7/30/2019 Towards a Natural System of Organisms Proposal for the Domain Archea.pdf

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P r o c . N a t i . A c a d . S c i . USAV o l . 8 7 , p p . 4 5 7 6 - 4 5 7 9 , J u n e 1 9 9 0E v o l u t i o n

T o w a r d s a n a t u r a l s y s t e m o f o r g a n i s m s : P r o p o s a l f o r t h e d o m a i n sA r c h a e a , B a c t e r i a , a n d E u c a r y a( E u r y a r c h a e o t a / C r e n a r c h a e o t a / k i n g d o m / e v o l u t i o n )

CARL R . W O E S E * t , OTTO K A N D L E R t , AND MARK L . W H E E L I S * D e p a r t m e n t o f M i c r o b i o l o g y , U n i v e r s i t y o f I l l i n o i s , 1 3 1 B u r r i l l H a l l , U r b a n a , I L 6 1 8 0 1 ; t B o t a n i s c h e s I n s t i t u t d e r U n i v e r s i t a t M u n c h e n , M e n z i n g e r S t r a s s e 6 7 ,8 0 0 0 M u n i c h 1 9 , F e d e r a l R e p u b l i c o f G e r m a n y ; a n d D e p a r t m e n t o f M i c r o b i o l o g y , U n i v e r s i t y o f C a l i f o r n i a , D a v i s , C A 9 5 6 1 6C o n t r i b u t e d b y C a r l R . W o e s e , M a r c h 2 6 , 1 9 9 0ABSTRACT M o l e c u l a r s t r u c t u r e s a n d s e q u e n c e s a r e g e n -e r a l l y m o r e r e v e a l i n g o f e v o l u t i o n a r y r e l a t i o n s h i p s t h a n a r ec l a s s i c a l p h e n o t y p e s ( p a r t i c u l a r l y s o a m o n g m i c r o o r g a n i s m s ) .C o n s e q u e n t l y , t h e b a s i s f o r t h e d e f i n i t i o n o f t a x a h a s p r o g r e s -s i v e l y s h i f t e d f r o m t h e o r g a n i s m a l t o t h e c e l l u l a r t o t h e m o l e c -u l a r l e v e l . M o l e c u l a r c o m p a r i s o n s s h o w t h a t l i f e o n t h i s p l a n e td i v i d e s i n t o t h r e e p r i m a r y g r o u p i n g s , c o m m o n l y k n o w n a s t h ee u b a c t e r i a , t h e a r c h a e b a c t e r i a , a n d t h e e u k a r y o t e s . T h e t h r e ea r e v e r y d i s s i m i l a r , t h e d i f f e r e n c e s t h a t s e p a r a t e t h e m b e i n g o fa m o r e p r o f o u n d n a t u r e t h a n t h e d i f f e r e n c e s t h a t s e p a r a t et y p i c a l k i n g d o m s , s u c h a s a n i m a l s a n d p l a n t s . U n f o r t u n a t e l y ,n e i t h e r o f t h e c o n v e n t i o n a l l y a c c e p t e d v i e w s o f t h e n a t u r a lr e l a t i o n s h i p s a m o n g l i v i n g s y s t e m s - i . e . , t h e f i v e - k i n g d o mt a x o n o m y o r t h e e u k a r y o t e - p r o k a r y o t e d i c h o t o m y - r e f l e c t st h i s p r i m a r y t r i p a r t i t e d i v i s i o n o f t h e l i v i n g w o r l d . T o r e m e d yt h i s s i t u a t i o n w e p r o p o s e t h a t a f o r m al s y s t e m o f o r g a n i s m s b ee s t a b l i s h e d i n w h i c h a b o v e t h e l e v e l o f k i n g d o m t h e r e e x i s t s an e w t a x o n c a l l e d a " d o m a i n . " L i f e o n t h i s p l a n e t w o u l d t h e nb e s e e n a s c o m p r i s i n g t h r e e d o m a i n s , t h e B a c t e r i a , t h e A r -c h a e a , a n d t h e E u c a r y a , e a c h c o n t a i n i n g t w o o r m o r e k i n g -d o m s . ( T h e E u c a r y a , f o r e x a m p l e , c o n t a i n A n i m a l i a , P l a n t a e ,F u n g i , a n d a n u m b e r o f o t h e r s y e t t o b e d e f i n e d . ) A l t h o u g ht a x o n o m i c s t r u c t u r e w i t h i n t h e B a c t e r i a a n d E u c a r y a i s n o tt r e a t e d h e r e i n , A r c h a e a i s f o r m a l l y s u b d i v i d e d i n t o t h e t w ok i n g d o m s E u r y a r c h a e o t a ( e n c o m p a s s i n g t h e m e t h a n o g e n s a n dt h e i r p h e n o t y p i c a l l y d i v e r s e r e l a t i v e s ) a n d C r e n a r c h a e o t a( c o m p r i s i n g t h e r e l a t i v e l y t i g h t c l u s t e r i n g o f e x t r e m e l y t h e r -m o p h i l i c a r c h a e b a c t e r i a , w h o s e g e n e r a l p h e n o t y p e a p p e a r s t or e s e m b l e m o s t t h e a n c e s t r a l p h e n o t y p e o f t h e A r c h a e a ) .N e e d f o r R e s t r u c t u r i n g S y s t e m a t i c sW i t h i n t h e l a s t d e c a d e i t h a s b e c o m e p o s s i b l e t o t r a c ee v o l u t i o n a r y h i s t o r y b a c k t o t h e ( m o s t r e c e n t ) commona n c e s t o r o f a l l l i f e , p e r h a p s 3 . 5 - 4 b i l l i o n y e a r s a g o ( 1 , 2 ) .P r i o r t o t h e m i d 1 9 7 0 s e v o l u t i o n a r y s t u d y h a d f o r a l l i n t e n t sa n d p u r p o s e s b e e n c o n f i n e d t o t h e m e t a z o a a n d m e t a p h y t a ,w h o s e h i s t o r i e s a t b e s t c o v e r 2 0 % o f t h e t o t a l e v o l u t i o n a r yt i m e s p a n . A s o u n d b a s i s f o r a n a t u r a l t a x o n o m y was p r o -v i d e d i n t h e s e c a s e s b y c o m p l e x m o r p h o l o g i e s a n d a d e t a i l e df o s s i l r e c o r d . T h e e v o l u t i o n o f t h e m i c r o b i a l w o r l d - w h o s eh i s t o r y s p a n s m o s t o f t h e p l a n e t ' s e x i s t e n c e - w a s a t t h a t t i m eb e y o n d t h e b i o l o g i s t ' s p u r v i e w , f o r , u n l i k e t h e i r m u l t i c e l l u l a re q u i v a l e n t s , m i c r o b i a l m o r p h o l o g i e s a n d o t h e r c h a r a c t e r i s -t i c s a r e t o o s i m p l e o r u n i n t e r p r e t a b l e t o s e r v e a s t h e b a s i s f o ra p h y l o g e n e t i c a l l y v a l i d t a x o n o m y ( 3 , 4 ) . T h e s e q u e n c i n gr e v o l u t i o n , b y m a k i n g a c c e s s i b l e t h e v a s t s t o r e o f h i s t o r i c a li n f o r m a t i o n c o n t a i n e d i n m o l e c u l a r s e q u e n c e s ( 5 ) , h a sc h a n g e d a l l t h a t . As a r e s u l t , t h e b i o l o g i s t f i n d s t h a t t e x t b o o kd e s c r i p t i o n s o f t h e b a s i c o r g a n i z a t i o n o f l i f e h a v e b e c o m e

o u t m o d e d a n d s o , m i s l e a d i n g . T h e t i m e h a s c o m e t o b r i n gf o r m a l t a x o n o m y i n t o l i n e w i t h t h e n a t u r a l s y s t e m e m e r g i n gf r o m m o l e c u l a r d a t a .T h i s r e v i s i o n , h o w e v e r , i s n o t a c c o m p l i s h e d s i m p l y b ye m e n d i n g t h e o l d s y s t e m . O u r p r e s e n t v i e w o f t h e b a s i co r g a n i z a t i o n o f l i f e i s s t i l l l a r g e l y s t e e p e d i n t h e a n c i e n t n o t i o nt h a t a l l l i v i n g t h i n g s a r e e i t h e r p l a n t o r a n i m a l i n n a t u r e .U n f o r t u n a t e l y , t h i s c o m f o r t a b l e t r a d i t i o n a l d i c h o t o m y d o e sn o t r e p r e s e n t t h e t r u e s t a t e o f a f f a i r s . T h u s , a s a p r e r e q u i s i t et o d e v e l o p i n g a p r o p e r n a t u r a l s y s t e m we h a v e t o d i v e s to u r s e l v e s o f d e e p l y i n g r a i n e d , c h e r i s h e d a s s u m p t i o n s , a sr e g a r d s b o t h t h e f u n d a m e n t a l o r g a n i z a t i o n o f l i f e a n d t h eb a s i s f o r c o n s t r u c t i n g a s y s t e m o f o r g a n i s m s . T h e s y s t e m wed e v e l o p w i l l b e o n e t h a t i s c o m p l e t e l y r e s t r u c t u r e d a t t h eh i g h e s t l e v e l s .H a e c k e l i n 1 8 6 6 ( 6 ) f o r m a l l y c h a l l e n g e d t h e a b o r i g i n a lp l a n t / a n i m a l d i v i s i o n o f t h e l i v i n g w o r l d . He r e c o g n i z e d t h a tt h e s i n g l e - c e l l e d f o r m s , t h e p r o t i s t s , d i d n o t f i t i n t o e i t h e rc a t e g o r y ; t h e y m u s t h a v e a r i s e n s e p a r a t e l y f r o m b o t h a n i m a l sa n d p l a n t s . H a e c k e l s a w t h e t r e e o f l i f e , t h e r e f o r e , a s h a v i n gt h r e e m a i n b r a n c h e s , n o t t w o . C o p e l a n d ( 7 ) l a t e r s p l i t o u t af o u r t h m a i n b r a n c h , a n e w k i n g d o m a c c o m m o d a t i n g t h eb a c t e r i a , a n d W h i t t a k e r ( 8 ) c r e a t e d a f i f t h , f o r t h e f u n g i .W h i l e H a e c k e l ' s o r i g i n a l p r o p o s a l a n d i t s t w o m o r e r e c e n tr e f i n e m e n t s d i d a w a y w i t h t h e i d e a t h a t a n i m a l / p l a n t w a s t h ep r i m a r y d i s t i n c t i o n , t h e y l e f t u n c h a l l e n g e d t h e n o t i o n t h a t i ti s a p r i m a r y d i s t i n c t i o n ( b y r e p r e s e n t i n g i t a t t h e h i g h e s ta v a i l a b l e t a x o n o m i c l e v e l ) . T h e l a s t o f t h e s e s c h e m e s ( W h i t -t a k e r ' s ) , w h i c h d i v i d e s t h e l i v i n g w o r l d i n t o A n i m a l i a , P l a n -t a e , F u n g i , P r o t i s t a , a n d M o n e r a , i s t h e m o s t w i d e l y r e c e i v e dv i e w o f t h e b a s i c o r g a n i z a t i o n o f l i f e t o d a y ( 8 , 9 ) .I t h a s b e e n a p p a r e n t f o r s o m e t i m e , h o w e v e r , t h a t t h ef i v e - k i n g d o m s c h e m e ( a n d i t s p r e d e c e s s o r s ) i s n o t p h y l o g e -n e t i c a l l y c o r r e c t , i s n o t a n a t u r a l s y s t e m . T h e r e a r e s o u n dl o g i c a l g r o u n d s f o r p r e s u m i n g t h a t t h e t w o e u k a r y o t i c m i c r o -b i a l t a x a ( P r o t i s t a a n d F u n g i ) a r e a r t i f i c i a l . I t i s g e n e r a l l ya c c e p t e d t h a t t h e m e t a p h y t a a n d m e t a z o a e v o l v e d f r o mu n i c e l l u l a r e u k a r y o t i c a n c e s t o r s ; t h e e x t a n t g r o u p s o f e u -k a r y o t i c m i c r o o r g a n i s m s , t h e r e f o r e , c o m p r i s e a s e r i e s o fl i n e a g e s s o m e ( o r m a n y ) o f w h i c h g r e a t l y a n t e d a t e t h ee m e r g e n c e o f t h e P l a n t a e a n d A n i m a l i a . T h i s i s c o n f i r m e d b yt h e f o s s i l r e c o r d , w h e r e i n r e c o g n i z a b l e e u k a r y o t i c u n i c e l l sa p p e a r a b o u t 2 0 0 m i l l i o n y e a r s b e f o r e t h e f i r s t p r i m i t i v ea l g a e , a n d o v e r a b i l l i o n y e a r s b e f o r e t h e f i r s t a n i m a l s a n dh i g h e r p l a n t s ( 1 0 ) . T h e r e a r e t h u s g o o d r e a s o n s i n p r i n c i p l e t op r e s u m e t h a t t h e P r o t i s t a a n d p e r h a p s a l s o t h e F u n g i a r ep a r a p h y l e t i c a t b e s t .M o r e s e r i o u s l y , i n g i v i n g t h e k i n g d o m Monera t h e samet a x o n o m i c r a n k a s t h e A n i m a l i a , P l a n t a e , F u n g i , a n d P r o t i s t a ,t h e f i v e - k i n g d o m f o r m u l a t i o n i g n o r e s t h e f a c t t h a t t h e d i f f e r -e n c e s b e t w e e n M o n e r a ( p r o k a r y o t e s ) a n d t h e f o u r o t h e rk i n g d o m s a r e f a r m o r e s i g n i f i c a n t , a n d o f a q u a l i t a t i v e l yd i f f e r e n t n a t u r e , t h a n t h e d i f f e r e n c e s a m o n g t h e s e f o u r . I ntTo whom r e p r i n t r e q u e s t s s h o u l d be a d d r e s s e d .

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T h e p u b l i c a t i o n c o s t s o f t h i s a r t i c l e w e r e d e f r a y e d i n p a r t b y p a g e c h a r g ep a y m e n t . T h i s a r t i c l e m u s t t h e r e f o r e b e h e r e b y m a r k e d " a d v e r t i s e m e n t "i n a c c o r d a n c e w i t h 1 8 U . S . C . 1 7 3 4 s o l e l y t o i n d i c a t e t h i s f a c t .

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P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 8 7 ( 1 9 9 0 ) 4 5 7 7o t h e r w o r d s , a p r i m a r y d i v i s i o n o f l i f e m u s t l i e b e t w e e n t h eb a c t e r i a a n d t h e e u k a r y o t i c f o r m s ; t h e a n i m a l / p l a n t d i s t i n c -t i o n i s d e f i n i t e l y s e c o n d a r y .T h i s r e a l i z a t i o n i s b y n o m e a n s n e w . M i c r o b i o l o g i s t sa c k n o w l e d g e d i t m o r e t h a n 1 0 0 y e a r s a g o ( 1 1 ) , a n d , o f c o u r s e ,C h a t t o n ( 1 2 ) c o d i f i e d i t w i t h h i s f a m o u s e u k a r y o t e - p r o k a r y -o t e p r o p o s a l , d i v i d i n g a l l l i f e i n t o t h e s e t w o p r i m a r y c a t e g o -r i e s . T h i s v i e w o f l i f e , s t r a n g e l y , h a s c o e x i s t e d f o r s o m e t i m en o w w i t h t h e f i v e - k i n g d o m s c h e m e , d e s p i t e t h e i r b a s i c i n -c o m p a t i b i l i t y , a n d d e s p i t e t h e f a c t t h a t t h e e v i d e n c e o v e r -w h e l m i n g l y s u p p o r t s t h e f o r m e r . H o w e v e r , t h e e u k a r y o t e -p r o k a r y o t e c o n c e p t i t s e l f h a s b e e n s e r i o u s l y m i s u n d e r s t o o da n d , c o n s e q u e n t l y , w r o n g l y i n t e r p r e t e d .T h e p r o b l e m h e r e a r i s e s b e c a u s e t h e e u k a r y o t e - p r o k a r y -o t e c o n c e p t i s f u n d a m e n t a l l y c y t o l o g i c a l , a n d o n l y s ec o n d-a r i l y , a n d b y i n f e r e n c e , p h y l o g e n e t i c . T h e p r e s u m p t i o n t h a tt h e e u k a r y o t i c f o r m o f c e l l u l a r o r g a n i z a t i o n d e f i n e s a m e a n -i n g f u l p h y l o g e n e t i c u n i t i s a r e a s o n a b l e o n e ; o r g a n i s m s w i t ht h i s c y t o l o g y a r e u n i t e d b y p o s s e s s i o n o f a s e r i e s o f c o m p l e xp r o p e r t i e s . T h e s a m e i s u n f o r t u n a t e l y n o t t r u e o f p r o k a r y -o t e s , w h i c h a r e u n i t e d a s a c l a s s b y t h e i r l a c k o f t h ec h a r a c t e r i s t i c s t h a t d e f i n e t h e e u k a r y o t i c c e l l . T h e d e f i n i t i o ni s c o n s e q u e n t l y a n e g a t i v e o n e t h a t i s e m p t y o f m e a n i n g f u li n t e r n a l p h y l o g e n e t i c i n f o r m a t i o n . M i c r o b i o l o g i s t s h a v e l o n gr e c o g n i z e d t h i s ( e v e n b e f o r e t h e a r t i c u l a t i o n o f t h e e u k a r y -o t i c - p r o k a r y o t i c c o n c e p t ) : e . g . , C o h n i n 1 8 7 5 : " P e r h a p s t h ed e s i g n a t i o n o f S c h i z o p h y t a e m a y r e c o m m e n d i t s e l f f o r t h i sf i r s t a n d s i m p l e s t d i v i s i o n o f l i v i n g b e i n g s . . . e v e n t h o u g h i t sd i s t i n g u i s h i n g c h a r a c t e r s a r e n e g a t i v e r a t h e r t h a n p o s i t i v e "( 1 1 ) ; P r i n g s h e i m i n 1 9 2 3 : " . . . t h e p o s s i b i l i t y o f . . . c o n v e r -g e n t e v o l u t i o n [ a m o n g b a c t e r i a m u s t ] b e s e r i o u s l y c o n s i d -e r e d " ( 1 3 ) ; a n d S t a n i e r i n 1 9 7 1 : " I n d e e d t h e m a j o r c o n t e m -p o r a r y p r o c a r y o t i c g r o u p s c o u l d w e l l h a v e d i v e r g e d a t a ne a r l y s t a g e i n c e l l u l a r e v o l u t i o n , a n d t h u s b e a l m o s t a si s o l a t e d f r o m o n e a n o t h e r a s t h e y a r e f r o m e u c a r y o t e s a s aw h o l e " ( 1 4 ) .A s t h e m o l e c u l a r a n d c y t o l o g i c a l u n d e r s t a n d i n g o f c e l l sd e e p e n e d a t a v e r y r a p i d p a c e , b e g i n n i n g i n t h e 1 9 5 0 s , i tb e c a m e f e a s i b l e i n p r i n c i p l e t o d e f i n e p r o k a r y o t e s p o s i t i v e l y ,o n t h e b a s i s o f s h a r e d m o l e c u l a r c h a r a c t e r i s t i c s . H o w e v e r ,s i n c e m o l e c u l a r b i o l o g i s t s e l e c t e d t o w o r k l a r g e l y i n a f e wm o d e l s y s t e m s , w h i c h w e r e t a k e n t o b e r e p r e s e n t a t i v e , t h ec o m p a r a t i v e p e r s p e c t i v e n e c e s s a r y t o d o t h i s s u c c e s s f u l l yw a s l a c k i n g . B y d e f a u l t , E s c h e r i c h i a c o l i c a m e t o b e c o n s i d -e r e d t y p i c a l o f p r o k a r y o t e s , w i t h o u t r e c o g n i t i o n o f t h e u n -d e r l y i n g f a u l t y a s s u m p t i o n t h a t p r o k a r y o t e s a r e m o n o p h y -l e t i c . T h i s p r e s u m p t i o n w a s t h e n f o r m a l i z e d i n t h e p r o p o s a lt h a t t h e r e b e t w o p r i m a r y k i n g d o m s : P r o c a r y o t a e a n d E u -c a r y o t a e ( 1 5 , 1 6 ) . I t t o o k t h e d i s c o v e r y o f t h e a r c h a e b a c t e r i at o r e v e a l t h e e n o r m i t y o f t h i s m i s t a k e .On t h e c y t o l o g i c a l l e v e l a r c h a e b a c t e r i a a r e i n d e e d p r o -k a r y o t e s ( t h e y s h o w n o n e o f t h e d e f i n i n g e u k a r y o t i c c h a r a c -t e r i s t i c s ) , b u t o n t h e m o l e c u l a r l e v e l t h e y r e s e m b l e o t h e rp r o c a r y o t e s , t h e e u b a c t e r i a , n o m o r e ( p r o b a b l y l e s s ) t h a nt h e y d o t h e e u k a r y o t e s ( 1 , 1 7 ) . P r o c a r y o t a e ( a n d i t s s y n o n y mM o n e r a ) c a n n o t b e a p h y l o g e n e t i c a l l y v a l i d t a x o n .B a s i s f o r R e s t r u c t u r i n gW h a t m u s t b e r e c o g n i z e d i s t h a t t h e b a s i s f o r s y s t e m a t i c s h a sc h a n g e d ; c l a s s i c a l p h e n o t y p i c c r i t e r i a a r e b e i n g r e p l a c e d b ym o l e c u l a r c r i t e r i a . A s Z u c ke r ka n d l a n d P a u l i n g ( 5 ) m a d ec l e a r m a n y y e a r s a g o , i t i s a t t h e l e v e l o f m o l e c u l e s ( p a r t i c -u l a r l y m o l e c u l a r s e q u e n c e s ) t h a t o n e r e a l l y b e c o m e s p r i v y t ot h e w o r k i n g s o f t h e e v o l u t i o n a r y p r o c e s s . M o l e c u l a r s e -q u e n c e s c a n r e v e a l e v o l u t i o n a r y r e l a t i o n s h i p s i n a w a y a n d t oa n e x t e n t t h a t c l a s s i c a l p h e n o t y p i c c r i t e r i a , a n d e v e n m o l e c -u l a r f u n c t i o n s , c a n n o t ; a n d w h a t i s s e e n o n l y d i m l y , i f a t a l l ,a t h i g h e r l e v e l s o f o r g a n i z a t i o n c a n b e s e e n c l e a r l y a t t h e l e v e lo f m o l e c u l a r s t r u c t u r e a n d s e q u e n c e s . T h u s , s y s t e m a t i c s i n

t h e f u t u r e w i l l b e b a s e d p r i m a r i l y u p o n t h e s e q u e n c e s ,s t r u c t u r e , a n d r e l a t i o n s h i p s o f m o l e c ul e s, t h e c l a s s i c a l g r o s sp r o p e r t i e s o f c e l l s a n d o r g a n i s m s b e i n g u s e d l a r g e l y t oc o n f i r m a n d e m b e l l i s h t h e s e .I t i s o n l y o n t h e m o l e c u l a r l e v e l t h a t we s e e t h e l i v i n g w o r l dd i v i d e i n t o t h r e e d i s t i n c t p r i m a r y g r o u p s . F o r e v e r y w e l l -c h a r a c t e r i z e d m o l e c u l a r s y s t e m t h e r e e x i s t s a c h a r a c t e r i s t i ce u b a c t e r i a l , a r c h a e b a c t e r i a l , a n d e u k a r y o t i c v e r s i o n , w h i c ha l l m e m b e r s o f e a c h g r o u p s h a r e . R i b o s o m a l RNAs p r o v i d ea n e x c e l l e n t e x a m p l e ( i n p a r t b e c a u s e t h e y h a v e b e e n s ot h o r o u g h l y s t u d i e d ) . O n e s t r u c t u r a l f e a t u r e i n t h e s m a l ls u b u n i t rRNA b y w h i c h t h e e u b a c t e r i a c a n b e d i s t i n g u i s h e df r o m a r c h a e b a c t e r i a a n d e u k a r y o t e s i s t h e h a i r p i n l o o p l y i n gb e t w e e n p o s i t i o n s 5 0 0 a n d 5 4 5 ( 1 8 ) , w h i c h h a s a s i d e b u l g ep r o t r u d i n g f r o m t h e s t a l k o f t h e s t r u c t u r e . I n a l l e u b a c t e r i a lc a s e s ( o v e r 4 0 0 k n o w n ) t h e s i d e b u l g e c o m p r i s e s s i x n u c l e -o t i d e s ( o f a c h a r a c t e r i s t i c c o m p o s i t i o n ) , a n d i t p r o t r u d e s f r o mt h e " u p s t r e a m " s t r a n d o f t h e s t a l k b e t w e e n t h e f i f t h a n d s i x t hb a s e p a i r . I n b o t h a r c h a e b a c t e r i a a n d e u k a r y o t e s , h o w e v e r ,t h e c o r r e s p o n d i n g b u l g e c o m p r i se s s e v e n n u c l e o t i d e s ( o f ad i f f e r e n t c h a r a c t e r i s t i c c o m p o s i t i o n ) , a n d i t p r o t r u d e s f r o mt h e s t a l k b e t w e e n t h e s i x t h a n d s e v e n t h p a i r ( 1 8 , 1 9 ) . T h es m a l l s u b u n i t rRNA o f e u k a r y o t e s , o n t h e o t h e r h a n d , i sr e a d i l y i d e n t i f i e d b y t h e r e g i o n b e t w e e n p o s i t i o n s 5 8 5 a n d 6 5 5( E . c o l i n u m b e r i n g ) , b e c a u s e b o t h p r o k a r y o t i c g r o u p s e x h i b i ta common c h a r a c t e r i s t i c s t r u c t u r e h e r e t h a t i s n e v e r s e e n i ne u k a r y o t e s ( 1 8 , 1 9 ) . F i n a l l y , a r c h a e b a c t e r i a l 1 6 S rRNAs a r er e a d i l y i d e n t i f i e d b y t h e u n i q u e s t r u c t u r e t h e y s h o w i n t h er e g i o n b e t w e e n p o s i t i o n s 1 8 0 a n d 1 9 7 o r t h a t b e t w e e n p o s i -t i o n s 4 0 5 a n d 4 9 8 ( 1 8 , 1 9 ) . Many o t h e r e x a m p l e s o f g r o u p -i n v a r i a n t rRNA c h a r a c t e r i s t i c s e x i s t ; s e e r e f s . 2 , 1 8 , a n d 1 9 .[ T h e r e a d e r w i s h i n g t o g a i n a b r o a d e r a n d m o r e d e t a i l e da p p r e c i a t i o n f o r t h e m o l e c u l a r d e f i n i t i o n o f t h e t h r e e g r o u p sc a n c o n s u l t r e f s . 2 , 2 0 , a n d 2 1 a n d t h e p r o c e e d i n g s o f t h e m o s tr e c e n t c o n f e r e n c e o n a r c h a e b a c t e r i a ( 2 2 ) . ]M o l e c u l a r c h a r a c t e r i z a t i o n s a l s o r e v e a l t h a t t h e e v o l u t i o n -a r y d i f f e r e n c e s a m o n g e u b a c t e r i a , a r c h a e b a c t e r i a , a n d e u -k a r y o t e s a r e o f a m o r e p r o f o u n d n a t u r e t h a n t h o s e t h a td i s t i n g u i s h t r a d i t i o n a l k i n g d o m s , s u c h a s a n i m a l s a n d p l a n t s ,f r o m o n e a n o t h e r . T h i s i s m o s t c l e a r l y s e e n i n t h e f u n c t i o n st h a t m u s t h a v e e v o l v e d e a r l y i n t h e c e l l ' s h i s t o r y a n d a r e b a s i ct o i t s w o r k i n g s . A l l e u b a c t e r i a , f o r e x a m p l e , e x h i b i t n e a r l yt h e s a m e s u b u n i t p a t t e r n ( i n t e r m s o f n u m b e r s a n d s i z e s ) i nt h e i r R NA p o l y m e r a s e s ; h o w e v e r , t h i s p a t t e r n b e a r s l i t t l er e l a t i o n s h i p t o t h a t s e e n i n e i t h e r t h e a r c h a e b a c t e r i a o r t h ee u k a r y o t e s ( 2 3 ) . On t h e o t h e r h a n d, e u ka r y o t e s a r e u n i q u e i nu s i n g t h r e e s e p a r a t e R NA p o l y m e r a s e f u n c t i o n s ( 2 4 ) .T h e f o s s i l r e c o r d i n d i c a t e s t h a t p h o t o s y n t h e t i c e u b a c t e r i a( a n d b y i n f e r e n c e , t h e r e f o r e , a r c h a e b a c t e r i a a n d p o s s i b l ye u k a r y o t e s ) w e r e a l r e a d y i n e x i s t e n c e 3 - 4 b i l l i o n y e a r s a g o( 2 5 ) , s o t h a t t h e e v o l u t i o n a r y e v e n t s t h a t t r a n s f o r m e d t h ea n c e s t o r common t o a l l l i f e i n t o t h e i n d i v i d u a l a n c e s t o r s o fe a c h o f t h e t h r e e m a j o r g r o u p s m u s t h a v e o c c u r r e d o v e r ar e l a t i v e l y s h o r t t i m e s p a n e a r l y i n t h e p l a n e t ' s h i s t o r y . B o t ht h e r e l a t i v e l y r a p i d p a c e o f , a s w e l l a s t h e p r o f o u n d c h a n g e sa s s o c i a t e d w i t h , t h i s e a r l y e v o l u t i o n a r y t r a n s i t i o n a r g u e t h a tt h i s u n i v e r s a l a n c e s t o r w a s a s i m p l e r , m o r e r u d i m e n t a r ye n t i t y t h a n t h e i n d i v i d u a l a n c e s t o r s t h a t s p a w n e d t h e t h r e eg r o u p s ( a n d t h e i r d e s c e n d a n t s ) ( 2 6 ) .F i g . 1 i s a u n i v e r s a l p h y l o g e n e t i c t r e e , s h o w i n g t h e r e l a -t i o n s h i p s a m o n g t h e p r i m a r y g r o u p s . T h e r o o t o f t h e t r e e i ss e e n t o s e p a r a t e t h e e u b a c t e r i a f r o m t h e o t h e r t w o p r i m a r yg r o u p s , m a k i n g t h e a r c h a e b a c t e r i a a n d e u k a r y o t e s s p e c i f i c( b u t d i s t a n t ) r e l a t i v e s . A r e l a t i o n s h i p b e t w e e n a r c h a e b a c t e r i aa n d e u k a r y o t e s i s n o t o v e r l y s u r p r i s i n g l y , f o r w i t h f e we x c e p t i o n s ( t h e rRNA b e i n g o n e ) t h e a r c h a e b a c t e r i a l v e r -s i o n s o f m o l e c u l e s r e se m b l e t h e i r e u k a r y o t i c h o m o l o g s m o r et h a n t h e i r e u b a c t e r i a l o n e s ( 2 4 , 2 9 , 3 0 ) . Among t h e r i b o s o m a lp r o t e i n s t h e r e a r e e v e n c a s e s w h e r e t h e a r c h a e b a c t e r i a l a n d

E v o l u t i o n : Woese e t a l .

7/30/2019 Towards a Natural System of Organisms Proposal for the Domain Archea.pdf

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P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 8 7 ( 1 9 9 0 )

1 4 1 5 11 7 1 8

F I G . 1 . U n i v e r s a l p h y l o g e n e t i c t r e e i n r o o t e d f o r m , s h o w i n g t h e t h r e e d o m a i n s . B r a n c h i n g o r d e r a n d b r a n c h l e n g t h s are b a s e d upon rRNAsequence c o m p a r i s o n s ( a n d h a v e b e e n t a k e n f r o m f i g u r e 4 o f r e f . 2 ) . T h e p o s i t i o n o f t h e r o o t was d e t e r m i n e d by c o m p a r i n g ( t h e f e w known)sequences o f p a i r s o f p a r a l o g o u s genes t h a t d i v e r g e d f r o m e a c h o t h e r b e f o r e t h e t h r e e p r i m a r y l i n e a g e s e m e r g e d f r o m t h e i r common a n c e s t r a lc o n d i t i o n ( 2 7 ) . [ T h i s r o o t i n g s t r a t e g y ( 2 8 ) i n e f f e c t uses t h e on e s e t o f ( a b o r i g i n a l l y d u p l i c a t e d ) g e n e s a s an outgroup f o r t h e o t h e r . ] The numberson t h e b r a n c h t i p s c o r r e s p o n d t o t h e f o l l o w i n g g r ou p s o f o r g a n i s m s ( 2 ) . B a c t e r i a : 1 , t h e T h e r m o t o g a l e s ; 2 , t h e f l a v o ba c t er i a a n d r e l a t i v e s ; 3 ,t h e c y a n o b a c t e r i a ; 4 , t h e p u r p l e b a c t e r i a ; 5 , t h e G r a m - p o s i t i v e b a c t e r i a ; a n d 6 , t h e g r e e n n o n s u l f u r b a c t e r i a . A r c h a e : t h e k i n g d o m C r e n a r c h a e o t a :7 , t h e genus P y r o d i c t i u m ; a n d 8 , t h e g e n us T h e r m o p r o t e u s ; a n d t h e k i n g d o m E u r y a r c h a e o t a : 9 , t h e T h e r m o c o c c a l e s ; 1 0 , t h e M e t h a n o c o c c a l e s ;1 1 , t h e M e t h a n o b a c t e r i a l e s ; 1 2 , t h e M e t h a n o m i c r o b i a l e s ; a n d 1 3 , t h e extreme h a l o p h i l e s . E u c a r y a : 1 4 , t h e a n i m a l s ; 1 5 , t h e c i l i a t e s ; 1 6 , t h e g r e e np l a n t s ; 1 7 , t h e f u n g i ; 1 8 , t h e f l a g e l l a t e s ; a n d 1 9 , t h e m i c r o s p o r i d i a .e u k a r y o t i c h o m o l o g s h a v e no a p p a r e n t c o u n t e r p a r t amongt h e e u b a c t e r i a ( 2 9 , 3 0 ) .From a s y s t e m a t i c p e r s p e c t i v e t h e s p e c i f i c r e l a t i o n s h i pb e t w e e n e u k a r y o t e s a n d a r c h a e b a c t e r i a d o e s n o t r e q u i r et a x o n o m i c r e c o g n i t i o n ; t h e s e two groups are s u f f i c i e n t l yd i s s i m i l a r , a n d t h e y d i v e r g e d so e a r l y , t h a t l i t t l e w o u l d b eg a i n e d b y d e f i n i n g a t a x o n t h a t e ncomp a s s e s b o t h . I n o t h e rw o r d s , t h e a r c h a e b a c t e r i a a n d e u k a r y o t e s t h e m s e l v e s s h o wt h e k i nd o f p r o f o u n d m o l e c u l a r d i f f e r e n c e s t h a t d i s t i n g u i s he i t h e r f r o m t h e e u b a c t e r i a .P r o p o s a l f o r a New H i g h e s t L e v e l T a x o n

T h e o n l y t r u l y s c i e n t i f i c f o u n d a t i o n o f c l a s s i f i -c a t i o n i s t o b e f o u n d i n a p p r e c i a t i o n o f t h ea v a i l a b l e f a c t s f r o m a p h y l o g e n e t i c p o i n t o f v i e w .O n l y i n t h i s way ca n t h e n a t u r a l i n t e r r e l a t i o n -s h i p s [ a m o n g o r g a n i s m s ] . .. b e p r o p e r l y u n d e r -s t o o d . ( 3 1 )

A p h y l o g e n e t i c s y s t e m must f i r s t a n d f o r e m o s t r e c o g n i z et h e p r i m a c y o f t h e t h r e e g r o u p i n g s , e u b a c t e r i a , a n d a r c h a e -b a c t e r i a a n d e u k a r y o t e s . T h e s e m u s t s t a n d a b o v e t h e con-v e n t i o n a l l y r e c o g n i z e d k i n g d o m s , A n i m a l i a a n d t h e l i k e . T h i sr a i s e s t h e q u e s t i o n o f w h e t h e r t h e t e r m " k i n g d o m " s h o u l d b eu s e d f o r t h e t a x o n o f h i g h e s t r a n k , w i t h t h e t r a d i t i o n a lk i n g d o m s b e i n g a s s i g n e d t o a new, l o w e r - l e v e l t a x o n . F o rt wo r ea sons we f e e l t h i s i s n o t t h e c o r r e c t s o l u t i o n : From as c i e n t i f i c p e r s p e c t i v e , t h e d i s t i n c t i o n s a mon g e u b a c t e r i a ,a r c h a e b a c t e r i a , a n d e u k a r y o t e s are more p r o f o u n d t h a n t h o s ec u s t o m a r i l y a s s o c i a t e d w i t h k i n g d o m s . F u r t h e r m o r e , tw oc e n t u r i e s o f a s s o c i a t i o n o f t h e l a b e l " k i n g d o m " w i t h t h ea n i m a l s a n d ( g r e e n ) p l a n t s c o n s t i t u t e s a t r a d i t i o n t h a t w o u l db e most d i f f i c u l t a n d d i v i s i v e t o c h a n g e . The m o s t f l e x i b l e a n di n f o r m a t i v e ( a n d l e a s t d i s r u p t i v e ) a p p r o a c h w o u l d appear t ob e t o a d d a new r a n k a t t h e t o p o f t h e e x i s t i n g h i e r a r c h y . T h ename we propose f o r t h i s new a n d h i g h e s t t a x o n i s " d o m a i n "( w h o s e L a t i n c o u n t e r p a r t we t a k e t o b e r e g i o ) . T h e f o r m a ls u f f i x t h a t we w o u l d a s s o c i a t e w i t h n a m e s o f d o m a i n s i s - a ,c h o s e n f o r i t s s i m p l i c i t y .N a m i n g o f t h e i n d i v i d u a l d o m a i n s h a s b e e n g u i d e d b ys e v e r a l g e n e r a l c o n s i d e r a t i o n s : ( i ) m a i n t a i n i n g a p p r o p r i a t ec o n t i n u i t y w i t h e x i s t i n g names; ( i i ) s u g g e s t i n g b a si c c h a r a c -t e r i s t i c s o f t h e g r o u p ; a n d ( i i i ) a v o i d i n g a ny c o n n o t a t i o n t h a tt h e e u b a c t e r i a a n d a r c h a e b a c t e r i a ar e r e l a t e d t o one a n o t h e r ,w h i c h , u n f o r t u n a t e l y , i s i m p l i e d b y t h e i r common n a m e s . F o r

t h e e u b a c t e r i a t h e f o r m a l name B a c t e r i a , b a s e d u p o n at r a d i t i o n a l common name f o r t h e g r oup, i s s u g g e s t e d . T h et e r m E u c a r y a d e r i v e s f r o m t h a t g r o u p ' s common name a n dc a p t u r e s i t s d e f i n i n g c y t o l o g i c a l c h a r a c t e r i s t i c - i . e . , c e l l sw i t h w e l l - d e f i n e d e n c a p s u l a t e d n u c l e i . T h e a r c h a e b a c t e r i aare c a l l e d A r c h a e a t o d e n o t e t h e i r a p p a r e n t p r i m i t i v e n a t u r e( v i s a v i s t h e e u k a r y o t e s i n p a r t i c u l a r ) . T h e f o r m a l names f o rt h e d o m a i n s are s i m p l e e n o u g h t h a t t h e y ca n a l s o s er ve i ncommon u s a g e ( n o t e t h a t t h i s r e q u i r e s t h a t " b a c t e r i a " b eu s e d i n a s ens e t h a t d o e s n o t i n c l u d e t h e a r c h a e a ) . A d d i t i o n -a l l y , " e u k a r y o t e s " w i l l c o n t i n u e t o b e a n a c c e p t a b l e commons y n o n ym f o r t h e E u c a r y a . H o w e v e r , we r e c o m m e n d a b a n -d o n m e n t o f t h e t e r m " a r c h a e b a c t e r i a , " s i n c e i t i n c o r r e c t l ys u g g e s t s a s p e c i f i c r e l a t i o n s h i p b e t w e e n t h e A r c h a e a a n d t h eB a c t e r i a .W e w i l l n o t a t t h i s t i m e a d d r e ss t h e m a t t e r o f t h e i n d i v i d u a lk i n g d o m s w i t h i n t h e d o m a i n s , w i t h t h e e x c e p t i o n o f t h eA r c h a e a . F o r t h e o t h e r s , s u f f i c e i t t o s a y t h a t , t h e r e w i l l b enum er o u s k i n g d o m s w i t h i n e a c h d o m a i n , a n d t h e i r f o r m a ls t r u c t u r i n g w i l l r e q u i r e a m o r e d e t a i l e d a n a l y s i s t h a n i sp o s s i b l e h e r e . W e a n t i c i p a t e t h a t s u c h a n a n a l y s i s o f t h eE u c a r y a w i l l preserve t h e k i n g d o m s P l a n t a e , A n i m a l i a , a n dF u n g i ( w i t h t h e l a s t s o m e w h a t r e s t r u c t u r e d t o r e f l e c t newm o l e c u l a r i n s i g h t s ) , a n d w i l l r e p l a c e P r o t i s t a w i t h a s e r i e s o fk i n g d o m s c o r r e s p o n d i n g t o t h e v a r i o u s a n c i e n t p r o t i s t a nl i n e a g e s . F o r t h e B a c t e r i a , we e x p e c t t h a t t h e m a j o r i t y o f t h ed e s c r i b e d " p h y l a " ( 2 ) w i l l d e s e r v e e l e v a t i o n t o k i n g d o mr a n k .

T h e r e a r e , h o w e v e r , t wo re asons f o r s u g g e s t i n g f o r m a lnames f o r t h e k i n g d o m s t h a t c o n s t i t u t e t h e A r c h a e a a t t h i st i m e : One i s t h a t t h e p h y l o g e n e t i c s t r u c t u r e o f t h e d o m a i ns e e m s r e l a t i v e l y s i m p l e a n d w e l l d e f i n e d a t t h e k i n g d o m l e v e l .T h e o t h e r i s t h a t t h e k i n g d o m s w i t h i n t h e A r c h a e a h a v e ne v e rh a d a p p r o p r i a t e names o f a ny k i n d .P h y l o g e n e t i c a l l y t h e A r c h a e a f a l l i n t o t wo d i s t i n c t g r o u p s ,two m a j o r l i n e a g e s ( r e f s . 2 a n d 3 2 ; s ee F i g . 1 ) . O n e , t h em e t h a n o g e n s a n d t h e i r r e l a t i v e s , i s p h e n o t y p i c a l l y h e t e r o g e -neous, c o m p r i s i n g e x t r e m e h a l o p h i l e s , s u l f a t e - r e d u c i n g s p e -c i e s ( t h e genus A r c h a e o g l o b u s ) , a n d t wo t y p e s o f t h e r m o -p h i l e s ( t h e genus T h e r m o p l a s m a a n d t h e T h e r m o c o c c u s -P y r o c o c c u s g r o u p ) , i n a d d i t i o n t o t h e t h r e e m e t h a n o g e n i cl i n e a g e s ( 2 , 3 3 ) . T h e p r o p o s e d f o r m a l name f o r t h e m e t h a -nogens a n d t h e i r r e l a t i v e s i s E u r y a r c h a e o t a . F o r t h i s k i n g -dom we us e t h e common name e u r y a r c h a e o t e s o r , morec a s u a l l y , e u r y o t e s .

B a c t e r i a6

A r c h a e a E u c a r y a

1 .

4 5 7 8 E v o l u t i o n : W o e s e e t a l .

7/30/2019 Towards a Natural System of Organisms Proposal for the Domain Archea.pdf

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P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 8 7 ( 1 9 9 0 ) 4 5 7 9T h e o t h e r a r c h a e a l k i n g d o m c o m p r i se s m o s t o f w h a t h a v eb e e n v a r i o u s l y c a l l e d t h e " t h e r m o a c i d o p h i l e s , " " s u l f u r -d e p e n d e n t a r c h a e b a c t e r i a , " " e o c y t e s , " o r " e x t r e m e t h e r -m o p h i l e s . " I t i s a p h y s i o l o g i c a l l y r e l a t i v e l y h o m o g e n e o u s

g r o u p , w h o s e n i c h e s a r e e n t i r e l y t h e r m o p h i l i c ( 2 ) . S i n c et h e r m o p h i l y i s t h e o n l y g e n e r a l p h e n o t y p e t h a t o c c u r s o nb o t h m a j o r b r a n c h e s o f t h e A r c h a e a , i t i s p r e s u m a b l y t h ea n c e s t r a l p h e n o t y p e o f t h e A r c h a e a ( 2 ) . F o r t h i s k i n g d o m wes u g g e s t t h e name C r e n a r c h a e o t a . I n common u s a g e c r e n a r -c h a e o t e s o r c r e n o t e s w o u l d b e a c c e p t a b l e .D e N i n i t i o n sD o m a i n E u c a r y a [ G r e e k a d j e c t i v e E V ( g o o d ; t r u e i n m o d e r ncommon u s a g e s ) ; a n d G r e e k n o u n Kapwv ( n u t o r k e r n e l ;r e f e r s t o t h e n u c l e u s i n modem b i o l o g i c a l u s a g e ) ] : c e l l se u k a r y o t i c ; c e l l m e m b r a n e l i p i d s p r e d o m i n a n t l y g l y c e r o lf a t t y a c y l d i e s t e r s ; r i b o s o m e s c o n t a i n i n g a e u k a r y o t i c t y p e o fr RNA ( 2 , 1 8 , 1 9 ) .D o m a i n B a c t e r i a [ G r e e k n o u n f 3 a K r ' p o v ( s m a l l r o d o rs t a f f ) ] : c e l l s p r o k a r y o t i c ; m e m b r a n e l i p i d s p r e d o m i n a n t l yd i a c y l g l y c e r o l d i e s t e r s ; r i b o s o m e s c o n t a i n i n g a ( e u ) b a c t e r i a lt y p e o f r RNA ( 2 , 1 8 , 1 9 ) .D o m a i n A r c h a e a [ G r e e k a d j e c t i v e a p x a i o q ( a n c i e n t , p r i m -i t i v e ) ] : c e l l s p r o k a r y o t i c ; m e m b r a n e l i p i d s p r e d o m i n a n t l yi s o p r e n o i d g l y c e r o l d i e t h e r s o r d i g l y c e r o l t e t r a e t h e r s ; r i b o -s o m e s c o n t a i n i n g a n a r c h a e a l t y p e o f r RNA ( 2 , 1 8 , 1 9 ) .K i n g d o m E u r y a r c h a e o t a ( A r c h a e a ) [ G r e e k a d j e c t i v e E ' t s P( b r o a d , w i d e , s p a c i o u s ) , f o r t h e r e l a t i v e l y b r o a d s p e c t r u m o fn i c h e s o c c u p i e d b y t h e s e o r g a n i s m s a n d t h e i r v a r i e d p a t t e r n so f m e t a b o l i s m ; G r e e k a d j e c t i v e a p X a l o q ( a n c i e n t , p r i m i t i v e ) ] :r i b o s o m e s c o n t a i n i n g a e u r y a r c h a e a l t y p e o f rRNA ( 2 , 1 8 ,1 9 ) .K i n g d o m C r e n a r c h a e o t a ( A r c h a e a ) [ G r e e k n o u n K P 7( s p r i n g , f o u n t ) , f o r t h e o s t e n s i b l e r e s e m b l a n c e o f t h i s p h e -n o t y p e t o t h e a n c e s t o r ( s o u r c e ) o f t h e d o m a i n A r c h a e a ; a n dG r e e k a d j e c t i v e 6 p X a l o q ( a n c i e n t , p r i m i t i v e ) ] : r i b o s o m e sc o n t a i n i n g a c r e n a r c h a e a l t y p e o f r RNA ( 2 , 1 8 , 1 9 ) .C o n c l u s i o nT h e s y s t e m w e p r o p o s e h e r e w i l l r e p a i r t h e d a m a g e t h a t h a sb e e n t h e u n a v o i d a b l e c o n s e q u e n c e o f c o n s t r u c t i n g t a x o -n o m i c s y s t e m s i n i g n o r a n c e o f t h e l i k e l y c o u r s e o f m i c r o b i a le v o l u t i o n , a n d o n t h e b a s i s o f f l a w e d p r e m i s e s ( t h a t l i f e i sd i c h o t o m o u s l y o r g a n i z e d ; t h a t n e g a t i v e c h a r a c t e r i s t i c s c a nd e f i n e m e a n i n g f u l t a x o n o m i e s ) . M o r e s p e c i f i c a l l y , i t w i l l ( i )p r o v i d e a s y s t e m t h a t i s n a t u r a l a t t h e h i g h e s t l e v e l s ; ( i i )p r o v i d e a s y s t e m t h a t a l l o w s a f u l l y n a t u r a l c l a s s i f i c a t i o n o fm i c r o o r g a n i s m s ( e u k a r y o t i c a s w e l l a s p r o k a r y o t i c ) ; ( i i t )r e c o g n i z e t h a t , a t l e a s t i n e v o l u t i o n a r y t e r m s , p l a n t s a n da n i m a l s d o n o t o c c u p y a p o s i t i o n o f p r i v i l e g e d i m p o r t a n c e ;( i v ) r e c o g n i z e t h e i n d e p e n d e n c e o f t h e l i n e a g e s o f t h e A r -c h a e a a n d t h e B a c t e r i a ; a n d ( v ) f o s t e r u n d e r s t a n d i n g o f t h ed i v e r s i t y o f a n c i e n t m i c r o b i a l l i n e a g e s ( b o t h p r o k a r y o t i c a n de u k a r y o t i c ) .

T h e a u t h o r s a c k n o w l e d g e e x t r e m e l y h e l p f u l d i s c u s s i o n s o f t h i sp r o b l e m w i t h t h e f o l l o w i n g i n d i v i d u a l s : P r o f . D r . J . P o e l t , U n i v e r s i t yo f G r a z ; P r o f . D r . F . E h r e n d o r f e r , U n i v e r s i t y o f V i e n n a ; P r o f . L .Z g u s t a , U n i v e r s i t y o f I l l i n o i s ; a nd G . H . W o e se . W e t h a n k S . S m i t hf o r h i s a s s i s t a n c e i n p r o d u c i n g F i g . 1 . T h e w o r k o f C . R . W . i n t h i s a r e a

i s s u p p o r t e d b y a g r a n t f r o m t h e N a t i o n a l A e r o n a u t i c s a n d S p a c eA d m i n i s t r a t i o n ( N S G - 7 0 4 4 ) . T h e w o r k o f O . K . i s s u p p o r t e d b y ag r a n t f r o m t h e G e r m a n C o l l e c t i o n o f M i c r o o r g a n i s m s , G o t t i n g e n ,F . R . G .1 . F o x , G . E . , S t a c k e b r a n d t , E . , H e s p e l l , R . B . , G i b s o n , J . ,M a n i l o f f , J . , D y e r , T . A . , W o l f e , R . S . , B a l c h , W. E . , T a n n e r ,R . , M a g r u m , L . , Z ab l e n, L . B . , B l a k e m o r e , R . , G u p t a , R . ,B o n e n , L . , L e w i s , B . J . , S t a h l , D . A . , L u e h r s e n , K . R . , C h e n ,K . N . & W o e s e , C . R . ( 1 9 8 0 ) S c i e n c e 2 0 9 , 4 5 7 - 4 6 3 .2 . W o e s e , C . R . ( 1 9 8 7 ) M i c r o b i o l . R e v . 5 1 , 2 2 1 - 2 7 1 .3 . v a n N i e l , C . B . ( 1 9 5 5 ) i n A C e n t u r y o f P r o g r e s s i n t h e N a t u r a lS c i e n c e s : 1 8 5 3 - 1 9 5 3 ( C a l i f . A c a d . S c i . , S a n F r a n c i s c o ) , p p .8 9 - 1 1 4 .4 . S t a n i e r , R . Y . & v a n N i e l , C . B . ( 1 9 6 2 ) A r c h . M i k r o b i o l . 4 2 ,1 7 - 3 5 .5 . Z u c k e r k a n d l , E . & P a u l i n g , L . ( 1 9 6 5 ) J . T h e o r . B i o l . 8 , 3 5 7 - 3 6 6 .6 . H a e c k e l , E . ( 1 8 6 6 ) G e n e r e l l e M o r p h o l o g i e d e r O r g a n i s m e n( R e i m e r , B e r l i n ) .7 . C o p e l a n d , H . F . ( 1 9 3 8 ) Q . R e v . B i o l . 1 3 , 3 8 3 - 4 2 0 .8 . W h i t t a k e r , R . H . ( 1 9 5 9 ) Q . R e v . B i o l . 3 4 , 2 1 0 - 2 2 6 .9 . W h i t t a k e r , R . H . & M a r g u l i s , L . ( 1 9 7 8 ) B i o s y s t e m s 1 0 , 3 - 1 8 .1 0 . K n o l l , A . H . ( 1 9 9 0 ) i n O r i g i n s a n d E a r l y E v o l u t i o n a r y H i s t o r yo f t h e M e t a z o a , e d s . L i p p s , J . H . & S i g n o r , P . W . ( P l e n u m ,Ne w Y o r k ) , i n p r e s s .1 1 . C o h n , F . ( 1 8 7 5 ) B e i t r . B i o l . P f l . 1 , 1 4 1 - 2 2 4 .1 2 . C h a t t o n , E . ( 1 9 3 8 ) T i t r e s e t T r a v o u x S c i e n t i f i q u e s ( 1 9 0 6 - 1 9 3 7 )

d e E d o u a r d C h a t t o n ( E . S o t t a n o , S e t e , F r a n c e ) .1 3 . P r i n g s h e i m , E . G . ( 1 9 2 3 ) L o t o s 7 1 , 3 5 7 - 3 7 7 .1 4 . S t a n i e r , R . Y . ( 1 9 7 1 ) i n R e c e n t A d v a n c e s i n M i c r o b i o l o g y , e d s .P e r e z - M i r a v e t e , A . & P e l a e z , D . ( A s s o c . M e x . M i c r o b i o l . ,M e x i c o C i t y ) , p p . 5 9 5 - 6 0 4 .1 5 . M u r r a y , R . G . E . ( 1 9 6 8 ) S p i s y P r i r o d o v e d . F a k . U n i v . J . E .P u r k y n e B r n e 4 3 , 2 4 9 - 2 5 2 .1 6 . A l l s o p p , A . ( 1 9 6 9 ) Ne w P h y t o l . 6 8 , 5 9 1 - 6 1 2 .1 7 . W o e s e , C . R . & F o x , G . E . ( 1 9 7 7 ) P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA7 4 , 5 0 8 8 - 5 0 9 0 .1 8 . W o e s e , C . R . , G u t e l l , R . R . , G u p t a , R . & N o l l e r , H . F . ( 1 9 8 3 )M i c r o b i o l . R e v . 4 7 , 6 2 1 - 6 6 9 .1 9 . G u t e l l , R . R . , W e i s e r , B . , W o e s e , C . R . & N o l l e r , H . F . ( 1 9 8 5 )P r o g . N u c l e i c A c i d R e s . M o l . B i o l . 3 2 , 1 5 5 - 2 1 6 .2 0 . K a n d l e r , 0 . & Z i l l i g , W . , e d s . ( 1 9 8 6 ) A r c h a e b a c t e r i a ' 8 5( F i s c h e r , S t u t t g a r t , F . R . G . ) .2 1 . J o n e s , W. J . , N a g l e , D . P . & W h i t m a n , W. B . ( 1 9 8 7 ) M i c r o b i o l .R e v . 5 1 , 1 3 5 - 1 7 7 .2 2 . V i c t o r i a M e e t i n g o n A r c h a e b a c t e r i a ( 1 9 8 9 ) C a n . J . M i c r o b i o l .3 5 ( 1 ) .2 3 . S c h n a b e l , R . , Thomm, M . , G e r a r d y - S c h a h n , R . , Z i l l i g , W . ,S t e t t e r , K . 0 . & H u e t , J . ( 1 9 8 3 ) EMBO J . 2 , 7 5 1 - 7 5 5 .2 4 . P i i h l e r , G . , L e f f e r s , H . , G r o p p , F . , P a l m , P . , K l e n k , H . - P . ,L o t t s p e i c h , F . , G a r r e t t , F . A . & Z i l l i g , W. ( 1 9 8 9 ) P r o c . N a t l .A c a d . S c i . USA 8 6 , 4 5 6 9 - 4 5 7 3 .2 5 . E r n s t , W. G . ( 1 9 8 3 ) i n E a r t h ' s E a r l i e s t B i o s p h e r e , e d . S c h o p f ,J . W. ( P r i n c e t o n U n i v . P r e s s , P r i n c e t o n , N J ) , p p . 4 1 - 5 2 .2 6 . W o e s e , C . R . & F o x , G . E . ( 1 9 7 7 ) J . M o l . E v o l . 1 0 , 1 - 6 .2 7 . I w a b e , N . , K u m a , K . , H a s e g a w a , M . , O s a w a , S . & M i y a t a , T .( 1 9 8 9 ) P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 8 6 , 9 3 5 5 - 9 3 5 9 .2 8 . S c h w a r t z , R . M . & D a y h o f f , M . 0 . ( 1 9 7 8 ) S c i e n c e 1 9 9 , 3 9 5 -4 0 3 .2 9 . K i m u r a , M . , A r n d t , E . , H a t a k e y a m a , T . , H a t a k e y a m a , T . &K i m u r a , J . ( 1 9 8 9 ) C a n . J . M i c r o b i o l . 3 5 , 1 9 5 - 1 9 9 .

3 0 . A u e r , J . , L e c h n e r , K . & B o c k , A . ( 1 9 8 9 ) C a n . J . M i c r o b i o l . 3 5 ,2 0 0 - 2 0 4 .3 1 . K l u y v e r , A . J . & v a n N i e l , C . B . ( 1 9 3 6 ) Z e n t r a l b l . B a k t e r i o l .P a r a s i t e n k d . I n f e k t i o n s k r a n k h . A b t . 2 9 4 , 3 6 9 - 4 0 3 .3 2 . A c h e n b a c h - R i c h t e r , L . , G u p t a , R . , Z i l l i g , W. & W o e s e , C . R .( 1 9 8 8 ) S y s t e m . A p p l . M i c r o b i o l . 1 0 , 2 3 1 - 2 4 0 .3 3 . A c h e n b a c h - R i c h t e r , L . , S t e t t e r , K . & W o e s e , C . R . ( 1 9 8 7 )N a t u r e ( L o n d o n ) 3 2 7 , 3 4 8 - 3 4 9 .

E v o l u t i o n : W o e s e e t a l .