ON 895 Botero et al.selva.org.co/wp-content/uploads/2011/02/Botero-et-al... · 2011-02-25 · 464 BOTERO-DELGADILLO ET AL. términos evolutivos. El uso de vegetación alterada para

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ORNITOLOGIA NEOTROPICAL _________________________________________________________________________ Volume 21 2010 No. 4 _________________________________________________________________________

ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 21: 463–477, 2010© The Neotropical Ornithological Society

ECOLOGÍA DE FORRAJEO DEL PERIQUITO DE SANTA MARTA (PYRRHURA VIRIDICATA) EN LA CUCHILLA DE SAN LORENZO,

SIERRA NEVADA DE SANTA MARTA

Esteban Botero-Delgadillo1,2, Juan Carlos Verhelst1,2, & Carlos Andrés Páez1,2

1Fundación ProAves, Carrera 20 36 – 61, Bogotá DC, Colombia. E-mail: [email protected]

Abstract. – Foraging ecology of the Santa Marta Parakeet (Pyrrhura viridicata) in the San LorenzoRidge, Santa Marta Mountains. – We studied foraging behavior, diet composition, and diet variation inthe Santa Marta Parakeet (Pyrrhura viridicata), an endemic species from Colombia listed as endangered(EN). We documented the use of 11 plant species between July and December of 2006 on the SanLorenzo Ridge, in the Santa Marta Mountains. The most frequently consumed species were Croton aff.bogotanus (Euphorbiaceae) (18.8%), Sapium sp. (Euphorbiaceae) (18.8%), and Lepechinia bullata(Lamiaceae) (15.91%), and we found a restricted diet composition in periods when these resources wereused. Niche breadth apparently responded to changes in food abundance, suggesting that the speciesexhibits ecological flexibility. The species showed high group cohesion during foraging and searchingstrategies. Foraging maneuvers depended on the plant consumed and specific parts of the plantselected. Like other congeners, this species appears to be polyphagous and ecologically flexible,although it has a stereotyped behavior in evolutionary terms. The use of altered vegetation for foragingcould facilitate conservation.

Resumen. – Estudiamos el comportamiento de forrajeo, la composición y variaciones de la dieta en elPeriquito de Santa Marta (Pyrrhura viridicata), una especie endémica de Colombia y catalogada en peli-gro (EN). Reportamos el consumo de 11 especies vegetales entre julio y diciembre de 2006 en lacuchilla de San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta. Las especies consumidas con mayor frecuen-cia fueron Croton aff. bogotanus (Euphorbiaceae) (18.8%), Sapium sp. (Euphorbiaceae) (18.8%) y Le-pechinia bullata (Lamiaceae) (15.91%), y encontramos que los períodos donde estos recursos fueronusados la dieta fue más restringida. La amplitud del nicho respondió de manera cambiante ante varia-ciones en la abundancia del alimento, sugiriendo que la especie exhibe cierta flexibilidad ecológica. Laespecie mostró alta cohesión de grupo durante el forrajeo, y estrategias de búsqueda y maniobras deconsumo que dependen de la planta y la parte consumida. Al igual que otros congéneres, esta aveparece ser polífaga y ecológicamente flexible, aunque presenta un comportamiento estereotipado en

2Dirección actual: SELVA: Investigación para la conservación en el Neotrópico, Calle 41 26B-58, Bogotá DC, Colombia.

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BOTERO-DELGADILLO ET AL.

términos evolutivos. El uso de vegetación alterada para el forrajeo podría ayudar en su conservación.Aceptado el 18 de agosto de 2010.

Key words: Conservation, diet, foraging behavior, ecology, Pyrrhura viridicata.

INTRODUCCIÓN

Una de las dificultades para formular planesde conservación para los loros (familia Psitta-cidae) es el escaso conocimiento de la historianatural de la mayoría de sus especies (Que-vedo-Gil et al. 2006, Botero-Delgadillo &Páez en prensa). Siendo una de las familiasmás amenazadas por destrucción y fragmen-tación de hábitat (Collar 1997), la informa-ción concerniente al uso de recursos y surelación con los mismos ha sido consideradaimprescindible para que las medidas a tomarsean realmente eficientes (Garshelis 2000,Quevedo-Gil et al. 2006, Matuzak et al. 2008).Si bien los loros son tradicionalmente consi-derados granívoros y frugívoros, algunosestudios revelan hábitos poco documentadosque particularizan la ecología de especies ogéneros enteros (Forshaw 1989, Pizo et al.1997). Por tanto, la falta de información deta-llada respecto a la dieta, ecología y comporta-miento de forrajeo para casi el 75% de lasespecies de la familia es una situación querequiere urgente atención (Collar 1998).

Una especie de psitácido amenazada y conescasa información es el Periquito de SantaMarta (Pyrrhura viridicata), categorizada enpeligro (EN) y endémica de la Sierra Nevadade Santa Marta, Colombia (Rodríguez-Mahe-cha & Renjifo 2002). Debido a su distribucióngeográfica restringida, el reducido tamañopoblacional, desconocimiento general, y lafalta de una estrategia de conservación(Rodríguez-Mahecha & Renjifo 2002), sedesarrolló un programa de monitoreo basepara la toma de decisiones (Quevedo-Gil2006). Dentro de este, se han llevado a caboestudios preliminares sobre la ecología de laespecie (Tamaris 2004, Oliveros-Salas 2005), yotros más detallados sobre caracterización y

uso del hábitat en la cuchilla de San Lorenzo,Sierra Nevada de Santa Marta (Botero-Delga-dillo & Verhelst en prensa). No obstante losrecientes esfuerzos, el conocimiento sobre laecología de forrajeo y la dieta es casi nulo(Tamaris 2004, Oliveros-Salas 2005); comple-mentar esta información permitirá conoceralgunos aspectos ecológicos aún ignorados, ycomprender la relación entre la especie y losrecursos alimenticios.

Como parte de este programa de investi-gación, llevamos a cabo un estudio de seismeses para describir la constitución de la dietadel periquito y su variación durante dichoperíodo; la relación entre los recursos y elconsumo por parte del ave, y su comporta-miento de forrajeo. A partir de los resultadosanalizamos y discutimos las potenciales impli-caciones ecológicas y comportamentales parasu conservación.

MÉTODOS

Área de estudio. El estudio tuvo lugar en lacuchilla de San Lorenzo, flanco nor-occiden-tal de la Sierra Nevada de Santa Marta,Colombia. Los muestreos fueron llevados acabo dentro de la Reserva Natural “ElDorado” de la Fundación ProAves (11°06’N,74°03’O) y el sector de Cerro Kennedy(11°06’N, 74°02’O), localidad típica de laespecie. Estas zonas se encuentran ubicadasen un área de importancia para la conserva-ción de las aves (AICA) y un área de ende-mismo (EBA): el AICA San Lorenzo-RíoToribío y el EBA 036 (Franco & Bravo 2005).Dicho sector es uno de los más amenazadosdel macizo con un alto grado de perturbacióny elevados valores de impacto humano (Fun-dación Pro Sierra Nevada de Santa Marta1998).

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ECOLOGÍA DE PYRRHURA VIRIDICATA

El área de estudio se ubicó en el flancomás húmedo de la sierra, el cual presenta unatemperatura media anual de 18°C, una hume-dad relativa promedio de 81,3% y una precipi-tación media anual de 3000 mm; la tendenciadominante es hacia una época lluviosa y unpequeño descenso de las lluvias en julio, unascenso para septiembre y octubre y una mar-cada época seca entre diciembre y abril (Fun-dación Pro Sierra Nevada de Santa Marta1998). Este trabajo fue realizado entre los1985 y 2600 m s.n.m. de elevación y en ambosflancos de la cuchilla de San Lorenzo.

Documentación de dieta y forrajeo. Entre julio ydiciembre de 2006, se emplearon observacio-nes directas como método único para obtenerla información (Rosenberg & Cooper 1990).Las observaciones fueron realizadas por unsolo observador durante conteos en puntosventajosos entre las 05:30 y las 08:00 h, 12días al mes (n = 72). Aunque los puntos ven-tajosos fueron empleados para objetivos dife-rentes a los de este trabajo, fueron apro-vechados para documentar el comporta-miento de la especie; fueron seleccionadoscuatro lugares con amplia visibilidad, cadauno visitado tres veces por mes. Durante los12 días de conteos y seis días adicionales (18días en total), se realizaron recorridos de 4 kmen busca de los individuos desde las 08:00 yhasta las 13:00 h; fueron escogidos tres trayec-tos para cubrir toda el área de estudio demanera equitativa, utilizando cada uno deestos seis veces por mes.

Una vez observados los grupos forra-jeando, registramos la especie vegetal, la por-ción consumida y el número de individuos.Utilizamos barridos para documentar unpatrón general de agrupación de las bandadas;posteriormente, realizamos un muestreosecuencial, seleccionando un individuo al azarpara describir la secuencia de eventos y suduración, la maniobra y estrategia de forrajeo(Altmann 1973). Para asegurar la independen-

cia de los registros al estimar las frecuenciasde los comportamientos, solo empleamos lasobservaciones iniciales durante el análisis (Bellet al. 1990). Categorizamos cada comporta-miento siguiendo el esquema de clasificaciónde Remsen & Robinson (1990) para avesterrestres, con el fin de evitar la presencia dedemasiadas categorías.

Finalmente, llevamos a cabo un segui-miento no sistemático de la fenología de lasplantas registradas como alimento del peri-quito en años anteriores (Tamaris 2004, Olive-ros-Salas 2005). Durante los recorridos parabuscar encuentros con las aves, registramos lapresencia o ausencia de las partes consumidas(e.g., frutos) en todos los individuos avistadosde las especies vegetales involucradas. Mar-cando diez individuos, reportamos mensual-mente la presencia del recurso siempre ycuando siete o más plantas manifestaran laproducción del ítem comestible (i.e., el 70% omás de la muestra evaluada). Este porcentajefue escogido para asegurar una adecuadarepresentatividad del fenómeno, dado el redu-cido tamaño de la muestra por especie vegetal.

Análisis de datos. Con el fin de obtener las fre-cuencias de observación de las categoríasencontradas o preestablecidas del ítemconsumido y el comportamiento, empleamosanálisis descriptivos; utilizamos la prueba deChi cuadrado para evaluar la distribución defrecuencias en cada clase o categoría yprobar la hipótesis nula de “no diferencias”(Raphael & Maurer 1990). Esto permitióidentificar el recurso más consumido y su pro-porción. Usamos el índice de amplitud denicho de Levins para evaluar la discrimi-nación entre recursos alimenticios durantetodo el semestre y para cada uno de los meses(Krebs 1989, Beltzer et al 1991). Los valoresmensuales de los índices fueron comparadoscon la presencia o ausencia de las plantasregistradas en el seguimiento fenológico des-crito antes.

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Para comparar la variación en la amplitudde la dieta entre los meses, incluimos losdatos sobre dieta de un monitoreo realizadoentre noviembre de 2005 y abril de 2006, conel fin de comparar los valores de dicho trabajoy nuestro estudio; los datos crudos fuerongentilmente compartidos por el autor, quienobtuvo las observaciones de consumo de lamisma manera empleada por nosotros (Olive-ros-Salas 2005). Con el fin de describir lavariación temporal del uso de recursos, agru-pamos datos de ambos estudios, contrasta-mos los valores del índice mes a mes yconstruimos un dendrograma basado en elíndice de similitud de Bray-Curtis con unmétodo de unión simple (Krebs 1989). Paraconfirmar que el agrupamiento no fuese unartefacto del orden de introducción de losdatos, varios árboles fueron creados con losdatos organizados aleatoriamente. Debido aque en el estudio anterior no se realizó unseguimiento fenológico (Oliveros-Salas 2005),la búsqueda de relaciones entre presencia delrecurso y amplitud de nicho se limitó a nues-tros datos.

Con el fin de agrupar en un espaciomultivariado las especies vegetales quehicieron parte de la dieta del periquito, busca-mos posibles relaciones entre la parteconsumida (e.g., frutos, flores, semillas,entre otros), la estrategia usada por los in-dividuos para alcanzar el alimento y el tipode maniobra para consumirlo. Las categoríasde los datos de maniobra y consumo fuerondefinidas una vez finalizó el estudio, y aligual que la parte consumida, fueron varia-bles nominales; debido a esto, empleamosun análisis de correspondencias múltiple(ACM) (Brown 1998, Zar 1999). Para los aná-lisis utilizamos gráficos bidimensionales; noobstante, para la interpretación de lasrelaciones entre las plantas, usamos ungráfico marginal que permitiera visualizarúnicamente las especies vegetales (Zar 1999).La posición de las especies vegetales y su aso-

ciación con las otras variables de comporta-miento del periquito se describió en losresultados.

RESULTADOS

Composición de la dieta y variación temporal. Si bienel total de especies vegetales consumidasreportadas sobrepasa las 20 (Tamaris 2004,Oliveros-Salas 2005), durante el semestre soloobservamos el consumo de 11 (Fig. 1). Cuatrode estas fueron nuevos reportes: Cupressus sem-pervirens (Cupressaceae), Eucalyptus globulus(Myrtaceae), Miconia sp. (Melastomataceae) ySapium sp. (Euphorbiaceae). De las 11 espe-cies utilizadas, Sapium sp. (Euphorbiaceae),Croton aff. bogotanus (Euphorbiaceae) y Lepechi-nia bullata (Lamiaceae) fueron las más consu-midas, mientras la frecuencia de aparición delas demás se distribuyó de manera relativa-mente uniforme (Fig. 1). Con un total de 86observaciones, las flores representaron el43,2% del total de partes consumidas; lassemillas, un 31,8%; los frutos, un 11,4%; y lospecíolos de Podocarpus oleifolius (Podocarpa-ceae) y el talo de Usnea sp. (Usneaceae), 6,8%cada uno. Además, registramos el uso conti-nuo de la bromelia Tillandsia calloura comobebedero.

Conociendo cerca de 23 especies usadaspor el periquito, mediante la frecuencia deconsumo de cada planta durante el semestreobtuvimos un valor estandarizado del índicede Levins de 0,3, siendo 1 el máximo. Este esun valor bajo, mostrando que la especie soloutilizó 11 de los 23 recursos conocidos. Aun-que los individuos pueden haber consumidootras especies no registradas, es posible quehaya sido en una muy baja proporción, ya quede otro modo la probabilidad de inclusión enla muestra habría sido más alta.

Durante el segundo semestre de 2006, losmeses con más registros de forrajeo fueronjulio con 16 y diciembre con 15, seguidos deagosto, septiembre y octubre con 14, y final-

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mente noviembre con 13. En el estudio lle-vado a cabo el semestre anterior, el autorobtuvo 113 avistamientos, que se distribuye-ron de la siguiente manera: en los meses delaño 2006 se obtuvieron 29 registros en el mesde febrero, 18 en enero y abril y 14 en marzo;en la parte desarrollada en 2005, diciembrepresentó 15 observaciones y noviembre 10.

En el análisis de la composición dietariaen ambos estudios, observamos variacionesen el número de especies ingeridas de un mesa otro, pero siempre con una o dos plantasdominantes (Fig. 2A). De la misma forma,notamos un patrón de baja amplitud de nichodurante un alto consumo de Sapium sp., C. aff.bogotanus o L. bullata, probablemente las plan-tas más importantes a lo largo del año y sesga-damente consumidas durante su presencia(ver Fig. 2B para segundo semestre). Ante laausencia de alguna de estas tres en la dieta, elnúmero de plantas consumidas aumentó, ypor ende, la amplitud del nicho (Fig. 2). Unaspecto llamativo en la distribución de las fre-cuencias de consumo fue la presencia de

pocas especies ingeridas hacia fines de 2005 y2006 (noviembre y diciembre), con unmáximo de cinco ítems distintos en diciembrede 2005 y un mínimo de dos en noviembre deese mismo año y diciembre de 2006 (Fig. 2).

Agrupando los meses de todo el añomediante el índice de Bray-Curtis, notamosque agosto se diferenció en un 77% del restodel grupo, dividido a su vez en dos clados consimilitud del 36% (Fig. 3). En el primer cladoencontramos una agrupación bien definida,conformada por los cuatro primeros mesesdel estudio anterior y los dos últimos del pre-sente trabajo; pese a que estos grupos se ubi-caron a una distancia considerable, mostraronalgunas especies y frecuencias de consumo encomún (Fig. 3). En el segundo clado, abril seseparó rápidamente de los otros cuatro meses,ya que el alto consumo de Tetrorchidium sp. yel uso de Caliptrantes lozanoi no se repitióen otro mes (Fig. 3). En la última agrupación,Croton aff. bogotanus., Alchornea sp. y Sapiumsp. se relacionaron con los cuatro meses, aun-que la presencia única de Sapium sp. en sep-

FIG. 1. Proporción de consumo de las 11 especies reportadas para Pyrrhura viridicata entre julio y diciembrede 2006 en San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta. El porcentaje se indica dentro de cada sección.

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tiembre lo diferenció de los otros tres en un53% (Fig. 3).

Comportamiento de forrajeo y relación con los recur-sos. Registramos periquitos forrajeando entre

las 05:30 y las 12:00 h, encontrando la mayorfrecuencia entre las 06:00 y las 08:00 h. Lamoda correspondió a las 07:00 h con el 34,1%de observaciones, seguida de las 06:00(20,5%), las 08:00 (15,9%) y las 09:00 h

FIG. 2. Detalle de la dinámica temporal de la composición de la dieta y el índice de amplitud de nicho paraPyrrhura viridicata en San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta. (A) Proporción de consumo de todas lasespecies registradas durante un año comprendido entre noviembre 2005 a abril 2006 y julio a diciembre de2006. (B) Variación temporal del índice de amplitud de nicho a lo largo de los doce meses. Los números enla gráfica de arriba se corresponden con los meses de la gráfica de abajo.

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(13,6%). El tamaño de grupos de forrajeo fueen promedio y con mayor frecuencia de 10individuos +/– 9,89, con un rango que varióentre 1 a 68 aves (obtuvimos un registro dehasta 68 individuos en noviembre). Pese aesto, la distribución de los datos mostró unaelevada frecuencia acumulada de registrosentre uno a 20, indicando que los grupos nosuelen superar este tamaño.

En los eventos de forrajeo, los grupos secomportaron de manera dinámica, con indivi-duos moviéndose entre los estratos verticalesde la vegetación y entre ramas expuestas ocercanas al tronco. Las bandadas se agruparonde distintas maneras, aunque en general, man-tuvieron cierta cohesión; solo en escasas oca-siones se disgregaron, especialmente al encon-trarse en árboles de troncos amplios y copasgrandes. Adicionalmente, notamos una ten-dencia hacia grupos menos ordenados enbandadas más grandes, donde los individuos

mantenían mayores distancias entre sí. Entales ocasiones, algunas aves llegaban a forra-jear en el follaje de árboles adyacentes.

Durante la alimentación observamos trescomportamientos para conseguir el alimento,denominadas alcanzar (Alc), suspensión caídaabajo temporal (cuando solo lo hizo paraalcanzar el ítem) (STem) y suspensión caídaabajo permanente (ingirió en esa posición)(SPer) (ver Métodos) (Fig. 4). Suponiendo unescenario de mayor eficiencia al forrajear, seesperó que en más de la mitad de los registroslas aves emplearan la maniobra Alc; la pruebade Chi cuadrado confirmó dicha conjetura (X2

= 0,900, P = 0,638), ya que la maniobra seobservó en un 84%, mientras que SPer ySTem solo representaron el 10 y el 6% respec-tivamente. Una vez conseguido el alimento,los individuos consumieron el ítem de tresmaneras: picar, sujetar y picar, y sujetar y rom-per en caso que fragmentara el objeto (Fig. 4).

FIG. 3. Similitud en la composición de la dieta de Pyrrhura viridicata en San Lorenzo, Sierra Nevada de SantaMarta para 12 meses comprendidos entre noviembre 2005 a abril 2006 y julio a diciembre de 2006. Den-drograma construido con el índice de similitud de Bray-Curtis para todas las observaciones.

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Nuevamente bajo el supuesto de máximo ren-dimiento energético, la prueba de Chi cua-drado reveló un porcentaje alto para picar(77,78%) y uno bajo para sujetar y romper(3,71%), y una frecuencia de sujetar y picarmás alta de lo esperado (18,52%) (X2 = 7,594,P = 0,022).

El análisis de correspondencias múltiples(ACM) utilizado para explorar posibles aso-ciaciones entre variables de comportamientoy la parte vegetal consumida, explicó el83,23% de la varianza total mediante dosdimensiones. Observamos altas correlacionesde la especie vegetal con la parte ingerida(0,90), con el tipo de consumo (0,81) y con lamaniobra para alcanzar el ítem (0,72). Laparte consumida y el tipo de consumo mos-traron altos valores para discriminar entre lasespecies tanto en la primera dimensión (0,86 y0,722) como en la segunda (0,70 y 0,68),mientras que la maniobra para alcanzar el ali-mento solo fue importante en la segundadimensión (0,67). Esto quiere decir, que enambos ejes, valores cercanos a cero represen-taron mayor facilidad de consumo. El gráficobidimensional que marginó la variable deespecies reveló cuatro agrupaciones formadas

por las once plantas presentes en la dieta. Elprimero fue conformado por C. aff. bogotanus,L. bullata y Sapium sp.; según el análisis, fueronespecies de fácil adquisición y consumidaspor medio de una estrategia más sencilla,como el caso de picar (Fig. 5). El segundogrupo se conformó por P. oleifolius, Miconia sp.y Usnea sp., especies de dificultad intermediapara ser alcanzadas, y que pese a ser ítemsabundantes, el periquito pareció ser selectivoal momento de consumirlos (e.g., pecíolos deP. oleifolius pueden encontrarse en toda laplanta, pero no todas las hojas se encontraránen el estado deseado); principalmente usó lamaniobra Alc (alcanzar) combinada conalguna suspensión, sin ser necesario manipu-larlos (Fig. 5). El tercer grupo estuvo formadopor Eucalyptus sp., R. glaucus, B. integrifolia y C.sempervirens, ya que todas requirieron manio-bras complejas para su adquisición (SPer oSTem); no obstante, las dos primeras fueronconsumidas de manera sencilla, al tratarse deflores y frutos. Las otras dos, al involucrarsemillas, requirieron de la manipulación conuna extremidad (sujetar y picar), lo queexplica su leve separación de las dos primerasen el análisis (Fig. 5). El cuarto grupo estuvo

FIG. 4. Maniobras empleadas por Pyrrhura viridicata para alcanzar el alimento y para consumirlo: alcanzar(1), suspensión permanente (2), suspensión temporal (3); picar (4) y sujetar y picar o sujetar y romper (5).

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conformado por A. triplinervia (Fig. 5), quepese a no requerir de maniobras complejaspara alcanzar los frutos, debió ser sujetada yposteriormente fragmentada; esta fue la únicaplanta de la cual fueron consumidos dos ítemsde manera aparentemente discriminativa (fru-tos, semillas o ambos), siendo necesaria sufragmentación para la búsqueda de la semilla.

DISCUSIÓN

Dieta e implicaciones ecológicas. En general, C. aff.bogotanus fue la planta más consumida en elsemestre y a lo largo del año en la cuchilla deSan Lorenzo. Pese a que el consumo de susfrutos ha sido reportado anteriormente(Tamaris 2004, Oliveros-Salas 2005), fue elconsumo de sus inflorescencias y las de L.bullata lo que se asoció a la elevada presencia

de flores en las observaciones. Aunque laingesta de flores ha sido reportada en otrasespecies del género asociadas a bosqueshúmedos, como Pyrrhura picta, P. perlata (Roth1984) y P. albipectus (Krabbe & Sornoza 1994),el elevado consumo observado por nosotroses un aspecto poco documentado. Si bien estopuede obedecer a múltiples causas, inclu-yendo limitaciones metodológicas, se haobservado que en especies como Pionus maxi-miliani, Pyrrhura frontalis, P. molinae y P. pfrimierique habitan en bosques semidesciduos, elconsumo de flores se asocia a cambios marca-dos en el clima y la fenología de las especiesvegetales (Galetti 1993, Olmos et al. 1997,Kristoch & Marcondes-Machado 2001,Ragusa-Netto 2007).

Además de una alta inclusión de flores, lassemillas fueron otro recurso frecuentemente

FIG. 5. Gráfico bidimensional marginal para la variable “especie vegetal consumida” a partir de un análisisde correspondencias múltiple. A partir de la relación entre la porción consumida, la estrategia para alcanzarel ítem y el comportamiento para consumirlo se ubicación las 11 plantas presentes en la dieta de Pyrrhuraviridicata en un espacio multivariado. En ambos ejes, valores cercanos a cero representaron mayor facilidadde consumo.

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consumido; esto no resultó inesperado, dadala alta representatividad de estos ítems en lasdietas de los Psitácidos (Janzen 1981, Toyne etal. 1992, Galetti 1993, Kristoch & Marcon-des-Machado 2001, Renton 2001). Esto nospermitiría sugerir que al igual que otras espe-cies, el periquito podría desempeñar un papelimportante en la dinámica poblacional dealgunas plantas (e.g., Sapium sp. y A. tripliner-via), siendo un potencial depredador de semi-llas pre dispersión.

La frecuencia de consumo de hojasresultó llamativa, aunque la folivoría es uncomportamiento anteriormente reportadopara otros miembros del género Pyrrhura(Kristoch & Marcondes-Machado 2001). Enel caso de nuestro estudio, la especie consu-mió pecíolos de Podocarpus oleifolius y tejidosconstitutivos de Usnea sp. (talo), compo-niendo hasta el 13,6% de los registros deforrajeo. De modo similar, un estudio de dietarealizado en Brasil reporta que el 25,0% de lasobservaciones de forrajeo en P. frontaliscorrespondieron a hojas, mientras que laingesta de Usnea barbata significó el 1,45%(Kristoch & Marcondes-Machado 2001). Apesar de las diferencias en los porcentajes, losdatos de estas especies sugieren que la inclu-sión de tales elementos es parte de los hábitosalimenticios en el género. Otro hábito com-partido con miembros del género, fue el usode bromelias como bebederos; en todas nues-tras observaciones, los individuos emplearonla especie Tillandsia calloura, amenazada yendémica de la Sierra Nevada de Santa Marta(Betancur & García 2006). Al igual que P. fron-talis en el Brasil (Kristoch & Marcondes-Machado 2001) y P. albipectus en Ecuador(Toyne et al. 1992), esta actividad involucró atodo el grupo, que se alternó en ordensecuencial hasta que todos sus miembroshicieran uso de la epifita.

Nuestros resultados acrecentaron el totalde especies reportadas en la dieta a 25. Esto,sumado a la exclusividad en el consumo de

algunas plantas durante ciertos períodos y lacontinua ampliación de la lista posterior a esteestudio (Botero-Delgadillo et al. en prep.),resaltan la amplitud en la dieta del periquitoen San Lorenzo. El consumo de tal variedadde ítems en un período relativamente corto seasemejó a lo reportado en estudios de otrasespecies de loros, donde se han documentadoentre 26 y 36 especies vegetales (Galetti 1993,Renton 2001). Esta variación en el consumode plantas pareciera relacionarse con los cam-bios en la abundancia de recursos, comoreveló nuestro seguimiento fenológico no sis-temático y las frecuencias de consumo obteni-das. Al igual que lo reportado para P. pfrimierien Ecuador (Olmos et al. 1997), cuandoalguna planta disminuyó su oferta o no seencontró disponible, el periquito consumiócon más frecuencia otras especies. Incluso,notamos que la ausencia temporal de las tresespecies más consumidas (i.e., C. aff. bogotanus,Sapium sp. y L. bullatta) coincidió con unincremento en el índice de amplitud de nicho.En meses donde sus valores fenológicos fue-ron bajos, el valor del índice aumentó por lapresencia de muchas otras especies en la dieta;lo contrario ocurrió en abundancia de algunade estas tres.

No obstante la aparente relevancia de C.aff. bogotanus, Sapium sp. y L. bullatta y la rela-ción entre su consumo, presencia y amplitudde la dieta, nuestros resultados deben serinterpretados con prudencia. En primer lugar,el número de encuentros de forrajeo durantecada mes fue relativamente limitado, lo queeventualmente afectaría la representatividaddel muestreo. Pese a asegurarnos de que elmínimo de registros mensuales equivaliese a10, una baja representatividad resultaría en unsesgo en los índices mensuales de Levins,obteniendo una amplitud de nicho más estre-cha de lo esperado. Sin embargo, el no haberencontrado nuevas especies vegetales en losúltimos 42 registros durante el estudio sugeri-ría una baja probabilidad de acumulación de

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nuevos ítems en la dieta. En segundo lugar, larelación de alto consumo de cualquiera deestas tres especies y los valores bajos delíndice de Levins pudo ser consecuencia deque su uso coincidiera con una baja oferta delas demás plantas que hacen parte de su dieta.En efecto, un estudio en Amazona finschi enMéxico encontró que la amplitud de la dietapuede disminuir cuando el número de espe-cies consumibles es bajo y viceversa (Renton2001). Esta limitante resaltaría la necesidad dedeterminar patrones de selección por parte dela especie en una escala espacio-temporal másamplia y basada en una mayor cantidad deregistros; dos o hasta tres observadores incre-mentarían la probabilidad de encuentros.

Comportamiento de forrajeo. El periquito mostróactividad en las primeras horas de la mañana ymuy poca variación en el tamaño del grupo deforrajeo, aunque hacia fin de año fueron regis-tradas grandes bandadas conformadas porsubgrupos más pequeños. La relación entreestas grandes bandadas y la concentración dealgunos recursos parecen asociarse al inicio dela temporada reproductiva, hacia noviembre ydiciembre (Oliveros-Salas 2005, Botero-Del-gadillo & Páez en prensa). En estos meses, losjuveniles recién reclutados se unen a losdemás y conforman vastos grupos para forra-jear; una vez inician las cópulas, los tamañosde las bandadas nuevamente se reducen, pro-bablemente conformadas por los adultosreproductivos y unos pocos ayudantes(Botero-Delgadillo & Páez en prensa).

Cada evento de forrajeo observado com-prendió una búsqueda a diversas escalas espa-ciales de los lugares propicios paraalimentarse, lo que teóricamente se relacionacon un ciclo continúo para el aprovecha-miento de recursos (Kramer 2001). Este ciclohace parte del proceso de forrajeo, el cualinvolucra una serie de pasos relacionados conla búsqueda, evaluación y “toma de decisio-nes” para la explotación del alimento (Kramer

2001). Precisamente, durante estos eventosregistramos a la especie utilizando una serie deestrategias y comportamientos para la bús-queda y evaluación de los potenciales recur-sos, los cuales resultaron muy similares a lasestrategias definidas para P. frontalis (Kristoch& Marcondes-Machado 2001). Estas estrate-gias se asociaron con el tipo de recurso consu-mido; es decir que plantas que demandabanmayor esfuerzo los llevaban a utilizar manio-bras más elaboradas o complejas para conse-guir el alimento. Lo anterior resulta lógico sitenemos en cuenta que cualquier ítem menosaccesible se traduce en mayor esfuerzo, y enteoría, resultará siendo menos favorable(Moermond & Denslow 1983, Levey et al.1984); las elecciones individuales, la efectivi-dad y el éxito de cada organismo dependeránde ello (Kramer 2001).

Sugerimos que el consumo de aquellasespecies más utilizadas pudo resultar, no solode la abundancia y distribución temporal deestos y otros recursos, sino del beneficio ener-gético que podrían representar. Ello explicaríael mayor uso de C. aff. bogotanus, Sapium sp. oL. bullatta en presencia de otras posibilidades.Por supuesto, la preferencia por estos recur-sos no solo sería consecuencia de una mayoraccesibilidad, sino de un mayor contenidonutricional. Aunque ello va más allá del enfo-que de nuestro estudio, es evidente que unanálisis bromatológico de los ítems ingeridospermitiría establecer si el alto consumo serelacionaría con un elevado contenido nutri-cional.

Implicaciones comportamentales y conservación.Muchas de las especies cuyas necesidades deconservación son urgentes suelen ser catalo-gadas “especialistas”, debido a su restringidorango geográfico, tipos de hábitat o incluso,su comportamiento. Determinar si una espe-cie es especialista o generalista en términosecológicos suele ser complicado, y aún más sise pretende hacerlo desde una perspectiva

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comportamental, algo relacionado con su his-toria evolutiva (Sherry 1990). Para el caso delperiquito, los continuos ajustes en la dietaobservados por nosotros sugieren una llama-tiva flexibilidad, pese a los valores mensualesdel índice de Levins. Esta flexibilidad tambiénparece notarse en otros aspectos de su ecolo-gía, como reveló un trabajo sobre las frecuen-cias de uso de distintos hábitats (Botero-Delgadillo & Verhelst en prensa). De hecho,varios de los registros de forrajeo fueron enrastrojos y matorrales u otros tipos de vegeta-ción secundaria en estados sucesionales tem-pranos, tipos de hábitat usados con relativafrecuencia (Botero-Delgadillo & Verhelst enprensa); en estos aspectos, la especie parecierano restringirse. Esta ductilidad en el consumode distintos recursos y el uso de vegetaciónpoco compleja o perturbada para forrajear hasido documentada en otros miembros de lafamilia (Ragusa-Netto 2007) y del género Pyrr-hura (Toyne et al. 1992, Olmos et al. 1997,Schaefer & Schmidt 2003). Ello ha valido paraque en ciertos casos sean consideradastolerantes y generalistas en términos dedieta (Olmos et al. 1997). De cualquier modo,calificar una especie bajo estos términos espoco prudente cuando en la mayoría deestudios no se tiene en cuenta la disponibili-dad de recursos (Mac Nally 1995), solo seinvolucran pocas dimensiones del nicho, nose consideran aspectos morfológicos y com-portamentales, y no se conoce la dinámica deoferta de recursos y su predictabilidad en unaescala temporal amplia (Sherry 1990, Recher1990).

En general, la “elasticidad” que se observaen los loros permitiría calificarlos como espe-cies flexibles en términos ecológicos, con unaamplia gama de recursos consumibles en unámbito taxonómico o ecológico (Toyne et al.1992, Galetti 1993, Olmos et al. 1997, Kris-toch & Marcondes-Machado 2001, Renton2001). Incluso, se han reportado especies queincluyen larvas de insectos en sus dietas, apo-

yando dicha idea (Schubart et al. 1965, Mar-tuscelli 1994). Nuestros datos sobre lavariación de la amplitud dietaria y el consumode plantas foráneas (i.e., Eucalyptus globulus),además de la tolerancia y el uso de hábitatstransformados (Botero-Delgadillo & Ver-helst en prensa), nos permitirían sostener queel periquito es una especie polífaga y ecológi-camente flexible. Esto también ha sido suge-rido para algunos congéneres, que pese aconsumir un número reducido de especiesvegetales, han exhibido variaciones en laamplitud dietaria en períodos relativamentecortos (Pizo et al. 1997, Olmos et al. 1997,Ragusa-Netto 2007). Pese a que las estimacio-nes mensuales de amplitud de nicho contradi-cen esta premisa, no debe olvidarse que elnúmero de observaciones pudo haber influi-do en la obtención de valores bajos.

No obstante la aparente flexibilidad eco-lógica, al introducir las variables de comporta-miento de forrajeo el escenario cambia; elperiquito, al igual que otros congéneres ymiembros de la familia, muestra una serie deestrategias estereotipadas que probablementelimiten el consumo de algunos recursos(Toyne et al. 1992, Kristoch & Marcondes-Machado 2001). Esto indica que pese a con-sumir variados ítems, los loros emplean unconjunto reducido de estrategias, que aunquepermiten lidiar con distintas estructuras, limi-tan su accesibilidad o un uso eficiente. Si tene-mos en cuenta la teoría involucrada en elforrajeo y la relaciones costo-beneficio (Kra-mer 2001), es válido predecir que la capacidadde un loro de acceder y consumir eficiente-mente un recurso (e.g., néctar de flores ubica-das en inflorescencias péndulas y en la por-ción distal de una rama delgada) dependerá dela tolerancia ecología, la flexibilidad y versatili-dad en el comportamiento, y de las limitacio-nes impuestas por su morfología (ver Moer-mond & Denslow 1983, Levey et al. 1984).

Basados en los argumentos expuestos, P.viridicata y otros miembros del género podrían

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ser percibidos como especies comportamen-talmente estereotipadas, pero relativamenteflexibles en cuanto a composición de la dieta yel uso de hábitat. Esto puede representar unaenorme ventaja en términos de conservación,puesto que la especie tolera estados sucesio-nales recientes de vegetación secundaria, y susrestricciones morfológicas y comportamenta-les no le impiden utilizar los recursos encon-trados allí. Sin embargo, debe resaltarse que eluso de hábitats perturbados y una dieta cam-biante no necesariamente refleja las preferen-cias de la especie, y puede obedecer a unarespuesta de los individuos ante las presionesen su hábitat. Como bien se sabe, los espaciosdel nicho fundamental de una especie, querepresentan alternativas ante cambios en espa-cio y tiempo, no representan ni asemejan lascondiciones del nicho ideal (i.e., un confortecológico).

Nuestros resultados sugieren que juntocon la protección de la vegetación original,algunos parches de vegetación secundariapodrían ser tenidos en cuenta dentro de lasáreas destinadas o planeadas para la conserva-ción del periquito (Botero-Delgadillo & Páezen prensa). Además, dentro de los planes demanejo y reforestación de estas zonas, debe-rían incluirse algunas plantas propias de mato-rrales y rastrojos que son utilizadas por elperiquito durante etapas críticas del cicloanual. Tal es el caso de L. bullata, una plantaconsumida masivamente previo al inicio de lascópulas. De cualquier modo, para un eventualplan de conservación de la especie, los aspec-tos ecológicos tratados aquí deberán ser pro-fundizados. Los requerimientos ecológicosdel periquito deberán ser identificados, siendonecesario avanzar desde los conceptos de usodel hábitat y los recursos hacia la determina-ción de selección y preferencias (Botero-Delgadillo & Páez en prensa). Para la determi-nación de la selección de hábitat será necesa-rio implementar un seguimiento de bandadaspor medio de telemetría, integrado a un análi-

sis espacial que permita estimar la disponibili-dad de tipos de cobertura. Para la seleccióndel recurso alimenticio, el uso de telemetríadeberá integrarse a un seguimiento sistemá-tico de la fenología de especies vegetales utili-zadas durante al menos un año, y el análisisbromatológico de los ítems consumidos(Botero-Delgadillo & Páez en prensa). Parapoder extender las conclusiones de estos estu-dios a toda la especie, será fundamental deter-minar si otras poblaciones exhiben uncomportamiento similar, realizando explora-ciones a otras localidades a lo largo de su dis-tribución geográfica.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Fundación ProAves deColombia y al personal de la Reserva Naturalde las Aves “El Dorado” por todas las facili-dades y apoyo proporcionado durante la eje-cución del presente proyecto. A la fundaciónLoroParque por el financiamiento del pro-yecto Pyrrhura, dentro del cual se enmarcaeste trabajo. A todos los colaboradores de lavereda Bella Vista. A Christian Olaciregui yAdriana Mayorquín por su ayuda durante laejecución del mismo. Agradecemos especial-mente a Donald Brightsmith, Jorge E. Botero,Rocío Espinosa, Andrés M. López y Anama-ría Aguilera por sus sugerencias a las versionesiniciales del manuscrito. Igualmente, a NickBayly y Tiberio Monterrubio por sus valiososcomentarios y sugerencias respecto al docu-mento.

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