickinger EA and Fahey GC 1999 Pet food Hussein SA, EA Flickinger y Fahey GC 1999 Alimento para mascotas applications of inulin and oligofructose; J. Nutr. aplicaciones de la inulina y la oligofructosa, J. Nutr. (Suppl.) 129 (Suplemento) 129 1454–1456 1454-1456

Illman RJ, Toppong DL, McIntosh GH, Trimble RP and Illman RJ, Toppong GH DL, McIntosh, RP y Trimble Storer GB 1988 Hypercholestrolemic effects of dietary Almacenista GB 1988 hipercolesterolémicos efectos de la dieta propionate: studies in whole animals and perfused rat liver; propionato: estudios en animales enteros y el hígado de rata perfundidos; Ann. Ann. Nutr. Nutr. Metab. Metab. 32 95–107 32 95-107

Jackson KG, Taylor GRJ, Clohessy AM and Williams CM KG Jackson, Taylor GRJ, Clohessy AM y MC Williams 1999 The effect of daily intake of inulin on fasting lipid, 1999 El efecto de la ingesta diaria de inulina de lípidos en ayunas, insulin and glucose concentration in middle-aged men and la insulina y la concentración de glucosa en hombres de mediana edad y women; Br. las mujeres, fr. J. Nutr. J. Nutr. 82 23–30 82 23-30

Jenkins DJA, Wolever TMS and Jenkins A 1991 Specific DJA Jenkins, Wolever TMS y Jenkins Una específico 1991 types of colonic fermentation may raise low-density-lipoproteincholesterol tipos de fermentación en el colon puede plantear de baja densidad-lipoproteincholesterol concentrations; Am. concentraciones; soy. J. Clin. J. Clin. Nutr. Nutr. 54 141–147 54 141-147

Kato I 2000 Antitumour activity of the lactic acid bacteria; in Kato I 2000 la actividad antitumoral

de las bacterias del ácido láctico, y en Probiotics (eds) R Fuller and G Perdigon (Dordrecht: Kluwer Los probióticos (eds) R Fuller y Perdigón G (Dordrecht: Kluwer Academic Publishers) pp 115–138 Academic Publishers) pp 115-138

Kaur N, Gupta AK and Saijpal S 1988 Hypotriglyceridaemic N Kaur, AK Gupta y Saijpal S 1.988 Hypotriglyceridaemic effect of Cichorium intybus roots in ethanol injected and efecto de las raíces de Cichorium intybus en etanol inyectado y saturated fat-fed rats; Med. grasas saturadas-las ratas alimentadas; Med. Sci. Ciencia. Res. Res. 16 91–92 16 91-92

Kaur N, Gupta AK, Saijpal S, Indu and Gupta PP 1989 Trigylceride N Kaur, AK Gupta, Indu Saijpal S, y el PP Gupta 1989 de triglicéridos and cholesterol lowering effect of chicory roots in y el efecto reductor de colesterol de las raíces de achicoria en the liver of dexamethasone-injected rat; Med. el hígado de rata con inyección de dexametasona; Med. Sci. Ciencia. Res. Res. 17 17 1009–1010 1009-1010

Kaur N, Gupta AK and Uberoi SK 1991 Cholesterol lowering Kaur N, AK Gupta y Uberoi SK 1991 para reducir el colesterol effect of chicory (Cichorium intybus) root in caffeine-fed efecto de la achicoria (Cichorium intybus) radica en la cafeína alimentados rats; Med. ratas; Med. Sci. Ciencia. Res. Res. 19 643 19 643

Kaur N, Jain H, Mann P, Gupta AK and Singh R 1992 A N Kaur, H Jain, P Mann, AK Gupta y Singh R 1992 Un comparison of properties of invertases and inulinase from comparación de las propiedades de invertasas y inulinasa de chicory; Plant Physiol. achicoria; Planta Physiol. Biochem. Biochem. 30 445–450 30 445-450

Kleessen B, Sykura B, Zunft HJ and Blaut M 1997 Effects of Kleessen B, B Sykura, M Zunft HJ y Blaut 1997 Efectos de la inulin and lactose on faecal microflora, microbial activity inulina y la lactosa en la microflora fecal, la actividad microbiana and bowel habit in elderly constipated persons; Am. y el hábito intestinal, estreñimiento en personas mayores; soy. J. Clin. J. Clin. Nutr. Nutr. 65 1397–1402 65 1397-1402

Kohwi Y, Imai K, Tamura Z and Hashimoto Y 1978 Antitumour Y Kohwi, K Imai, Tamura Z y Hashimoto y 1978 antitumorales

effect of Bifidobacterium infantis in mice; Gann 69 efecto de Bifidobacterium infantis en ratones; Gann 69 163–168 163-168

Kok NN, Roberfroid M, Robert A and Delzenne N 1996 NN Kok, M Roberfroid, Roberto y Delzenne N 1996 Involvement of lipogenesis in the lower VLDL secretion La participación de la lipogénesis en el menor secreción de VLDL induced by oligofructose in rats; Br. inducida por la oligofructosa en ratas, fr. J. Nutr. J. Nutr. 76 881–890 76 881-890

Kulkarni N and Reddy BS 1994 Inhibitory effect of Bifidobacterium Kulkarni N y Reddy BS 1994 El efecto inhibidor de Bifidobacterium longum cultures on the azoxymethane-induced aberrant culturas longum en el azoximetano inducida aberrantes crypt loci formation and fecal bacterial b-glucuronidase; formación cripta loci y glucuronidasa bacteriana fecal-b; Proc. Proc. Soc. Soc. Exp. Exp. Biol. Biol. Med. Med. 207 278–283 207 278-283

Lee KU, Park JI, Kim CH, Hong SK and Suh KI 1996 Effect Lee KU, AC Park, CH Kim, SK Kong y KI Suh 1996 Efecto of decreasing plasma free fatty acids by acipimox on hepatic de la disminución de los ácidos grasos libres en plasma por acipimox en hepática glucose metabolism; Metabolism 45 1408–1414 metabolismo de la glucosa; Metabolismo 45 1408-1414

Levrat MA, Remesy C and Demigne C 1991 High propionate Levrat MA, C Remesy y Demigne C 1991 de alta propionato acid fermentation and mineral accumulation in the caecum ácido de fermentación y la acumulación de minerales en el ciego adapted to different levels of inulin; J. Nutr. adaptados a los diferentes niveles de inulina; J. Nutr. 121 1730–1737 121 1730-1737

Levrat MA, Remesy C and Demigne C 1993 Influence of MA Levrat, C Remesy y Demigne C 1993 Influencia de la inulin on urea and ammonia in the rat caecum: consequences inulina de urea y amoníaco en el ciego de rata: consecuencias on nitrogen excretion; J. Nutr. sobre la excreción de nitrógeno; J. Nutr. Biochem. Biochem. 4 351–356 4 351-356

Lopez HW, Coudray C, Levrat MA, Coundray CF, Demigne HW López, C Coudray, MA Levrat, CF Coundray, Demigne

C and Remesy C 2000 Fructo oligosaccharides enhance C y C 2000 Remesy fructo-oligosacáridos mejorar mineral apparent absorption and counteract the deleterious la absorción de minerales aparente y contrarrestar los nocivos effects of phytic acid on mineral homeostasis in rats; J. Nutr. efectos del ácido fítico sobre la homeostasis mineral en ratas; J. Nutr. Biochem. Biochem. 11 500–508 11 500-508

Luk GD and Baylin SB 1984 Ornithine decarboxylase as biological Luk GD y la SB 1984 Baylin ornitina decarboxilasa como biológicos marker in familial colonic polyps; New Engl. marcador en los pólipos de colon familiar, New Engl. J Med. J Med. 311 80–83 311 80-83

Luk GD, Zhang SZ and Hamilton SR 1989 Effects of timing Luk GD, SZ Zhang y Hamilton SR 1989 Efectos de la oportunidad of administration and dose of difluoro methyl ornithine on rat de la administración y la dosis de metil ornitina difluoro en ratas colonic carcinogenesis; J. Natl. carcinogénesis colónica, J. Natl. Cancer Inst. Inst. del Cáncer. 81 421–427 81 421-427



Luo J, Rizkalla SW, Alamovitch C, Boussairi A and Blayo A Luo J, Rizkalla SW, C Alamovitch, Boussairi A y A BLAYO 1996 Chronic consumption of short chain fructooligosaccharides 1996 Crónica consumo de fructooligosacáridos de cadena corta by healthy subjects decreased basal hepatic glucose por sujetos sanos disminuyó hepática de glucosa basal production but had no effect on insulin-stimulated glucose producción, pero no tuvo ningún efecto sobre la insulina-glucosa estimulado metabolism; Am. metabolismo; soy. J. Clin. J. Clin. Nutr. Nutr. 63 639–645 63 639-645

Lupton JR and Marchand LJ 1989 Independent effects of fibre Lupton JR y LJ 1989 Marchand efectos independientes de la fibra and pectin on colonic luminal ammonia concentration; J. y la pectina de la concentración de amoníaco luminal del colon; J. Nutr. Nutr. 119 235–241 119 235-241

MacGarey JD, Leatherman GF and Foster DW 1978 Carnitine MacGarey JD, GF Leatherman y DW Foster, 1978 Carnitina palmitoyl transferase 1. palmitoiltransferasa 1. The site of inhibition of hepatic fatty El sitio de la inhibición de los ácidos grasos hepáticos acid oxidation by malonyl CoA; J. Biol. oxidación de los ácidos por malonil-CoA, J. Biol. Chem. Chem. 253 4128– 253 4128 - 4136 4136

Menne E, Guggenbuhl N and Roberfroid M 2000 Fn-type chicory Menne E, N Guggenbuhl y Roberfroid M 2000 achicoria Fn tipo inulin hydrolysate has a prebiotic effect in humans; hidrolizado de inulina tiene un efecto prebiótico en los seres humanos;

J. Nutr. J. Nutr. 130 1197–1199 130 1197-1199 Miller-Catchpole R 1989 Bifidobacteria in clinical microbiology Miller-Catchpole R 1989 bifidobacterias en microbiología clínica and medicine; in Biochemistry and physiology of y la medicina, en bioquímica y fisiología de la bifidobacteria (eds) A Bezkorovainy and R Miller-Catchpole bifidobacterias (eds) Una Bezkorovainy y R Miller Catchpole- (Boca Raton: CRC Press) pp 177–200 (Boca Raton: CRC Press) pp 177-200

Morgan LM 1996 The metabolic role of G1P: Physiology and Morgan LM de 1996 El papel metabólico de G1P: Fisiología y pathology; Biochem. patología, bioquímica. Soc. Soc. Trans. Trans. 24 585–591 24 585-591

Mortensen PB 1992 Effect of oral administered lactulose on Mortensen PB 1992 Efecto de la lactulosa oral administrada en colonic nitrogen metabolism and excretion; Hepatology 16 metabolismo y excreción de nitrógeno del colon; Hepatología 16 1350–1356 1350-1356

Mukhopadhay T, Tainsky M, Cavander AC and Roth AC 1991 T Mukhopadhay, M Tainsky, Cavander CA y CA Roth 1991 Specific inhibition of K-ras expression and tumourigenicity la inhibición específica de la expresión de K-ras y tumorigenicidad of long cancer cells by antisense RNA; Cancer Res. de las células cancerosas de largo por ARN antisentido; Res. cáncer. 51 51 5270–5274 5270-5274

Ohta A, Ohtsuki M, Takizawa T, Inaba H, Adachi T and Ohta A, M Ohtsuki, T Takizawa, Inaba H, T y Adachi Kimura S 1994 Effects of fructooligosaccharides on the absorption Kimura S 1.994 Efectos de

fructooligosacáridos sobre la absorción of magnesium and calcium by cecectomized rats; Int. de magnesio y calcio por las ratas cecotomizados; Int. J. J. Vitam. Vitam. Nutr. Nutr. Res. Res. 64 316–323 64 316-323

Okawa T, Niibe H, Arai T, Sekiba K, Noda K, Takeuchi S, T Okawa, H Niibe, Arai T, K Sekiba, K Noda, S Takeuchi, Hashimoto S and Ogawa N 1993 Effect of LC 9018 combined Hashimoto, S y N Ogawa 1993 Efecto de la combinación LC 9018 with radiation therapy on carcinoma of the uterine cervix; con radioterapia en el carcinoma de cuello uterino; Cancer 72 1949–1954 Cáncer 72 1949-1954

Oku T, Tokunaga T and Hosoya H 1984 Non-digestibility of a Oku T, T Tokunaga y Hosoya H 1984 no digestibilidad de un new sweetener, “Neosugars” in the rat; J. Nutr. nuevo edulcorante ", Neosugars" en la rata; J. Nutr. 114 1574– 114 1574 - 1581 1581

Parker SL, Tong T, Bolden S and Wingo CA 1997 Cancer SL Parker, T Tong, S Bolden y CA Wingo 1997 Cáncer statistics; Cancer J. Clin. estadísticas, el cáncer J. Clin. 47 5–27 47 5-27

Pazola Z and Cieslak J 1979 Changes in carbohydrates during Pazola Z y J Cieslak 1979 Cambios en hidratos de carbono durante the production of coffee substitute extracts especially in the la producción de sustituir los extractos de café, especialmente en el roasting processes; Food Chem. procesos de tostado; Food Chem.. 4 41–44 4 41-44

Pegg AE and Dolan ME 1989 Investigation of sequence specificity Pegg AE y ME Dolan 1989 de Investigación de la especificidad de secuencia in DNA alkylation and repair using oligodeoxy en la alquilación y reparación del ADN utilizando oligodeoxy ribonucleotide substrate; in DNA repair mechanisms and ribonucleótido sustrato, en los mecanismos de reparación del ADN y their biological implications in mammalian cells (eds) sus implicaciones biológicas en células de mamífero (eds) MW Lambart and J Laval (New York: Plenum Press) pp 45– MW Lambart y Laval J (Nueva York: Plenum Press) pp 45 - 59 59

Porter CW, Herrera-ornelas L, Clark J, Pera P, Petrelli NJ and Porter CW, Herrera Ornelas L, J Clark,

P Pera, NJ y Petrelli Mittleman A 1987 Polyamine biosynthetic activity in normal Un Mittleman 1987 biosíntesis de poliaminas en la actividad normal and neoplastic human colorectal tissue; Cancer 60 1275– y neoplásicas del tejido humano colorrectal; cáncer 60 1275 - 1281 1281

Reddy BS 1999 Possible mechanisms by which pro- and prebiotics Reddy BS 1999 los posibles mecanismos por los cuales pro y prebióticos influence colon carcinogenesis and tumour; J. Nutr. influencia de la carcinogénesis de colon y de tumores; J. Nutr. (Suppl.) 129 1478–1482 (Suplemento) 129 desde 1478 hasta 1482

Reddy BS and Rivenson A 1993 Inhibitory effect of Bifidobacterium Reddy BS y Rivenson un efecto inhibidor de 1993, de Bifidobacterium longum on colon, mammary and liver carcinogenesis longum en el colon, mama y carcinogénesis hepática induced by 2-amino-3-methyl imidazol [4,5-f] quinoline, a inducida por imidazol 2-amino-3-metil-[4,5-f] quinolina, un food mutagen; Cancer Res. mutágeno de los alimentos; Res. cáncer. 53 3914–3918 53 3914-3918

Remesy C, Behr SR, Levrat MA and Demigne C 1992 Fibre C Remesy, SR Behr, MA Levrat y Demigne C 1992 de fibra fermentability in the rat caecum and its physiological consequence; fermentación en el ciego de rata y su consecuencia fisiológica; Nutr. Nutr. Rev. 12 1235–1244 Rev. 12 1235-1244

Remesy C, Levrat MA, Gamet L and Demigne C 1993 Faecal C Remesy, MA Levrat, L Gamez y Demigne C 1993 fecales fermentation in rats fed oligosachharides (inulin) are modulated fermentación en las ratas alimentadas oligosachharides (inulina) se modulan by dietary calcium level; Am. por el nivel de calcio en la dieta; soy. J. Physiol. J. Physiol. 264 855–862 264 855-862

Roberfroid MB 1993 Dietary fibre, inulin and oligofructose: a Roberfroid MB 1993 La fibra dietética, la inulina y la oligofructosa: una review comparing their physiological effects; Crit. revisión de la comparación de sus efectos fisiológicos; Crit. Rev. Food Rev. Alimentación Sci. Ciencia. Technol. Tecnología. 33 103–148 33 103-148

Roberfroid MB 2001 Prebiotics: preferential substrates for Roberfroid MB 2001 Prebióticos: substratos preferenciales para

specific germs?; Am. gérmenes específicos;? soy. J. Clin. J. Clin. Nutr. Nutr. (Suppl.) 73 406–409 (Suplemento) 73 406-409

Roberfroid MB, Bornet F, Bouley Ch and Cummings JH 1995 MB Roberfroid, Bornet F, Ch. Bouley y Cummings JH 1995 Colonic microflora : nutrition and health; Nutr. Microflora del colon: la nutrición y la salud; Nutr. Rev. 53 127– Rev. 53 127 - 130 130

Rodwell VW, Nordstorn JL and Mitshelen JL 1976 Regulation VW Rodwell, JL Nordstorn y Mitshelen Reglamento JL 1976 of HMG CoA reductase; Adv. de la HMG-CoA reductasa, Adv. Lipid Res. Res. lípidos. 14 1–74 14 1-74

Roland N, Nugon-Baudon L, Raiband P and Szilit O 1993 Roland N, L-Nugon Baudon, P y O Raiband Szilit 1993 Comparative study of the fermentative characteristics of Estudio comparativo de las características fermentativas de inulin and different types of fibre in rats inoculated with a inulina y los distintos tipos de fibra en las ratas inoculadas con una human whole faecal flora; Br. humanos, la flora fecal todo; fr. J. Nutr. J. Nutr. 74 239–249 74 239-249

Rowland IR, Rumney CJ, Coutts JT and Lievense LC 1998 IR Rowland, Rumney CJ, JT Coutts y Lievense LC 1998 Effect of Bifidobacterium longum and inulin on gut bacterial Efecto de Bifidobacterium longum e inulina en bacteriana intestinal metabolism and carcinogen-induced aberrant crypt foci in metabolismo y carcinógenos focos inducida criptas aberrantes en rats; Carcinogenesis 19 281–285 ratas; Carcinogénesis 19 281-285

Rumessen JJ, Bode S, Hamberg O and Gudman-Hoyer E 1990 Rumessen JJ, Bode S, O y E Hamberg Gudman-Hoyer 1990 Fructans of jerusalem artichokes: intestinal transport, absorption, Fructanos de alcachofas de Jerusalén: el transporte intestinal, la absorción, fermentation and influence; Am. la fermentación y la influencia; soy. J. Clin Nutr. J. Clin Nutr. 52 675– 52 675 - 781 781

Sekine K, Ohta J, Onishi M, Tatsuki T, Shimokawa Y, Toida T, K Sekine, Ohta J M, Onishi, Tatsuki T, Y Shimokawa, T Toida, Kawashima T and Hashimoto Y 1995 Analysis of antitumour Kawashima T y de Hashimoto y 1995

Análisis de antitumorales properties of effector cells stimulated with a cell wall preparation propiedades de las células efectoras estimuladas con una preparación de la pared celular of Bifidobacterium infants; Biol. de los niños Bifidobacterium, Biol.. Pharm. Pharm. Bull. Toro. 18 148– 18 148 - 153 153

Singh J, Kelloff G and Reddy BS 1992 Effect of chemopreventive Singh J, G Kelloff y BS Reddy 1992 Efecto de la quimioprevención agents on intermediate biomarkers during different agentes de biomarcadores intermedios durante diferentes stages of azoxymethane-induced colon carcinogenesis; Cancer las etapas de la carcinogénesis de colon azoximetano inducida; cáncer Epidemiol. Epidemiol. Biomark. Biomark. Prev. Anterior. 1 405–411 1 405-411

Singh J, Rivenson A, Tomita M, Shimamura S, Ishibashi N and Singh Rivenson J, A, M Tomita, S Shimamura, N Ishibashi y Reddy BS 1997 Bifidobacterium longum, a lactic acid- Reddy BS 1997 Bifidobacterium longum, un ácido láctico- producing intestinal microflora inhibit colon cancer and producción de la microflora intestinal de inhibir el cáncer de colon y modulate the intermediate biomarkers of colon carcinogenesis; modular los biomarcadores intermedios de la carcinogénesis de colon; Carcinogenesis 18 1371–1377 Carcinogénesis 18 1371-1377

Smeekens S, Angenent G, Ebskamp M and Weisbeek P 1991 Smeekens S, G Angenent, M y P Ebskamp Weisbeek 1991 Molecualr biology of fructan accumulation in plants; Biochem. Molecualr la biología de la acumulación de fructanos en plantas; Biochem. Soc. Soc. Trans. Trans. 19 565–569 19 565-569

Stals HK, Top W and Decleercq PE 1994 Regulation of triacylglycerol Stals HK, W álbumes y EP Decleercq 1994 Reglamento de triglicéridos synthesis in permeabolized rat hepatocytes. síntesis en hepatocitos de rata permeabolized. Role of fatty acid concentration and diacylglycerol acyl Papel de la concentración de ácidos grasos y acilo diacilglicerol transferase; FEBS Lett. transferasa; FEBS Lett. 343 99–109 343 99-109

Sugimura T, Wakabayashi K, Ohgaki H, Takayama S, Nagao Sugimura T, K Wakabayashi, Ohgaki H, S Takayama, Nagao MG and Esumi H 1991 Heterocyclic amines produced in MG y H 1991 Esumi aminos heterocíclicos producidos en

cooked food: unavailable zenobiotics; in Xenobiotics and los alimentos cocinados: zenobiotics disponible, en Xenobióticos y cancer (ed.) L Ernster (Tokyo: Japan Scientifc Society Press) cáncer (ed.) L Ernster (Tokio: Japón Enlace Científico Sociedad de Prensa) pp 279–288 pp 279-288

Taguchi A, Ohta A, Abe M, Baba S, Ohtsuki M, Takizawa T, Taguchi A, Ohta A, M Abe, Baba S, M Ohtsuki, T Takizawa, Yuda Y and Adachi T 1994 The influence of fructooligosaccharides Yuda Y y Adachi T 1994 La influencia de los fructooligosacáridos on the bone of model rats with ovarectomized en el hueso de ratas modelo con ovarectomized osteoporosis; Sci. osteoporosis; Ciencia. Rep. Meiji Seika Kaisha 33 37–44 Rep. Meiji Seika Kaisha 33 37-44

Taper HS, Lemort C and Roberfroid M 1998 Inhibition effect Taper SA, C Lemort y Roberfroid M 1.998 efecto de la inhibición of dietary inulin and oligofructose on growth of transplantable de la inulina y la oligofructosa la dieta en el crecimiento de trasplantables mouse tumour; Anticancer Res. tumores del ratón, Res. contra el cáncer. 18 4123–4126 18 4123-4126

Taper HS and Roberfroid M 1999 Influence of inulin and oligofructose Taper SA y M Roberfroid 1999 Influencia de la inulina y la oligofructosa on breast cancer and tumor growth; J. Nutr. sobre el cáncer de mama y el crecimiento del tumor; J. Nutr. (Suppl.) 129 1488–1491 (Suplemento) 129 1488 hasta 1491

Tetens IG, Livesey G and Eggum BO 1996 Effect of type and Tetens IG, G Livesey y BO Eggum 1996 Efecto del tipo y level of dietary fibre supplements on nitrogen retention and nivel de los suplementos de fibra dietética en la retención de nitrógeno y excretion patterns; Br. patrones de excreción, fr. J. Nutr. J. Nutr. 75 461–469 75 461-469



Tokunaga T, Oku T and Hosoya N 1986 Influence of chronic Tokunaga T, T Oku y Hosoya N 1986 Influencia de las enfermedades crónicas intake of a new sweetener fructooligosaccharide (Neosugar) la ingesta de un nuevo edulcorante fructooligosacáridos (Neosugar) on growth and gastro intestinal function in the rat; J. Nutr. en el crecimiento y la función

gastrointestinal en la rata; J. Nutr. Sci. Ciencia. Vitam. Vitam. 32 111–121 32 111-121

Trautwein EA, Rieckhoff D and Erbersdobler HF 1998 EA Trautwein, Rieckhoff D y HF Erbersdobler 1998 Dietary inulin lowers plasma cholesterol and triacylglycerol inulina dieta reduce el colesterol y triglicéridos en plasma and alters biliary bile acid profile in hamsters; J. Nutr. biliar y altera el perfil de ácidos biliares en hamsters, J. Nutr. 128 128 1937–1943 1937-1943

Van den Heuvel EGHM, Muys T, Van Dokkum W and Schaafsma Van den Heuvel EGHM, Muys T, W Van Dokkum y Schaafsma G 1999 Oligofructose stimulates calcium absorption in G 1999 oligofructosa estimula la absorción de calcio en adolescents; Am. adolescentes; soy. J. Clin. J. Clin. Nutr. Nutr. 69 544–548 69 544-548

Van Loo J, Coussement P, De Leenheer L, Hoebregs H and Van Loo J P, Coussement, Leenheer De L, H y Hoebregs Smits G 1995 On the presence of inulin and oligofructose as Smits G 1995, sobre la presencia de la inulina y la oligofructosa como natural ingredients in western diet; CRC Crit. ingredientes naturales en el oeste de la dieta; CRC Crit. Rev. Food Sci. Rev. Ciencia de Alimentos. Nutr. Nutr. 35 525–552 35 525-552

Vijin I and Smeekens S 1999 Fructan : more than a reserve Vijin I y fructanos Smeekens S 1999: más de una reserva carbohydrate?; Plant Physiol. hidratos de carbono;? Planta Physiol. 120 351–359 120 351-359

Wang X and Gibson GR 1993 Effects of the in vitro fermentation Wang X y Gibson GR 1993 Efectos de la fermentación in vitro of oligofructose and inulin by bacteria growing in the de oligofructosa e inulina por bacterias que crecen en el human large intestine; J. Appl. humanos intestino grueso, J. Appl. Bacteriol. Bacteriol. 75 373–380 75 373-380

Wargovich MH, Chen DD, Jimenez A, Steele VE, Velasco M, MH Wargovich, DD Chen, Jiménez A, VE Steele, M Velasco,

Stephens C, Price R, Gray K and Kelloff GJ 1996 Aberrent C Stephens, R Precio, K gris y Kelloff GJ 1996 aberrante crypts as a biomarker for colon cancer, evaluation of criptas como un biomarcador de cáncer de

colon, la evaluación de potential chemopreventive agents in the rat; Cancer Epidemiol. potenciales agentes quimiopreventivos en la rata; Epidemiología del Cáncer. Biomark. Biomark. Prev. Anterior. 5 355–360 5 355-360

Weidmann M and Jager M 1997 Synergistic sweeteners; Food Weidmann M y M Jager 1997 edulcorantes sinérgicos; Alimentación Ingredients Int. Ingredientes int. (November–December) 51–56 (Noviembre-diciembre) 51-56

Williams CM 1999 Effects of inulin on lipid parameters in Williams CM 1999 Efectos de la inulina en parámetros de lípidos en humans; J. Nutr. los seres humanos; J. Nutr. 129 1471S–1473S 129 1471S-1473S

Yamashita K, Kawai K and Itakura K 1984 Effect of fructooligosaccharides Yamashita K, K y K Kawai Itakura 1984 Efecto de fructooligosacáridos on blood glucose and serum lipids in diabetic de glucosa en la sangre y los lípidos séricos en diabéticos subjects; Nutr. los sujetos; Nutr. Res. Res. 4 961–966 4 961-966

Younes H, Demigne C and Remesy C 1996 Acidic fermentation Younes H, C y Demigne Remesy C 1996 fermentación ácida in the caecum increases absorption of calcium and magnesium en la absorción ciego aumentos de calcio y magnesio in the large intestine of the rats; Br. en el intestino grueso de las ratas, fr. J. Nutr. J. Nutr. 75 301–314 75 301-314

Younes H, Garleb K, Behr S, Remesy C and Demigne C 1995 Younes H, K Garleb, S Behr, C Remesy y Demigne C 1995 Fermentable fibres or oligosachharides reduce urinary nitrogen fibras fermentables o oligosachharides reducir el nitrógeno urinario excretion by increasing urea disposal in the rat cecum; J. mediante el aumento de la excreción de la eliminación de urea en el ciego de rata; J. Nutr. Nutr. 125 1010–1016 125 1010-1016

Younes H, Remesy C, Behr S and Demigne C 1997 Fermentable H Younes, C Remesy, S Behr y Demigne C 1997 fermentables carbohydrate exerts an urea lowering effect in normal hidratos de carbono ejerce un efecto reductor de la urea en condiciones normales and nephrectomised rats; Am. y nefrectomizados ratas; soy. J. Physiol. J. Physiol. 35 515–521 35 515-521

MS received 12 June 2002; accepted 27 August 2002 MS recibió 12 de junio de 2002 aceptó 27 de

agosto 2002

Corresponding editor: MAN MOHAN JOHRI editor correspondiente: Man Mohan Jöhri


Documents

Aplicaciones de la inulina y la oligofructosa en la salud y la nutrición