ANA LUISA TONDIN MENGARDO

Subsídios para o manejo da invasão biológica de

uma palmeira em áreas de Mata Atlântica

São Paulo

2011

2

ANA LUISA TONDIN MENGARDO

Subsídios para o manejo da invasão biológica de

uma palmeira em áreas de Mata Atlântica

Subsidies to ecological management of the biological

invasion by a palm tree in Atlantic forest areas

Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, para a obtenção de Título de Mestre em Ciências, na Área de Ecologia. Orientador(a): Profª Drª Vânia Regina Pivello

São Paulo

2011

3

Ficha Catalográfica

Mengardo, Ana Luisa Subsídios para o manejo da invasão biológica de uma palmeira em áreas de Mata Atlântica 88 páginas Dissertação (Mestrado) - Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo. Departamento de Ecologia. 1. Invasão Biológica 2. Palmeiras 3. Ecologia. I. Universidade de São Paulo. Instituto de Biociências. Departamento de Ecologia.

Comissão Julgadora:

________________________ _______________________ Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a).

__________________________ Prof(a). Dr.(a). Vânia Regina Pivello

Universidade de São Paulo Orientadora

4

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Ao Piu e à Su... 

5

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

“Minha terra tem palmeiras 

Onde canta o sabiá!” 

Gonçalves Dias 

 

 

“Valeu a pena? Tudo vale a pena se a alma não é pequena...” 

Fernando Pessoa 

6

Agradecimentos! 

 

À Vânia Pivello, pela  orientação,  confiança, paciência,  apoio  e  amizade. 

Por  sempre  me  apresentar  a  novas  oportunidades.  E  por  ser,  além  de 

orientadora, uma segunda mãe! 

À FAPESP, pelo apoio financeiro concedido; 

Ao  Mingau,  pela  parceria  ao  longo  desses  anos,  pelo  incentivo  e 

companhia,  transformando  a  rotina  em  milhares  de  pequenos  momentos 

incríveis... e por todas as boas idéias que já tivemos e ainda teremos! 

À minha  família:  aos meus pais, que me deram  base,  apoio  e  incentivo 

incondicionais; à Jubis e ao Dan, por  tentarem entender a pós‐graduação e esse 

estilo de vida! Não seria a mesma sem esses quatro Mengardos! 

Ao Cris, pelo trabalho em conjunto e pelas excelentes conversas dentro da 

mata aos domingos de manhã! 

À família LEPaC: Alessandra, Ale e Lê (meus “irmãos mais velhos”), Beth, 

Mari,  Tablita,  Imma,  Flávio,  Dani  e  Thaís.  Obrigado  pela  melhor  rotina  de 

trabalho, e também pelos momentos além do expediente! 

Aos  amigos  da  Eco: Du, Marcel,  Ruggero, Gustavo,  Jomar  e  Luis.  E,  é 

claro,  às  damas mais  do  que  queridas  do  LabVert: Má,  Laura,  e Hamanda  – 

partes da família também! 

Aos  professores  do  IB,  que  de  alguma maneira  contribuíram  para  essa 

Dissertação: Jean Paul Metzger, Sergio Tadeu Meirelles, Marcio Martins, Silvana 

Buzzato e Paulo Sano; 

Ao  Departamento  de  Ecologia,  pelo  apoio  e  colaboração  ao  longo  do 

trajeto; 

7

Ao pessoal da Seção de Sementes do  Instituto de Botânica de São Paulo: 

aos  profs  Nelson  Augusto  dos  Santos  Junior  e  Zé  Marcos  Barbosa  pela 

oportunidade  que me deram. À Karen, Mônica,  seu Antônio, Lamarca, Talita, 

Carol, Nestor  e Marcio  –  pessoas  queridas  que  conheci  (e  que me  ajudaram 

muito) quando estive por lá! 

Ao Pedro Brancalion, pela ajuda com testes de viabilidade; 

Aos Srs.  João Dagoberto dos Santos  e Leandro da ESALQ, e  João Paulo 

Villani, pelo fornecimento de sementes da juçara; 

Aos ajudantes de campo: Cris, Mingau, mãe (!), Vâ, Ju, Isis, Beth e PC;  

Ao Maurício  Perine,  pela  incansável  ajuda  tanto  no  campo  quanto  no 

laboratório, e ao Wellington Bispo, pelas ajudas computacionais; 

Aos  que  leram  e  comentaram  versões  preliminares  da  Dissertação, 

contribuindo muito para a versão final: Ale, Alessandra, Beth e Melina;  

Ao  Lê  Tambosí,  pelas  altas  horas  me  ensinando  geoprocessamento! 

Dedico a Figura 1 do capítulo 2 a você! 

À minha segunda família: Mingau (claro!), Lu & Gaúcho, Bia & Ceará, JuZ 

(Kbeção), Carolzinha, Bira, Nada Mal, Otite (saudades!), Dé, Ogro, Alemão, Lau, 

Ka, Jucks, Carol, Cyrus... Por todas nossas conversas, baladas, encontros, viagens 

e momentos deliciosamente curtidos, obrigada pela alegria das horas vagas! 

Aos amigos não biólogos “das antigas”, às Itaquéias, aos Micaélicos, e em 

especial à Anne & German, distantes mas sempre presentes! 

Por fim, agradeço também aos que não foram explicitamente citados aqui, 

mas que me ajudaram direta ou indiretamente.  

E, principalmente, aos  futuros  leitores, para os quais esse estudo poderá 

ser uma fonte de pesquisa! 

8

Sumário 

 

 

Resumo Geral                  09 

Abstract                     11 

 

Introdução Geral                  13 

  Objetivos                  23 

  Referências                  25 

 

Capítulo  1.  Effects  of  an  alien  over  a  native  palm  tree  at  the  first 

demographic stages: subsidies to ecological management      31 

 

Capítulo  2. Comparing  the  establishment  of  an  invasive  and  an  endemic 

palm species in the Atlantic rainforest            53 

 

Discussão Geral e Conclusões              82 

  Referências                  86 

 

Apêndices                    88 

9

Resumo Geral  

A introdução de espécies exóticas, resultando em processos de invasão biológica 

em ambientes naturais, é um dos efeitos humanos indiretos que atualmente mais 

ameaçam  a  biodiversidade  global.  Apesar  das  invasões  biológicas  causarem 

muitos  impactos  negativos,  elas  ainda  são  pouco  estudadas  nos  ambientes 

tropicais megadiversos. A palmeira australiana Archontophoenix cunninghamiana, 

inicialmente  introduzida  para  fins  ornamentais,  tornou‐se  invasora  de 

fragmentos  remanescentes  de  Mata  Atlântica  no  estado  de  São  Paulo.  Foi 

sugerida como ação de manejo a substituição da A. cunninghamiana pela palmeira 

nativa  Euterpe  edulis.  Assim,  o  objetivo  geral  deste  estudo  foi  comparar  os 

estágios  demográficos  inicias  dessas  duas  espécies  de  palmeiras,  visando 

subsidiar  a  substituição  de  A.  cunninghamiana  em  fragmentos  florestais 

invadidos.  Realizamos  experimentos  no  interior  de  um  fragmento  florestal 

urbano  (Reserva Florestal do  Instituto de Biociências, São Paulo/SP)  impactado 

pela espécie invasora. No interior do fragmento, analisamos a chuva de sementes 

local  (por  meio  de  coletores  distribuídos  acima  do  solo),  a  longevidade  das 

sementes  (realizando um experimento de soterramento) e o estabelecimento de 

plântulas resultantes de semeadura direta de ambas as espécies. Em laboratório, 

testamos os efeitos diretos e indiretos da espécie invasora sobre a germinação de 

E.  edulis,  respectivamente por meio de experimentos de germinação  conjunta e 

por meio da liberação de substâncias alelopáticas em soluções de  lixiviados das 

folhas  e  frutos  de  A.  cunninghamiana.  A  palmeira  invasora  não  apresentou 

nenhum efeito sobre a germinação e formação de plântulas da E. edulis. Mesmo 

assim, a palmeira nativa apresentou desempenho inferior nesses estágios, devido 

às  suas  baixas  taxas  de  germinação  e  de  viabilidade  resultando  em  poucas 

plântulas  formadas,  o  que  evidenciou  um  gargalo  demográfico  próprio  da 

10

espécie. A  composição da  chuva de  sementes  indicou uma elevada pressão de 

propágulos da palmeira invasora sobre a comunidade nativa, já que mais de 30% 

das  sementes  zoocóricas  encontradas  pertenciam  a  A.  cunninghamiana.  O 

experimento de longevidade indicou que ambas as espécies apresentaram bancos 

de  sementes  transientes, o que é vantajoso no  controle da espécie exótica, mas 

desvantajoso  quando  se  deseja  reintroduzir  a  palmeira  nativa  por  meio  de 

semeadura. No experimento de semeadura direta, a sobrevivência das plântulas 

de  ambas  as  espécies  também  apontou  um  desempenho  melhor  de  A. 

cunninghamiana.  Portanto,  nossos  resultados  demonstraram  vantagens  da 

palmeira  invasora  nos  estágios  demográficos  inicias  quando  em  co‐ocorrência 

com a E. edulis, em condições florestais naturais. Por  isso, recomendamos ações 

de  manejo  direcionadas  majoritariamente  aos  indivíduos  reprodutivos  da  A. 

cunninghamiana, já que eles produzem elevadas quantidades de sementes, que se 

estabelecem rapidamente. 

 

Palavras‐chave: alelopatia; Archontophoenix cunninghamiana; chuva de sementes; 

estabelecimento  de  plântulas;  Euterpe  edulis;  germinação;  invasão  biológica; 

longevidade de sementes; Mata Atlântica. 

  

         

11

Abstract  The  introduction  of  alien  species  in  natural  habitats  resulting  in  processes  of 

biological  invasions  is  one  of  the  indirect  human  actions  which  nowadays 

threaten global biodiversity. Although bioinvasions usually cause huge negative 

impacts in the native biota, they are still little studied in the megadiverse tropical 

environments. The Australian palm tree Archontophoenix cunninghamiana, initially 

introduced  for ornamental purposes, became an  invader  in  remnant patches of 

the Atlantic  forest,  in São Paulo state. The substitution of A. cunninghamiana by 

the native palm Euterpe edulis has been proposed as a management action. The 

main objective of this study was to compare the first demographic stages of these 

two palm species, aiming at subsidizing the substitution of A. cunninghamiana in 

invaded  forest  patches. We  performed  experiments  inside  an  urban  Atlantic 

forest  patch  (Reserva  Florestal  do  Instituto  de  Biociências,  São  Paulo/SP) 

impacted by the invasive species. Inside the fragment we assessed local seed rain 

(through  seed  traps distributed above  soil  level),  seed  longevity  (performing a 

burying  experiment)  and  seedling  establishment  (resulting  from  direct  seed 

sowing) of both species. At laboratory, we tested both direct and indirect effects 

of the invasive species over E. edulis germination through combined experiments 

‐  species were  put  to  germinate  together  ‐  and  by  testing  for  the  release  of 

allelopathic  substances  from  A.  cunninghamiana  leaves  and  fruits  on  leachate 

solutions. The  invasive palm did not  show  any  effect on E.  edulis germination 

and seedling formation. Even so, the native palm showed lower performance at 

these stages, due to  low germination and viability rates, and consequently  little 

seedling  formation,  evidencing  a  demographic  bottleneck.  The  seed  rain 

composition  indicated  high  propagule  pressure  of  the  invasive  palm  over  the 

forest community, since more than 30% of the zoochorous seeds belonged to A. 

12

cunninghamiana. The longevity experiment showed transient seed banks for both 

species, what  is  advantageous  for  controlling  the  alien  species  but  not  for  re‐

introducing  the  native  palm  through  seed  sowing.  In  the  seed  sowing 

experiment, seedling survival of both species together pointed to a much better 

performance of A. cunninghamiana. In conclusion, our results showed advantages 

of the  invasive palm in the initial phases when co‐occuring with E. edulis in the 

forest conditions. We then recommend management actions directed primarily to 

A.  cunninghamiana  reproductive  individuals,  as  they  provide  high  amounts  of 

seeds that quickly establish. 

 

Keywords:  allelopathy;  Archontophoenix  cunninghamiana;  Atlantic  forest; 

biological  invasion;  Euterpe  edulis;  germination;  seed  longevity;  seed  rain; 

seedling establishment.

              

 

13

Introdução Geral 

 

   

 

Banco de plântulas da palmeira australiana Archontophoenix cunninghamiana no interior da Reserva Florestal do Instituto de Biociências (Universidade de São Paulo, SP). Foto: Ana Luisa Mengardo.

14

As invasões biológicas  

 

As  elevadas  taxas  de  extinção,  que  ocorrem  em  grande  escala  nas  florestas 

tropicais  (Turner  1996),  colocam  esse  tema  como  um  tópico  central  para  a 

conservação  (Chapman & Chapmam 1995; Young, 2000; Kageyama & Gandara 

2003).  O  homem  tem  papel  fundamental  nessa  atual  crise  ambiental  (Turner 

1996),  agindo  tanto diretamente  na destruição de  habitats  naturais  quanto  em 

formas mais indiretas de perturbação.  

A  introdução de espécies exóticas é uma destas  formas  indiretas, e pode 

originar processos de invasão biológica, os quais causam impactos negativos em 

níveis  distintos,  como  efeitos  sobre  indivíduos,  populações,  comunidades, 

processos ecossistêmicos e até genéticos (Cronk & Fuller 1995; Williamson 1996; 

Mack  et al. 2000; Sakai  et al. 2001; Traveset & Richardson 2006). Além disso, as 

invasões biológicas trazem conseqüências para a vida humana, afetando a saúde, 

os sistemas de produção alimentícia e até mesmo os regimes hídricos (Mooney & 

Hobbs 2000). Por essas razões, elas têm recebido atenção crescente do ponto de 

vista da conservação biológica, sendo consideradas uma das principais ameaças 

à biodiversidade em escala mundial (Freitas & Pivello 2005; Perrings et al. 2005).  

  O  processo  de  invasão  biológica  pode  ser  dividido  em  algumas  etapas 

(Cronk &  Fuller  1995; Mack  et  al.  2000;  Sakai  et  al.  2001):  ele  se  inicia  com  a 

introdução (acidental ou  intencional) da espécie, seguido por sua naturalização, 

quando  são  transpostas  as  barreiras  impostas  pelo  novo  ambiente,  relativas  à 

sobrevivência  e  à  reprodução da  espécie  (Richardson  et  al.  2000). Nessa  etapa, 

pode haver uma facilitação do processo de estabelecimento (devido à ausência de 

inimigos naturais no ambiente novo, por  exemplo), o que acaba auxiliando no 

15

sentido de promover uma eficiente dispersão independentemente da intervenção 

humana, dando início a uma invasão bem sucedida (Kowarik 1995a).  

Assim,  as  espécies  invasoras  são  espécies  exóticas  que  se  tornaram 

naturalizadas e cuja distribuição e/ou abundância está em processo de expansão 

(Pysek  1995).  É  exatamente  a  habilidade  de  dispersar  rapidamente  que 

caracteriza  as  espécies  invasoras.  Já  as  espécies  apenas  naturalizadas  formam 

populações  sustentáveis, mas que não  têm  a habilidade de dispersão no novo 

habitat (Rejmánek et al. 2004). 

  A primeira teoria sobre as invasões biológicas foi lançada por Darwin, no 

final do século 19 (Rejmánek 1996), mas o primeiro livro dedicado ao estudo veio 

só no meio do século seguinte, escrito por Elton em 1958 – intitulado “The ecology 

of invasions by animals and plants” – podendo ser considerado o início do ramo da 

ecologia das  invasões  (Richardson  et  al. 2000). Historicamente, a  introdução de 

espécies além do seu habitat natural começou a se intensificar com a expansão do 

colonialismo europeu, quando ocorreram as trocas com o ‘Novo Mundo’ (Cronk 

&  Fuller  1995).  Mas  a  globalização  do  século  20  acabou  inflacionando  esse 

processo, criando uma maior homogeneização de espécies e ecossistemas (Mack 

et  al.  2000; McNeely  2000).  Segundo Mooney  &  Hobbs  (2000),  as  mudanças 

globais  irão  aumentar  ainda  mais  o  problema  das  espécies  invasoras  nos 

próximos anos, já que criarão novos ambientes aos quais as espécies nativas não 

estão  adaptadas.  Isso  causará  uma  queda  nas  taxas  de  especiação  e  perda  de 

diversidade,  resultantes  da  sobrevivência  de  espécies  invasoras  altamente 

adaptáveis (Stigall 2010).  

  Uma das maneiras de se quantificar o impacto ecológico de uma  invasão 

biológica  é  a  comparação  de  atributos,  já  que  as  espécies  invasoras  podem 

reduzir  significativamente  a  aptidão  e  o  crescimento  das  nativas,  além  de 

16

modificar a  estrutura da  comunidade vegetal  (Vilà  et  al. 2011). Dessa maneira, 

saber se uma espécie  invasora  tem maior habilidade competitiva em  relação às 

espécies  nativas  co‐ocorrentes  também  tem  consequências  importantes  para  a 

conservação  (Daehler  2003).  Grandes  diferenças  ecológicas  entre  uma  espécie 

invasora  e  a  comunidade  nativa  onde  ela  foi  inserida  (como  em  relação  à 

reprodução  ou  a  capacidade de produzir defesas químicas)  estão  associadas  à 

maior aptidão da espécie  invasora em desenvolver uma explosão populacional 

(Strauss et al. 2006). 

  Várias  hipóteses  surgiram  no  sentido  de  tentar  fornecer  explicações  e 

elucidar processos de invasão, baseando‐se em características tanto das espécies 

quanto do ambiente invadido (Cronk & Fuller 1995; Heger & Trepl 2003; Alpert 

2006),  apesar  de  apenas  algumas  já  terem  sido  comprovadas  empiricamente 

(Schaffner et al. 2011). Uma das vertentes nos estudos das  invasões biológicas é 

direcionada para  tentativas em se encontrar características comuns nas espécies 

que sejam atributos favorecedores do processo (Sakai et al. 2001; Vilà & Weiner 

2004).  Por  exemplo,  Rejmánek  (1996)  sugere  que  uma  espécie  que  apresente 

frutos carnosos e com oportunidades para a dispersão por vertebrados tem altas 

chances  de  se  tornar  invasora.  Já  Hawkes  (2007)  e  Cronk  &  Fuller  (1995) 

demonstram que, quando comparadas às espécies nativas do ambiente invadido, 

as  plantas  invasoras  são  maiores,  alocam  mais  recurso  para  a  reprodução  e 

também  são menos  suscetíveis  a  danos  causados  por  herbivoria. No  geral,  as 

espécies  invasoras melhor adaptadas apresentam características de estrategistas 

R  (p.ex. aquelas dos  estágios  iniciais da  sucessão) mas  com  certa  tolerância ao 

sombreamento  (característica  de  espécies  sucessionais  tardias)  e,  dessa  forma, 

podendo  também  invadir  comunidades  em  estágio  sucessional mais  avançado 

(Cronk & Fuller 1995; Rejmánek et al. 2004). 

17

As  estratégias  de  controle  ou  erradicação  de  espécies  invasoras  já 

disseminadas são geralmente complexas e custosas. Por isso, antes de se delinear 

campanhas de combate à  invasão são necessários estudos para se determinar a 

priorização de ações e objetivos, visando manter os processos ecológicos naturais 

do ambiente (Rejmánek et al. 2004). Há muitas abordagens para a erradicação das 

espécies  invasoras  (Cronk & Fuller  1995),  sendo que  o  controle  físico  (como  o 

arranquio  das  plântulas  ou  o  corte  das  árvores)  é  uma  das  mais  comuns. 

Entretanto, promover o controle físico de uma espécie pode acabar se revelando 

ineficiente se, por exemplo, a espécie apresentar a estratégia de formar banco de 

sementes  duradouro  no  solo.  Neste  caso,  o  desconhecimento  prévio  de 

características  poderá  levar  o  controle  ao  fracasso. Além  disso,  o  controle  de 

invasoras que formam stands monoespecíficos pode ser uma forma adicional de 

distúrbio  na  comunidade  já  impactada  pela  invasão,  pois  leva  à  abertura  de 

clareiras,  interferindo  principalmente  na  regeneração  das  outras  espécies 

presentes (Cronk & Fuller 1995). 

 

As invasões biológicas nos trópicos e na Mata Atlântica 

 

Durante algum tempo houve a hipótese de que as invasões biológicas ocorriam 

em menor escala nas florestas tropicais por serem essas áreas mais resistentes, já 

que  apresentam  características  que  naturalmente  proporcionariam  menores 

chances  de  estabelecimento  para  uma  espécie  exótica  (Cronk  &  Fuller  1995; 

Londsdale 1999; Mooney & Hobbs 2000; Sakai et al. 2001; Rejmánek et al. 2004). 

Há menos invasões reportadas nessa faixa de maior diversidade, com uma média 

de  apenas 6% de  flora  exótica nos biomas  tropicais mais úmidos, valor menor 

que nas regiões temperadas (Lonsdale 1999). Efetivamente, há alguns aspectos da 

18

floresta  tropical  podem  ajudar  a  formar  uma  barreira  contra  a  entrada  de 

exóticas, como diferenças nas pressões de propágulo das espécies nativas – que 

disponibilizam  recurso  mais  homogeneamente  ao  longo  do  ano  –  e  a  alta 

diversidade, tanto funcional quanto de espécies, que promove maior estabilidade 

e menor possibilidade de nichos vagos (Londsdale 1999; Fine 2002).  

Elton (1958) foi o primeiro a  levantar a hipótese de maior resistência das 

comunidades mais diversas, mas atualmente sabe‐se que essa “resistência” das 

florestas  tropicais  tem outras explicações menos dependentes de  características 

intrínsecas do ambiente (Londsdale 1999). As diferenças no número de invasões 

biológicas entre áreas  tropicais e  temperadas podem ser devido a uma questão 

de  escala de  estudo  ou  ao  fato de  que poucas  espécies  tolerantes  à  sombra  já 

foram  transportadas para  os  países  tropicais  (Fine  2002). Ou  talvez  porque  as 

invasões  nas  florestas  tropicais  são  sub‐reportadas  (Cronk &  Fuller  1995;  Fine 

2002), o que foi confirmado por Petenon & Pivello (2008), numa revisão sobre o 

assunto  onde  constataram  que  mais  da  metade  dos  estudos  em  invasões 

biológicas  excluem  os  ambientes  tropicais.  Na  América  do  Sul  há  casos  de 

invasão  biológica  até  nas maiores  florestas  tropicais  do mundo,  como  aquela 

causada por  insetos drosofilídeos na Amazônia equatoriana, o que demonstra a 

suscetibilidade também das florestas tropicais (Acuria et al. 2010).  

Outros  exemplos  de  invasões  em  florestas  tropicais  mais  amplamente 

estudados e em maior número de casos estão no Havaí (Fine 2002; Minden et al. 

2010),  por  ser  uma  ilha  com  alto  endemismo.  Também  há  diversos  casos 

reportados  nas  ilhas Maurício  (Virah‐Sawmy  et  al.  2009). Na Mata  Atlântica, 

onde foi desenvolvido o presente estudo, já foram descritos casos de gramíneas e 

samambaias invasoras em áreas mais impactadas (Portela et al. 2009). Fine (2002) 

também  cita  a Musa  ornata, uma  espécie de  bananeira  originária da Ásia,  que 

19

forma  densos  tapetes  no  sub‐bosque  destas  florestas, mesmo  em  regiões  sem 

muita interferência humana.  

Numa  tentativa  de  mobilização  mundial  para  a  conservação  da 

biodiversidade  restante,  criaram‐se  os  chamados  hotspots,  áreas  já  bastante 

afetadas  e  diminuídas  em  seu  tamanho  original,  com  alta  diversidade  de 

espécies, associada a grande concentração de endemismos (Myers et al. 2000). A 

Mata Atlântica é um desses hotspots mundiais, o que reforça a prioridade em se 

desenvolverem projetos de recuperação nos fragmentos remanescentes, visto que 

aproximadamente 85% deste bioma já foi eliminado (Ribeiro et al. 2009). Além de 

restarem poucas áreas naturais de Mata Atlântica, há previsões para um cenário 

ainda pior, com a redução da distribuição de algumas espécies nativas locais de 

grande importância, como a palmeira Euterpe edulis (Colombo & Joly 2010).  

No estado de São Paulo, grande parte dos remanescentes de Mata Atlântica 

estão divididos em pequenos fragmentos isolados (Ribeiro et al. 2009), sujeitos a 

uma  série  de  efeitos  que  podem  ter  influência  sobre  as  populações  e 

comunidades ali existentes (Dislich 2002). Quanto mais isolados e menores forem 

esses  fragmentos, maiores os desafios para  sua  conservação, uma vez que, nos 

fragmentos pequenos, há maior facilidade para perda da biodiversidade (Bruna 

1999).  Isso ocorre devido, por exemplo, à diminuição no processo de dispersão 

por  perda  da  comunidade  frugívora  (Dislich  &  Pivello  2002),  que  diminui  o 

estabelecimento  de  novos  indivíduos,  ou  ainda  ao  aumento  dos  processos  de 

perturbação, como as invasões biológicas.  

 

Os fragmentos florestais urbanos e o estudo de caso 

 

20

Em  paisagens  urbanas,  os  remanescentes  florestais  tornam‐se  valiosos  pelos 

serviços ambientais que fornecem e pelo seu papel na proteção da comunidade 

nativa (Vidra & Shear 2008). Essas florestas isoladas têm capacidade de amenizar 

muitos dos  problemas  causados  pela  urbanização,  como  poluição  atmosférica, 

impermeabilização  do  solo  e  aquecimento  climático,  além  de  oferecerem 

oportunidades  de  lazer  e  de  seu  valor  estético  na  composição  da  paisagem 

(Dislich 2002). 

Os processos ocorrentes não apenas na área invadida, mas também em toda 

a  paisagem  circundante  também  são  importantes  para  se  conservar  áreas  de 

florestas  em  ambientes  urbanos,  como,  por  exemplo,  a  disseminação  e  a 

plantação de exóticas com fins ornamentais (Vidra & Shear 2008). Em um estudo 

realizado em Berlim (Alemanha), 41% do total de espécies existentes na floresta 

urbana  da  cidade  eram  espécies  exóticas,  sendo  que  a  urbanização  acabou 

facilitando e promovendo essa entrada de espécies não‐nativas (Kowarik 1995b). 

Isso  demonstra  que  as  cidades,  particularmente,  são muito  enriquecidas  com 

espécies  exóticas,  e  as  florestas  urbanas  geralmente  apresentam  histórico  de 

perturbações  e,  consequentemente,  nichos  vazios  –  resultantes  da  perda  de 

espécies  e da diversidade  funcional  –  e  solo nu disponíveis para  a  entrada de 

novas espécies (McNeely 2000).  

No presente  estudo, discorreremos  sobre o processo de  invasão  biológica 

numa reserva florestal urbana de Mata Atlântica (Reserva Florestal do Instituto 

de Biociências – RFIB) pela palmeira australiana Archontophoenix cunninghamiana 

(Dislich  et  al.  2002;  Dislich  &  Pivello  2002).  Essa  espécie  foi  trazida  como 

ornamental,  a  categoria  à  qual  pertencem  as  árvores  invasoras  mais  bem 

sucedidas de florestas tropicais (Fine 2002). A conservação da mata que compõe a 

RFIB em seu estado atual não é possível devido ao nível de perturbação em que 

21

se encontra, que torna pouco provável a manutenção de um estado de equilíbrio 

sem  intervenção  humana  direta  (Dislich  2002).  Seria  necessário  realizar  um 

projeto de restauração visando a uma recuperação em longo‐prazo, que atuasse 

na comunidade vegetal e criasse condições de biodiversidade renovável, ou seja, 

uma manutenção dos processos naturais  sem necessitar  intervenções humanas 

posteriores.  Dessa  maneira,  o  projeto  de  restauração  introduziria  espécies 

nativas, promovendo uma  regeneração  artificial,  a  fim de  criar  condições para 

que as espécies introduzidas fossem, futuramente, auto‐sustentáveis (Kageyama 

& Gandara 2003).  

Entretanto, um projeto de restauração sem um manejo da espécie  invasora 

tem grande chance de não ser bem sucedido. Isso porque fatores como alelopatia 

e  competição  podem  ser  críticos,  principalmente  nos  estágios  iniciais  de 

estabelecimento  das  espécies  nativas  introduzidas,  contribuindo  para  a 

vantagem  competitiva  da  espécie  invasora.  Portanto,  nesses  casos  se  faz 

necessário  entender  os  fatores  que  determinam  o  sucesso  em  cada  estágio 

demográfico  inicial  da  espécie  invasora  (germinação  –  plântula  – 

estabelecimento), buscando‐se entender como ela se dispersa e persiste, a fim de 

identificar  estágios mais ou menos  críticos para o manejo  (McAlpine &  Jesson 

2008).  

 

As palmeiras e as espécies em estudo 

 

As palmeiras  (família Arecaceae) estão entre as  fanerógamas mais antigas, 

sendo  as  primeiras monocotiledôneas  das  quais  se  tem  registro  fóssil  (Corner 

1966;  Alves  &  Demattê  1987).  São  vistas  por  muitos  como  espécies‐chave, 

essenciais  para  a  manutenção  da  diversidade  da  comunidade,  oferecendo 

22

recursos  valiosos  aos  frugívoros  nas  florestas  tropicais  devido  à  sua  elevada 

produção de  frutos, que  são  consumidos por uma  grande  variedade de  fauna 

(Terborgh 1986; Galetti & Aleixo 1998; Goulding & Smith 2007). Em fragmentos 

florestais de baixa diversidade ou em ambientes pobres em  frutos carnosos, os 

frutos das palmeiras podem  ser ainda mais  importantes para os  frugívoros do 

que em  florestas contínuas  (Galetti & Aleixo 1998). Apesar de  sua  importância 

ecológica, até pouco tempo atrás pouca atenção era dada a essa família. Mas, na 

década de 1980, a WWF (World Wildlife Fund) desenvolveu o primeiro projeto 

para conservação das palmeiras da América Latina, o qual  tinha como objetivo 

principal  aumentar o  conhecimento  sobre o papel das palmeiras  como plantas 

importantes economicamente (Johnson 1991).  

As  árvores  dessa  família  são  muito  conhecidas  por  características 

marcantes,  como  as  folhas grandes,  caule  solitário  e  a presença do palmito na 

parte  terminal  do  caule.  Elas  também  apresentam  crescimento  monopodial, 

podendo demorar anos para passar de plântula para adulto (Corner 1966). Suas 

raízes  são  fasciculadas,  espessas  e  abundantes,  sendo  as  raízes primárias mais 

grossas e fortes dentre todos os vegetais (Corner 1966; Alves & Demattê 1987). Já 

a parte reprodutiva é formada por inflorescências que nascem na bainha da axila 

foliar e amadurecem após sua queda, fazendo com que as palmeiras floresçam e 

frutifiquem continuamente (Alves & Demattê 1987). As palmeiras formam frutos 

fibrosos do  tipo drupa, com mesocarpo carnoso nas espécies que são dispersas 

por animais  (Corner 1966; Alves & Demattê 1987); no  interior dos  frutos, estão 

contidas  sementes  classificadas dentre as maiores nas  fanerógamas  (Tomlinson 

1990). 

As duas espécies estudadas – Archontophoenix cunninghamiana H. Wendl. & 

Drude  e Euterpe  edulis Martius – pertencem à  sub‐família Arecoideae, que  está 

23

presente  no  mundo  todo.  Na  Austrália,  há  apenas  alguns  gêneros  (como 

Archontophoenix), principalmente na região sudeste, enquanto que na América do 

Sul há uma flora mais rica e variada dessa sub‐família (Alves & Demattê 1987). 

Dentre  as diferenças nos gêneros  estudados, Euterpe  apresenta  frutos  curvos  e 

estigmas  laterais,  além  de  endosperma  não‐ruminado  nas  sementes,  o  que  é 

considerada uma  forma mais primitiva;  já o gênero Archontophoenix  tem  frutos 

retos  e  estigma  terminal,  com  sementes  laterais  que  possuem  endosperma 

ruminado,  o  que  permite  maior  dispersão  do  oxigênio  na  semente,  por 

proporcionar  uma maior  área  de  contato  entre  o  endosperma  e  o  tegumento 

(Corner 1966; Alves & Demattê 1987). 

 

 

OBJETIVOS 

 

O presente estudo teve como objetivo geral comparar o estabelecimento inicial de 

duas  espécies  de  palmeiras,  visando  um manejo  por  substituição  da  espécie 

invasora,  Archontophoenix  cunninghamiana,  pela  nativa,  Euterpe  edulis,  em 

fragmentos florestais de Mata Atlântica. 

Como objetivos específicos, temos: 

1. comparar  a  germinação  e  o  desenvolvimento  de  plântulas  das  duas 

espécies em condições naturais simuladas; 

2. verificar  a  possível  liberação  de  substâncias  alelopáticas  pela  palmeira 

invasora,  o  que  poderia  inibir  ou  impedir  a  germinação  ou  o 

desenvolvimento da palmeira nativa no ambiente florestal; 

24

3. determinar a viabilidade e a longevidade das sementes das duas espécies 

armazenadas  no  solo  da  floresta,  a  fim  de  estimar  o  potencial  de 

regeneração de ambas as espécies no fragmento invadido; 

4. avaliar  a  contribuição  da  A.  cunninghamiana  na  chuva  de  sementes  do 

fragmento florestal urbano, a fim de estimar a atual pressão de propágulo 

ao qual está submetido; 

5. comparar  o  estabelecimento  de  plântulas  das  duas  espécies  após 

semeadura direta no solo da floresta. 

 

A dissertação divide‐se em dois capítulos, apresentados sob o formato de 

manuscrito nos moldes das revistas para as quais foram submetidos. O capítulo 

1,  submetido  para  o  periódico  Plant  Species  Biology,  trata  da  parte  de 

experimentos  em  laboratório,  abrangendo  os  objetivos  específicos  1  e  2,  acima 

citados. O  capítulo  2,  submetido  para  o  periódico  Plant  Ecology  and Diversity, 

enfoca os três últimos objetivos específicos acima citados, com ênfase no trabalho 

de  campo. Na  sequência  há  uma  discussão  geral  e  as  conclusões  do  estudo, 

abordando  os  principais  aspectos  levantados  nos  dois  capítulos. No  final  da 

dissertação  apresenta‐se  o  apêndice,  que  não  foi  incluído  na  submissão  dos 

manuscritos, mas que  foi aqui  inserido para a visualização de alguns aspectos 

citados ao longo dos capítulos. 

 

25

Referências  

Acuria, A., Rafael, V. & Dangles, O. 2010. Biological invasions in the Amazonian 

tropical  rainforest:  the  case  study  of  Drosophilidae  (Insecta,  Diptera)  in 

Ecuador, South America. Biotropica 42(6): 717‐723. 

Alpert,  P.  2006.  The  advantages  and  disadvantages  of  being  introduced. 

Biological Invasions 8: 1523‐1534. 

Alves, M.R.P. & Demattê, M.E.S.P. 1987. Palmeiras:  características botânicas  e 

evolução. Fundação Cargill, Campinas. 

Bruna, E.M. 1999. Seed germination in rainforest fragments. Nature 402: 139. 

Chapmam, C.A. & Chapmam,  L.J.  1995.  Survival without  dispersers:  seedling 

recruitment under parents. Conservation Biology 9: 675‐678. 

Colombo, A.F. &  Joly, C.A.  2010. Brazilian Atlantic Forest  lato  sensu:  the most 

ancient Brazilian forest, and a biodiversity hotspot, is highly threatened by 

climate change. Brazilian Journal of Biology 70(3): 697‐708. 

Corner,  E.J.H.  1966.  The  natural  history  of  palms. Weidenfeld  and Nicolson, 

London. 

Cronk, Q.C.B. & Fuller, J.L. 1995. Plant invaders. Chapman & Hall, London. 

Daehler, C.C.  2003. Performance  comparisons  of  co‐occurring native  and  alien 

invasive plants:  implications  for conservation and  restoration. Annu. Rev. 

Ecol. Evol. Syst. 34: 183‐211. 

Dislich, R. & Pivello, V. R. 2002. Tree Structure and species composition changes 

in an urban  tropical  forest  fragment  (São Paulo, Brasil) during a  five‐year 

interval. Bol. Bot. Univ. São Paulo 20: 1‐11. 

Dislich,  R.  2002.  Análise  da  vegetação  arbórea  e  conservação  na  Reserva 

Florestal  da  Cidade  Universitária  “Armando  de  Salles  Oliveira”,  São 

Paulo, SP. Tese de Doutorado. Universidade de São Paulo, Brasil. 

26

Dislich, R., Kisser, N. & Pivello, V.R. 2002. A invasão de um fragmento florestal 

em São Paulo  (SP) pela palmeira australiana Archontophoenix  cunninghamii 

H. Wendl. & Drude. Revista Brasileira de Botânica 25: 55‐64. 

Elton, C.S.  1958. The  ecology  of  invasions  by  animals  and  plants. Methuen, 

London. 

Fine, P.V.A. 2002. The invasibility of tropical forests by exotic plants. Journal of 

Tropical Ecology 18: 687‐705. 

Freitas,  G.K.  &  Pivello,  V.R.  2005.  A  ameaça  das  gramíneas  exóticas  à 

biodiversidade.  In: V.R. Pivello & E.M. Varanda  (orgs.). O Cerrado Pé‐de‐

Gigante  (Parque  Estadual  do  Vassununga):  Ecologia  e  Conservação. 

Governo do Estado de São Paulo, Secretaria do Meio Ambiente, São Paulo. 

pp. 283‐296. 

Galetti,  M.  &  Aleixo,  A.  1998.  Effects  of  palm  heart  harvesting  on  avian 

frugivorous in the Atlantic rain forest of Brazil. Journal of Applied Ecology 

35: 286‐293. 

Goulding, M.  &  Smith, N.  2007.  Palms:  sentinels  for  Amazon  conservation. 

Missouri Botanical Garden Press, Lima. 

Hawkes, C.V. 2007. Are invaders moving targets? The generality and persistence 

of  advantages  in  size,  reproduction,  and  enemy  release  in  invasive  plant 

species with time since  introduction. The American Naturalist 170(6): 832‐

843. 

Heger, T. & Trepl, L. 2003. Predicting biological invasions. Biological Invasions 

5: 313‐321. 

Johnson, D. 1991. Palm conservation: initiating the process. In: D. Johnson (ed.). 

Palms  for  human  needs  in Asia. A.A.  Balkema, Netherlands  and  USA. 

pp.1‐12.  

27

Kageyama, P. & Gandara, F.B. 2003. Restauração e conservação de ecossistemas 

tropicais.  In:  L.  Cullen  Jr.,  R.  Rudran  &  C.  Valladares‐Pádua  (orgs.). 

Métodos  de  estudos  em  Biologia  da  Conservação  & Manejo  da  Vida 

Silvestre. Editora da Universidade Federal do Paraná, Curitiba. pp. 383‐394.  

Kowarik, I. 1995a. Time lags in biological invasions with regard to the sucess and 

feilure  of  alien  species.  In:  P.  Pysek, K.  Prach, M. Rejmánek & M. Wade 

(eds.).  Plant  invasions:  general  aspects  and  special  problems.  SPB 

Academic Publishing, Amsterdam. pp. 15‐38.  

Kowarik, I. 1995b. On the role of alien species in urban flora and vegetation. In: 

P. Pysek, K. Prach, M. Rejmánek & M. Wade (eds.). Plant invasions: general 

aspects and special problems. SPB Academic Publishing, Amsterdam. pp. 

85‐103.  

Londsdale, W.M.  1999. Global  patterns  of  plant  invasions  and  the  concept  of 

invasibility. Ecology 80(5): 1522‐1536. 

Mack, R.N., Simberloff, D., Londsdale, W.M., Evans, H, Clout, M. & Bazzaz, F.A. 

2000.  Biotic  invasions:  causes,  epidemiology,  global  consequences,  and 

control. Ecological Applications 10(3): 689‐710. 

McAlpine, K.G. &  Jesson,  L.K.  2008.  Linking  seed  dispersal,  germination  and 

seedling  recruitment  in  the  invasive  species  Berberis  darwinii  (Darwin’s 

barberry). Plant Ecology 197: 119‐129. 

McNeely,  J.A. 2000. The  future of alien  invasive species: changing social views. 

In: H.A. Mooney & R.J. Hobbs (eds.). Invasive species in a changing world. 

Island Press, Washington and California. pp. 171‐190. 

Minden, V., Jacobi, J.D., Parembski, S. & Boehmer, H.J. 2010. Effects of  invasive 

alien  Kahili  ginger  (Hedychium  gardnerianum)  on  native  plant  species 

regeneration in a Hawaiian rainforest. Applied Vegetation Science 13: 5‐14.  

28

Mooney, H.A. & Hobbs, R.J. 2000. Global change and invasive species: where do 

we go from here? In: H.A. Mooney & R.J. Hobbs (eds.). Invasive species in 

a changing world. Island Press, Washington and California. pp.425‐434. 

Myers, N., Mittermeier, R.A., Mittermeier, C.G., da Fonseca, G.A.B. & Kent,  J. 

2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403: 853‐858. 

Perrings,  C.,  Dehnen‐Schmutz,  K.,  Touza,  J.  & Williamson, M.  2005. How  to 

manage  biological  invasions  under  globalization.  Trends  in  Ecology  & 

Evolution 20: 212‐215. 

Petenon,  D.  &  Pivello,  V.R.  2008.  Plantas  invasoras:  representatividade  da 

pesquisa  dos  países  tropicais  no  contexto  mundial.  Natureza  & 

Conservação 6(1): 65‐77. 

Portela, R.C.Q., Silva Matos, D.M., Siqueira, L.P., Braz, M.I.G., Silva‐Lima, L. & 

Marrs, R.H. 2009. Variation in aboveground biomass and necromass of two 

invasive  species  in  the Atlantic  rainforest, Southeast Brazil. Acta Botanica 

Brasilica 23: 571‐577. 

Pysek, P.1995. On the terminology used in plant invasion studies. In: P. Pysek, K. 

Prach, M. Rejmánek & M. Wade  (eds.).  Plant  invasions:  general  aspects 

and special problems. SPB Academic Publishing, Amsterdam. pp. 71‐81. 

Rejmánek,  M.,  Richardson,  D.M.  &  Pysek,  P.  2004.  Plant  invasions  and 

invasibility of plant communities.  In: E. Maarel van der  (eds.). Vegetation 

Ecology. Blackwell Science Ltd, UK. pp: 332‐355. 

Rejmánek,  M.  1996.  A  theory  of  seed  plant  invasiveness:  the  first  sketch. 

Biological Conservation 78: 171‐181. 

Ribeiro, M.C., Metzger, J.P., Martensen, A.C., Ponzoni, F.J. & Hirota, M.M. 2009. 

Biological Conservation 142: 1141‐1153. 

29

Richardson, D.M., Pysek, P., Rejmánek, M., Barbour, M.G., Panetta, F.D. & West, 

C.J.  2000.  Naturalization  and  invasion  of  alien  plants:  concepts  and 

definitions. Diversity and Distributions 6: 93‐107. 

Sakai,  A.K.,  Allendorf,  F.W., Holt,  J.S.,  Lodge,  D.M., Molofski,  J., With,  K.A, 

Baughman,  S.,  Cabin,  R.J,  Cohen,  J.E.,  Ellstrand,  N.C.,  McCauley,  D.E., 

O’Neil, P., Parker, I.M., Thompson, J.N. & Weller, S.G. 2001. The population 

biology of invasive species. Annu. Rev. Ecol. Syst. 32: 305‐332. 

Schaffner, U., Ridenour, W.M., Wolf, V.C, Bassett, T., Müller, C., Müller‐Schärer, 

H.,  Sutherland,  S.,  Lortie,  C.J.  &  Callaway,  R.M.  2011.  Plant  invasions, 

generalist herbivores, and novel defense weapons. Ecology 92(4): 829‐835. 

Stigall, A.L. 2010. Invasive species and biodiversity crises: testing the link in the 

Late Devonian. Plos One 5(12): e15584. 

Strauss, S.Y., Webb, C.O. & Salamin, N. 2006. Exotic  taxa  less  related  to native 

species are more invasive. PNAS 103(15): 5841‐5845. 

Terborgh, J. 1986. Keystone plant resources  in the tropical forest. In: M.E. Soulé 

(ed.).  Conservation  Biology.  Sinauer Associates  INC, Massachusetts.  pp: 

330‐344. 

Tomlinson, P.B. 1990. The structural biology of palms. Clarendon Press Oxford, 

Oxford.  

Traveset, A. & Richardson, D.M. 2006. Biological invasions as disruptors of plant 

reproductive mutualisms. Trends in Ecology & Evolution 21: 208‐216. 

Turner, I.M.1996. Species loss in fragments of tropical rain forest: a review of the 

evidence. Journal of Applied Ecology 33: 200‐209. 

Vidra, R.L. & Shear, T.H.  2008. Thinking  locally  for urban  forest  restoration:  a 

simple method  links  exotic  species  invasion  to  local  landscape  structure. 

Restoration Ecology 16(2): 217‐220.  

30

Vilà, M. & Weiner,  J.  2004. Are  invasive  plant  species  better  competitor  than 

native  plant  species?  –  evidence  from  pair‐wise  experiments. Oikos  105: 

229‐238. 

Vilà, M., Espinar,  J.L., Hejda, M., Hulme, P.E.,  Jarosik, V., Maron,  J.L., Pergl,  J., 

Schaffner, U., Sun, Y. & Pysek, P. 2011. Ecological impacts of invasive alien 

plants:  a  meta‐analysis  of  their  effects  on  species,  communities  and 

ecosystems. Ecology Letters doi: 10.1111/j.1461‐0248.2011.01628.x 

Virah‐Sawmy, M., Mavremootoo, J., Marie, D., Motola, S. & Sevathian, J.C. 2009. 

Rapid  degradation  of  a Mauritian  rainforest  following  60  years  of  plan 

invasion. Oryx 43(4): 599‐607. 

Wardle, D.A., Bardgett, R.D., Callaway, R.M. & Putten, W.H.Y. 2011. Terrestrial 

ecosystem responses to species gains and losses. Science 332: 1273‐1277. 

Williamson, M.H. 1996. Biological Invasions. Chapman & Hall, London. 

Young,  T.P.  2000.  Restoration  ecology  and  conservation  biology.  Biological 

Conservation 92: 73‐83. 

 

31

Capítulo 1 

 

Effects of an alien over a native palm tree at the first demographic stages: 

subsidies to ecological management  

 

(Efeitos de uma palmeira exótica sobre uma nativa nos estágios demográficos 

iniciais: subsídios ao manejo ecológico) 

 

 

 

Mengardo, A.L.T. & Pivello, V.R. Manuscrito original submetido ao periódico 

“Plant Species Biology”.  

Experimento de germinação conjunta da Archontophoenix cunninghamiana com Euterpe edulis indicando formação de plântulas de ambas as espécies. Foto: Ana Luisa Mengardo.

32

ABSTRACT  

Biological  invasions  usually  bring  negative  impacts  to  native  biota,  being 

included among the major causes of biodiversity loss. The Australian palm tree 

Archontophoenix cunninghamiana became invasive in patches of the Atlantic forest, 

and the native endemic palm Euterpe edulis is threatened to extinction in many of 

these  same  patches.  Both  species would  occupy  parts  of  the  same  functional 

niche in forest remnants, and therefore, the substitution of A. cunninghamiana by 

E.  edulis  is  recommended.  Our  hypothesis  for  the  great  success  of  A. 

cunninghamiana  presumed  it  had  high  germination  and  viability  rates,  and 

allelopathic properties  that  could  influence  the  recruitment  of  the native palm 

species. We compared the initial demographic stages of these two palms. To infer 

about  germination  efficiency we  tested  both  direct  effects,  through  combined 

germination experiments, and indirect effects (allelopathy) of A. cunninghamiana 

on E. edulis by adding aqueous leachate solutions of A. cunninghamiana fruits and 

leaves to E. edulis seeds. The leachate solutions neither inhibited germination nor 

affected  the  length of E.  edulis seedlings.  In  the combined germination  tests, A. 

cunninghamiana  was  significantly  affected  when  seeds  were  not  depulped; 

however, germination rates were high for depulped seeds. Euterpe edulis showed 

high  mortality  in  the  initial  demographic  phases.  Therefore,  actions  to  both 

eliminate A. cunninghamiana and reintroduce E. edulis are necessary to restore the 

native biodiversity since E. edulis would not be able to self‐reestablish in invaded 

forest patches. Therefore, management measures can be  taken with no need  to 

concern about the release of allelochemicals by A. cunninghamiana. 

 

Keywords:  allelopathy,  Archontophoenix  cunninghamiana,  Arecaceae,  Euterpe 

edulis, germination 

33

Introduction 

The rapid vanishing of tropical forests around the world  is being caused 

both by direct or indirect human actions (Turner 1996), and biological invasions 

would fit as one of the most harmful disturbance factors indirectly derived from 

species  introductions by man. When  introductions results in biological  invasion 

processes,  negative  impacts  can  be  observed  at  distinct  levels:  individuals, 

population and community dynamics, ecosystem processes, and even at genetic 

level  (Cronk & Fuller 1995; Pysek  et al. 1995; Rejmánek 1995; Williamson 1996; 

Vitousek  et  al.  1997).  For  this  reason,  biological  invasions  have  received 

increasing  attention  from  biological  conservationists  (Pysek  1995),  being 

considered one of the major threats to biodiversity at global scale (Cronk & Fuller 

1995; Vitousek et al. 1997; Perrings et al. 2005; Petenon & Pivello 2008). 

Understanding  the causes behind  invasions  is a difficult  task, as well as 

the  reasons  why  species  successfully  establish  and  spread  in  new  habitats. 

Callaway  and  Aschehoug  (2000)  argued  that  many  invasive  species  are  not 

dominant  competitors  in  their natural habitats, however,  they  can  successfully 

eradicate their new neighbors such as by releasing phytotoxins which inhibit or 

eliminate  the  surrounding organisms. This allelopathic action was proposed as 

an alternative theory to explain the reason why invaders become more abundant 

and competitively dominant in invaded sites, acting as a modeling mechanism of 

the process (Callaway & Aschehoug 2000; Inderjit et al. 2008). 

The  palm  tree  Archontophoenix  cunninghamiana  H.  Wendl.  &  Drude 

(Arecaceae), native to the tropical Australian forests, was introduced in Brazil for 

ornamental purposes by the years of 1960. However,  its establishment  in urban 

areas resulted in biological invasion processes on remnant Atlantic forest patches 

nearby,  especially  in  the  southeastern  part  of  the  country  (Dislich  et  al.  2002; 

34

Dislich & Pivello 2002). In São Paulo city, this palm species showed a growth rate 

of 19.4% per year (individuals with diameter at breast high ≥ 9.5cm) in an urban 

forest  patch,  value  rarely  found  amongst  arboreal  species  of  tropical  forests 

(Dislich et al. 2002). Besides, the species represented 22.5% of all adult individuals 

in  the  same patch,  the highest density of more  than a hundred native arboreal 

species registered in the area (Dislich et al. 2002). 

On  the  other  side,  the  palm  tree  Euterpe  edulis Martius  (Arecaceae)  is 

native  and  endemic  to  the  Atlantic  rainforest  (Henderson  &  Galeano  1996). 

Despite  being  in  the  past  one  of  the  species  with  the  highest  densities  and 

frequencies  in dense ombrophylous  forests  (Queiroz 2000; Reis  et  al. 2000)  it  is 

now extinct  in many regions (Galetti & Fernandez 1998), and  large populations 

of  E.  edulis  are  only  found  in  few  protected  reserves  (Galetti & Aleixo  1998), 

being barely found in small forest patches (Reis et al. 2000). 

One of the factors that probably contribute to the  invasion success of the 

exotic  palm  A.  cunninghamiana  in  remnant  Atlantic  forest  patches  is,  among 

others,  its  continuous  fruit production around  the year  (Mengardo, A.L.T. and 

Pivello, V.R., unpublished data). This alien species probably overlaps parts of the 

niche previously occupied by the native E. edulis (Dislich, 2002), as the latter was 

one of the few species to provide nutritional fruits to the frugivorous fauna in the 

winter  (Galetti & Aleixo  1998;  Silva Matos  and Watkinson  1998; Mantovani & 

Morellato 2000). The replacement of A. cunninghamiana by E. edulis would restore 

the threatened native palm species to its habitat, and also would provide a more 

nutritious  food  resource  to  frugivores  (Mengardo,  A.L.T.  and  Pivello,  V.R., 

unpublished data),  and  therefore,  it has been  recommended  as  a management 

action in the invaded Atlantic forests patches (Dislich 2002; Christianini 2006). 

35

The cutting of all A. cunninghamiana individuals in an invaded forest patch 

would be very laborious and costly, as these individuals may reach about 20 m 

high, and the Atlantic forest relief is characteristically hilly, making difficult the 

access  to  individuals  and  the  removing  of  the  cut  trees.  Another  alternative 

would then be the sowing of E. edulis in the invaded fragments, either manually 

or  through  overflight.  In  this  case,  to  assure  a  successful  establishment  of  the 

native species  it  is vital to know  if the  invasive species  is able to  interfere  in  its 

early demographical  stages otherwise  the  reintroduction  could be  jeopardized, 

and efforts and money would be spent without the expected results. To achieve a 

well‐succeeded  reintroduction,  the native  species must  also have  conditions  to 

recruit new individuals and to obtain some competitive advantage over the alien 

that will continue to disperse fruits throughout the forest.  

Among  the  challenges  of  the  recruitment  process  of  palms,  the 

germination  phase,  seed  viability  and  growth  are  primordial,  therefore,  the 

establishment  phase  brings  a  high  cost  to  the  species  (Mullett  et  al.  1981). 

However, these  initial demographic stages are vital to maintain  the population, 

since the highest mortality rates occur in the seedling establishment phase at soil 

level (Herrera et al. 1994; Castro et al. 2004). 

Facing this panorama, the aim of this study was to evaluate the viability of 

sowing the native palm species Euterpe edulis in Atlantic forest patches invaded 

by A.  cunninghamiana  in  order  to  restore E.  edulis populations  and  control  the 

bioinvasion  process.  Considering  the  existence  of  a  seed  bank  of  A. 

cunninghamiana in the invaded patch, we compared the first demographic stages 

(germination,  seedling  development)  of  both  species  simulating  natural 

conditions. We also verified the possible release of allelopathic substances by the 

exotic palm species on the forest floor, which could inhibit E. edulis germination 

36

and/or  development.  Our  main  hypotheses  were  i)  the  seeds  of  A. 

cunninghamiana  have  higher  viability  and  germination  rates  than  those  of  E. 

edulis,  and  consequently,  this  native  species would  have  disadvantage  in  the 

establishment  phase,  and  ii)  the  fruits  and  dry  leaves  of  A.  cunninghamiana 

release  allelopathic  substances  on  the  forest  floor  that  may  inhibit  the 

germination of E. edulis, and thus reduce its chances of establishment. 

 

Materials and Methods 

Study Species 

  Archontophoenix  cunninghamiana  H.  Wendl.  &  Drude  (Arecaceae)  is  a 

solitary  palm  tree  with  green  pinnate  leaves,  and  pending  inflorescences 

(bunches) at the trunk under the  leaves (Lorenzi et al. 2004). In the southeast of 

Brazil, it shows a generalized dispersal system (Howe 1993) producing rounded 

red drupes abundantly along the entire year, with a small amount of nutrients in 

the  pulp  and  a  big  fibrous  hard  lump  (Mengardo,  A.L.T.  and  Pivello,  V.R., 

unpublished data). The species shows a rapid growth at full sun or half shadow, 

adapting well  to  the  subtropical conditions of  that part of Brazil  (Lorenzi  et al. 

2004). 

  Euterpe  edulis  Martius  (Arecaceae)  is  native  to  the  Atlantic  rainforest, 

originally  occurring  at  the  east  and  southeast  of Brazil.  Its palm  heart  is  very 

appreciated as food, and because of that it has been severely exploited, leading to 

current extinction  in most of  its original area  (Galetti & Aleixo 1998; Galetti & 

Fernandez  1998).  Its  fruits  are  spherical drupes with  a  thin  epicarp, purple  or 

black when mature, and a fibrous mesocarp (Henderson & Galeano 1996), being 

available  from December  to  September  (Silva Matos & Watkinson  1998).  This 

species is used as a food delicacy (palm heart and pulp), in rural building (trunk) 

37

or even as ornamental (Lorenzi et al. 2004). In this case, the palm can be planted 

in  urban  areas  as  an  alternative  to A.  cunninghamiana,  serving  not  only  as  an 

aesthetic  element  but  also  as  a  food  source  to  local  avifauna, due  to  the  high 

nutritional content of its fruits (Mengardo, A.L.T. and Pivello, V.R., unpublished 

data).  Euterpe  edulis  contributes  to  the  maintenance  and  restoration  of  forest 

remnants (Reis et al. 2000) and it is considered a keystone species to frugivorous 

fauna  (Galetti and Aleixo 1998; Silva Matos & Watkinson 1998). The decline  in 

some Atlantic forest avian populations has been attributed to the devastation of 

this native palm (Galetti & Aleixo 1998). 

 

Sampling and processing 

We used stones (hereafter generically called seeds, although the endocarp 

attached  to  the  seed  is  also  included)  removed  from  intact mature  fruits  from 

both species, collected  in December 2009. The  fruits of A.  cunninghamiana were 

collected  from  ornamental matrices  at  the Universidade  de  São  Paulo,  in  São 

Paulo city (23o33’57”S and 46o43’43”W). Euterpe edulis fruits were collected from 

randomly selected natural matrices at the Neblinas Park, in Mogi das Cruzes city 

(23o44’07”S  and  46o11’05”W).  Fruits were  processed  and  depulped  right  after 

collection,  since  the  seeds  of  both  palms  do  not  show  dormancy  nor  tolerate 

desiccation (Corner 1966). Fruits were soaked  in water at room temperature for 

24 hours  to  facilitate  the  removal of  the mesocarp  (Meerow 2004). Afterwards, 

the  pulp  was  mechanically  removed  and  dried  in  the  shade  (Brasil  1992a; 

Meerow 2004). 

 

Seed viability 

38

  Seed  viability  tests  were  carried  out  before  and  after  the  germination 

experiments. Before the experiments, a random selection of 100 seeds of both A. 

cunninghamiana and E. edulis were tested to determine the species mean viability. 

After  the  germination  experiments,  viability  tests  were  performed  on  the 

remaining ungerminated and intact seeds of each replicate. 

Seed viability  tests were carried out by opening  the seeds  longitudinally 

and  exposing  the  embryo  (see  Appendix  I).  These  seeds  were  soaked  in 

Tetrazolium salt solution (2,3,5 triphenyl chloride) at 0.5%, in the dark during 5 

hours  at  30ºC  (test  for  E.  edulis  according  to  Brasil  1992b;  ISTA  1993).  Seed 

viability was visually determined, and seeds which showed light reddish color in 

more than 50% of the embryo were considered viable (Biagioni & Godoy 2005). 

The ones physically deformed, with uncolored or  intensely red‐colored embryo 

were  considered  not  viable  (França‐Neto  et  al.  1998;  Ferreira  et  al.  2007)  (see 

Appendix I).  

 

Interference experiments 

  We conducted experiments to assess both direct and indirect (allelopathy) 

effects of the invasive palm species on the germination of the native palm. 

Experiments to test direct effects were conducted using both palm species 

(A.  cunninghamiana  and  E.  edulis),  and  simulating  field  conditions.  Three 

treatments were established:  i) germination of each species separately  (control); 

ii) germination of both  species  together using only  seeds  (depulped  fruits);  iii) 

germination of both species together using E. edulis seeds and A. cunninghamiana 

recently collected fruits (seed + pulp). All tests followed a randomized design of 

nine replications with 12 seeds, or fruits, per treatment. Germination was carried 

39

out  in  a  greenhouse  (25ºC  ±  2ºC,  air  relative  humidity  =  80%),  and  observed 

during 20 weeks, until no more seeds germinated after 15 consecutive days. 

Seeds  were  considered  germinated  when  coleoptiles  were  visible. 

Germinated  seeds were  left  in  the  germination  box  until  their  primary  leaves 

emerged (see Appendix I). Seedlings length was then measured. 

  We  considered  the  following  variables:  1)  germination  percentage;  2) 

germination velocity index (GVI, number of days taken to germinate, according 

to Borghetti & Ferreira 2004); 3) length of seedling.   

We  also  tried  to  represent  the  natural  forest  conditions  to  assess  the 

indirect effects (allelopathy) of A. cunninghamiana over E. edulis seed germination, 

by  using  aqueous  leachate  solutions  of  A.  cunninghamiana  fruits  and  leaves, 

instead of making extracts with crushed material. Allelopathy was tested because 

there is a natural massive fall of A. cunninghamiana leaves and fruits in the forest 

floor, and they are constantly washed out by rainfall. In the invaded forest patch, 

we observed the volumes of fruits and leaves at the forest floor next to the base 

of A. cunninghamiana individuals to produce ecologically relevant concentrations 

(as in Dietz et al. 1996). Recently collected fruits were used in the proportion of 80 

g  to 120 ml of distilled water, generating  the highest  concentration  solution of 

approximately 66%. Two other solutions were prepared from the dilution of that 

one, at approximately 33% and 16.5%. Aqueous solutions of dry leaves leachates 

were obtained  from 45 g of  leaves  in 400 ml of distilled water, resulting  in  the 

highest concentration of 11% and subsequent dilutions of 5.5% and 2.75%. The 

solutions were filtered and stored at 8ºC. 

In order to test for allelopathic effects, we established three treatments for 

E. edulis seed germination: i) irrigated with water (control); ii) irrigated with fruit 

40

leachate solution at the concentrations of 66%, 33% and 16.5%; and iii) irrigated 

with dry leaf leachate solution at the concentrations of 11%, 5.5% and 2.75%. 

 

Statistical analyses 

In the germination experiments we applied one‐way ANOVA followed by 

Tukey’s  test  for all measured variables, or Kruskal‐Wallis analysis  followed by 

Dunnett’s  a  posteriori  test  when  the  assumptions  of  normal  distribution  and 

homogeneity were not met. To verify differences among  species  in  these  same 

experiments  we  applied  the  simple  t  test,  or  Mann‐Whitney  to  non  normal 

residuals  distributions,  for  each  treatment  independently.  In  the  tests  for 

allelopathic effects we used a two‐factorial ANOVA to assess differences among 

treatments  according  to  the  factors  (fruit/leaf  solution  and  different 

concentrations), followed by Tukey’s a posteriori test. 

 

Results 

Our results showed no effects of A. cunninghamiana  leachate solutions on 

E. edulis germination rates  (df=8; F=0.902; p=0.52) or germination velocity (df=8; 

F=0.4214;  p=0.66),  concerning  both  different  parts  of  the  plant  and  different 

concentrations of solutions (Figures 1A and 1B). Average seed germination rate 

of  E.  edulis  was  40.74%  in  all  treatments,  including  the  control  (Figure  1A), 

despite the initial viability test indicated 73.10% of seeds available to germinate. 

All E. edulis seeds classified as non‐germinated at the end of the experiment and 

submitted  to  the  viability  test were  not  viable. Moreover,  A.  cunninghamiana 

leachate solutions did not affect E. edulis seedling length (df=8; F=1.047; p=0.41), 

which maintained  in average 14.43 cm  (±1.55)  from  the  top of coleoptile  to  the 

end of primary root (Figure 1C). 

41

Germination  treatments with  seeds  of  both  species  together  showed  no 

effect of A. cunninghamiana on of E. edulis germination (p>0.05, Figure 2A). On the 

other  hand,  the  seeds  of A  cunninghamiana  showed  a  significant  reduction  in 

germination rate in the treatment using the whole fruit (H=18.04; p<0.001, Figure 

2A). After  the end of  the experiment using  fruits, 30.56% of A.  cunninghamiana 

seeds were still viable, against none of E. edulis. 

In general, E. edulis seeds showed lower germination rates compared to A. 

cunninghamiana in the control (df=2; t=11.98; p<0.0001) and in the treatment with 

seeds  of  both  species  together  (df=2;  t=‐3.55;  p=0.003). Germination  rate  of  E. 

edulis  was  in  average  43.52%  (the  initial  seed  viability  was  73.10%),  against 

88.43%  of A.  cunninghamiana  (initial  seed  viability was  84.80%). On  the  other 

hand,  E.  edulis  seeds  showed  higher  germination  rates  compared  to  A. 

cunninghamiana  (51.85%  and  20.37%,  respectively)  in  the  treatment  using  the 

fruits (seeds + pulp) (df=2; t=‐3.54; p<0.01, Figure 2A). 

No differences could be found in germination velocity among treatments 

concerning E. edulis (F=0.902; p=0.52), but A. cunninghamiana revealed a different 

pattern:  the  germination  velocity  index  decreased  from  2.41  in  the  control 

treatment  to  0.98  in  the  treatment with  both  species  seeds,  and  to  only  0.059 

when using A.  cunninghamiana  fruits  (F=375.82; p<0.001, Figure  2B). Therefore, 

the  exotic  species  ended  up  germinating  faster  than  E.  edulis  in  the  control 

treatment  (t=7.59; p<0.0001), at  similar velocity when both  seeds were  together 

(t=1.045; p=0.31), and slower when fruits were used (t=‐8.02; p<0.0001, Figure 2B). 

Seedlings  of  E.  edulis  were  in  average  15  cm  (±1.52)  long,  while  A. 

cunninghamiana had smaller seedlings (t= ‐4.94; p<0.001) of ca. 11 cm (±0.73) both 

in the control (Figure 2C) and in the treatment with both species seeds. However, 

a  significant  decrease  in  A.  cunninghamiana  seedlings  length  occurred  in  the 

42

treatment using  fruits,  in average 5.6 cm  (±5.30)  (df=2; H=15.95; p<0.001, Figure 

2C). 

 

Discussion 

  Our  hypothesis  that  A.  cunninghamiana would  have  allelopathic  effects 

over E. edulis germination was rejected, as we could not verify any allelopathic 

effect  on E.  edulis  germination  rates  and  velocity,  and  neither  on  its  seedlings 

length. We also conducted the same tests with Lactuca sativa L. cv. Grand Rapids 

(Asteraceae)  and  Lycopersicon  esculentum Mill.  (Solanaceae)  –  standard  species 

used  in  tests  of  germination  and  allelopathy  due  to  their  responsiveness  and 

rapid  germination  (Ferreira  &  Aquila  2000)  –  and  another  native  species, 

Pterogyne nitens Tul. (Fabaceae), and none of them showed to be affected by the 

leachate  solutions  of A.  cunninghamiana  (Mengardo, A.L.T,  unpublished  data). 

Allelopathic  substances  are  not  commonly  described  in  palms,  but Arecaceae 

species usually show mechanical structures and ergastic substances  (e.g.  tannin 

and silica) as defense strategy (Tomlinson 1990). Additionally, the wax of leaves 

may also be a barrier to harmful soluble substances (Alves & Demattê 1987).  

Our  second hypothesis presumed higher germination and viability  rates 

of A. cunninghamiana compared to E. edulis that would inhibit the native species 

recruitment. This hypothesis was confirmed, as viability rates of E. edulis and A. 

cunninghamiana were, respectively, 73.10% and 88.43%. 

In  the germination tests with both species together we expected negative 

interactions  from  A.  cunninghamiana  on  E.  edulis,  but  curiously,  A. 

cunninghamiana was the one to show low germination rates and velocity in tests 

where  the whole  fruits were used. That was probably due  to  the barrier effect 

created  by  the  pulp, which  delayed water  absorption  by  seeds. According  to 

43

Corner  (1966),  pulp  tissue may  inhibit  or  delay  germination,  and  seeds  only 

begin to germinate when the pulp starts to decompose and parts of the endocarp 

are  exposed. Such germination delay  can  trigger other  consequences,  as  lower 

seedling  length  compared  to  depulped  seeds.  In  this  sense,  the  lower 

germination rates and velocity may not be related to the treatment applied. 

  Comparing  the species germination rates, E. edulis showed  less  than half 

the  value  of  A.  cunninghamiana  (44%  against  almost  90%),  and  germination 

velocity was significantly slower. Therefore, the rapid and effective spread of A. 

cunninghamiana  individuals  throughout  the  forest may  be  related  to  its  high 

germination  rates, and consequently higher chance of successful establishment. 

In  the  germination  experiments  performed,  A.  cunninghamiana  viability  rates 

were higher than those predicted by the initial tests, since approximately 85% of 

viable  seeds  resulted  in about 90% of germinated seeds. A  similar pattern was 

maintained in the germination experiments using seeds (depulped fruits). 

The  low germination rates here observed for E. edulis seeds have already 

been  reported by other  authors. Some  studies  registered  a germination  rate of 

around 55% under  controlled  conditions  (Bovi & Cardoso 1975; Silva‐Matos & 

Watkinson 1998). However, germination rates in the field decreased to only 26% 

(Reis & Kageyama 2000). Tavares et al. (2008) also  found  low germination rates 

and high mortality in seeds of E. edulis, and this can be attributed to the species 

non‐domestication,  consequently without  artificial  selection  (Nodari & Fantini, 

2000).  On  the  other  hand,  A.  cunninghamiana  has  been  used  for  ornamental 

purposes  and  has  probably  gone  through  artificial  selection  towards  vigorous 

individuals that could produce vigorous offspring. 

  Reis et al. (2000) discussed the pyramid‐shaped demography of E. edulis in 

natural  habitats, with  a massive  production  of  seeds  and  progressively much 

44

smaller proportions of viable seeds in the soil, of seedlings, juveniles and adults, 

respectively.  This  structure  narrows  the  species  bottleneck  at  the  first 

demographic stages, since only about 5% of total fruit production turns out to be 

viable seeds in the soil seed bank, and less than 3% become seedlings (Nodari et 

al. 2000). Despite that, planting the fruits or seeds of E. edulis is still an effective 

way of reintroducing the species in degraded areas (Queiroz 2000), even though 

the  success  is  limited  by  variations  in  local moisture  and  shadow  during  the 

germination phase (Tavares et al. 2008). Therefore, besides the reintroduction of 

E.  edulis  in  the  Atlantic  forest  patches  invaded  by  A.  cunninghamiana,  other 

actions are necessary  to decrease  the exotics seedling establishment  in order  to 

enhance  the  chances  for  E.  edulis  regeneration,  since  the  exotic  palm  showed 

better performance at the initial phases of life. 

  According  to  the  enemy  release  hypothesis,  invasive  species  are  also 

favored  by  the  lack  of  specialist  pathogens  and  herbivorous  during  the 

recruitment phase (Keane & Crawley 2002). The absence of these regulators can 

play  a  crucial  role  (Inderjit  et  al.  2008)  since  the  invasives  show  low  seed 

mortality and they can, therefore, leave more descendants and be more effective 

concerning  the  reproductive process. Reis  and Kageyama  (2000) detected high 

mortality  in  seeds  of  E.  edulis  found  over  the  soil  –  up  to  55%  of  all  non‐

germinated seeds – due to the action of microorganisms or predators. Nodari et 

al. (2000) carried out an experiment of E. edulis seed sowing in a secondary forest 

which resulted on the survival of only 38% of total seeds after 12 months. It thus 

seems  that  E.  edulis  faces  much  greater  challenges  to  establish  in  the  forest 

compared to A. cunninghamiana. 

  A barrier to the good performance of A. cunninghamiana  in the  initial  life 

stages  can  be  the  germination  from  its  fruits.  Low  germination  rates  in  the 

45

experiments using  the whole  fruits  indicate  the  importance of  the  frugivorous 

community  to  that species success, since not removing  the pulp may  inhibit or 

delay germination.  

In  conclusion,  in  the  management  of  an  area  invaded  by  A. 

cunninghamiana measures  can  be  taken with  no  concern  about  the  release  of 

allelochemicals by its leaves or fruits. 

  Also,  the  reestablishment  of  E.  edulis  populations  in  invaded  forest 

patches of the Atlantic forest will be hard  if  it depends only on the recruitment 

by seeds. Nevertheless, this difficulty shall not be attributed to any effect of the 

invasive over the native, but mainly to the natural bottleneck that E. edulis shows 

at this early demographic stages. 

 

Acknowledgments 

  The  authors  specially  thank Profs. Drs. Alessandra Fidelis, Paulo Takeo 

Sano and Silvana Buzzato  for valuable  suggestions  in  the manuscript. We also 

thank. Prof. Dr. Nelson Augusto dos Santos  Júnior and people  from  the Seeds 

Section  of  the  Instituto  de  Botânica  de  São  Paulo  for  the  support  in  the 

laboratory,  and Prof. Dr. Sergio Tadeu Meirelles and Maurício Perine  for  field 

and  laboratory assistance. This study was supported by FAPESP  (Fundação de 

Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo, 2008/56015‐8).  

46

References 

Alves  M.R.P.  &  Demattê  M.E.S.P.  (1987)  Palmeiras:  características  botânicas  e 

evolução. Fundação Cargill, Campinas. 

Biagioni  L.A.  &  Godoy  S.A.P.  (2005)  Germinação  de  sementes  de  algumas 

espécies nativas do cerrado. In: Pivello V.R. & Varanda E.M. (eds). O cerrado 

Pé‐de‐Gigante  ‐  Parque  Estadual  do  Vassununga,  Ecologia  e  Conservação. 

Governo do Estado de São Paulo, Secretaria do Meio Ambiente, São Paulo, 

pp. 112‐120. 

Borghetti F. & Ferreira A.G. (2004) Interpretação de resultados de germinação. In: 

Ferreira A.G. & Borghetti F. (eds). Germinação do básico ao aplicado. Artmed, 

Porto Alegre, pp. 209‐224. 

Bovi M.L.A. & Cardoso M. (1975) Germinação de sementes de palmiteiro (Euterpe 

edulis Mart.) II. Bragantia 7: 24‐34.  

Brasil Ministério da Agricultura e Reforma Agrária (1992a) Teste de Germinação. 

In:  Ministério  da  Agricultura  e  Reforma  Agrária,  Regras  para  análise  de 

sementes.  Secretaria  Nacional  de  Defesa  Agropecuária/DNDV  –  CLAV, 

Brasília, pp. 79‐138. 

Brasil Ministério da Agricultura e Reforma Agrária  (1992b) Teste de Tetrazólio. 

In:  Ministério  da  Agricultura  e  Reforma  Agrária,  Regras  para  análise  de 

sementes.  Secretaria  Nacional  de  Defesa  Agropecuária/DNDV  –  CLAV, 

Brasília, pp. 140‐181. 

Callaway R.M. & Aschehoug E.T. (2000) Invasive plants versus their new and old 

neighbors: a mechanism for exotic invasion. Science 290: 521‐523. 

Castro J., Zamora R., Hódar J.A. & Gómez J.M. (2004) Seedling establishment of a 

boreal  tree  species  (Pinus  sylvestris)  at  its  southernmost distribution  limit: 

47

consequences  of  being  in  a  marginal  Mediterranean  habitat.  Journal  of 

Ecology 92(2): 266‐277. 

Christianini  A.  (2006)  Fecundidade,  dispersão  e  predação  de  sementes  de 

Archontophoenix cunninghamiana H. Wendl. & Drude, uma palmeira invasora 

da Mata Atlântica. Revista Brasileira de Botânica 29: 587‐594. 

Corner  E.J.H.  (1966)  The  natural  history  of  palms.  Weidenfeld  and  Nicolson, 

London. 

Cronk Q.C.B. & Fuller J.L. (1995) Plant invaders. Chapman & Hall, London. 

Dietz H., Steinlein T., Winterhalter P. & Ullmann I. (1996) Role of allelopathy as a 

possible  factor associated with  the  rising dominance of Bunias orientalis L. 

(Brassicaceae) in some native plant assemblages. Journal of Chemical Ecology, 

22(10): 1797‐1810. 

Dislich R., Kisser N. & Pivello V.R. (2002) A  invasão de um fragmento  florestal 

em  São  Paulo  (SP)  pela  palmeira  australiana  Archontophoenix 

cunninghamiana H. Wendl. & Drude. Revista Brasileira de Botânica 25(1): 55‐

64. 

Dislich R.  (2002) Análise da vegetação  arbórea  e  conservação na Reserva Florestal da 

Cidade Universitária “Armando de Salles Oliveira”, São Paulo, SP. Phd Thesis, 

Universidade de São Paulo, São Paulo. 

Dislich R. & Pivello V.R. (2002) Tree structure and species composition changes 

in an urban  tropical  forest  fragment  (São Paulo, Brasil) during a  five‐year 

interval. Bol. Bot. Univ. São Paulo 20: 1‐11. 

Ferreira R.A., Oliveira L.M., Tonetti O.A.O. & Davide A.C. (2007) Comparação da 

viabilidade  de  sementes  de  Schizolobium  parahyba  (Vell.)  Blake  – 

Leguminosae  Caesalpinioideae,  pelos  testes  de  germinação  e  tetrazólio. 

Revista Brasileira de Sementes 29(3): 83‐89. 

48

Ferreira  A.  &  Aquila  M.E.A.  (2000)  Alelopatia:  uma  area  emergente  da 

ecofisiologia. Revista Brasileira de Fisiologia Vegetal 12: 175‐204. 

França‐Neto  J.B., Krzyzanowski F.C. & Costa N.P.  (1998) O  teste de  tetrazólio em 

sementes de soja. EMBRAPA‐CNPSo, Londrina. 

Galetti  M.  &  Aleixo  A.  (1998)  Effects  of  palm  heart  harvesting  on  avian 

frugivores in the Atlantic rain forest of Brazil. Journal of Applied Ecology 35: 

286‐293. 

Galetti M. & Fernandez J.C. (1998) Palm heart harvesting in the Brazilian Atlantic 

Forest: changes in industry structure and the illegal trade. Journal of Applied 

Ecology 35: 294‐301. 

Henderson  A.  &  Galeano  G.  (1996)  Euterpe,  Prestoea  and  Neonicholsonia 

(Palmae).The New York Botanical Garden, New York, pp. 1‐89. 

Herrera C.M.,  Jordano P., Lopez‐Soria L. & Amat  J.A.  (1994) Recruitment of  a 

mast‐fruiting, bird‐dispersed  tree: bridging  frugivore activity and seedling 

establishment. Ecological Monographs 64(3): 315‐344.  

Howe H.F. (1993) Specialized and generalized dispersal systems: where does ‘the 

paradigm’ stand? Vegetatio 107/108: 3‐13. 

Inderjit, Seastedt T.R., Callaway R.M., Pollock  J.L. & Kaur  J.  (2008) Allelopathy 

and  plant  invasions:  tradicional,  congeneric,  and  bio‐geographical 

approaches. Biological Invasions 10: 875‐890.  

ISTA (International Seed Testing Association) (1993) International rules for seed 

testing. Seed Science and Technology 21: 1. 

Keane R.M. & Crawley M.J. (2002) Exotic plant invasions and the enemy release 

hypothesis. Trends in Ecology and Evolution 17(4): 164‐170. 

Lorenzi H., Cerqueira L.S.C., Costa J.T.M. & Ferreira E. (2004) Palmeiras brasileiras 

e exóticas cultivadas. Instituto Plantarum, Nova Odessa. 

49

Mantovani  A.  &  Morellato  L.P.C.  (2000)  Fenologia  da  floração,  frutificação, 

mudança  foliar  e aspectos da biologia  floral do palmiteiro. Sellowia  45‐48: 

23‐38.  

Meerow  A.W.  (2004)  Palm  seed  germination.  [homepage  on  the  internet]. 

Environmental Horticulture Department, document BUL274. University of 

Florida,  IFAS  Extension.  [cited  10 December  2010]. Available  from URL: 

http://edis.ifas.ufl.edu. 

Mullett J.H., Beardsell D.V. & King H.M. (1981) The effect of seed  treatment on 

the germination and early growth of Euterpe edulis (Family Palmae). Scientia 

Horticulturae 15: 239‐244. 

Nodari R.O. & Fantini A.C. (2000) Melhoramento genético do palmiteiro. Sellowia 

45‐48: 163‐188. 

Nodari R.O., Fantini A.C., Reis A. & Reis M.S. (2000) Restauração de populações 

de Euterpe edulis Martius (Arecaceae) na Mata Atlântica. Sellowia 45‐48: 189‐

201. 

Perrings  C.,  Dehnen‐Schmutz  K.,  Touza  J.  & Williamson  M.  (2005)  How  to 

manage  biological  invasions  under  globalization.  Trends  in  Ecology  & 

Evolution 20: 212‐215. 

Petenon  D.  &  Pivello  V.R.  (2008)  Plantas  invasoras:  representatividade  da 

pesquisa dos países  tropicais no contexto mundial. Natureza & Conservação 

6(1): 65‐77. 

Pysek P. (1995) Recent trends in studies on plant invasions (1974‐1993). In: Pysek 

P., Prach K., Rejmánek M. & Wade M. (eds.) Plant  invasions, general aspects 

and special problems. SPB Academic Publishing, Amsterdam, pp. 223‐236. 

Pysek  P.,  Prach K.,  Rejmánek M.  and Wade M.  (1995)  Plant  invasions,  general 

aspects and special problems. SPB Academic Publishing, Amsterdam. 

50

Queiroz  M.H.  (2000)  Biologia  do  fruto,  da  semente  e  da  germinação  do 

palmiteiro Euterpe edulis Martius – Arecaceae. Sellowia 45‐48: 39‐59. 

Reis A. & Kageyama P.Y.  (2000) Dispersão de  sementes do palmiteiro. Sellowia 

45‐48: 60‐92. 

Reis M.S., Fantini A.C., Nodari R.O., Reis A., Guerra M.P. & Mantovani A. (2000) 

Management  and  conservation  of  natural  populations  in  Atlantic  Rain 

Forest:  the  case  study  of  palm  heart  (Euterpe  edulis  Martius).  Biotropica 

32(4b): 894‐902. 

Rejmánek M.  (1995) What makes  a  species  invasive?  In:  Pysek  P.,  Prach  K., 

Rejmánek M. & Wade M.  (eds)  Plant  invasions,  general  aspects  and  special 

problems. SPB Academic Publishing, Amsterdam, pp. 3‐14. 

Silva Matos D.M. & Watkinson A.R.  (1998)  The  fecundity,  seed,  and  seedling 

ecology of  the edible palm Euterpe  edulis  in Southeastern Brazil. Biotropica 

30(4): 595‐603. 

Tavares A.R., Ramos D.P., Aguiar F.F. & Kanashiro S.  (2008)  Jussara palm seed 

germination under different shade levels. Hortic. Bras. 26(4): 492‐494. 

Tomlinson  P.B.  (1990)  The  structural  biology  of  palms. Clarendon  Press Oxford, 

Oxford. 

Turner I.M. (1996) Species loss in fragments of tropical rain forest: a review of the 

evidence. Journal of Applied Ecology 33: 200‐209. 

Vitousek  P.M.,  D’Antonio  C.M.,  Loope  L.L.,  Rejmánek  M.  & Westbrooks  R. 

(1997) Introduced species: a significant component of human‐caused global 

change. New Zealand Journal of Ecology 21(1): 1‐16. 

Williamson M.H. (1996) Biological Invasions. Chapman & Hall, London. 

 

Figure 1. Germination rate  (A), germination velocity  index  ‐ GVI  (B) and seedling  length  (C) of E. edulis  in  tests  for A. 

cunninghamiana allelopathic effects (Mean ± SE, p≥0.05). Control was watered with distilled water; leachate solutions of A. 

cunninghamiana  dry  leaves  at  concentrations  of  11%  (high),  5.5%  (medium)  and  2.75%  (low);  leachate  solutions  of A. 

cunninghamiana fruits at concentrations of 66% (high), 33% (medium) and 16.5% (low). 

 

 

 

Control Leaves Fruits30

40

50

60

Ger

min

atio

n (%

)

Control Leaves Fruits0.9

1.2

1.5

1.8

GV

I

Control Leaves Fruits13

14

15

16

See

dlin

g le

ngth

(cm

)

distilled water high medium low

ns nsns

Figure  2.  Germination  rates  (A),  germination  velocity  index  ‐  GVI  (B)  and  seedling  length  (C)  of  E.  edulis  and  A. 

cunninghamiana  at  combined  germination  experiments  (Mean  ±  SE);  Different  letters  indicate  significant  differences 

(p≤0.05); C=control (independent germination); Gs= seed germination of both species  together; Gf= germination of both 

species together using seeds of E. edulis and fruits of A. cunninghamiana. 

 

C Gs Gf

25

50

75

100

Ger

min

atio

n (%

)

C Gs Gf0.0

0.8

1.6

2.4

GVI

C Gs Gf

4

8

12

16

Seed

ling

leng

th (c

m)

A. cunninghamiana E. edulis

a

aa

aa

b

b

b

bb

bb

b

c

c

c

b

b

(a) (c)(b)

 

 

Capítulo 2 

 

Comparing the establishment of an invasive and an endemic palm species in the 

Atlantic rainforest  

 

(Comparando o estabelecimento de uma espécie de palmeira invasora e uma 

endêmica na Mata Atlântica) 

 

 

Mengardo, A.L.T., Figueiredo, C.L. & Pivello, V.R. Manuscrito original 

submetido ao periódico “Plant Ecology and Diversity”.  

Plântulas da Archontophoenix cunninghamiana (direita) e da Euterpe edulis (esquerda) em co-existência, durante o experimento de semeadura direta, na Reserva Florestal do Instituto de Biociências (Universidade de São Paulo).

Foto: Ana Luisa Mengardo.

54

Abstract 

Background:  Despite  figuring  among  the  major  causes  of  biodiversity  loss, 

bioinvasions  are  still  little  studied  in  tropical  environments, and  researches on 

invasion  ecology  are  necessary  to  support management  actions  on  negatively 

impacted habitats. The Australian palm tree Archontophoenix cunninghamiana was 

initially  introduced  in Brazil  for  ornamental purposes  but  became  an  invasive 

species in urban and suburban forest patches; today it represents a threat to the 

Atlantic  rainforest  biodiversity.  The  substitution  of  A.  cunninghamiana  by  the 

native palm Euterpe edulis has been proposed. 

Aims:  Compare  the  regeneration  potential  of  these  two  palm  species  in  an 

invaded  Atlantic  forest  patch.  We  focused  on  the  contribution  of  A. 

cunninghamiana to the local seed rain and seed bank, and we compared seedling 

establishment of both species.  

Results: From  the 42,836 diaspores collected  in  the seed  rain  (12 months), 1015 

(2.3%) belonged to A. cunninghamiana  in a density of 6.77 seeds m‐2 year‐1, what 

represents  a  high  propagule  pressure  in  the  community.  Both  species did  not 

showed persistent seed banks, what is suitable for the exotic species control but 

brings  an  additional  challenge  for  keeping  the  native  palm  tree  in  the 

community.  Seedling  survival  experiments  pointed  to  a  much  better 

performance of A. cunninghamiana with 30.3% survival rate against only 3.5% of 

E. edulis.  

Conclusion: We recommended management strategies directed primarily  to  the 

reproductive individuals of A. cunninghamiana as well as periodical sowing of E. 

edulis or the transplant of juveniles. 

Keywords:  Archontophoenix  cunninghamiana;  biological  invasion;  Euterpe  edulis; 

seedling establishment; seed longevity; seed rain. 

55

Introduction 

Biological  invasions  figure  among  the major  causes  of  biodiversity  loss 

(Cronk and Fuller 1995; Vitousek et al. 1997; Perrings et al. 2005), and have long 

interested the scientific community, who try to understand their causes, and also 

to create and test techniques to control or eradicate the invasive species. Several 

hypotheses have already been presented, which tried to find out the attributes of 

a species that makes it invasive, or the typical features of the more easily invaded 

environments (Rejmánek 1996; Alpert 2006). 

Bioinvasions are little studied in tropical forests, although they can lead to 

severe changes in vegetation structure, forest self‐maintenance and regeneration 

(Fine 2002; Petenon and Pivello 2008; Vilà et al. 2011). Among the world tropical 

forests,  the Atlantic rainforest  is considered a biodiversity hotspot  (Myers et al. 

2000) and  is severely  threatened since around 85% of  its original area has been 

converted into other land uses (Ribeiro et al. 2009). Therefore, the conservation of 

the  remaining Atlantic  rainforest  areas  is  of  a  great  urgency,  especially  those 

which are threatened by biological invasions and deforestation. 

Studies  on  bioinvasion  ecology  are  necessary  to  support  the  design  of 

management actions in the impacted habitats (Ferrera and Galetto 2010). One of 

the  approaches  to  investigate  the  invasion  process  is  to  evaluate  species 

recruitment  potential,  what  helps  to  make  predictions  about  their  future 

expansion  and  to  elaborate  effective management plans  (McAlpine  and  Jesson 

2008). The process of plant recruitment starts on  the species dispersal and ends 

on  the  seedling  establishment,  and  all  stages  between  these  two  phases  are 

critical for the perpetuation and persistence of most species (Herrera et al. 1994; 

Gurevitch et al. 2002; Castro et al. 2004). The phase of seedling establishment also 

56

figures among the major causes of a species absence or rarity in the community 

(Clark et al. 1999). 

Seed  dispersal  effectiveness  can  be measured  in  terms  of  quantity  and 

quality,  and  the  latter  parameter  is  divided  on  movement  and  deposition 

patterns (Schupp 1993). Therefore, the availability of propagules depends on the 

species ability to disperse both  in space (seed rain) and time (seed bank). These 

two  parameters  –  the  species  representativeness  in  the  seed  rain  and  its  seed 

bank  longevity  –  can  determine  the  success  of  invasive  species  in  the  plant 

community,  and  are  crucial  for  the  management  effectiveness  aiming  at 

ecosystem  restoration  (Bakker  et  al. 1996; Panetta 2004; Cutway and Ehrenfeld 

2010). Moreover,  the  invasive potential  in  the  long‐term  can be determined by 

the  invasive propagule pressure (fecundity and dispersal) against the resistance 

of the native community (Martin and Canham 2010). 

The  zoochoric  palm  tree  Archontophoenix  cunninghamiana  H. Wendl.  & 

Drude  is original  from  tropical Australia and was  initially  introduced  in Brazil 

for  ornamental  purposes.  The  species  has  dispersed  from  urban  gardens  to 

surrounding remnant forest patches, and today represents a threat to the Atlantic 

rainforest  biodiversity  (Dislich  et  al.  2002;  Dislich  and  Pivello  2002).  Studies 

conducted  in  a patch  invaded by  this  alien palm  showed  a growth  rate  rarely 

found amongst arboreal species of tropical forests (Silva Matos and Pivello 2009). 

The  substitution  of  A.  cunninghamiana  by  a  native  palm  species  has  been 

proposed as a management action focusing on the frugivores that already use the 

exotic  palm  as  food  resource.  Since  the  alien  palm  is  prolific  and  shows  an 

asynchronous  fruit production  all  year  round  in  the  invaded  forest  fragments 

(Mengardo  and  Pivello  2007),  the  substitute  native  species  should  be  able  to 

57

provide  fruits  in  the  scarcity  period  of  winter,  as  presently  does  A. 

cunninghamiana.  

Euterpe edulis Martius is pointed as a potential substitute for the  invasive 

Australian palm (Dislich 2002; Christianini 2006). E. edulis is native and endemic 

to  the  Atlantic  rainforest  (Henderson  and  Galeano  1996),  and  constitutes  an 

important  food  resource  to  the  frugivorous  community,  especially  during  the 

winter  (Galetti  and  Aleixo  1998;  Mantovani  and  Morellato  2000).  Still,  the 

nutritional  content  of  E.  edulis  fruits  is  superior  to  that  of  A.  cunninghamiana 

(Mengardo and Pivello 2007). Moreover, although E. edulis was once one of  the 

most frequent species in the southeastern Atlantic rainforest (Queiroz 2000; Reis 

et al. 2000) it is nowadays locally extinct in many regions due to overexploitation 

and deforestation (Galetti and Fernandez 1998). Large populations of E. edulis are 

only found in protected reserves (Galetti and Aleixo 1998), being barely found in 

the smaller patches (Reis et al. 2000). 

A promising way of reintroducing E. edulis in forest patches is by sowing 

its depulped fruits (seeds) (Queiroz 2000), an easier and cheaper way compared 

to  planting  a  large  number  of  juveniles.  However,  before  performing  such 

management  in  the  invaded patches  it  is crucial  to  test possible  interferences – 

e.g. competition – of the alien species in the first demographic stages of E. edulis, 

as it is usually caused by invasive species (Vilà and Weiner 2004). Otherwise, all 

the effort and money employed  in  the  reintroduction process could be wasted. 

Moreover, comparisons between the native and the alien species can address the 

question of what  attributes  enhance  the  spreading of  the  alien over  the native 

(van Kleunen et al. 2010).  

This study intended to assess the regeneration potential of those two palm 

species in an invaded patch of the Atlantic forest by analyzing the seed rain, and 

58

comparing seed viability, longevity and establishment of A. cunninghamiana and 

E. edulis. The main questions we aimed to answer were: i) how important is the 

contribution of the invasive palm tree in the local seed rain?; ii) does the invasive 

species keep a  longer‐lasting seed bank compared to the native species?; iii) are 

there differences on seedling survival between the invasive and the native palms, 

and  if so, will such differences  interfere  in  the species establishment?  iv)  is  the 

sowing of E. edulis seeds a good strategy to successfully reintroduce this species 

in the invaded Atlantic forest patch? 

 

Material and methods 

Study area 

  The study was carried out in the forest reserve of the Universidade de São 

Paulo, in São Paulo city, SP, Brazil. The 10.21 ha fragment (Rossi 1994) is located 

inside the university campus (23º33’44”S and 46º43’49”W, 735‐765 m a.s.l., Figure 

1). The  soil  is  clayey and acid, nutrient poor and aluminum  rich  in  some  sites 

(Varanda  1977). Local  climate  is humid  subtropical  (Cwa, Köppen  1948), with 

mean annual  temperatures around 19.2oC, mean air humidity around 80%, and 

annual precipitation near  1200 mm  (Joly  1950; Varanda  1977; Rossi  1994). The 

local  original vegetation  belonged  to  the dense  ombrophylous  forest  dominium 

(Veloso et al. 1991), a predominant physiognomy of the Atlantic rainforest. 

The study site was assigned as natural preserve in 1973, becoming one of 

the  few protected urban  areas of  the  southern Atlantic  forest  (Dislich  2002).  It 

represents  a  mosaic  of  different  degradation  and  regeneration  stages  (Rossi 

1994),  and  comprises  ca.  103  native woody  species  (Dislich  2002), which  is  a 

relatively  low  number  for  that  forest  type  (Rossi  1994),  possibly  due  to  the 

negative impact of A. cunninghamiana invasion. A. cunninghamiana was planted in 

59

the neighboring gardens about 50‐60 years ago, and today is the most abundant 

tree species inside the reserve (Dislich et al. 2002). 

Studied species  

Archontophoenix  cunninghamiana  H.  Wendl.  &  Drude  (Arecaceae)  is  a 

solitary Australian  palm  tree with  pinnate  leaves  and  pending  inflorescences 

(bunches).  It  is  a  prolific  species,  producing more  than  3600  fruits  per  bunch 

throughout  the  entire  year,  dispersed mainly  by  generalist  birds  (Christianini 

2006;  Mengardo  and  Pivello  2007).  Fruits  are  small  red  drupes,  the  pulp  is 

nutrient poor and most of the fruit mass is a fibrous hard lump (Mengardo and 

Pivello  2007).  Considering  the  Arecaceae  family,  this  species  shows  a  rapid 

growth at full sun or half shadow, adapting well to the subtropical conditions of 

Southeast  Brazil  (Lorenzi  et  al.  2004).  In  our  study  site,  previous  researches 

showed growth rates of 6.31% year‐1 and 8.63% year‐1 respectively in the periods 

of  1999‐2002  and  2002‐2005  (Dislich  et  al.  2002;  Zupo  and  Pivello  2007;  Silva 

Matos and Pivello 2009). By 2005, the species represented almost one third of the 

forest  patch  trees  and  the  diameter  distribution  curve  indicated  an  ongoing 

expansion process. 

Euterpe edulis Martius (Arecaceae), known by its tasty palm heart, is native 

to  the Southeastern Atlantic rainforest and originally occurred  in  large  forested 

areas,  but  today  it  is  extinct  in most  of  its  original  region  (Galetti  and Aleixo 

1998; Galetti  and Fernandez  1998).  Its  fruits  are  spherical  black drupes with  a 

thin  epicarp  and  fibrous  mesocarp  (Henderson  and  Galeano  1996),  being 

available  from December  to September  (Silva Matos and Watkinson 1998). This 

species  is mostly  used  as  a  food  delicacy  (palm  heart  and  pulp),  but  also  as 

ornamental  (Lorenzi  et  al.  2004).  In  this  last  case,  it  performs  not  only  as  an 

aesthetic element but also as important food source to the frugivore fauna being 

60

considered  a  keystone  species  (Galetti  and  Aleixo  1998;  Silva  Matos  and 

Watkinson,  1998).  The  population  decline  of  some  Atlantic  forest  birds  is 

attributed  to  the devastation of  this native palm  tree  (Galetti and Aleixo 1998), 

therefore,  it has a key  role on  the preservation and  restoration of  southeastern 

Atlantic forest remnants (Reis et al. 2000). 

Fruit sampling and processing 

In  the experiments we used only  the kernels  (hereafter generically called 

seeds,  although  containing  the  endocarp  attached  to  them)  of  both  species 

mature  fruits,  sampled  at  different  times  and  localities  (Table  1).  A. 

cunninghamiana  fruits  were  collected  from  at  least  ten  planted  ornamental 

matrices, while E. edulis fruits came from tens of matrices of natural occurrence. 

Fruits were soaked in water at room temperature (± 25ºC) during 24 hours, after 

that  being mechanically  depulped  and  dried  at  shade  (Brasil  1992a; Meerow 

2004).  The  seeds  were  then  used  for  the  “seed  burying”  and  “seedling 

establishment” experiments. 

Seed viability 

  Viability  tests were  carried  out  before  and  after  the  experiments,  using 

non‐germinated  and  intact  seeds.  The  seeds  had  their  embryo  mechanically 

exposed by a  longitudinal cut and, after  that,  they were soaked  in Tetrazolium 

salt  solution  (2,3,5  triphenyl  chloride)  at  0.5%  for  5 hours  in  the dark,  at  30ºC 

(Brasil  1992b;  ISTA  1993).  The  viability was  visually  determined:  seeds were 

considered viable when showing a  light reddish color  in more  than 50% of  the 

embryo  (Biagioni  and  Godoy  2005),  and  those  with  the  embryo  physically 

deformed,  uncolored  or  intensely  red  colored  were  considered  non‐viable 

(França‐Neto et al. 1998). 

Seed rain 

61

Twenty‐five 3 x 2 m seed traps were randomly placed in a 2.1 ha area inside 

the forest reserve, at least 5 m apart, comprising a sampled area of 150 m2. The seed 

traps were built with 5 mm nylon mash and placed 80‐90  cm above ground. All 

seeds caught in the traps were collected every 40 days during one year (March 2009 

to  February  2010). Only  the diaspores  (fruits  and  seeds)  larger  than  5 mm were 

counted, and classified as: anemochoric or non‐anemochoric  (= mainly zoochoric), 

and also as native or alien species (this last class identified to the lowest taxonomic 

level). 

As we had previously observed  that  the  invasive palm  species becomes 

reproductive  in full sun (such as  in the university gardens and forest gaps), we 

performed  linear  regressions  to  test  for a possible  spatial  relationship between 

seed density in the trap and the seed trap distance from both the forest borders 

and the stream in the middle of the forest patch, which represents a natural gap 

(Figure  1).  The  results  could  indicate whether  seeds  entering  the  forest were 

more  related  to  the ornamental matrices  in  the gardens or  to matrices  already 

established  inside  the  shaded  forest.  The  independent  factor was  the  smallest 

distance  (calculated  on  a GIS  program)  between  the  seed  trap  and  the  forest 

closest  border  or  the  stream,  and  the  dependent  factor  was  the  cumulative 

number of seeds in each trap at the end of 12 months.  

Seed longevity (seed burying experiment) 

As palm species seeds usually do not show physiological dormancy – but 

a  slow  germination  due  to  its  undeveloped  embryo  (Baskin  and  Baskin  2001; 

Meerow 2004) – an useful way to determine if seeds are persistent (i.e. maintain 

viability) at soil  level  is by performing a controlled seed burying experiment  to 

test seed longevity in loco (Lunt 1995; Thompson et al. 2003; Oliveira et al. 2006). 

62

That method allows estimating the potential species soil seed bank (Bakker et al. 

1996). 

Seed burying  tests  in  the  forest soil with A. cunninghamiana and E. edulis 

seeds were performed in March 2009 in two randomly selected areas free of any 

direct  human  interference.  In  each  area,  12  replicates  of  nylon  fabric  bags 

containing 30 seeds of either A. cunninghamiana or E. edulis plus sieved forest soil 

were buried at 3 cm depth and located at least 3 m apart. Four replicates of each 

species were  retrieved  from  soil after 3  (June 2009), 6  (September 2009) and 12 

(February 2010) months after being buried. Seeds from the bags were classified as 

germinated  (seeds  with  visible  coleoptile),  seedlings  (appearance  of  the  first 

eophyll),  non‐germinated,  and  dead.  Seeds  classified  as  non‐germinated were 

submitted to the viability test (Lunt 1995; Oliveira et al. 2006). 

Seedling establishment   

We set up 33 2 x 2 m randomly distributed blocks along the 2.1 ha forest 

area, located at least 3 m apart. We did not put blocks at steep slopes in order to 

prevent  seeds of being washed  away by  rainfall. All blocks were divided  into 

two  2  x  1 m  experimental plots,  and  received  the  same  treatment:  initially we 

removed  seeds,  seedlings  and  juveniles  of  A.  cunninghamiana  from  both 

experimental  plots.  Since  A.  cunninghamiana  does  not  impose  allelopathic  or 

competition effects on E. edulis germination (A.L.T. Mengardo and V.R. Pivello, 

unpublished  data)  both  species were  sown  together. We  sowed  20  depulped 

seeds  from  both A.  cunninghamiana  and  E.  edulis  in  one  of  the  two  plots.  The 

adjacent plot was kept without sowing as control. Both blocks were covered with 

a white nylon mash (5 mm), approximately 80 cm above soil surface, to prevent 

the interference of natural seed rain in the experiment. To encourage germination 

63

we sowed in November, when the wet summer season begins and soil moisture 

is high (Silva Matos and Watkinson 1998).  

Seedling  emergence  and  survival were monitored  in  those  plots  for  12 

months  (December 2009  to November 2010). The number of emerged seedlings 

of both palm species was monthly counted and seedling growth was monitored. 

To  compare  the  number  of  emerged  seedlings  of  both  palm  species  (native  x 

exotic) we performed a parametric t test, using the software Statistica 7.0. 

 

Results 

Seed rain 

Eight seed rain countings were carried out during  the study period, and 

42,836 diaspores were collected (density of 278.7 diaspores m‐2) and classified in 

54  morphotypes.  Four  morphotypes  corresponded  to  alien  species:  A. 

cunninghamiana, Eucalyptus sp., Pinus sp. and Tipuana tipu, but the contribution of 

these exotic species other than A. cunninghamiana was small, with only 15 seeds 

in 12 months. Native species comprised 41,806 of total diaspores, and those with 

anemochoric  dispersal  syndrome  (excluding  alien  species)  were  the  most 

abundant: the top three morphotypes were native and anemochoric, accounting 

for 91.45% of total diaspores (39,170 diaspores). A. cunninghamiana was the fourth 

most abundant species and the first in the non‐anemochoric class, represented by 

1,015  seeds  (2.37%)  that  corresponded  to  6.77  seeds  m‐2  year‐1.  Most  A. 

cunninghamiana  seeds  (912  seeds)  were  collected  in  the  summer  months 

(November  to  February).  Considering  only  the  non‐anemochoric  (mostly 

zoochoric)  diaspores  the  relative  abundance  of  A.  cunninghamiana  reached 

33.60%. 

64

No  relationship  was  found  between  the  number  of  A.  cunninghamiana 

seeds  and  the  seed  trap distance  from  the  forest  edge  (F1,23=0.00129; R²=0.0006; 

p=0.97) or the stream (F1,23=0.0306; R²=0.001; p=0.86). 

Seed viability and longevity 

Initial viability  tests  showed more  than  80% of A.  cunninghamiana  seeds 

viable  in  the October  sampling, while  that value was  around 60%  for E.  edulis 

(Table 1). Three months after being buried (June), respectively 35.83% and 9.17% 

of A. cunninghamiana and E. edulis seeds germinated (Table 2). Moreover, around 

40% of  the non‐germinated  seeds of both  species  remained viable  indicating  a 

potential  to  later  germination  (Table  2).  After  six  months  (September) 

approximately  90%  of  A.  cunninghamiana  seeds  germinated  and  3.33%  had 

become seedlings, showing unexpectedly high germination performance  (Table 

2) compared to that predicted by  initial seed viability test (Table 1). In contrast, 

35%  of  E.  edulis  seeds  germinated  after  six months,  and  no  seedlings  had  yet 

emerged after  that  time, but more  than 30% of non‐germinated seeds were still 

viable. After  one year, E.  edulis  showed percentages  of  both germinated  seeds 

and  seedlings  around  30%, while  68%  of A.  cunninghamiana  buried  seeds  had 

become seedlings and no more seeds germinated. Since that last removal showed 

no viable seeds of both species among the non‐germinated ones we can state that 

they do not maintain viability longer than 12 months. 

Seedling establishment 

Still,  A.  cunninghamiana  produced  a  significantly  higher  number  of 

seedlings per month compared  to E.  edulis  (df=14;  t=5.40; p<0.01),  reaching 5.54 

seedlings m‐2  and  indicating  that more  than  50%  of  the  sowed  seeds  became 

seedlings, while E.  edulis produced  at most  1.21  seedlings m‐2  (Figure  1). Both 

species  increased  seedling  production  along  time,  but  then  the  number  of  E. 

65

edulis seedlings dropped  to almost half a  few months after being sowed, while 

the  exotic palm maintained not only  a higher density but  also kept  increasing 

seedling  production  up  to  the  end  of  summer  (March‐April). After  dropping 

seedling  density  due  to  early mortality,  A.  cunninghamiana  still maintained  a 

density of about 4 seedlings per m2, while  that value for E. edulis was  less than 

one seedling per m2. The  final density of A. cunninghamiana seedlings after one 

year was 3.03 seedlings m‐2 (30.3% of seedling survival, related to the number of 

sowed seeds), and of E. edulis was 0.35 per m2 (3.5% of seedling survival), 

The adjacent control plots showed neither seed germination nor seedling 

production of both species, indicating that results in the experimental plots were 

only due to the sowed seeds, with no interference of outsider diaspores of these 

two palm species in the experimental plots.  

 

Discussion  

The  seed  rain  estimation  showed  that  approximately  279 diaspores m‐2  can be 

dispersed  in  the studied  forest patch during one year, a value within  the range 

reported to other tropical forests (Drake 1998; Pivello et al. 2006). Considering the 

non‐anemochoric diaspores  (basically zoochoric  species) we  found a density of 

13.31 m2, and almost half of these diaspores belonging to A. cunninghamiana (6.77 

seeds m2, or 33.60%). This proportion  is a very high value for only one species, 

and  represents  a high propagule pressure over  the  forest patch. The  ability  to 

produce a great amount of diaspores that can efficiently disperse is a key trait for 

the  success  of  invasive  species  (Rejmánek  1996).  Such  attribute  is  positively 

associated with  the  species  establishment  (Colautti  et  al.  2006; McAlpine  and 

Jesson  2008)  –  especially  concerning  shade‐tolerant  species  –  and  increases 

chances of bioinvasion  in  tropical  forests  (Fine  2002). A.  cunninghamiana  fits  to 

66

that pattern since its fruits are produced in a great quantity throughout the year 

(Mengardo and Pivello  2007).  In  fact, A.  cunninghamiana  seeds were present  in 

the  seed  rain all year  round and without any  spatial  relation  to  the main  seed 

sources, such as stream areas and forest edges. Although the bioinvasion process 

in the study area began from the ornamental matrices planted in the surrounding 

gardens, there is no longer a higher propagule pressure coming from outside the 

forest. This is probably because reproductive individuals can already be found in 

the  inner parts of  the forest patch, confirming  the high  invasibility of  that alien 

species and its effective dispersal by fauna.  

Compared to E. edulis, A. cunninghamiana showed a better performance in 

germination  and  seedling  production:  in  the  burying  experiment  it  showed  a 

germination rate almost four times higher after three months, and reached 90% 

against 35% of E.  edulis after  six months. The  removal of  seeds after being one 

year  buried  showed  that  approximately  68%  of  A.  cunninghamiana  seeds  had 

become  seedlings, against  less  than 30% of E.  edulis. We had already observed 

high germination rates of A. cunninghamiana in laboratory conditions, more than 

twice  the  value  reached  by  E.  edulis  (A.L.T.  Mengardo  and  V.R.  Pivello, 

unpublished data). Still, a higher  success on  seedling production of both palm 

species was achieved when seeds were buried compared  to seed sowing. Even 

taking  into  account  the  different  conditions  of  these  experiments we  consider 

that buried seeds may face more stable microclimatic conditions, e.g. moist and 

temperature. Moreover,  it  is possible  that  the  bags  served  as  a  barrier  against 

larger  predators  like  granivorous  vertebrates.  Both  species  did  not  form 

persistent seed banks, since every seed germinated or died within a year (Bakker 

et al. 1996; Baskin and Baskin 2001). 

67

Besides its higher germination rates and seed viability, A. cunninghamiana 

also  showed  faster germination  compared  to E.  edulis. The  seeds of  this native 

palm reached a maximum germination rate of nearly 50%, a value coherent with 

the  results of  the  initial viability  tests, and also  similar  to  those  found  in other 

studies  (e.g.  Bovi  and  Cardoso  1975;  Silva  Matos  and  Watkinson  1998), 

confirming  a  similar  establishment  potential  in  non‐invaded  Atlantic  forest 

patches.  

Our  results  showed  that A.  cunninghamiana  seeds  came mainly  through 

the seed rain rather than from soil seed bank, revealing its typical transient seed 

bank  (Drake  1998).  However,  as  the  species  fructifies  all  year  round,  newly 

dispersed seeds can always be found in the surface soil. It is advantageous for an 

invasive  species  to  produce  such  short‐lived  seeds  that massively  germinate, 

especially when combined with effective spatial dispersal (McAlpine and Jesson 

2008). Thinking about management strategies for that  invasive palm species we 

may  consider  this  kind  of  transient  seed  bank  strategy  advantageous.  So,  the 

removal of A. cunninghamiana reproductive individuals may be sufficient to stop 

the  invasion  process,  because  seeds  would  no  longer  be  dispersed  and  new 

seedlings would not emerge from the soil seed bank in a medium/long term. On 

the other hand,  the native species also showed the same strategy, which makes 

its reintroduction in the habitat more difficult. Therefore, periodic introduction of 

seeds (simulating the annual dispersion) would be necessary to restore E. edulis 

establishment until individuals reach maturity and begin to produce fruits. 

Considering  the  establishment  of  both  species  seedlings  in  the  invaded 

site, A.  cunninghamiana overwhelmed E.  edulis again by producing  significantly 

more  seedlings  throughout  the  study  period.  Taking  the  density  of  A. 

cunninghamiana obtained  in  the seed rain and  the probability of  its seedlings  to 

68

survive after one year, we can estimate that this species is able to establish about 

two seedlings m2 one year after dispersion, with no viable non‐germinated seeds 

remaining  in  the  soil.  In  the  study  site,  this could  result  in nearly 200,000 new 

individuals  per  year,  illustrating  the  enormous  pressure  over  the  native 

community. Moreover, we confirmed  that E. edulis recruitment capacity  is very 

low (weak germination and less than 5% seedling survival) compared to that of 

the invasive palm, what weakens its competitive ability in the early demographic 

stages at an invaded forest. 

The  enemy  release  hypothesis  is  one  possible  explanation  to  the  great 

performance  of  A.  cunninghamiana  concerning  germination  and  seedling 

establishment, and also a survival rate almost  ten  times higher  than  that of  the 

native palm at these first demographic phases – a fact already registered for other 

alien  species  in  invaded  habitats  (Ferreras  and Galetto  2010).  This  hypothesis 

assigns the success of invasive species to the inexistence of natural enemies, such 

as  pathogens  and  herbivores  in  the  new  habitat,  and  thus  benefits  plant 

performance especially in the early life stages, (Keane and Crawley 2002; Bais et 

al.  2003; Dostál  2010). There  are  some  examples  of  tree  species  in natural  and 

newly invaded habitats showing that some fitness parameters are incremented in 

the new habitat due  to  the  lack of native parasites  and predators  (Mack  et  al. 

2000). However, in our case study this is a conjecture and has to be verified.  

Euterpe edulis, on the other hand, is known for its low performance at the 

first demographic  stages,  showing a pyramid‐shape demography  that  suggests 

low  germination  rates  and  increasing  post‐germination  mortality  (Reis  et  al. 

2000).  Such  attributes,  in  addition  to  low  seed  viability  and  high  seedling 

mortality at smaller sizes (the first stages of seedling sprout) were corroborated 

in  this study, and resulted  in  less  than 10% of seedling survival after one year. 

69

However, Silva Matos et al. (1999) found a survival rate of E. edulis seedlings in a 

non‐impacted  Southeast  Atlantic  forest  area  around  50%.  Hence,  in  order  to 

increase the population in areas deprived of this species we propose the sowing 

of a high number of seeds or even the transplant of  juveniles, a more  laborious 

approach which assures higher survival success, as the  individuals would have 

overcome  the most  difficult  establishment  phase  (McAlpine  and  Jesson  2008). 

Silva Matos et al. (1999) showed that survival probability increases with growth, 

achieving a maximum when  juveniles  reach a diameter at soil  level of 30  to 60 

mm. Those authors also  found  in  the non‐invaded Southeastern Atlantic  forest 

an  average  density  of  E.  edulis  adults  of  0.71  trees.m‐2.  In  our  experiment,  in 

which we  sowed 10  seeds m‐2,  the  final density of E.  edulis  seedlings after one 

year  was  only  0.35  m‐2,  already  half  the  value  of  the  adults  found  in  the 

conserved  forest,  predicting  an  impoverishment  of  adult  individuals  in  the 

studied area. 

Yet, the alien palm tree showed a different pattern in the early life stages 

compared to the native one: It exhibited a high germination rate and produced a 

corresponding number of seedlings, maintaining a high number throughout the 

year. Van Kleunen et al. (2010) also found higher performance at the early stages 

as  a  pattern  of  the  invasive  species  when  compared  with  the  natives.  Even 

though  the  survival  rate  of  A.  cunninghamiana  seedlings  was  around  30%, 

meaning  that almost  three quarters of  the  sowed  seeds  could not  continue  the 

establishment  process,  this  value  can  be  considered  high  since  seedlings 

naturally  have  a  very  high mortality  (McAlpine  and  Jesson  2008).  This  is  an 

important  information  for management as  it  shows  that seedling control  is not 

necessary because more than half of the invasive seedlings will naturally die. 

 

70

Conclusion 

A.  cunninghamiana  showed  a  high  number  of  dispersed  seeds, with  no 

spatial dispersion restriction. Such a high propagule pressure on the community 

is a trait typically associated to bioinvaders. Nevertheless, that alien palm did not 

form a persistent seed bank. No difference was found in the longevity of both E. 

edulis  and  A.  cunninghamiana  seed  banks,  what  is  suitable  for  managing  the 

invasive  species  but  disfavors  E.  edulis  permanence  in  the  community. 

Additionally,  A.  cunninghamiana  seedling  establishment  was  more  successful 

than that of E. edulis, another feature that favors bioinvasion (Daehler 2003). 

To reintroduce E. edulis in the invaded forest patch, a single seed sowing 

seems  to  be  ineffective  as  its  seeds  do  not  last  long  in  the  soil  and  seedling 

establishment  is  low. A  refinement  of  this  approach would  be  the  periodical 

introduction of seeds to increase the initial propagule pressure of the native palm 

on  the  community, or  the  transplant of  juveniles. These actions  could promote 

higher chances of successful E. edulis establishment and  its future self‐support  , 

no longer requiring further human intervention. 

 

Acknowledgements 

The authors wish to thank Mauricio Perine and Paulo César Fernandes for field 

assistance, Dr. Nelson Augusto  Santos  for  helping  on  diaspores  identification 

and Dra. Alessandra Fidelis and Alexandre Igari for valuable suggestions on this 

manuscript.  This  study  was  supported  by  FAPESP  (Fundação  de  Amparo  à 

Pesquisa do Estado de São Paulo, proc. 2008/56015‐8). 

71

References  

Alpert  P.  2006.  The  advantages  and  disadvantages  of  being  introduced. 

Biological Invasions 8: 1523–1534. 

Bais HP, Vepachedu R, Gilroy S, Callaway RM, Vivanco  JM. 2003. Allelopathy 

and exotic plant invasion: from molecules and genes to species interactions. 

Science 301: 1377–1380. 

Bakker JP, Poschlod P, Strykstra RJ, Bekker RM, Thompson K. 1996. Seed banks 

and  seed  dispersal:  important  topics  in  restoration  ecology.  Acta  Bot. 

Neerl. 45(4): 461–490. 

Baskin  CC,  Baskin  JM.  2001.  Seeds:  ecology,  biogeography  and  evolution  of 

dormancy and germination. California (USA): Elsevier. 

Biagioni LA, Godoy  SAP.  2005. Germinação de  sementes de  algumas  espécies 

nativas do cerrado.  In: Pivello VR, Varanda EM, editors. O cerrado Pé‐de‐

Gigante  ‐  Parque  Estadual  do  Vassununga,  Ecologia  e  Conservação.  São 

Paulo  (Brazil):  Governo  do  Estado  de  São  Paulo,  Secretaria  do  Meio 

Ambiente. p. 112–120. 

Bovi MLA, Cardoso M.  1975. Germinação  de  sementes  de  palmiteiro  (Euterpe 

edulis Mart.) II. Bragantia 7: 24–34. 

Brasil Ministério da Agricultura e Reforma Agrária. 1992a. Teste de Germinação. 

In: Ministério  da Agricultura  e  Reforma Agrária.  Regras  para  análise  de 

sementes.  Brasília  (Brazil):  Secretaria  Nacional  de  Defesa 

Agropecuária/DNDV – CLAV. p. 79–138. 

Brasil Ministério da Agricultura e Reforma Agrária. 1992a. Teste de Germinação. 

In: Ministério  da Agricultura  e  Reforma Agrária.  Regras  para  análise  de 

sementes.  Brasília  (Brazil):  Secretaria  Nacional  de  Defesa 

Agropecuária/DNDV – CLAV. p. 79–138. 

72

Brasil Ministério da Agricultura e Reforma Agrária. 1992b. Teste de Tetrazólio. 

In: Ministério  da Agricultura  e  Reforma Agrária.  Regras  para  análise  de 

sementes.  Brasília  (Brazil):  Secretaria  Nacional  de  Defesa 

Agropecuária/DNDV – CLAV. p. 140–181. 

Castro  J,  Zamora  R, Hódar  JA, Gómez  JM.  2004.  Seedling  establishment  of  a 

boreal  tree  species  (Pinus  sylvestris)  at  its  southernmost distribution  limit: 

consequences  of  being  in  a  marginal  Mediterranean  habitat.  Journal  of 

Ecology 92(2): 266–277. 

Christianini  A  .2006.  Fecundidade,  dispersão  e  predação  de  sementes  de 

Archontophoenix  cunninghamiana  H.  Wendl.  &  Drude,  uma  palmeira 

invasora da Mata Atlântica. Revista Brasileira de Botânica 29: 587–594. 

Clark  JS, Beckage B, Camill P, Cleveland B, HilleRisLambers  J, Lichter  J.  1999. 

Interpreting  recruitment  limitation  in  forests. American  Journal of Botany 

86: 1–16. 

Colautti RI, Grigorovich IA, MacIsaac HJ. 2006. Propagule pressure: a null model 

for biological invasions. Biological Invasions 8: 1023–1037. 

Cronk QCB, Fuller JL. 1995. Plant invaders. London (UK): Chapman & Hall. 

Cutway  HB,  Ehrenfeld  JG.  2010.  The  influence  of  urban  land  use  on  seed 

dispersal and wetland invasibility. Plant Ecology 210: 153–167. 

Daehler  CC.  2003.  Performance  comparisons  of  co‐occurring  native  and  alien 

invasive plants:  implications  for  conservation and  restoration. Annu. Rev. 

Ecol. Evol. Syst. 34: 183–211. 

Dislich R. 2002. Análise da vegetação arbórea e conservação na Reserva Florestal 

da Cidade Universitária “Armando de Salles Oliveira”, São Paulo, SP. Phd 

[Thesis].  [Universidade de São Paulo, São Paulo  (Brazil)]: Universidade de 

São Paulo. 

73

Dislich R, Pivello VR. 2002. Tree structure and species composition changes in an 

urban  tropical  forest  fragment  (São  Paulo,  Brasil)  during  a  five‐year 

interval. Bol. Bot. Univ. São Paulo 20: 1–11. 

Dislich R, Kisser N, Pivello VR. 2002. A  invasão de um  fragmento  florestal em 

São Paulo (SP) pela palmeira australiana Archontophoenix cunninghamiana H. 

Wendl. & Drude. Revista Brasileira de Botânica 25: 55–64. 

Dostál P. 2010. Post‐dispersal seed mortality of exotic and native species: effects 

of fungal pathogens and seed predators. Basic and Applied Ecology 11: 676–

684. 

Drake DR. 1998. Relationships among the seed rain, seed bank and vegetation of 

a Hawaiian forest. Journal of Vegetation Science 9: 103–112. 

Ferreras AE, Galetto L.  2010. From  seed production  to  seedling  establishment: 

important steps in an invasive process. Acta Oecologica 36: 211–218. 

Fine PVA.  2002. The  invasibility of  tropical  forests by  exotic plants.  Journal of 

Tropical Ecology 18: 687–705. 

França‐Neto  JB,  Krzyzanowski  FC,  Costa NP.  1998.  O  teste  de  tetrazólio  em 

sementes de soja. Londrina (Brazil): EMBRAPA‐CNPSo. 

Galetti M, Aleixo A. 1998. Effects of palm heart harvesting on avian frugívoras in 

the Atlantic rain forest of Brazil. Journal of Applied Ecology 35: 286–293. 

Galetti M, Fernandez  JC.  1998. Palm heart harvesting  in  the Brazilian Atlantic 

Forest:  changes  in  industry  structure  and  the  illegal  trade.  Journal  of 

Applied Ecology 35: 294–301. 

Gurevitch  J,  Scheiner  SM,  Fox  GA.  2002.  The  ecology  of  plants.  Sunderland, 

Massachusetts (USA): Sinauer Associates, Inc. Publishers. 

Henderson A, Galeano G.  1996.  Euterpe,  Prestoea  and Neonicholsonia  (Palmae). 

New York (USA): The New York Botanical Garden. 

74

Herrera CM,  Jordano P, Lopez‐Soria L, Amat  JA. 1994. Recruitment of a mast‐

fuiting,  bird‐dispersed  tree:  bridging  frugivore  activity  and  seedling 

establishment. Ecological Monographs 64(3): 315–344.  

Howe HF. 1993. Specialized and generalized dispersal systems: where does ‘the 

paradigm’ stand? Vegetatio 107/108: 3–13. 

ISTA (International Seed Testing Association) (1993) International rules for seed 

testing. Seed Science and Technology 21: 1. 

Joly A. 1950. Estudo fitogeográfico dos campos do Butantã. Boletim da Faculdade 

de Filosofia, Ciências e Letras da Universidade de São Paulo, Botânica 8: 5–

68. 

Keane  RM,  Crawley MJ.  2002.  Exotic  plant  invasions  and  the  enemy  release 

hypothesis. Trends in Ecology and Evolution 17(4): 164–170. 

Köppen  W.  1948.  Climatologia:  com  um  estúdio  de  los  climas  de  la  tierra. 

(México): Fundo de Cultura Econômica.  

Lorenzi H, Cerqueira LSC, Costa  JTM, Ferreira E. 2004. Palmeiras brasileiras e 

exóticas cultivadas. Nova Odessa (Brazil): Instituto Plantarum. 

Lunt  ID.  1995.  Seed  longevity  of  six  native  forbs  in  a  closed  Themeda  triandra 

grassland. Aust. J. Bot 43: 439–449.  

Mack RN,  Simberloff D, Londsdale WM, Evans H, Clout M, Bazzaz FA.  2000. 

Biotic  invasions:  causes,  epidemiology,  global  consequences,  and  control. 

Ecological Applications 10(3): 689–710. 

Mantovani A, Morellato LPC. 2000. Fenologia da floração, frutificação, mudança 

foliar e aspectos da biologia floral do palmiteiro. Sellowia 45/48: 23–38.  

Martin  PH, Canham CD.  2010. Dispersal  and  recruitment  limitation  in  native 

versus exoti  tree  species:  life‐history  strategies and  Janzen‐Connell effects. 

Oikos 119: 807–824. 

75

McAlpine KG, Jesson LK. 2008. Linking seed dispersal, germination and seedling 

recruitment  in  the  invasive  species Berberis  darwinii  (Darwin’s barberry). 

Plant Ecology 197: 119–129. 

Meerow  AW.  [cited  2010  Jun  20]  2004.  Palm  seed  germination  [Internet]. 

Environmental  Horticulture  Department,  document  BUL274.  Available 

from: http://edis.ifas.ufl.edu. University of Florida (USA): IFAS Extension. 

Mengardo ALT, Pivello VR. 2007. Caracterização fenológica da palmeira invasora 

Archontophoenix  cunninghamiana  e  do  teor  nutricional  de  seus  frutos: 

subsídio ao manejo ambiental no campus da Universidade de São Paulo, 

SP.  Poster  session  presented  at:  7th  Congresso  de  Ecologia  do  Brasil. 

Caxambu (Brazil). 

Myers  N,  Mittermeier  RA,  Mittermeier  CG,  da  Fonseca  GAB,  Kent  J.  2000. 

Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403: 853–858. 

Oliveira  MCP,  Ferraz  IDK,  Oliveira  GJ.  2006.  Dispersão  e  superação  da 

dormência  de  sementes  de  Parkia  pendula  (Willd.)  Walp.  (visgueiro)  na 

Amazônia Central, AM, Brasil. Hoehnea 33(4): 485–493. 

Panetta FD. 2004. Seed banks: the bane of the weed eradicator. In: Proceedings of 

the Fourteenth Australian Weeds Conference. Wagga Wagga  (Australia). 

p. 523–526. 

Perrings C, Dehnen‐Schmutz K, Touza  J, Williamson M. 2005. How  to manage 

biological invasions under globalization. Trends in Ecology & Evolution 20: 

212–215.  

Petenon D, Pivello VR. 2008. Plantas  invasoras:  representatividade da pesquisa 

dos países  tropicais no  contexto mundial. Natureza & Conservação 6(1): 

65–77. 

76

Queiroz MH .2000. Biologia do fruto, da semente e da germinação do palmiteiro 

Euterpe edulis Martius – Arecaceae. Sellowia 45/48: 39–59. 

Reis  MS,  Fantini  AC,  Nodari  RO,  Reis  A,  Guerra  MP,  Mantovani  A.  2000. 

Management  and  conservation  of  natural  populations  in  Atlantic  Rain 

Forest:  the  case  study  of  palm  heart  (Euterpe  edulis Martius).  Biotropica 

32(4b): 894–902. 

Rejmánek  M.  1996.  A  theory  of  seed  plant  invasiveness:  the  first  sketch. 

Biological Conservation 78: 171–181. 

Ribeiro MC, Metzger  JP, Martensen  AC,  Ponzoni  FJ,  Hirota MM.  2009.  The 

Brazilian Atlantic forest: How much is left, and how is the remaining forest 

distributed?  Implications  for  conservation.  Biological  Conservation  142: 

1141–1153. 

Rossi  L.  1994.  A  flora  arbórea‐arbustiva  da  mata  da  Reserva  da  Cidade 

Universitária “Armando de Salles Oliveira” (São Paulo, Brasil). Boletim do 

Instituto de Botânica 9: 1–105. 

Schupp EW.  1993. Quantity, quality  and  the  effectiveness of  seed dispersal by 

animals. Vegetatio 107/108: 15–29.  

Silva Matos DM, Pivello VR. 2009. O impacto das plantas invasoras nos recursos 

naturais  de  ambientes  terrestres:  alguns  casos  brasileiros. Ciência  e Cultura 

(SBPC) 61: 27–30. 

Silva Matos DM, Watkinson AR. 1998. The fecundity, seed, and seedling ecology 

of  the  edible  palm  Euterpe  edulis  in  Southeastern  Brazil.  Biotropica  30(4): 

595–603. 

Silva  Matos  DM,  Freckleton  RP,  Watkinson  AR.  1999.  The  role  of  density 

dependence in the population dynamics of a tropical palm. Ecology 80(80): 

2635–2650. 

77

Thompson K, Ceriani RM, Bakker JP, Bekker RM. 2003. Are seed dormancy and 

persistence in soil related? Seed Science Research 13: 97–100.  

van Kleunen M, Weber E, Fischer M. 2010. A meta‐analysis of  trait differences 

between  invasive and non‐invasive plant species. Ecology Letters 13: 235–

245. 

Varanda EM. 1977. Balanço hídrico de espécies da Mata do Butantã, São Paulo 

(SP). MSc  [Dissertation].  [Universidade de  São Paulo,  São Paulo  (Brazil)]: 

Universidade de São Paulo. 

Veloso  HP,  Rangel  Filho  ALR,  Lima  JCA.  1991.  Classificação  da  vegetação 

brasileira, adaptada a um sistema universal. Rio de Janeiro (Brazil): IBGE.  

Vilà M, Espinar JL, Hejda M, Hulme PE, Jarosik V, Maron JL, Pergl J, Schaffner 

U,  Sun  Y,  Pysek  P.  2011.  Ecological  impacts  of  invasive  alien  plants:  a 

meta‐analysis  of  their  effects  on  species,  communities  and  ecosystems. 

Ecology Letters 14(7): 702–708. 

Vilà M, Weiner J. 2004. Are invasive plant species better competitors than native 

plant species? – evidence from pair‐wise experiments. Oikos 105: 229–238. 

Vitousek  PM,  DAntonio  CM,  Loope  LL,  Rejmánek  M,  Westbrooks  R.  1997. 

Introduced  species:  a  significant  component  of  human‐caused  global 

change. New Zealand Journal of Ecology 21(1): 1–16. 

Zupo  T,  Pivello  VR.  2007.  Acompanhamento  da  invasão  de  um  fragmento 

florestal urbano (São Paulo, SP) pela palmeira australiana Archontophoenix 

cunninghamiana  H.  Wendl.  &  Drude.  Poster  session  presented  at:  7th 

Congresso de Ecologia do Brasil. Caxambu (Brazil). 

78

Table 1: Information about seeds of both species used in this study: the sampling 

date and locality, initial viability, and type of experiment in which the processed 

seeds were used. (B= burying experiment; S= seedling establishment experiment). 

Species Date Local Viability Experiment Archontophoenix

cunninghamiana April 2009

Universidade de São Paulo, São Paulo, SP

(23°33’57”S and 46°43’43”W) 56.06%

B

October 2009

Universidade de São Paulo, São Paulo, SP

(23°33’57”S and 46°43’43”W) 84.80%

S

Euterpe edulis April 2009

Instituto Florestal, São Paulo, SP

(23°27’34”S and 46°37’54”W) 49.06%

B

October 2009

Neblinas Park, Mogi das Cruzes, SP

(23°44’07”S and 46°11’05”W) 60.20% S

79

Table 2: Percentages of seeds found in each class, from the total of 120 retrieved 

at every phase (after three, six and 12 months) of the burying experiment in the 

forest  (initiated  in  March).  Viability  tests  were  made  with  only  the  seeds 

classified as non‐germinated.  

  

3 Months

(June) 6 Months

(September) 12 Months (February)

A. cunninghamiana Dead 10.83 4.17 31.67 Germinated 35.83 90.83 0 Seedlings 0 3.33 68.33 Non-germinated non-viable 12.50 0.83 0 viable 40.83 0.83 0

Total 99.99% 99.99% 100% E. edulis

Dead 23.33 13.33 44.17 Germinated 9.17 35 26.67 Seedlings 0 0 29.17 Non-germinated non-viable 28.33 19.17 0 viable 39.17 32.50 0

Total 100% 100% 100.01%    

80

 

 

 

Figure 1: Location of the studied Forest Reserve (Universidade de São Paulo, São 

Paulo city, SP, Brazil). 

 

    

 

 

 

 

 

 

Figure 2: Cumulative density of Archontophoenix  cunninghamiana and Euterpe  edulis  seedlings after  sowing  seeds  in  the 

forest floor, from December 2009 to November 2010 (10 seeds m‐2 of each species were sowed). 

  

0

2

4

6

Dec Jan Feb Mar May Jun Aug Nov

See

dlin

gs d

ensi

ty (s

eedl

ings

/m 2 ) A. cunninghamiana E. edulis

Discussão Geral e Conclusões  

    

Plântulas (ao fundo) e sementes da palmeira juçara (Euterpe edulis) no solo de um fragmento florestal de Mata Atlântica no Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo. Foto: Ana Luisa Mengardo.

83

 

Neste  estudo,  visamos  subsidiar  um  plano  de manejo  para  uma  reserva 

florestal de Mata Atlântica  impactada por um processo de  invasão da palmeira 

australiana  Archontophoenix  cunninghamiana.  Para  isso,  realizamos  estudos  em 

campo,  numa  área  degradada  e  impactada  pela  invasão  biológica,  a  fim  de 

termos  melhor  representado  o  contexto  do  problema.  Além  disso,  fizemos 

experimentos  em  laboratório  para  obtermos  resultados  sob  condições 

controladas. Pudemos, então, comparar as duas abordagens de experimentos, o 

que nos trouxe maior riqueza de dados e possibilitou a formulação de sugestões 

para  o manejo  de  fragmentos  florestais  invadidos.  Procuramos,  ainda,  utilizar 

métodos  e materiais que  fossem  factíveis  em uma área natural, visando maior 

sucesso  na  implementação  das  ações  de  manejo.  Além  disso,  escolhemos 

trabalhar com uma espécie nativa taxonomicamente próxima da espécie invasora 

(mesma  subfamília),  ambas  também  pertencentes  à mesma  sinúsia.  Isto  pôde 

evitar uma possível atribuição errônea das causas dos resultados obtidos, já que, 

em  casos  de  espécies  ecologicamente  distantes,  os  diferentes  atributos  e/ou 

aptidões  podem  estar  relacionadas  com  suas  diferentes  formas  de  vida  e  não 

serem resultantes da interação propriamente dita (Vilà & Weiner 2004). 

Nossa  proposta,  portanto,  foi  a  substituição  da  palmeira  australiana 

invasora  Archontophoenix  cunninghamiana  pela  palmeira  nativa  Euterpe  edulis 

(juçara).  Esta  espécie,  além  de  ser  nativa  e  endêmica  da Mata Atlântica,  tem 

importância  tanto para a comunidade animal  (sendo considerada uma espécie‐

chave) quanto para o homem, que se utiliza de sua matéria prima (tronco, folhas, 

palmito, frutos) para diversos fins (alimentação, construção, ornamentação, etc). 

Além de sua  importância, há uma urgência em se preservar a E. edulis também 

devido ao elevado grau de ameaça em que se encontra. Projeções considerando 

84

situações  resultantes das mudanças  climáticas  globais  indicam  que  a palmeira 

juçara diminuirá em ocorrência nas florestas da Mata Atlântica, de 12,9% (cenário 

mais otimista) até 59,2% (cenário mais pessimista), destacando a importância de 

projetos atuais que visem sua conservação (Colombo & Joly 2010). Porisso, esse 

estudo  também  explorou  uma  possível  reintrodução  dessa  espécie  em  áreas 

degradadas, visto que ela é capaz de mudar os rumos da dinâmica sucessional 

quando presente na comunidade florestal (Reis & Kageyama 2000).  

Comparativamente, obtivemos  como  resultados não  só  taxas maiores de 

sementes viáveis e de germinação, mas  também um melhor estabelecimento de 

plântulas  da  palmeira  invasora  frente  à  palmeira  nativa,  o  que  favorece  a 

perpetuação  da  primeira  em  detrimento  da  juçara  numa  situação  de 

reintrodução. Por outro lado, verificamos que o manejo das áreas invadidas pode 

ser planejado sem preocupação com a  liberação de substâncias alelopáticas das 

folhas e  frutos da espécie  invasora, que poderiam  inibir o desenvolvimento da 

palmeira nativa ou de outras espécies co‐ocorrentes. 

Alguns atributos observados,  tais como elevada produção de sementes e 

eficiente dispersão,  a  alta germinabilidade  e o  curto  intervalo  entre produções 

massivas  de  sementes,  são  características  típicas  que  favorecem  a  invasão  e 

determinam  espécies  invasoras  bem  sucedidas  (Rejmánek  1996). Desta  forma, 

nossos resultados ajudaram a explicar o alto desempenho e o sucesso de invasão 

da A. cunninghamiana em áreas florestais.  

A  semeadura  direta  de  ambas  as  espécies  em  ambiente  natural,  aqui 

realizada com a  finalidade de simular uma reintrodução da palmeira nativa na 

presença  da  invasora,  indicou  que  utilizamos  um  número  inadequado  de 

sementes  por  área  (que  resultou  numa  densidade  de  10  sementes.m‐2).  Isto, 

somado ao massivo input natural de sementes provenientes da espécie invasora – 

85

que  é  a  espécie  zoocórica  identificada, por meio da  chuva de  sementes,  como 

tendo  o maior  número  de  propágulos  dispersos  ao  longo  do  ano  dentro  da 

floresta – dificultaria ainda mais o  restabelecimento de E.  edulis numa situação 

semelhante  à  do  fragmento  invadido  estudado.  Portanto,  refinamos  algumas 

ações propostas para melhorar o sucesso da reintrodução, como o transplante de 

indivíduos  jovens  da  palmeira  nativa,  ou  a  semeadura  periódica  de  suas 

sementes, principalmente nos períodos mais úmidos do ano.  

Os  dois  capítulos  demonstraram  que  o  re‐estabelecimento  da  palmeira 

juçara em fragmentos florestais invadidos será ineficiente se depender apenas do 

recrutamento pelas sementes através de uma semeadura direta. Essa dificuldade 

em se estabelecer ocorrerá independentemente da presença da palmeira invasora 

e  dos  seus  possíveis  efeitos  diretos  ou  indiretos  sobre  o  desenvolvimento  nos 

estágios  demográficos  iniciais  da  espécie  nativa. Deste modo,  a  baixa  taxa  de 

recrutamento da espécie nativa deveu‐se ao  seu gargalo demográfico natural e 

não a interações com a espécie invasora.  

Para  a  conservação  in  situ  da  juçara,  além  de  uma  introdução  bem 

sucedida, a regeneração natural deve ser alcançada em longo‐prazo, pois é parte 

crucial  para  o  efetivo  processo  de  manutenção  e  colonização  da  população 

(Conte  et  al.  2000).  Portanto,  deve‐se  priorizar  o  sucesso  na  reintrodução  que 

chegue  até  o  ponto  no  qual  haja  uma  regeneração  natural  da  espécie  sem 

intervenções humanas diretas, o que asseguraria sua auto‐sustentação no habitat 

original. 

  Os resultados  também demonstraram que uma das  formas para conter a 

regeneração da palmeira  invasora  seria manter  os  frutos  com  a polpa  carnosa 

envolvendo as sementes. Isto poderia ser feito cortando‐se os cachos e deixando‐

os no solo da floresta, uma ação de manejo pouco custosa e relativamente pouco 

86

trabalhosa. Esses frutos permaneceriam no solo num estágio anterior ao consumo 

pelos  frugívoros,  e,  nesse  estado,  seu  sucesso  na  germinação  e  formação  de 

plântulas  é  significativamente  inferior  se  comparando  com  as  sementes 

despolpadas.  Por  fim,  sugerimos  que  as  ações  voltadas  ao  manejo  de  A. 

cunninghamiana dirijam‐se prioritariamente aos indivíduos reprodutivos, já que a 

espécie não mantém um banco de sementes duradouro no solo da floresta, mas 

frutifica abundantemente ao longo do ano todo.  

A  grande  importância  de  estudos  como  este,  que  visam  subsidiar  o 

manejo  em  áreas  de  floresta  nativa,  reside  no  fato  de  contribuírem  para  a 

promoção  de  ações  mais  eficazes  de  mitigação  de  impactos,  visando  à 

conservação da biodiversidade em fragmentos florestais. 

 

Referências 

Colombo, A.F. &  Joly, C.A.  2010. Brazilian Atlantic Forest  lato  sensu:  the most 

ancient Brazilian forest, and a biodiversity hotspot, is highly threatened by 

climate change. Brazilian Journal of Biology 70(3): 697‐708. 

Conte, R., Reis, A., Mantovani, A., Mariot, A., Fantini, A.C., Nodari, R.O. & Reis, 

M.S.  2000.  Dinâmica  da  regeneração  natural  de  Euterpe  edulis  Martius 

(Palmae) na Floresta Ombrófila Densa da encosta Atlântica. In: M.S. Reis & 

A.  Reis  (orgs.).  A  Euterpe  edulis  Martius  –  (palmiteiro).  Biologia, 

conservação e manejo. Herbário Barbosa Rodrigues, Itajaí. pp: 106‐130. 

Reis, A. & Kageyama, P.Y. 2000. Dispersão de sementes do palmiteiro.  In: M.S. 

Reis & A. Reis  (orgs.). A Euterpe  edulis Martius –  (palmiteiro). Biologia, 

conservação e manejo. Herbário Barbosa Rodrigues, Itajaí. pp: 39‐59. 

Rejmánek,  M.  1996.  A  theory  of  seed  plant  invasiveness:  the  first  sketch. 

Biological Conservation 78: 171‐181. 

87

Vilà, M. & Weiner,  J.  2004. Are  invasive  plant  species  better  competitor  than 

native  plant  species?  –  evidence  from  pair‐wise  experiments. Oikos  105: 

229‐238. 

                         

88

Apêndices  

Appendix I