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Veterinary Parasitology 216 (2016) 66–71

Contents lists available at ScienceDirect

Veterinary Parasitology

journa l h om epa ge: www.elsev ier .com/ locate /vetpar

esearch paper

he impact of the climate on the epidemiology of Dirofilaria immitis inhe pet population of the Canary Islands

.A. Montoya-Alonsoa, E. Carretóna,∗, R. Morchónb, L. Silveira-Vierac, Y. Falcóna,. Simónb

Internal Medicine, Faculty of Veterinary Medicine, Research Institute of Biomedical and Health Sciences (IUIBS), University of Las Palmas de Gran Canaria,as Palmas de Gran Canaria, SpainLaboratory of Parasitology, Faculty of Pharmacy, Institute of Biomedical Research of Salamanca (IBSAL) and University of Salamanca, Salamanca, SpainLaboratorios Taoro, Los Realejos, Santa Cruz de, Tenerife, Spain

r t i c l e i n f o

rticle history:eceived 17 September 2015eceived in revised form6 November 2015ccepted 11 December 2015

eywords:nimaleartwormirofilaria immitisrevalencepidemiologyanary Islands

a b s t r a c t

Cardiopulmonary dirofilariosis (heartworm) is a zoonotic vector borne disease caused by Dirofilaria immi-tis which affects domestic dogs and cats. Two of the seven Canary Islands are historically hyperendemicareas of dirofilariosis, although no epidemiological study has ever been carried out which includes theother islands. The aim of the study was to complete the epidemiological status of cardiopulmonary dirofi-lariosis in the canine and feline population throughout all the Canary Islands. 1643 client-owned dogs and707 client-owned cats were tested for D. immitis antigens (dogs), and anti-D. immitis and anti-Wolbachiaantibodies (cats). The prevalence of canine dirofilariosis in the Canary Islands was 15.7%, and the sero-prevalence of feline dirofilariosis was 18.1%. A remarkable disparity was found when evaluating theresults by island separately, which ranged from from 0% in Lanzarote and El Hierro, low prevalences andseroprevalences in Fuerteventura (1.8% and 2.5% in dogs and cats, respectively), to higher prevalenceson the other 4 islands; ranging between 15.7% (dogs) and 14.3% (cats) in La Palma 22.5% (dogs) and24.1% (cats) in Tenerife. In addition, prevalences and seroprevalences were very variable within eachisland, these differences being associated to local climate conditions. The distribution and prevalenceof dirofilariosis in the Canary Islands is heterogeneous and related to climate, demographic factors and

management of pets in the studied areas. Dirofilariosis remains hyperendemic in 4 of the 7 Islands. SinceD. immitis is a zoonosis, veterinary and health authorities should be aware of the current prevalenceand seroprevalence of animal dirofilariosis. The results show the need for awareness raising campaignsto promote the implementation of prophylactic measures in pets, in order to achieve a decrease in the

filari

prevalence of animal diro

. Introduction

Cardiopulmonary dirofilariosis (heartworm) is a vector-borneisease caused by Dirofilaria immitis. It mainly affects domesticogs and cats, although it has also been described in other pets,

ike ferrets, and in a variety of wild carnivores. It is transmittedy the species of culicid mosquitoes of the genera Culex, Aedesnd Anopheles. The prevalence of the infection, therefore, is influ-nced by climatic conditions: those regions with high temperatures

nd humidity benefit the perpetuation and reproduction of theosquito vectors and, hence, the transmission (Carretón et al.,

012; Simón et al., 2012). Canine dirofilariosis constitutes a risk for

∗ Corresponding author.E-mail address: elena.carreton@ulpgc.es (E. Carretón).

ttp://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2015.12.005304-4017/© 2015 Elsevier B.V. All rights reserved.

osis in the Canary Islands.© 2015 Elsevier B.V. All rights reserved.

the human population since D. immitis can also be transmitted tohumans, in which benign pulmonary nodules are produced; theseare often confused with lung cancer in X-ray and thoracic CT scans(Simón et al., 2009).

Europe currently presents high prevalences of canine diro-filariosis in the southern Mediterranean countries; in addition,the spread of the disease towards non-endemic areas and coun-tries previously considered free of dirofilariosis has been reported(Genchi et al., 2009; Morchón et al., 2012).

Although, the Canary Islands belong to the European Unionpolitically, they are geographically located near to the WesternSaharan coast. Previous studies revealed the existence of dirofi-lariosis on the two most populated islands, showing prevalences

from 41.8% in 1987 to 21% in 2003 in dogs from Tenerife (Valladareset al., 1987; Guerrero et al., 1989; Stenzernberger and Gothe, 1999;Montoya et al., 2006) and a decrease from 67% in 1994 to 19% in

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011 in dogs from Gran Canaria (Montoya et al., 1998; Montoya-lonso et al., 2010a,b, 2011). Regarding cats, a seroprevalence of3% was found in Gran Canaria in 2011, this being the first timehat a higher seroprevalence in cats over prevalence in dogs haseen described in the same endemic area. Since the techniques usedetected antibodies, these data showed the risk of infection ratherhan the actual prevalence of dirofilariosis in the feline populationMontoya-Alonso et al., 2011).

A geo-environmental model for the prediction of potentialransmission risk of Dirofilaria in Spain predicted the highest num-er of generations in the SouthWestern quadrant of the Iberianeninsula, Mediterranean regions and the Canary and Balearicslands; furthermore, the longest period of transmission of Diro-laria appeared in the Canary Islands where it occurs throughouthe year (Simón, 2014). Despite this worrying evidence, no epi-emiological study has ever been carried out that includes all theanary Islands. For this reason, the aim of the present study was toomplete the epidemiological status of cardiopulmonary dirofilar-osis in the canine and feline population of the Canary Islands, andompare the results by the different climates present in the islands.

. Methods

.1. Location and climate of the Canary Islands

The Canary Islands are situated 97 km (60 miles) from thefrican coast of the Sahara, between the meridians 13◦ and 19◦ Wnd the parallels 27◦ and 30◦ N. The Archipelago consists primar-ly of seven islands, all of which are volcanic in origin. The islandsre Tenerife, Fuerteventura, Gran Canaria, Lanzarote, La Palma,a Gomera and El Hierro (listed from largest to smallest). Therchipelago also includes a number of small islets most of whichre uninhabited except for the islet belonging to Lanzarote calleda Graciosa. Further demographic and geographic data are includedn Table 1.

Overall, the climate is subtropical and desert, moderated by theea and in summer by the trade winds. The climate varies fromild and wet to very dry, according to the position of the islands

n relation to the north-east trade winds and to the altitude ofach island, Indeed, different climates can be found when trav-lling on an island and ascending in altitude from the coast tohe central peak. According to the Köppen Climate ClassificationState Meteorological Agency of Spain, 2012), the Canary Islandsresent hot desert (BWh) and cold desert (BWk) climates, charac-erized by evaporation which exceeds precipitation on average buts less than half the potential evaporation, with an average tem-erature of >18 ◦C (BWh) and <18 ◦C (BWk). The hot steppe (BSh)nd cold steppe (BSk) climates are characterized by evaporationhich exceeds precipitation on average but is less than the poten-

ial evaporation; the difference between these two measures is lesshan that found in a BW climate. Average temperature is >18 ◦CBSh) and <18 ◦C (BSk). The temperate climate with hot and dryummers (Csa) is characterized by hot summers with the averageemperature of > 22 ◦C in the warmest month. The temperate cli-

ate with dry and warm summers (Csb) is characterized by warmummers with the average temperature in the hottest month of22 ◦C, along with 4 months or more of the average temperatures

10 ◦C. The areas in which the described climates are present onach island can be observed in Fig. 1 .

.2. Sample collection

1643 client-owned dogs, presented to 88 veterinary clinics foroutine health examinations between May 2014 and February015, were included in the study. Of these, 884 were female

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and 759 were male; 434 were mixed-bred dogs and 1209 werepure-bred dogs; of the latter, 492 were Canary Hounds and 1151included a total of 55 different breeds recognized by the FédérationCynologique Internationale (FCI).

707 client-owned cats, presented to 87 veterinary clinics for rou-tine health examinations over the same time period, were included.Of these, 368 were female and 339 were male; 159 were pure-bredcats (including 9 different breeds recognized by the FCI) and 548were mixed-bred cats.

The participating veterinary clinics represent 29.4% of the over-all clinics registered in the Canary Islands. The criteria for inclusionof dogs and cats were: being over 6 months of age, never havingreceived treatment for heartworm disease, no previous history ofheartworm infection, and owner consensus to participation in thesurvey. A complete record was kept for each animal, including iden-tification by age, sex and breed; clinical history, and demographicdata. The distribution by islands of dogs and cats included in thestudy are enumerated in Table 1.

The study was approved by the ethical committee of VeterinaryMedicine Service of Las Palmas de Gran Canaria University and wascarried out in accordance with the current European legislation onanimal protection.

2.3. Laboratory analysis

Blood samples were collected from the cephalic or jugular vein.Samples were then placed in 3 ml serum tubes and centrifuged.Serum was kept at −20 ◦C until tests were performed.

All canine serum samples were analysed for circulating D. immi-tis antigens using a commercial immunochromatographic test kit(Urano test Dirofilaria®, Urano Vet SL, Barcelona, Spain) accordingto manufacturer’s instructions.

Feline D. immitis infection was identified using serological tech-niques for anti-D. immitis and anti-Wolbachia antibody detection(Morchón et al., 2004) with some modifications. Briefly, the plateswere coated with 0.8 mg of D. immitis somatic antigen and Wol-bachia surface protein (WSP). Serum samples were prepared at1/100 for anti-D. immitis serum antibodies and 1/40 for anti-WSPantibody detection. Horseradish peroxidase-labelled anti-felineIgG antibody (Kirkegaard and Perry Laboratories, Gaithersburg,Maryland, USA), was applied at 1/4000 dilution. The optical den-sities were measured in an Easy-Reader (Bio-Rad Laboratories,Hercules, California, USA) at 492 nm. Cut-off points of enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) D. immitis 0.8 and ELISA WSP0.6 were obtained as arithmetic mean optical density ±3 standarddeviations of sera of clinically healthy cats. As stated in previousepidemiological studies, seropositivity was considered when ani-mals were positive to both tests (Montoya-Alonso et al., 2011, 2015;Vieira et al., 2015).

2.4. Statistical analysis

Data were analysed using SPSS Base 20.0 software for Windows(SPSS Inc.,/IBM, Chicago, Illinois, USA). Descriptive analysis of theconsidered variables was carried out considering the proportionsof the qualitative variables. Chi-square and Fischer exact tests tocompare proportions were performed. In all cases, the significancelevel was established at P < 0.05.

3. Results

The prevalence of canine dirofilariosis in the Canary Islands was

15.7%, with a greater prevalence of 17.1% in females compared with14.1% in males (p < 0.05). By age, prevalence was 16.4% for dogs <3years, 17.1% for dogs aged 3–6 years and 12.3% for those >6 years.There were no statistically significant differences among the three

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Table 1Distribution of the studied animals by islands and additional demographic data of the Canary Islands. The numbers in brackets refer to percentage of total (%).

Island Area (Km2) * Inhabitants * * Density** (inhabitants/km2) Studied dogs Studied cats

Tenerife 2034 (27.3%) 889936 (42.3%) 437 409 (24.9%) 166 (23.5%)Fuerteventura 1660 (22.3%) 106930 (5.1%) 64 162 (9.9%) 40 (5.7%)Gran Canaria 1560 (20.9%) 851157 (40.4%) 546 478 (29.1%) 338 (47.8%)Lanzarote 846 (11.4%) 141940 (6.7%) 168 117 (7.1%) 54 (7.6%)La Palma 708 (9.5%) 83456 (4%) 118 305 (18.5%) 56 (7.9%)La Gomera 370 (5%) 20721 (1%) 56 98 (6%) 36 5.1%)El Hierro 269 (3.6%) 10675 (0.5%) 40 74 (4.5%) 17 (2.4%)Total 7447 2104815 283 1643 707

Source: Instituto Canario de Estadística (ISTAC) www.gobiernodecanarias.org/istac, data from (*) Instituto Geográfico Nacional (**) Instituto Nacional de Estadística (INE).

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ig. 1. Köppen–Geiger climate classification of the Canary Islands. Legend: BWh (hot and dry summer), Csb (temperate with dry and warm summers), CSc (temperatxtracted and modified from the climate atlas of the archipelagos of the Canary Isla

roups. The results obtained according to islands are illustrated inig. 2 .

The mean age of the infected dogs was 4.6 years (from 9 monthso 16 years old). By breeds, 18.5% of pure-bred dogs were infecteds 7.8% of mixed-bred dogs (p < 0.05). However, when the Canaryound was analysed separately from the rest of the breeds, a preva-

ence of 30.7% was obtained compared to 9.3% in the rest of the dogstudied. There were statistically significant differences betweenhe prevalences found in the Canary Hound and the total caninerevalence (p < 0.05) and between the Canary Hound and the restf the studied breeds (p < 0.05). Prevalences for the Canary Houndompared with the other dogs, by islands, are shown in Fig. 3.

When cats were evaluated, the seroprevalence in the Canaryslands was 18.1%. There were no statistically significant differencesn the prevalence between males (18.3%) and females (17.9%). Byge, seroprevalence was 20.1% for cats <3 years, 16.8% for cats aged–6 years and 14.6% for those >6 years There were significant dif-erences among the three groups (p < 0.05). The mean age of the

eropositive cats was 3.6 years (from 6 months to 19 years old). Byreeds, 20.2% of the seropositive cats were mixed-bred compared

sert), BWk (cold desert), BSh (hot steppe), BSk (cold steppe), Csa (temperate with dry and cool summers), DSc (cold without a dry season and a fresh summer). Mapadeira and the Azores (State Meteorological Agency of Spain, 2012).

to 7.4% of pure-bred cats seropositive to D.immitis (p < 0.05). Theresults obtained by islands are illustrated in Fig. 2.

In dogs, the highest prevalence (23.1%) was found in the BS cli-mate followed by the 21.7% found in the Csb climate and the 19.5%in Csa climate. In cats the highest seroprevalence (25.5%) was foundin the CSb climate followed by the 22.1% of the Csa climate and the16.7% of the BS climate. There were no statistically significant dif-ferences between the canine and feline prevalences in the BS, Csaand Csb climate zones. In both dogs and cats, the lowest prevalenceswere found in the BW climate (2% and 13.8%, respectively). Therewere statistically significant differences between the BW climateand all the other described climates (p < 0.05). The results found ineach climate by islands are described in Table 2.

4. Discussion

To date, epidemiological data on dirofilariosis, obtained solely

on the islands of Gran Canaria and Tenerife, have been presentedas representative of all the Canary Islands (Valladares et al., 1987;Guerrero et al., 1989; Montoya et al., 1998; Stenzernberger andGothe, 1999; Montoya et al., 2006; Montoya et al., 2010a,b; 2011).

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Fig. 2. Geographical location of the Canary Islands and prevalences obtained in each Islands (D: dogs, C: cats).

Fig. 3. Canine seroprevalence of D. immitis on each island with presence of heartworm infection, comparing total canine population, only the Canary Hound and otherbreeds of dogs except the Canary Hound. There were statistically significant differences between the prevalences of the Canary Hound and other breeds and between theCanary Hound and the total number of dogs in Gran Canaria, Tenerife and La Gomera (p < 0.05). In Fuerteventura, there were statistically significant differences between theprevalences of the Canary Hound and the total number of dogs (p < 0.05). Legend: (GC: Gran Canaria; TF: Tenerife; GOM: La Gomera; PALM; La Palma; FTV; Fuerteventura).

Table 2Canine prevalence (%) and feline seroprevalence (%) by climates in the Canary Islands according to the Köppen Climate Classification. (positive animals/total animals studied)(–): No climate present in the island or presence of the climate not significant (BW: desert climate, BS: steppe climate, Csa: temperate with hot and dry summer, Csb: temperatewith dry and warm summers). In dogs, there were no statistically significant differences between the total prevalences of Tenerife and Gran Canaria, neither between LaGomera and La Palma. For the rest of the total results, p < 0.05 in all cases. In cats, there were no statistically significant differences between the total seroprevalences of GranCanaria and La Gomera. For the rest of the total results, p < 0.05 in all cases.

DOGS Tenerife Gran Canaria La Gomera La Palma El Hierro Fuerteventura Lanzarote

BW 8.3% (1/12) 3.4% (6/175) 0% (0/23) – 0% (0/6) 1.8% (3/162) 0% (0/117)BS 26.5% (39/147) 25.6% (43/168) 20.9% (9/43) 15.2% (7/46) 0% (0/20) – –CSa 16% (12/75) 40% (26/65) 43.7% (7/16) 10.6% (16/151) 0% (0/6) – –CSb 22.8% (40/175) 34.3% (24/70) 0% (0/16) 23.1% (25/108) 0% (0/41) – –Total 22.5% (92/409) 20.7% (99/478) 16.3% (16/98) 15.7% (48/305) 0% (0/74) 1.8% (3/162) 0% (0/117)

CATS Tenerife Gran Canaria La Gomera La Palma El Hierro Fuerteventura Lanzarote

BW 33.3% (2/6) 19.8% (38/192) 0% (0/0) – 0% (0/4) 2.5% (1/40) 0% (0/54)BS 8.1% (5/62) 25.9% (15/58) 22.2% (2/9) 11.1% (1/9) 0% (0/0) – –CSa 39.1% (9/23) 22.8% (16/70) 23.8% (5/21) 14.9% (7/47) 0% (0/6) – –CSb 32% (24/75) 16.7% (3/18) 0% (0/6) 0% (0/0) 0% (0/7) – –Total 24.1% (40/166) 21.3% (72/338) 19.4% (7/36) 14.3% (8/56) 0% (0/17) 2.5% (1/40) 0% (0/54)

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evertheless, the present epidemiological study including the 7slands in the Archipelago reveals a remarkable disparity in therevalences between islands and also between different areasithin a same island. These differences can be attributed to the

limatic singularities of each island and to demographic factorsMontoya-Alonso et al., 2011; State Meteorological Agency of Spain,012). According to the data obtained in the present study, caninend feline dirofilariosis are absent or present with very low preva-ences where the desert climate predominates, as is the case in theasternmost Canary Islands; Fuerteventura and Lanzarote.

Dirofilariosis was absent in El Hierro, despite its climatic condi-ions which are favourable for the transmission. This situation coulde attributed to the low human and animal population density ofhe island and the infrequent travelling of pets from other islands,hich prevents the introduction of infected dogs to the island.

The rest of the islands presented moderate to high prevalencesf D. immitis, both in dogs and cats, predominantly in areas withteparic and temperate climates, where moisture is provided byainfall, the influence of humid trade winds and/or the existencef open water tanks used for storage (Simón et al., 2014). More-ver, the coastal areas present optimal climatic conditions foreartworm transmission, in addition to higher concentrations of

nhabitants, since the biggest cities and towns of the islands areocated there (Montoya et al., 2006; Montoya-Alonso et al., 2011).

In the islands where canine dirofilariosis was present, theanary Hound presented prevalences significantly greater, com-ared to the other breeds. Similar results have been described inrevious studies in Gran Canaria and Tenerife, where the Canaryound is considered the most important natural reservoir for. immitis. This is due to the fact that the Canary Hound isept outdoors in rural areas in unhygienic conditions, is exposedo mosquito bites and receives no preventative therapy overall.Montoya et al., 2006; Montoya et al., 2010a,b, 2011). By age, theighest prevalence was found in dogs from 3 to 6 years. This isimilar to the results from other studies (Montoya-Alonso et al.,011).

It can be considered that the current canine epidemiological sit-ation is more or less stable with a slightly growing trend in Grananaria and Tenerife: previous studies showed prevalences of 20%

n 1989, 22.6% in 1999 and 21% in 2003 in Tenerife, which do notiffer much from the current prevalence of 22.5% (Guerrero et al.,989; Stenzernberger and Gothe, 1999; Montoya et al., 2006). Asar as Gran Canaria is concerned, since 1994 canine dirofilariosisas declined from 67.02%, to 30.19% in 2000, 19.36% in 2008 and9.2% in 2011 (Montoya et al., 1998; Montoya et al., 2010a,b, 2011)hile the current result of 20.7% breaks the downward trend. Fur-

hermore, compared to a previous study (Montoya-Alonso et al.,011), there has been a fall in the prevalence from 12 to 3.4% inhe BW climate, which mainly corresponds to urban areas, while

high increase from 32.1 to 40% can be observed in the CSa cli-ate, which corresponds to rural communities and crop areas. Theost important factor influencing these changes could be the cur-

ent economic crisis and the differences in the economic level ofach population, since many families are terminating veterinaryervices and interrupting the administration of chemoprophylaxisr giving concentrated ivermectin formulas that are not designed toe used for heartworm prevention (Montoya-Alonso and Carretón,ersonal communication). Because of the lack of previous data ina Palma and La Gomera, we cannot discuss possible changes in theistribution and prevalence of canine dirofilariosis on those islands.

This is the first complete seroepidemiological study of D. immi-is in cats throughout the whole of the Canary Islands. As is the

ase for dogs, previous studies have demonstrated the existencef feline seropositivity to Dirofilaria in Gran Canaria using similarerological techniques as described in this study (Morchón et al.,004; Montoya-Alonso et al., 2011). Compared to the results from

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Montoya-Alonso et al. (2011), we observed a significant decreasein the current feline seroprevalence in Gran Canaria, which hasdeclined in all the climates present in the island. This may beattributed to the feline heartworm awareness campaigns that arebeing carried out. These began 3–4 years ago following the resultspublished by Montoya-Alonso et al. (2011). Regarding the otherislands, it can be observed that the cats showed an significant rate ofexposure to D. immitis on those islands where canine dirofilariosisis present and, consequently, a high risk of developing heartwormdisease, whilst on those islands free of canine heartworm or with alow prevalence, the cats were free of risk or this risk was very low.When looking at data by climates, it can be seen that in generalthe higher seroprevalences are found in the Csa and BS climates,which mainly correspond to rural areas where cats generally liveoutdoors and veterinary care for these species is usually poor.

Unlike in dogs, the diagnosis of feline dirofilariosis presents achallenge, mainly because cats usually show a low parasite bur-den, frequently leading to a negative antigen test. Since the presentstudy was designed to detect antibodies in feline serum samples,the results demonstrate exposure to D. immitis rather than neces-sarily active infection and further research is required to confirmthe presence of adult parasites (Litster and Atwell, 2008; Montoya-Alonso et al., 2014).

In conclusion, for the first time, a complete epidemiologicalstudy of canine and feline dirofilariosis in the Canary Islands hasbeen conducted, revealing that the distribution and prevalenceof the infection is related to the different climates present in theislands, the influence of the human demography and factors relatedto the management of pets. Consequently, 4 of the 7 islands arehyperendemic while dirofilariosis is absent or presents a low preva-lence in the other 3 islands; therefore, it is not appropriate to referto the Canary Islands as a single hyperendemic area.

The Canary Hound presents significantly higher prevalencesthan the other breeds, being a dangerous reservoir of the diseasefor other pets and humans (Montoya-Alonso et al., 2010a,b). Con-sequently, veterinarians, physicians and owners of pets should bealerted to the need for an adequate management of dirofilariosisin both dogs and cats, including the widespread use of diagnos-tic tools and prophylactic measures, in order to achieve a decreasein the prevalence of animal dirofilariosis in those Canary Islandswhere heartworm infection is present.

Acknowledgements

The authors are grateful to all owners and veterinarians whokindly collaborated in this research; without them this study couldnot have been carried out. This study has been partially supportedby Urano Vet S.L.

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377–380.Vieira, L., Silvestre-Ferreira, A.C., Fontes-Sousa, A.P., Balreira, A.C., Morchón, R.,

Carretón, E., Vilhena, H., Simón, F., Montoya-Alonso, J.A., 2015. Seroprevalence

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Efecto del clima en la epidemiologia de Dirofilaria immitis sobre la población de

animales de compañía en las Islas Canarias.

J.A. Montoya-Alonsoa, E. Carretóna,*, R. Morchónb, L. Silveira-Vierac,Y. Falcóna , F. Simón b

a Internal Medicine, Faculty of Veterinary Medicine, Research Institute of Biomedical and Health Sciences (IUIBS), University

of Las Palmas de Gran Canaria, Las Palmas de Gran Canaria, Spain

b Laboratory of Parasitology, Faculty of Pharmacy, Institute of Biomedical Research of Salamanca (IBSAL) and University of

Salamanca, Salamanca, Spain

c Laboratorios Taoro, Los Realejos, Santa Cruz de, Tenerife, Spain

La dirofilariosis cardiopulmonar (enfermedad del gusano del corazón) es una enfermedad

zoonósica transmitida por vectores causada por Dirofilaria immitis que afecta a perros y

gatos domésticos. Dos de las siete Islas Canarias son hiperendémicas de dirofilariosis, aunque

no existen estudios epidemiológicos previos que hayan evaluado el resto de islas. Por ello, el

objetivo de este estudio es evaluar epidemiológicamente el grado de incidencia de la

dirofilariosis cardiopulmonar en perros y gatos del archipiélago canario. Para ello, fueron

evaluados un total de 1643 perros mediante la detección de antígenos de Dirofilaria immitis, mientras que 707 gatos fueron evaluados mediante la detección de anticuerpos anti-

Dirofilaria immitis y anti-Wolbachia. La prevalencia de la dirofilariosis canina en las Islas

Canarias fue del 15,7% y la seroprevalencia en gatos de 18,1%. Los resultados separados por

islas muestran variaciones notables, siendo la prevalencia del 0% en la isla de Lanzarote y el

Hierro, y mostrando bajas prevalencias en Fuerteventura (1,8% y 2,5% en perros y gatos

respectivamente). Se encontraron valores elevados en las cuatros islas restantes, siendo en la

Palma de 15,7% en perros y 14,3% en gatos, y en Tenerife de 22,5% en perros y 24,1% en

gatos. A su vez, se observaron variaciones significativas en la prevalencia y seroprevalencia

dentro de cada isla, asociadas principalmente a las condiciones climáticas locales

(microclimas). La distribución de la dirofilariosis en las Islas Canarias es heterogénea y

presenta una relación directa con el clima, factores demográficos y el manejo de los animales

de compañía en las zonas estudiadas. Por lo tanto, la dirofilariosis es hiperendémica en

cuatro de las siete islas estudiadas. Dirofilaria immitis es una zoonosis, por lo que existe la

necesidad de concienciación frente a esta enfermedad tanto de veterinarios como de

autoridades sanitarias competentes teniendo en cuenta los datos actuales de seroprevalencia

de dirofilariosis en animales de compañía. Los resultados muestran la necesidad de poner en

marcha campañas de sensibilización ciudadana con el objetivo de establecer medidas

profilácticas en animales domésticos, a fin de disminuir la prevalencia de la dirofilariosis

animal en las Islas Canarias.

Introducción

La dirofilariosis cardiopulmonar

(enfermedad del gusano del corazón) es

una enfermedad causada por Dirofilaria immitis y transmitida por vectores. Afecta

principalmente a cánidos y félidos

domésticos, y también ha sido descrito en

otros animales como hurones y otros

carnívoros silvestres. Es transmitido por

mosquitos culicoides del género Culex,

Aedes y Anopheles. La prevalencia de la

infección está influenciada por factores

climáticos y es mayor en aquellas regiones

con temperaturas elevadas y en las que la

humedad favorece la perpetuación y

reproducción del mosquito y, por lo tanto,

la transmisión (Carretón et al., 2012;

Simón et al., 2012). La dirofilariosis canina

constituye un factor de riesgo para la

población humana, debido a que

Dirofilaria immitis puede ser transmitida a

Traducido por los autores

humanos, en los que produce nódulos

pulmonares benignos. Éstos pueden ser

confundidos con tumores pulmonares en

radiográficas torácicas e imágenes por

tomografía computarizada (Simón et al.,

2009).

Actualmente, Europa presenta elevadas

prevalencias de dirofilariosis canina en los

países del Sur del Mediterráneo. Además,

la enfermedad se ha diseminado hacia

zonas no endémicas (Genchi et al., 2009;

Morchón et al., 2012). Aunque

políticamente las Islas Canarias

pertenecen a la Unión Europea,

geográficamente están ubicadas cerca de

la costa Sur del Sahara Occidental.

Estudios previos demuestran la presencia

de Dirofilaria immitis en dos de las siete

Islas Canarias, mostrando prevalencias de

41,8% en 1987 a 21% en 2003 en perros

de Tenerife (Valladareset al., 1987;

Guerrero et al., 1989; Stenzernberger and

Gothe, 1999; Montoya et al., 2006) y un

descenso desde el 67% en 1994 al 19% en

2011 en perros de Gran Canaria (Montoya

et al., 1998; Montoya-Alonso et al., 2010a,

2010b, 2011). Respecto a los gatos, en el

año 2011 se observó una seroprevalencia

del 33% en la isla de Gran Canaria, siendo

esta la primera vez que se describe una

seroprevalencia mayor en gatos que en

perros en zonas endémicas. Debido a que

la técnica utilizada detecta anticuerpos,

hay que tener en cuenta que este dato

revela riesgo de infección de dirofilariosis

entre la población felina más que

prevalencias reales (Montoya-Alonso et

al., 2011).

Un modelo geo-ambiental para la

predicción del riesgo de transmisión de

dirofilariosis en España predijo un

aumento del mismo en el cuadrante

Suroeste de la Península Ibérica, regiones

del Mediterráneo y en las Islas Canarias y

Baleares; además, indicó que el período de

transmisión más prolongado se presenta

en las Islas Canarias, siendo de todo el año

(Simón et al., 2014). A pesar de esta

preocupante evidencia, no existen

estudios epidemiológicos que incluyan a

todas las Islas del archipiélago Canario.

Por esta razón, el objetivo de este estudio

fue completar el estado epidemiológico de

la dirofilariosis cardiopulmonar en la

población canina y felina de las Islas

Canarias y comparar los resultados en

función de los diferentes climas presentes

en las islas.

Materiales y Métodos

1. Localización y clima de las Islas

Canarias

Las Islas Canarias están situadas a 97 km

(60 millas) de la costa Africana (Sahara),

entre los meridianos 13º y 19º Sur y

paralelos 27º y 30º Norte. El archipiélago

se compone de siete islas, todas de origen

volcánico. Las islas son, nombradas de

mayor a menor: Tenerife, Fuerteventura,

Gran Canaria, Lanzarote, La Palma, La

Gomera y El Hierro. El archipiélago

incluye una serie de islotes, en su mayoría

inhabitados excepto un islote cercano a

Lanzarote llamado La Graciosa. Más datos

demográficos y geográficos de las islas

están incluidos en la tabla 1.

En general, el clima es subtropical y

desértico, moderado por el mar y por los

vientos alisios en verano. El clima puede

variar de templado y húmedo a muy seco,

según la posición de cada isla en relación

con los vientos alisios procedentes del este

y de la altitud que presente. De hecho,

dentro de una misma isla podemos

encontrar diferentes climas a medida que

aumentamos la altitud desde la costa hasta

el pico más alto. De acuerdo con la

clasificación climática de Köppen

(Agencia Española de Meteorología, 2012)

las Islas Canarias presentan un clima

desértico caliente (BWh) y un desértico

frío (BWk), caracterizado porque la

evaporación supera la precipitación de

media, siendo menos de la mitad que el

potencial de evaporación, con una

temperatura media >18ºC (BWh) y <18ºC

(BWk). Los climas esteparios cálido (BSh)

y estepario frío (BSk) se caracterizan

porque la evaporación excede la

precipitación de media, pero es menor que

la evaporación potencial; la diferencia

entre estas dos medidas es menor que la

encontrada en climas BW. La temperatura

media es >18ºC (BSh) y < 18ºC (BSk). El

clima templado cálido con veranos cálidos

y secos (Csa) se caracteriza por veranos

calurosos con temperatura media >22ºC

en el mes más cálido. El clima templado

frío con veranos cálidos y secos (Csb) se

caracteriza por veranos cálidos con una

temperatura media en el mes más caluroso

<22ºC, y cuatro meses en los que la

temperatura media es >10ºC. Las áreas en

las que están presentes los climas descritos

en cada isla pueden verse en la figura 1.

2. Recogida de muestras

Se incluyeron en el estudio 1643 perros

que visitaron una de las 88 clínicas

veterinarias participantes para un control

de salud entre mayo de 2014 y febrero de

2015. De éstos, 884 fueron hembras y 759

machos; 434 fueron mestizos y 1209

fueron perros de raza; entre las razas

presentes, 492 fueron podencos canarios y

1151 incluyeron un total de 55 razas

diferentes reconocidas por la Federación

Cinológica Internacional (FCI).

Asimismo, se incluyeron en el estudio 707

gatos que se presentaron para un examen

de control rutinario en 87 clínicas

veterinarias en el mismo período de

tiempo. De éstos, 368 fueron hembras y

339 machos; 159 fueron de razas puras,

incluyendo 9 especies reconocidas por la

FCI, y 548 fueron mestizos.

La participación de las clínicas

veterinarias representó un 29,4% del total

de los establecimientos veterinarios

registrados en las Islas Canarias. El criterio

de inclusión para perros y gatos fue: tener

más de seis meses de edad, no haber

recibido tratamiento para la enfermedad

del gusano del corazón, no presentar

antecedentes de la enfermedad y tener el

consentimiento del propietario para

participar en el estudio. Se llevó a cabo un

registro completo del animal en el que se

incluye edad, sexo, raza e historia clínica

junto con datos demográficos. La

distribución por isla de los perros y gatos

incluidos en el estudio se enumera en la

tabla 1.

El estudio fue aprobado por el Comité

Ético del Servicio de Medicina Veterinaria

de Universidad de Las Palmas de Gran

Canaria y se llevó a cabo de acuerdo con

la actual legislación europea de protección

animal.

3. Análisis de laboratorio

Las muestras de sangre fueron extraídas de

la vena cefálica o vena yugular, fueron

recolectadas en un tubo de suero de 3 ml

y centrifugadas. El suero fue almacenado a

-20ºC hasta la realización del test.

Todas las muestras de suero canino fueron

analizadas para la detección de antígenos

circulantes de Dirofilaria immitis mediante un test comercial

inmunocromatográfico (Urano test

Dirofilaria, Urano Vet SL, Barcelona,

España) siguiendo las instrucciones del

fabricante.

La infección por Dirofilaria immitis en

gatos fue determinada mediante el uso de

técnicas serológicas para la detección de

anticuerpos anti–D.immitis y anti-

Wolbachia (Morchón et al., 2004) con

algunas modificaciones.

Brevemente, las placas se recubrieron con

0.8 µg de antígeno somático procedente de

D.immitis y proteínas de superficie de

Wolbachia (WSP). Las muestras de suero

se diluyeron a 1/100 para la detección de

anticuerpos anti-D.immitis y a 1/40 para

detección de anticuerpos anti-WSP. Se

añadieron anticuerpos IgG anti-felino

conjugados con peroxidasa de rábano

(Kirkegaard and Perry Laboratories,

Gaithersburg, Maryland, USA) a una

dilución de 1/4000. Las densidades ópticas

fueron medidas empleando un Easy-

Reader (Bio-Rad Laboratorios, Hercules,

California, USA) a 492 nm. El punto de

corte del ELISA para D.immitis fue 0.8 y

del ELISA para WSP fue de 0.6, obtenidos

mediante la media aritmética de la

densidad óptica ± 3 desviaciones estándar

de suero de gatos clínicamente sanos.

Como se ha indicado en estudios

epidemiológicos previos, se consideran

animales seropositivos aquellos gatos que

son positivos a ambos test. (Montoya-

Alonso et al., 2011, 2015;Vieira et al.,

2015)

4. Análisis estadístico

Los datos fueron analizados usando el

software SPSS Base 20.0 para Windows

(SPSS Inc./IBM, Chicago, Illinois, USA).

El análisis descriptivo de las variables

consideradas se llevó a cabo teniendo en

cuenta las proporciones de las variables

cualitativas. Se realizaron el test del Chi

cuadrado y la prueba exacta de Fisher con

el objetivo de comparar las proporciones.

En todos los casos, el nivel de

significación se estableció en p <0.05.

Resultados

La prevalencia de la dirofilariosis en las

Islas Canarias fue de un 15.7% con mayor

prevalencia en hembras (17.1%) que en

machos (14.1%) (p<0.05). Por edades, la

prevalencia fue de 16.4% para perros

menores de 3 años, 17.1% para perros

entre 3-6 años y 12.3% para aquellos

mayores de 6 años. No existieron

diferencias significativas entre los tres

grupos. Los resultados obtenidos por isla

están ilustrados en la Figura 2.

La media de edad de los perros infectados

fue de 4.6 años (con un rango que oscila

entre los 9 meses y los 16 años). Por razas,

el porcentaje de animales infectados fue

del 18.5% en animales de pura raza, frente

al 7.8% de animales mestizos (p<0.05). Sin

embargo, al analizar el podenco canario

por separado, se obtuvo una prevalencia

del 30.7% frente al 9.3% del resto de

perros estudiados. Se encontraron

diferencias significativas entre la

prevalencia del podenco canario con

respecto al resto de razas estudiadas

(p<0.05). En la figura 3 se muestra la

prevalencia del podenco canario en

comparación con otros perros por islas.

En relación a los gatos, la seroprevalencia

en las Islas Canarias fue de un 18.1%. No

existieron diferencias significativas en la

prevalencia entre machos (18.3%) y

hembras (17.9%). Por edad, la

seroprevalencia fue de un 20.1% en gatos

menores de 3 años, 16.8% para gatos entre

3-6 años y 14.6% para gatos mayores de 6

años. Existieron diferencias significativas

entre los tres grupos (p<0.05). La edad

media de los gatos seropositivos fue de 3.6

años (en un rango comprendido entre los

6 meses y los 19 años de edad). Por razas,

el 20.2% de los gatos seropositivos fueron

mestizos comparados con el 7.4% de los

gatos de raza pura (p<0.05). Los resultados

obtenidos por isla se muestran en la figura

2.

En perros, la prevalencia más alta (23.1%)

fue encontrada en el clima estepario (BS),

seguido de un 21.7% en el clima templado

frío (Csb) y un 19.5% en el clima

templado cálido (Csa). En los gatos, la

seroprevalencia mas alta (25.5%) fue

encontrada en el clima Csb, seguida de un

22.1% en el clima Csa y un 16.7% en el

clima BS. No existieron diferencias

significativas entre las prevalencias canina

y felina en las zonas climáticas BS, Csa y

Csb. Tanto en perros como en gatos las

prevalencias más bajas fueron encontradas

en el clima desértico (BW) (2% y 13.8%,

respectivamente). Existieron diferencias

significativas entre el clima BW y el resto

de climas estudiados (p<0.05). Los

resultados encontrados por clima y por

isla están descritos en la tabla 2.

Discusión

Hasta la fecha, los únicos datos

epidemiológicos obtenidos de

dirofilariosis correspondían a las islas de

Gran Canaria y Tenerife, habiéndose

tomado como representativos de todas las

Islas Canarias (Valladares et al., 1987;

Guerrero et al., 1989; Montoya et al.,

1998; Stenzernberger and Gothe, 1999;

Montoya et al., 2006; Montoya et al.,

2010a,b; 2011).

Sin embargo, el presente estudio

epidemiológico, que incluye las 7 islas del

archipiélago, reveló una marcada

disparidad presente en las prevalencias

entre las diferentes islas, e incluso dentro

de una misma isla entre sus diferentes

regiones. Estas diferencias pueden estar

atribuidas a la singularidad climática de

cada isla (microclimas) y a los factores

demográficos (Montoya-Alonso et al.,

2011; Agencia Estatal de Metereología,

2012).

Acorde a los datos obtenido en el presente

estudio, la dirofilariosis canina y felina

están ausentes o en muy baja prevalencia

en zonas climáticas predominantemente

desérticas, como es el caso de las islas más

orientales, Fuerteventura y Lanzarote.

La dirofilariosis se mostró también

ausente en El Hierro, a pesar de que las

condiciones climáticas son favorables para

su transmisión. Esta situación puede estar

atribuida a la baja densidad de población

humana y animal de la isla, así como a la

baja incidencia de transporte de mascotas

procedentes de otras islas, que previene de

la introducción de animales infectados a la

isla.

El resto de las islas presentaron

prevalencias de D.immitis de moderadas a

elevadas, tanto en perros como en gatos,

predominantemente en zonas con climas

estepario y templado donde la humedad es

proporcionada por la lluvia, la influencia

de los vientos alisios y/o la existencia de

embalses de almacenamiento de agua

(Simón et al, 2014). Además, las zonas

costeras presentan condiciones climáticas

favorables para la trasmisión de la

dirofilariosis, en adición a las elevadas

densidades de habitantes, ya que las

grandes ciudades y pueblos de las islas se

encuentra allí (Montoya et al, 2006;

Montoya-Alonso et al, 2011).

En las islas donde la dirofilariosis estaba

presente, el podenco canario presentó

prevalencias significativamente mayores

comparado con otras razas. Estudios

previos han mostrado resultados similares

en Gran Canaria y Tenerife, donde el

podenco canario es considerado el

reservorio natural más importante de D. immitis. Esto es debido al hecho de que el

podenco canario suele mantenerse en el

exterior de zonas rurales y en condiciones

higiénicas deficientes, por lo que está

expuesto a la picadura del mosquito y

generalmente no suelen recibir terapia

preventiva (Montoya et al 2006; Montoya

et al, 2010a,b, 2011). Por edad, las

prevalencias mayores fueron encontradas

en perros de entre 3 y 6 años, similar a

otros estudios previos (Montoya-Alonso et

al, 2011).

Se puede considerar que la actual

situación epidemiológica canina es más o

menos estable con una tendencia

ligeramente creciente en Gran Canaria y

Tenerife: estudios previos muestran

prevalencias del 20% en 1989, 22.6% en

1999 y 21% en 2003 en Tenerife, que no

difiere mucho de la actual prevalencia de

22.5% (Guerrero et al, 1989;

Stenzernberger and Gothe, 1999;

Montoya et al, 2006). Respecto a Gran

Canaria, desde 1994 la dirofilariosis

canina ha disminuido desde un 67.02% a

un 30.9% en 2000, 19.3% en 2008 y un

19.2% en 2011 (Montoya et al., 1998;

Montoya et al., 2010a,b, 2011), mientras

que el resultado actual de 20.7% rompe la

tendencia a la baja. Además, comparado

con un estudio previo (Montoya-Alonso

et al., 2011), ha habido una caída en la

prevalencia desde el 12 al 3.4% en el

clima BW, que se corresponde

principalmente con las zonas urbanas,

mientras que se observa un aumento del

32.1% al 40% en el clima Csa, que se

corresponde con las zonas rurales y áreas

de cultivo. El factor más influyente en

estos cambios podría ser la crisis

económica y los diferentes niveles

económicos de cada población, ya que

muchas familias dejan de acudir al

veterinario e interrumpen la

administración de quimioprofilaxis o

administran concentrados de ivermectina

que no están diseñados para la prevención

del gusano del corazón (Montoya-Alonso

y Carretón, datos personales no

publicados). Debido a la falta de datos

previos en las islas de la Gomera y La

Palma, no podemos comparar los posibles

cambios en la distribución y prevalencia

de la dirofilariosis canina en estas islas.

Este es el primer estudio completo de la

seroepidemiología de D. immitis en gatos

en el archipiélago canario. Como en el

caso del perro, estudios anteriores han

demostrado la presencia de gatos

seropositivos a Dirofilaria en Gran

Canaria usando técnicas serológicas

similares a las descritas en este estudio

(Morchón et al.,2004; Montoya-Alonso et

al., 2011). Comparado con los resultados

observados por Montoya-Alonso et al

(2011) se observó un descenso

significativo de la seroprevalencia felina

en Gran Canaria, decreciendo en todos los

climas presentes en la isla. Esto puede ser

debido a las campañas de concienciación

de dirofilariosis felina que se han llevado a

cabo; éstas empezaron hace 3-4 años, tras

los resultados publicados por Montoya-

Alonso et al (2011). Respecto a las otras

islas, pudo observarse que los gatos

mostraron un grado de exposición a D. immitis significativo en aquellas islas

donde la dirofilariosis canina estaba

presente y, consecuentemente, un mayor

riesgo de desarrollo de la enfermedad,

mientras que en aquellas islas libres de la

dirofilariosis canina o con una baja

prevalencia, los gatos estaban libres de

riesgo o éste era muy bajo. Cuando se

evalúan los datos en función de la zona

climática, pudo verse que en general las

mayores seroprevalencias se encontraron

en los climas Csa y BS, que

principalmente corresponden con zonas

rurales, donde los gatos suelen vivir en el

exterior y donde los cuidados veterinarios

en esta especie suelen ser escasos.

A diferencia de los perros, el diagnóstico

de dirofilariosis felina supone un reto,

principalmente porque los gatos

generalmente presentan una baja carga

parasitaria, lo que frecuentemente da

lugar a un test de antígenos negativo.

Teniendo en cuenta que este estudio fue

diseñado para detectar anticuerpos en

muestras de suero felino, el resultado

demuestra la exposición a D. immitis en

lugar de confirmar una infección activa y

son necesarias realizar más pruebas

diagnósticas para confirmar la presencia

de parásitos adultos (Litster y Atwell,

2008; Montoya-Alonso et al., 2014).

En conclusión, ha sido llevado a cabo por

primera vez un estudio epidemiológico

completo de la dirofilariosis canina y

felina en las Islas Canarias, revelando que

la distribución y prevalencia de la

infección depende de los diferentes climas

presentes en las islas, de factores

demográficos humanos y de factores

relacionados con el manejo de las

mascotas. Por lo tanto, cuatro de las siete

islas son hiperendémicas, mientras que la

dirofilariosis está ausente o presente a

bajas prevalencias en las otras tres islas;

por este motivo, no es adecuado referirse a

las Islas Canarias como una única región

hiperendémica.

El podenco canario presenta prevalencias

significativamente mayores que otras

razas, siendo un peligroso reservorio de

esta enfermedad para otras mascotas y

humanos (Montoya-Alonso et al., 2010

a,b). En consecuencia, tanto veterinarios

como médicos y propietarios deben ser

prevenidos acerca de la necesidad del

correcto manejo de la dirofilariosis tanto

en perros como gatos, incluyendo el

empleo generalizado tanto de

herramientas de diagnóstico como de

medidas profilácticas, con el fin de lograr

un descenso de la prevalencia de la

dirofilariosis animal en aquellas islas

donde la infección por D.immitis está

presente.

Agradecimientos

Los autores desean agradecer su ayuda a

todos los propietarios y veterinarios que

han colaborado en este estudio; sin ellos,

este trabajo no podría haberse llevado a

cabo. Este estudio ha sido financiado

parcialmente por Urano Vet S.L.

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