Quistes de Lingulodinium Polyedrum Productor de Mareas Rojas en La Bahia de Todos Santos

Ciencias Marinas (2001), 27(4): 543–558

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QUISTES DE Lingulodinium polyedrum, PRODUCTOR DE MAREAS ROJAS EN LA BAHÍA DE TODOS SANTOS (INVIERNO-PRIMAVERA, 2000)

CYSTS OF Lingulodinium polyedrum, RED TIDE PRODUCING ORGANISM IN THE TODOS SANTOS BAY (WINTER-SPRING, 2000)

José Luis Peña-Manjarrez1, 4*Gilberto Gaxiola-Castro1

Javier Helenes-Escamilla2

Elizabeth Orellana-Cepeda3

1 Departamento de Ecología2 Departamento de Geología

Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de EnsenadaKm 107 carretera Tijuana-EnsenadaEnsenada, Baja California, México

*E-mail: [email protected]

3 Facultad de Ciencias MarinasUniversidad Autónoma de Baja California

Km 103 carretera Tijuana-EnsenadaEnsenada, Baja California, México

4 Dirección General de Educación en Ciencia y Tecnología del MarSecretaría de Educación Pública

Doctor Jiménez 47, Colonia DoctoresMéxico 06090, DF, México

Recibido en junio de 2001; aceptado en septiembre de 2001

RESUMEN

En el periodo invierno-primavera del año 2000 se determinaron por primera vez en la Bahía de TodosSantos, Baja California, México, de manera cualitativa y semicuantitativa, las abundancias relativas dequistes de dinoflagelados que forman paredes de dinosporina. Se identificaron 18 especies de quistes dehábitats neríticos templado y templado-frío, correspondientes principalmente a las familiasGonyaulacaceae y Congruentidiaceae. Los quistes se encontraron concentrados en la franja costera conprofundidades menores a 25 metros, asociados a sedimentos finos superficiales. La especie dominante,tanto en los sedimentos como en la columna de agua de la bahía, fue Lingulodinium polyedrum (Stein)Dodge, la cual es productora de mareas rojas en el área de estudio durante la primavera y el verano .

Palabras clave: dinoflagelados, quistes, marea roja, florecimientos, Bahía de Todos Santos.

Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 4, 2001

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INTRODUCCIÓN

Algunas especies de dinoflagelados produ-cen quistes de resistencia (hipnocigotos) conparedes de dinosporina o quistes temporales decelulosa, como parte de su ciclo de reproduc-ción sexual (Head, 1996; Anderson, 1998). Losquistes de resistencia, formados en el estadioplanctónico, se depositan en el fondo marino y,cuando las condiciones son favorables, puedengerminar para formar poblaciones de célulasvegetativas en la columna de agua (Bolch yHallegraeff, 1990).

Los ciclos de vida pueden ser muy diferen-tes entre las especies de dinoflagelados (Nuzzoy Montresor, 1999). Para muchas especies, losprincipales factores que promueven el enquis-tamiento y desenquistamiento son la tempera-tura, la duración del día y las concentracionesde nutrientes (Margalef, 1978; Anderson et al.,1995; Sgrosso et al., 2001). Sin embargo, toda-vía existen dudas acerca del factor que deter-mina el enquistamiento de algunas especies dedinoflagelados (Cembella, 1998).

En un trabajo reciente, Martínez-Hernández y Hernández-Campos (1991) des-criben la distribución de quistes de dinoflagela-dos en los sedimentos superficiales del Golfode California. Estos autores identificaron32 morfotipos de quistes, de los cuales losPeridinoides fueron los más abundantes.

Según datos históricos (Holmes et al.,1967; Morey-Gaines, 1981), en el sur de

INTRODUCTION

Some species of dinoflagellates produceresistant cysts (hypnozygotes) with dinosporinwalls or temporal cysts, as part of their repro-ductive cycle (Head, 1996; Anderson, 1998).Resistant cysts formed in the planktonic phaseare deposited in the sea floor, and when thereare favorable conditions, they can germinate toform populations of vegetative cells in thewater column (Bolch and Hallegraeff, 1990).

Life cycles among species of dinoflagel-lates can differ from one to another (Nuzzo andMontresor, 1999). For many species, the mainfactors that promote encystment and germina-tion are temperature, day-length and the con-centration of nutrients (Margalef, 1978;Anderson et al., 1995; Sgrosso et al., 2001).However, still there are doubts about the keyfactor that promotes encystment in some spe-cies of dinoflagellates (Cembella, 1998).

In a recent study, Martínez-Hernández andHernández-Campos (1991) described the distri-bution of dinoflagellates’ cysts in surface sedi-ments from the Gulf of California. Theseauthors identified 32 morphotypes amongwhich Peridinoids were the most abundant.

According to historical data (Holmes et al.,1967; Morey-Gaines, 1981) for the southernCalifornia area, the bloom of dinoflagellateshas been a recurrent event during spring andthe beginning of summer, at least since 1901.The species that have been identified as the

ABSTRACT

Dinoflagellate cysts with dinosporin walls were identified for the first time in samples collected atTodos Santos Bay, Baja California, Mexico, during winter-spring 2000. Eighteen neritic speciescharacteristic of temperate to temperate-cool neritic regions were identified, mainly from theGonyaulacaceae and Congruentidiaceae families. The cysts were concentrated in the coastal zone, atdepths shallower than 25 m, associated with surface fine sediments. Lingulodinium polyedrum (Stein)Dodge was the dominant species in both the sediments and in the water column, producing spring andsummer red tides in the area.

Key words: dinoflagellates, cysts, red tide, blooms, Todos Santos Bay.

Peña-Manjarrez et al.: Quistes de Lingulodinium polyedrum en la Bahía de Todos Santos

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California el florecimiento de dinoflagelados esun evento recurrente durante la primavera yprincipios del verano, al menos desde 1901.Las especies que se han identificado como lasmás abundantes en el estadio planctónico sonLingulodinium polyedrum (Stein) Dodge yProrocentrum micans (Ehrenberg) (Sweeney,1975; Gregorio y Pieper, 2000). Sin embargo,las especies encontradas al inicio de los floreci-mientos de dinoflagelados en esta región hanvariado. Antes de 1975, la especie dominantedurante los florecimientos primaverales eraProrocentrum micans, mientras que los floreci-mientos más intensos a finales del verano yprincipios del otoño estaban asociados conLingulodinium polyedrum (= Gonyaulaxpolyedra) (Sweeney, 1975). En el sur deCalifornia, de 1975 a 1994, se dió una interrup-ción en los florecimientos anuales de dinofla-gelados, a excepción de algunos eventos muylocalizados en la costa de Los Angeles, durante1976 y 1977 (Morey-Gaines, 1981).

En enero de 1995 se presentó un periodo deintensa precipitación pluvial y, posteriormente,en marzo del mismo año y bajo la influencia devientos Santa Ana, se desarrolló un floreci-miento de Lingulodinium polyedrum(=Gonyaulax polyedra), a lo largo de la costade la Ensenada del Sur de California (Gregorioy Pieper, 2000), seguido en el mes de abril porotro florecimiento del dinoflagelado heterotró-fico Noctiluca scintillans (Kahru y Mitchell,1998). Aunque se desconocen los procesos quedeterminan el florecimiento de los dinoflagela-dos en esta área, se ha propuesto que la estrati-ficación de la columna de agua y ladisponibilidad de nutrientes favorecen elaumento en la abundancia de células vegetati-vas o la germinación de quistes bentónicos(Orellana et al., 1993; Gregorio y Pieper,2000).

Dentro de la Bahía de Todos Santos seconoce muy poco sobre los quistes de dinofla-gelados presentes en los sedimentos y, mucho

most abundant in the planktonic phase areLingulodinium polyedrum (Stein) Dodge andProrocentrum micans (Ehrenberg) (Sweeney,1975; Gregorio and Pieper, 2000). However,the species found at the beginning of theblooms in this region have varied. Before 1975the dominant species during spring blooms wasProrocentrum micans, while the most intenseblooms during late summer and early fall wereassociated with Lingulodinium polyedrum(= Gonyaulax polyedra) (Sweeney, 1975). Insouthern California, from 1975 to 1994, therewas an interruption in the annual blooms,except by some localized events in the coast offLos Angeles, during 1976 and 1977 (Morey-Gaynes, 1981).

After a heavy rain period in January 1995,and under the influence of the Santa Ana windsalong the coast of the Southern CaliforniaBight, a bloom of Lingulodinium polyedrum(= Gonyaulax polyedra) was developed(Gregorio and Pieper, 2000), followed byanother bloom of the heterotrophic dinoflagel-late Noctiluca scintillans in April of that year(Kahru and Mitchell, 1998). Despite the factthat the processes that determine blooms ofdinoflagellates in this area are unknown, it hasbeen proposed that the stratification in thewater column and the availability of nutrientsfavor the increase in the abundance of vegeta-tive cells or the germination of benthic cysts(Orellana et al., 1993; Gregorio and Pieper,2000).

Little is known about dinoflagellates’ cystsinside the Todos Santos Bay and less is knownabout the processes that determine their forma-tion. The distribution and abundance ofdinoflagellates’ cysts in sediments and in thewater column of the bay, determine the speciesthat potencially may produce blooms whenfavorable environmental conditions appear.Since the type of dinoflagellates in the bloomwill determine the possible nocive effects toother organisms in the trophic chain as well as


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menos, sobre los procesos que determinan suformación. La distribución y abundancia de losquistes de dinoflagelados en los sedimentos yen la columna de agua de la bahía determinanlas especies que potencialmente producen elflorecimiento, al presentarse las condicionesambientales favorables. El tipo de dinoflagela-dos presentes en el florecimiento determinarálos posibles efectos nocivos para los demásorganismos de la cadena trófica y para el hom-bre. Por lo tanto, la caracterización de los quis-tes y de los factores que determinan eldesenquistamiento, constituye información útilpara prevenir condiciones potencialmente dañi-nas para la salud de la población en lugares cer-canos al desarrollo de estos florecimientos.

MATERIALES Y MÉTODOS

En septiembre de 1999 se recolectaronmuestras de sedimentos en 32 estaciones distri-buidas en la Bahía de Todos Santos, BajaCalifornia, México (31º40′–31º56′N; 116º36′–116º50′W), a fin de conocer de manera prelimi-nar la distribución general de quistes dedinoflagelados en el área. A partir de los resul-tados de este análisis preliminar se selecciona-ron siete estaciones: El Sauzal (SZ), Las Rosas(LR), Marina Coral (MC), C1, Puerto Interior(PI), A5 y Punta Banda (PB) (fig. 1). Estasestaciones se tomaron como base para estudiarlas abundancias relativas de quistes de dinofla-gelados en los sedimentos y en la columna deagua, así como su variabilidad en el tiempo.

En las estaciones seleccionadas, se recolec-taron muestras mensuales de sedimentos super-ficiales, durante el periodo comprendido entrenoviembre de 1999 y junio de 2000. La reco-lección se realizó por medio de una draga tiponucleador de caja de 3.5 dm3, siguiendo el con-torno de la línea de costa entre El Sauzal yPunta Banda (fig. 1). Al sistema de cierre de ladraga se le adaptaron unas cubiertas de hulepara lograr un cierre hermético, con el fin de

to humans, the characterization of the cysts andthe factors that determine germination are use-ful information to prevent potentially harmfulconditions to the populations in places near tothe development of the blooms.

MATERIALS AND METHODS

To get an idea of the distribution of cysts ofdinoflagellates in the area, samples of sedi-ments from 32 stations in the Todos SantosBay, Baja California, Mexico (31°40′ –31°56′N; 116°36′–116° 50′W) were collectedin September 1999. Based on the results of thisprevious analysis, we selected seven stationsfor monthly sampling: El Sauzal (SZ), LasRosas (LR), Marina Coral (MC), C1, Inner Port(PI), A5 and Punta Banda (PB) (fig. 1). Thisstations were used to study the relative abun-dances of cysts in both the sediments and thewater column, as well as their variability withtime.

In the selected stations, monthly samples ofsurface sediments were collected fromNovember 1999 to June 2000, using a box-corer-type dredge of 3.5 dm3, following thecontour of the shoreline between El Sauzal andPunta Banda (fig. 1). Rubber covers wereadapted to the closing system of the dredge fora hermetic closure to avoid “washing” the sedi-ment when lifting the dredge, and the conse-quent loss of cysts.

The sediment was preserved at 4°C to pro-cess it later by the palynological technique usedto separate resistant cysts (Wood et al., 1996).A sample of 10 g of sediment was taken andtreated with hydrochloric and hydrofluoricacids to eliminate carbonates, organic matterand silicates. The residue was then sieved toretain the fraction between 25 and 138 µm.Once the resistant organic fraction was sepa-rated by density gradient using sodium poly-tungstate (ρ = 1.8 g/cm3) as heavy liquid, aconstant volume was taken with a micropipette


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evitar el “lavado” del sedimento al subir ladraga y la consecuente pérdida de quistes.

El sedimento se conservó a 4ºC para des-pués procesarlo con la técnica palinológica uti-lizada para separar los quistes de resistencia(Wood et al., 1996). Se tomaron 10 g de sedi-mento que fueron tratados con ácidos clorhí-drico y fluorhídrico para eliminar loscarbonatos, la materia orgánica y los silicatos.El sedimento residual se tamizó para retener lafracción entre 25 y 138 µm. La fracción

to prepare permanent slides in glycerin-jelly.The cysts in all the slides were identified andcounted by optic transmitted light microscopy.The relative abundances were calculated foreach species and these were classified accord-ing to the following criteria: rare species (<5%), common species (5 – 50%) and dominantspecies (> 50%).

At the same stations, samples from thewater column were collected with a segmentedpipe sampler, with 3-m-long segments

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Figura 1. Localización de las estaciones de muestreo de agua (0 – 3 m de profundidad) y sedimento(6 –23 m de profundidad) en la Bahía de Todos Santos, Baja California, México. Isóbatas en metros.Figure 1. Location of the sampling stations of water (0 – 3-m-deep) and sediments (6 –23-m-deep) in theTodos Santos Bay, Baja California, Mexico. Isobates in meters.


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orgánica de quistes de resistencia fue separadapor su gradiente de densidad con politungstatode sodio (ρ = 1.8 g/cm3) como líquido pesado,tomando de ella un volumen constante, conayuda de una micropipeta para preparar lámi-nas permanentes en gelatina-glicerinada. Losquistes en todas las láminas se identificaron ycontaron por medio de microscopía óptica deluz transmitida. Se calcularon las abundanciasrelativas de cada especie y éstas se clasificaronde acuerdo al siguiente criterio: especies raras(< 5%), especies comunes (de 5 a 50%) y espe-cies dominantes (> 50%).

En las mismas estaciones se recolectaronmuestras de la columna de agua por medio deun tubo muestreador segmentado de 3 m delongitud por segmento (Sutherland et al.,1992), modificado por Orellana et al., (1999) yvalidado estadísticamente por Montiel (1998).Las muestras fueron depositadas en botellas deplástico oscuro y fijadas con solución de lugol-acetato. Posteriormente se sedimentaron encámaras de 5, 10 o 50 ml, según sus abundan-cias, siguiendo el método de Utermöhl (1958).La identificación y conteo de quistes tempora-les de celulosa se realizó con microscopioóptico. Los conteos de muestras procedentes deeventos de marea roja se realizaron en cámarasSedgewick-Rafter de 1 ml de capacidad, con unmicroscopio óptico de contraste de fases.

RESULTADOS

Se identificaron 18 especies de quistes deresistencia en los sedimentos, los cuales corres-pondieron principalmente a las familiasGonyaulacaceae (Lindemann) y Congruenti-diaceae (Schiller), de hábitats neríticos tem-plado a templado-frío (tabla 1). La especiedominante fue Lingulodinium polyedrum (fig.2), con una abundancia relativa del 53%.Quinquecuspis concreta (Reid) Harland yOperculodinium centrocarpum (Wall y Dale)fueron comunes en los sedimentos de la bahía,

(Sutherland et al., 1992), modified by Orellanaet al. (1999) and validated by Montiel (1998).Samples were placed in dark plastic bottles andfixed with a solution of lugol-acetate. Sampleswere then settled in chambers of 5, 10 or 50 mlregarding their abundances and following theUtermöhl (1958) method. The identificationand count of temporal cellulose cysts was donewith an optical microscope. For samples fromthe red-tide events, counts were done in 1-mlSedgewick-Rafter chambers with an opticphase-contrast microscope.

RESULTS

Eighteen species of cysts were identified inthe sediments which belong mainly, to twofamilies: the Gonyaulacaceae (Lindemann) andthe Congruentidiaceae (Schiller), from temper-ate to temperate-cold neritic habitats (table 1).The dominant species was Lingulodiniumpolyedrum (fig. 2) with a relative abundance of53%. Quinquecuspis concreta (Reid) Harlandand Operculodinium centrocarpum (Wall andDale) were common in the sediments of thebay, with relative abundances of 16% and 12%,respectively. The rest of the species show rela-tive abundances lower than 5% and are consid-ered as rare occurrences.

The relative abundance of the resistantcysts of L. polyedrum in sediments was nearlyconstant during the fall-winter months (fig. 3)but declined at the beginning of spring (March-April), when the first bloom of year 2000 wasobserved (April 4).

The concentration of cellulose cysts in thewater column at stations LR and PB (fig. 3) hadvalues between 90 ·103 and 400 ·103 cysts L–1

by late winter (fig. 3b, g), while valuesremained lower for the rest of the stations. Theconcentration of cysts increased slightly at theend of April and the beginning of May, reach-ing maximum values of 400·103 cysts L–1 at thestation MC (fig. 3c), by middle May. At the


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Figura 2. Lingulodinium polyedrum (Stein) Dodge (= Lingulodinium machaerophorum (Deflandre yCookson [Wall])). (1–6) Quistes encontrados en sedimentos, × 400. (7–12) Células tecadas y quistestemporales en columna de agua, × 400. Escalas gráficas = 10 µm.Figure 2. Lingulodinium polyedrum (Stein) Dodge (= Lingulodinium machaerophorum (Deflandre andCookson [Wall])). (1–6) Cysts found in sediments, × 400. (7–12) Thecate cells and temporal cysts in thewater column, × 400. Graphic scales = 10µm.


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con abundancias relativas de 16% y 12%, res-pectivamente. El resto de las especies aparecencon abundancias relativas menores a 5% y seconsideran como especies raras.

La abundancia relativa de quistes de resis-tencia de L. polyedrum en los sedimentos per-maneció casi constante durante los meses deotoño-invierno (fig. 3), pero disminuyó al ini-cio de la primavera (marzo-abril) cuando seobservó el primer florecimiento del año 2000(4 de abril).

La concentración de quistes de celulosa enla columna de agua en las estaciones LR yPB (fig. 3) presentó valores entre 90·103 y400·103 quistes L–1 hacia a finales del invierno(fig. 3b, g), manteniéndose valores bajos parael resto de las estaciones. La concentración dequistes se incrementó ligeramente a finales deabril y principios de mayo, alcanzando valoresmáximos de 400·103 quistes L–1 en la estaciónMC (fig. 3c), a mediados de mayo. Hacia fina-les de mayo y principios de junio se mantuvouna tendencia similar en el aumento de la con-centración de quistes de celulosa en la columnade agua. Esto coincide con la presencia de lascélulas vegetativas de L. polyedrum en la bahía,cuando se produjeron los dos eventos de marearoja. El primero de éstos fue de poca duración(del 4 al 12 de abril) y menor intensidad. Elsegundo tuvo una mayor duración (5 de mayoal 22 de junio) y presentó pulsos intermitentesde altas concentraciones.

Durante los dos eventos, la composición yabundancia de quistes de celulosa en lacolumna de agua presentó un predominio de L.polyedrum, además de una elevada concentra-ción de quistes de Scrippsiella trochoidea(Stein) Loeblich III y Prorocentrum micans(Ehrenberg).

end of May and the beginning of June, a similartrend in the increase of cellulose cysts contin-ued. This coincides with the presence of vege-tative cells of L. polyedrum in the bay, whentwo red-tide events took place. The first onewas short (April 4 – 12) and had a less inten-sity. The second lasted longer (May 5 –June22) and had intermittent pulses of high concen-trations of cysts.

Cellulose cysts of L. polyedrum dominatedthe phytoplankton assemblages in the watercolumn during both events. Also, high concen-trations of cysts of Scrippsiella trochoidea(Stein) Loeblich III and Prorocentrum micans(Ehrenberg) were present.

DISCUSSION

The species of resistant cysts in the sed-iments of the bay form assemblages like thosereported from areas with similar ecologicalconditions (Matsuoka, 1985; Rochon et al.,1999). Except for Algidasphaeridium minutum,Polysphaeridium sohary subsp. ktana andSpiniferites bentorii, all of them are specieswhose planktonic phases belong to thedinoflagellate flora described for the region(Kimor, 1981; Montiel, 1998).

According to the results for the distributionof resistant cysts, localized areas with depthsless than 25 m and associated with the fine sed-iments fraction can de defined as “discreteseedbeds” in the coastal fringe of the bay. Thisindicates that local blooms of dinoflagellatesare produced by populations whose resistantforms are inside the bay .

It is possible that this pattern is presentalong the Southern California Bight (SCB), aspreviously reported for this area (Kahru andMitchell, 1998; Gregorio and Pieper, 2000),thus a “regional seedbed” should be consid-ered, in which cysts are concentrated in the


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Figura 3. Concentración total de quistes de celulosa en columna de agua (0 – 3 m) y abundancia relativade quistes de resistencia en sedimentos superficiales para las siete estaciones (SZ, LR, MC, C1, PI, A5 yPB), de noviembre de 1999 a junio de 2000. Las áreas sombreadas indican los dos eventos de marea roja.La línea contínua corresponde a los quistes de celulosa y la punteada a los de resistencia.Figure 3. Total concentration of cellulose cysts in the water column (0 – 3 m) and relative abundance ofresistant cysts found in surface sediments for the the seven stations (SZ, LR, MC, C1, PI, A5 and PB),from November 1999 to June 2000. Shaded areas indicate the two red tide events.The solid linecorresponds to cellulose cysts and the dashed line corresponds to resistant cysts.


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DISCUSIÓN

Las especies de quistes de resistencia iden-tificados en los sedimentos de la bahía inte-gran conjuntos conocidos, en áreas concondiciones ecológicas similares (Matsuoka,1985; Rochon et al., 1999). A excepción deAlgidasphaeridium minutum, Polysphaeridiumzohary subsp. ktana y Spiniferites bentorii,todas las especies presentan estadios vegetati-vos planctónicos que corresponden a la flora dedinoflagelados descritos para las costas de laregión (Kimor,1981; Montiel, 1998).

De acuerdo con los resultados de distribu-ción de los quistes de resistencia, se puedendefinir áreas localizadas como “semilleros dis-cretos” en la franja costera de la bahía. Estasson zonas con altas concentraciones de quistesde resistencia que se encuentran localizadas aprofundidades menores de 25 m y asociadas ala fracción de sedimentos finos, lo que indicaque los florecimientos locales de dinoflagela-dos son producidos por poblaciones cuyas for-mas de resistencia se encuentran dentro de labahía.

Es posible que este patrón se presente atodo lo largo de la Ensenada del Sur deCalifornia (ESC), como ha sido reportado ante-riormente (Kahru y Mitchell, 1998; Gregorio yPieper, 2000). De ser así, podemos hablar de un“semillero regional” en el cual los quistes estánconcentrados en la franja costera de aguassomeras. La ESC puede entonces ser conside-rada como una “región de inicio” de los floreci-mientos, equivalente a las descritas porAnderson et al. (1983) y Anderson y Keafer(1985) para la zona costera del Atlántico Norte.

Los grandes florecimientos de L.polyedrum como una de las principales espe-cies causantes de mareas rojas recurrentes en labahía, están relacionados con las grandes abun-dancias de los quistes identificados durantetodos los meses del estudio.

shallow-water coastal fringe. This zone in theSCB can be considered as a bloom “sourceregion” similar to those described by Andersonet al. (1983) and Anderson and Keafer (1985)for the North Atlantic coastal zone.

Large blooms of L. polyedrum, as one ofthe main producers of red tides in the bay, arerelated to high abundances of the cysts identi-fied during the study.

Higher abundances of cellulose cysts of L.polyedrum in the water column were present atstations PB and LR during January and Febru-ary (late winter), coinciding with the higherabundances of vegetative cells for thesemonths.

In general, counts of vegetative cells in thewater column had relatively high abundancesin November, decreasing in the winter. Thiscan be due to the fact that the decrease in boththe surface water temperature and the daylight-time are limiting factors for the bloom, induc-ing the formation of temporal resistant cystsfrom temporal cysts. This explains the decreaseof temporal cysts in winter and the lack of abloom.

However, when the surface water tempera-ture increases during early spring, it seems thatthe “thermal window” (Anderson, 1998) isreached for this species, at approximately 17ºC,favoring the germination of resistant structuresand a decrease of their relative abundance insurface sediments.

Resistant cysts remain at “rest” in the sedi-ments during autumn and winter, germinate inspring producing the first bloom, and vegeta-tive cells of dinoflagellates produce new resis-tant cysts that are deposited in the sediments.These resistant cysts could require approxi-mately a month to mature, time when the tem-perature increases but remains within anoptimal range for the development of this spe-cies. According to our field observations, the“thermal window” for L. polyedrum could be


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Las mayores abundancias de quistes decelulosa de L. polyedrum en la columna deagua se presentaron en las estaciones PB y LRdurante enero y febrero (finales del invierno),coincidiendo con las mayores abundancias decélulas vegetativas en los mismos meses.

En general, los conteos en la columna deagua presentaron abundancias relativamentealtas de células vegetativas en noviembre, ydisminuyeron conforme avanzaba el invierno(fig. 3). Esto puede deberse a que tanto el des-censo de la temperatura superficial del aguacomo la disminución de las horas de luz seanfactores limitantes para el florecimiento, indu-ciendo a la formación de quistes de resistenciaa partir de quistes temporales. Esto explicaríala disminución de quistes temporales eninvierno y la ausencia del florecimiento.

Sin embargo, cuando la temperaturaambiente se incrementa al inicio de la prima-vera, aparentemente se alcanza la “ventana tér-mica” (Anderson, 1998) para esta especie,aproximadamente a los 17ºC, favoreciendo eldesenquistamiento de las estructuras de resis-tencia y la disminución de sus abundanciasrelativas en el sedimento superficial.

Los quistes de resistencia permanecen en“reposo” durante otoño e invierno en los sedi-mentos y germinan en primavera produciendoel primer florecimiento, mientras que las célu-las vegetativas de dinoflagelados, forman nue-vos quistes de resistencia que se depositan enlos sedimentos. Estos quistes de resistenciapodrían requerir aproximadamente de un mespara madurar, que es el tiempo durante el cualla temperatura continúa en ascenso pero, aúndentro del intervalo óptimo para el desarrollode la especie. De acuerdo con nuestras observa-ciones en el medio natural, la “ventana tér-mica” para L. polyedrum podría ubicarse en elintervalo de 17ºC a 21.5ºC, coincidiendo conlos experimentos de Kokinos y Anderson(1995) quienes reportan el crecimiento máximoa los 20ºC.

between 17°C and 21.5°C. This coincides withthe experiments of Kokinos and Anderson(1995) who reported a maximum growth at20°C.

A new germination of cysts producedanother bloom in May and favorable conditionsremained until June. A high abundance of cel-lulose cysts in the water column was registeredfor stations IP, MC and PB. The first twoplaces had less dynamic conditions in the watercolumn since they are protected by physicalstructures and breakwaters.

During the blooms of April and May,amoeboid cells were produced, as thosedescribed by Gregorio and Pieper (2000) at LaJolla, California. These cells belong to hyp-nozygotes in “latent stage” that either can bere-incorporated to the vegetative phase oncethe environmental conditions are favorable orsettle in the sediments to repeat the annualcycle. A higher concentration of temporal cystswas observed in the water column during theApril and May–June blooms. At the end ofthese events, the relative abundance of resistantcysts in the sediments increased. Therefore,these cysts could be considered as being depos-ited during this period.

The factors that determine the encystmentare not totally understood, although some labo-ratory experiments suggest that the induction tosexual reproduction in some species ofdinoflagellates occurs as a result of nutrientlimitation. However, there is no evidence thatthis limitation in situ has the same effect(Anderson et al., 1980; Kremp and Heiskanen,1999). It has been demonstrated that thetemperature and the daylight length determinethe encystment in dinoflagellates that producecalcareous cysts (Scrippsiella rotunda,Pentapharsodinium tyrrhenicum andCalciodinellum operosum) (Sgrosso et al.,2001). A higher rate of encystment can bedetermined by the variation in the concentra-tion of the nutrients in the bay. However, it is


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Una nueva germinación de quistes produjootro florecimiento en mayo. Las condicionesfavorables para este florecimiento se mantuvie-ron hasta junio, con una mayor abundancia dequistes de celulosa en la columna de agua enlas estaciones PI, MC y PB. Las dos primeraspresentan condiciones de menor dinámica en lacolumna de agua, por ser áreas protegidas porestructuras físicas y rompeolas.

Durante los florecimientos de abril y mayose generaron células ameboidales como las des-critas por Gregorio y Pieper (2000) para el áreade La Jolla, California. Estas células correspon-den a hipnocigotos en “estado latente”, los cua-les pueden reincorporarse a la etapa vegetativamientras las condiciones ambientales seanfavorables, o bien, sedimentarse para repetir elciclo anual. En los florecimientos de abril y demayo-junio se observó mayor concentración dequistes temporales de celulosa en la columnade agua, al término de los cuales aumentó laabundancia relativa de quistes de resistencia enlos sedimentos. Debido a su incremento, éstospodrían considerarse como quistes depositadosdurante el mismo periodo.

Los factores que determinan el enquista-miento no han sido totalmente comprendidos,aunque algunos trabajos de laboratorio sugie-ren que la inducción a la reproducción sexualen algunas especies de dinoflagelados ocurrecomo resultado de la limitación por nutrientes.Sin embargo, no existe evidencia de que lalimitación in situ tenga el mismo efecto(Anderson et al., 1980; Kremp y Heiskanen,1999). En especies de dinoflagelados que pro-ducen quistes calcáreos (Scrippsiella rotunda,Pentapharsodinium tyrrhenicum y Calciodine-llum operosum) se ha demostrado que elenquistamiento está determinado principal-mente por la temperatura y por la duración deldía-luz (Sgrosso et al., 2001).

Una mayor tasa de enquistamiento podríaestar determinada por la variación de la con-centración de nutrientes en la bahía, sin

necessary to develop further studies in this areaduring longer periods of time, along with fieldand laboratory experiments to prove thishypothesis.

CONCLUSIONS

Given the highest relative abundance ofresistant cysts in both, the water column andthe sediments, in the coastal shallow-waterfine-sediment fringe of the Todos Santos Bay,it is considered a concentration area, that actsas a seed source for red tides produced byLingulodinium polyedrum.

It seems that resistant cysts form whenadverse temperature conditions (cold water) arepresent, while cellulose cysts are producedwhen hypnozygotes are within the optimum“thermal window” for the growth of this spe-cies (17–21.5ºC).

The interval in which both blooms of theyear 2000 occurred suggests that there is amaturing process for the resistant cysts thatlasts approximately a month. Concentration ofnutrients, day-length and temperature can bethe factors that determine their germination.

ACKNOWLEDGEMENTS

Thanks to the Consejo del Sistema Nacio-nal de Educación Tecnológica and to the Direc-ción General de Educación en Ciencia yTecnología del Mar for the PROMEP 98086Pscolarship and the economic support of the pro-ject 1459.99 granted to the first author. Thanksalso to J. Sidón, L.D. Arce and M. Díaz fortheir help in the fieldwork; to J.M. Domínguezand F. Ponce for their support with graphics; anto three anonymous reviewers for their com-ments and suggestions.

English translation by Adrián R. López._____________________________________


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embargo, es necesario realizar mayores estu-dios en el área, durante un período más largo ycon experimentación de campo y de laborato-rio, con el fin de probar esta hipótesis.

CONCLUSIONES

Dado que presentó la mayor abundanciarelativa de quistes tanto en la columna de aguacomo en los sedimentos, la franja costera deaguas someras, con sedimentos finos, de laBahía de Todos Santos es un área de concentra-ción de quistes de resistencia y funciona comosemillero para la formación de mareas rojas deL. polyedrum.

Al parecer, los quistes de resistencia se for-man cuando se presentan condiciones adversasde temperatura (aguas frías), mientras que losquistes de celulosa se producen cuando los hip-nocigotos se encuentran dentro de la “ventanatérmica” óptima para el crecimiento de estaespecie.

El intervalo en que se produjeron los dosflorecimientos del año 2000 sugiere un procesode maduración de quistes de resistencia deaproximadamente un mes. La concentración denutrientes, la duración del día y la temperatura,pueden ser los factores determinantes parainducir el desenquistamiento.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Consejo del Sis-tema Nacional de Educación Tecnológica y a laDirección General de Educación en Ciencia yTecnología del Mar por su apoyo con la becaPROMEP 98086P y por el financiamiento alProyecto 1459.99, otorgados al primer autor.Agradecen también a J. Sidón, L.D. Arce y M.Díaz, por la ayuda en el trabajo de campo; aJ.M. Domínguez y F. Ponce, por el apoyo grá-fico; y a los tres revisores anónimos por suscomentarios y sugerencias.

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Documents

Quistes de Lingulodinium Polyedrum Productor de Mareas Rojas en La Bahia de Todos Santos