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2000 6: 129Food Science and Technology InternationalM.M. Rebolloso Fuentes, F.G Acién Femández, J.A. Sánchez Pérez, M.D. Gil García and J.L.Guil Guerrero

composition of the biomass of the microalga Porphyridium cruentumNota. Composición nutritiva de la biomasa de la microalga Porphyridium cruentum / Note. Nutrient

  

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Nota. Composición nutritiva de la biomasa de la microalgaPorphyridium cruentum

Note. Nutrient composition of the biomass of the microalgaPorphyridium cruentum

M.M. Rebolloso Fuentes1, F.G Acién Femández1, J.A. Sánchez Pérez1, M.D. Gil García2and J.L.Guil Guerrero1*

1Dpto. de Ingenieria Química, Universidad de Almería, 04120 Almería, Spain2Dpto. de Química Analítica, Facultad de Ciencias Experimentales, Universidad de Almería, 04120 Almeria, Spain

Se ha analizado la composición de la biomasa de la microalga de Porphyridium cruentum cultivada enun fotobiorreactor tubular externo. Se determinaron diversas variables analíticas (humedad, cenizas,proteína, azúcares solubles, fibra, ARN, Iípidos y energía), elementos minerales (Na, K, Ca, Mg, Fe,Cu, Zn, Mn, Cr, Mn, Co, S) la relación C/N y los ácidos grasos esenciales. La media de los análisis dedistintas biomasas, sobre 100 g de sustancia seca, indicó una alta proporción de azúcares solubles(33,2 g/100 g d.w.) y proteína (34,4 g/100 g d.w.). El contenido de elementos minerales fue elevado,especialmente Ca (1250 mg/100 g), K (1210 mg/100 g), Na (1170 mg/100 g), Mg (63,0 mg/100 g) y Zn(37,4 mg/100 g). La composición de los ácidos grasos expresada en mg/100 g (biomasa seca) fue de:C16:0 1,73; 18:2 ω6 0,51; 20:4 ω6 1,92; 20:5 ω3 1,68. El análisis de componentes principales indicó dosgrupos de variables: uno formado por lípidos, cenizas calcio, hierro y cinc, y otro formado por azúcaressolubles, irradiancia externa y relación C/N. De acuerdo con estos resultados, en el caso de no existirotros factores tóxicos, la biomasa de Porphyridium cruentum podría tener alguna aplicación en nutrición,debido a la cantidad y diversidad de nutrientes que contiene.

Palabras clave: Porphyridium cruentum, nutrición, algas, minerales, ácidos grasos

Nutritional composition of biomass of several stationary phases of the red microalga Porphyridiumcruentum cultured in an external tubular photobioreactor is analyzed. The proximate composition(moisture, ash, protein, available carbohydrates, fiber, ARN, lipids and energy), mineral elements(Na, K, Ca, Mg, Fe, Cu, Zn, Mn, Cr, Mn, Co, S), C/N ratio and fatty acids were determined. The meanvalues of different biomass analyses indicated high proportions of available carbohydrates (33.2 g/100 g d.w.) and protein (34.4 g/100 g d.w.). Mineral elements content was high, especially Ca (1248mg/100 g), K (1219 mg/100 g), Na (1170 mg/100 g), Mg (63.0 mg/100g) and Zn (37.4 mg/100 g). Thecomposition of fatty acids expressed as mg/100 g (dry biomass) was: C16:0 1.73; C18:2 w6 0.51; C20:4m6 1.92; C20:5 0)3 1.68. Principal components analyses showed a group of variables formed by lipids,ash, Fe, Ca and Zn; and another group formed by available carbohydrates, external irradiance andC/N ratio. According to these, Porphyridium cruelltllm biomass could be used for nutritional pur-poses, due to the amount and diversity of nutrients computed and the absence of toxic factors.

Keywords: Porphyridium cruentum, nutrition, algae, minerals, fatty acids

*1’o whom correspondence should be smt t(e-mail: jlguil@ualm.es).Received 6 October T 998; revised 8 March 1999.

INTRODUCCION

Desde principios de siglo, el estudio de las algas hatenido una relevancia especial en investigaciones defisiologia y bioquimica vegetal (Canizares et al., 1994;Bold, 1942). La idea de que las algas microscopicaspodian utilizarse como fuente de nutrientes mediantesu cultivo masivo en condiciones 6ptimas procede delas d6cada 1930-40. En los ultimos anos, esta idea ha

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tenido una gran difusi6n y se ha empleado elfitoplancton para diversas investigaciones, cultivado enun ambiente controlado (Richmond, 1980).

Principalmente, el cultivo de microalgas se hadesarrollado para utilizarlo como alimento de

organismos marinos comerciales, larvas u organismosadultos filtradores, que se utilizan en acuicultura ma-rina (Bold, 1942). Otro uso ha consistido en el cultivomasivo de zooplancton -rotiferos, cop6podos y artemiasalina- para que los nutrientes esenciales contenidos enlas microalgas pasen al zooplancton y posteriormente alos organismos en cultivo (Cafiizares et al., 1994).Tambi6n se han usado en la alimentacion animal, como

complemento diet6tico, sustituyendo a otras fuentes deproteinas tradicionales como la soja, el salvado decereales y la harina de pescado, asi, Scenedesmlls abliqllus,Euglena sp., Synec1lOcystis sp., Chlorella vulgaris y Spirulinasp. se han utilizado en la alimentacion de aves de cor-ral. Se han empleado con 6xito mezclas de Spirulinamaxima, Arthrospira platensis y Chlorella sp. comoalimento para cerdos, mientras que en rumiantes se hanutilizado mezclas de Chlorella sp., Scenedesmus obliquusy S. quadricauda (Becker,1994). En los primeros estudiospara su uso en la alimentacion humana se utilizaronmezclas de Chlorella sp. y Scenedesmus sp. (Powell et al.,1961; Gross et al., 1978). El uso de microalgas en laalimentacion humana tiene cierta relevancia en algunospaises como Chile, donde se cultivan Phaeodactylumtricornutum y Nannochloropsis sp. para su adición enpastas alimenticias y otros alimentos preparados paramejorar su perfil de nutrientes (Markovits et al., 1991;Schwartz et as., 1991).

Entre las caracteristicas nutricionales mas destacablesde la biomasa de esta microalga, se pueden citar suelevado contenido de dcidos grasos poliinsaturados dela serie m3 y c.o6 de 20 y 22 carbonos, la alta concentraci6nde carotenos y el 6ptimo perfil de aminodcidos de laproteina de las especies descritas en bibliografia, conconcentraciones elevadas de los aminodcidos esenciales

leucina, isoleucina, lisina y valina (Becker, 1994).Porphyridium cruentum es una microalga roja de la

clase Rhodophyta, de la que existen escasos estudiosen tomo a sus posibilidades nutricionales. Sus celulasson esf6ricas y rojas, de 5-8 Ilm de didmetro. El colorrojo caracteristico de las celulas se debe a la presenciadel pigmento ficoeritrina (Gantt,1969,1981 ). En cuantoa su estructura, es destacable que prdcticamente carecede pared celular (Adda et al.,1986; Arad et al.,1985; Aradet al.,1988; Ramus et al,1989). La membrana esta rodeadade una capsula de polisacarido sulfatado especialmenteabundante en las fases de crecimiento que es soluble enmedio acuoso, por lo que se la usa en la produccioncomercial de polisacaridos (Gantt y Conti, 1965). Estepolisacarido hace viscoso el medio y a medida que elcultivo se vuelve deficiente en nutrientes la viscosidadaumenta (Adda et al.,1986; Arad, et al.,1985; Arad et al.,1988; Ramus et al., 1989). Esta alga presenta alto

contenido de lipidos totales (Yongmanitchai y Ward,1992) y en la actualidad se usa para la producci6n dedcido araquid6nico (AA, 20:4 M6), que alcanza el 36 %de los dcidos grasos totales, y el dcido eicosapentaenoico(EPA, 20:5 0)3) (Nichols y Appleby, 1969; Ahern et al.,1983; Cohen et al.,1988; Lee y Tan, 1988b; Lee et al., 1989;Servel et al.,1994). Por otra parte, en la composici6n cen-tesimal se han citado cantidades de proteina del 28 al39 %, de carbohidratos del 40-57 % y de lipidos de 9-14% sobre biomasa seca (Becker, 1994).

Otras caracteristicas de su composici6n son sucontenido en tocoferol, vitamina K y quinonasisoprenoides (Antia et al., 1970). Adem6s, poseeactividad antifungica (Kellan et al., 1988) y contiene laenzima SOD (s6per 6xido dismutasa) (Fridovich, 1972).Por fusi6n de protoplastos con Dunaliella salina se hanobtenido cepas hibridas resistentes a antibi6ticos (Lee

y Tan, 1988a). Puede utilizar fuentes de carbono

provenientes de extractos de harinas (crecimientomixotr6fico) (Arredondo-Vega et al., 1995).

En este trabajo se exponen y discuten datos acercade la composici6n nutritiva de la biomasa microalgalde Porphyridium cruentum (composición centesimal,elementos minerales y icidos grasos) cultivada en unfotobiorreactor tubular externo con distintos tiemposde residencia e irradiancia incidente, para conocer su

potencial nutritivo en las condiciones ensayadas.

MATERIAL Y METODOS

El stock de cultivo de la microalga Porphyridiumcruentllm se obtuvo a partir de la colección de cultivosde algas de la Universidad de Texas en Austin, USA(UTEX 161). Esta microalga se cultiv6 en unfotobiorreactor tubular externo de 200 litros de

capacidad. La biomasa se recogi6 en distintas fases decrecimiento y en diferentes estaciones del ano (Tabla 1).El medio de cultivo utilizado en todos los estados fue elde Hemerick modificado para el agua de mar, por ellono se incluyeron las sales NaCl, KCI, CaCI y MgS04.Asi, la formulaci6n del medio fue: NaNO3 1,7 g; K,HP040,175 g; FeEDTA 50 mg; H3B03 2 mg; MnCL,.4H,0 1,8mg; ZnS04.7H,0 0,213 mg; CuSO,.5H,0 80 ~g;CoSO,.7H,0 91 gg; VSO 4* 2H,O 43 ~tg;(NH~)~Mo~6~.24rLO 20 gg, en un litro de agua de mar.En todos los ensayos se utiliz6 agua de mar natural

recogida en la costa de la ciudad de Almeria. El agua sehizo pasar por un sistema de cartuchos Millipore, de0,22 ltm el de poro mas pequeno. Para inocular elfotobiorreactor se utilizaron en todos los casos 40 litrosde cultivo en fase exponencial de crecimiento. Loscultivos se desarrollaron en modo quimiostato,aplicandose las velocidades de diluci6n durante elperiodo solar (8:00 h a.m. -18:00 h p.m.). La irradianciafotosint6tica extena (EW) se midi6 con el sensor LicorLI193 SA, acoplado dentro del bano termostatizado. La

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biomasa se recogi6 directamente del fotobiorreactor enun envase de vidrio pyrex de 5 litros de capacidad,posteriormente se centrifug6 en una centrifugadiscontinua Selecta a 3500 rpm durante 5 minutos, y acontinuaci6n se ajust6 la humedad de la biomasa paratodos los estados estacionarios a 80 g/100 g. La tortaresultante de la centrifugacion se lav6 con una disoluci6nde NaCI de 9 g/L para eliminar las sales. Despu6s, secongel6 la biomasa y se liofiliz6 en un liofilizador EdwardsModulyo-4K. El polvo obtenido se ahnacen6 en tubosEpendorf en un congelador a -18 °C.

En la biomasa liofilizada se realizaron las siguientesdeterminaciones analiticas:

Humedad: Se determin6 por desecaci6n en homo concirculaci6n de aire a 105 °C (m6todo 3.003, AOAC, 1984).

Proteina: Se determin6 el nitr6geno total en unanalizador elemental Leco CHNS-932. El gas portadorfue He y como carburante se us6 oxigeno. Los resultadosobtenidos se contrastaron con los obtenidos medianteun sistema semi-micro Kjeldahl. Se comprob6 que lasconcentraciones de nitr6geno coincidian totalmentemediante ambos tipos de aparatos. Para calcular laproteina, se multiplic6 por 6,25 el nitr6geno obtenido,previa deducci6n del nitr6geno procedente de los Acidosnucleicos (Becker, 1994).

Fibra: Se evalu6 la fibra neutro detergente (Goeringy Van Soest, 1970).

Az6cares solubles. Determinaci6n espectrofo-tom6trica a 630 nm de los az6cares totales, mediante elreactivo de antrona, expresando el resultado comoglucosa (Osborne, 1986).

Cenizas: Se determinaron por calcinaci6n en un homoa 450 °C (m6todo 7.009, AOAC,1984).

Metales de interes nutricional: La biomasa’se calcino

previamente y se recogieron las cenizas con una mezclade dcidos nitrico y clorhidrico. Na, K, Ca, Mg y Zn sedeterminaron por cromatografia liquida en uncromat6grafo de intercambio i6nico Dionex DX-100. Fe,Cu, Cr y Mn se determinaron por espectroscopia deabsorci6n at6mica mediante un espectrofotometroPerkin-Elmer ASS-1100B, equipado con camara degrafito HGA-700 (AOAC, m6todo 3.006-3.016, 1984;Torija, 1981).

Azufre: Determinado mediante un analizadorelemental.

Carbono: Determinado mediante un analizadorelemental.

Lipidos totales: Extracto obtenido con

cloroformo:metanol (2:1) (Kochert, 1978).ARN: Se adapt6 el m6todo espectrofotom6trico de

Shibko et al. (1967) para tejidos animales. La extraccionse realiz6 con ayuda de ultrasonidos, la ribosa sedetermin6 en el sobrenadante mediante el m6todo delorcinol (Ogur y Rosen, 1950).

Acidos grasos. Se evaluaron como 6steres metilicos,despu6s del tratamiento de la fracci6n lipidica concloruro de acetilo y metanol (Lepage y Roy, 1984). La

mezcla resultante, 6steres metilicos de los dcidos grasos,se analizaron por cromatografia gaseosa. Se identifi-caron por comparaci6n de sus tiempos de retenci6n conpatrones (Rapeseed oil mix y PUFAS-1, de SigmaO) en uncromatografo Hewlett-Packard HP5890 series II provistode un detector FID. Se us6 una columna capilar de silicefundida de alta polaridad Supelco SP2330 (30 m x 0,25mm; espesor del film: 0,2 ~m). El flujo del gas portador(N,) fue de 0,75 L/min. La relaci6n de venteo en elinyector fue de 100:1. La temperatura del inyector fuede 240 °C, y la temperatura del detector fue de 260 °C.La temperatura inicial del horno fue de 205 °C y seincrement6 en raz6n de 6 °C/min hasta 240 °C (5,83min). El volumen de inyecci6n fue de 5 ~L, y cada dosanalisis se reahz6 un blanco. Los picos se identificaroncon patrones de dcidos grasos y se cuantificaron usandometilnonadecanoato (19:0) como estdndar interno. Los

picos no identificados no se consideraron en los calculosposteriores.

Tratamiento estadistico: Los resultados son la mediaaritm6tica de tres determinaciones y su desviaci6nestdndar. Para el analisis de componentes principalesse us6 el programa Statgraphics v. 7.2.

Porcentaje de recuperacion: Para conocer la fiabilidadde los analisis se efectuaron ensayos de recuperaci6n,anadiendo cantidades conocidas del componenteanalizado a la biomasa antes del comienzo de losanalisis. La media de las recuperaciones oscil6 entre el92 % para los azucares solubles hasta un 102 % para elcaso del ARN.

RESULTADOS Y DISCUSION

El tiempo de residencia del cultivo en el reactor oscil6entre 1,02 y 9,57 dias (Tabla 1) que se correspondia condiferentes estados de crecimiento del cultivo, con el objetode conocer la influencia del tiempo de residencia en lacomposici6n bioquimica de la biomasa. La irradianciaincidente vari6 entre 2~8x10~ y 1 ,26xlU ~E/m’d.

En cuanto a la humedad (Tabla 2), todos losresultados se encuentran dentro de los margenesrecomendados segun los criterios de calidad para lasmicroalgas (Becker, 1994). Hay que tener en cuenta queeste parametro puede incrementar notablemente en labiomasa en ambientes con alta humedad, los valores

que reflejan la tabla son los que adquiere la biomasa enlas manipulaciones a las que se somete en el laboratorio.Se considera un margen del 10 % de humedad

apropiado para impedir la alteraci6n de muchoscomponentes de la biomasa como la clorofila y laaparici6n de productos de degradaci6n, consideradoscomo t6xicos, como los feof6rbidos.

El contenido proteico (Tabla 2) oscil6 entre 25,8 y 41,2g/100 , valores que se encuadran dentro de los datosreferidos por Becker (1994). Este contenido, sin embargo,no es de los mas altos citados para microalgas, en las

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Tabla 1. Caracteristicas de los estados estacionariosdurante el cultivo de Porphyridium cruentum.

Table 1. Characteristics of the stationary phases duringthe growth of Porphyridium cruentum.

que este valor puede alcanzar 60-71 /100 g en Spirulinamaxima, o 51-58 g/100 g en Chlorella vulgaris.

El contenido de cenizas (Tabla 2) fue elevado y oscil6notablemente en funci6n del estado estacionario (6,2-25,6 g/100 g). Estos valores superaron en muchasocasiones el limite recomendado por Becker (1994) del10 %, valor a partir del cual podrian producirsefen6menos osmoticos adversos en el organismo. Sinembargo, en otras microalgas se han encontrado valoresmucho mas elevados, como 20,2 g/100 g en

Phaeodactylum tricornutum (Markovits et al., 1991) y 21g/100 g en Tetraselmis clzui (Caiiizaresetal., 1994), ambas

utilizadas en alimentaci6n.El contenido medio de azucares solubles (Tabla 2) fue

elevado (33,2 g/100 g), aunque se han citado valoresentre 40 y 57 g/100 g (Becker, 1994). Esta diferencia connuestros resultados puede deberse a que las algas notuvieron limitaciones de nutrientes, lo que implica unmenor contenido (Adda et al., 1986; Arad, et al., 1985;Arad et al., 1988; Ramus et al., 1989), o bien podriadeberse al modo de operar, ya que la biomasa se lav6

para eliminar el exceso del polisacarido extracelular. Esnotable la escasez en fibra de esta microalga (0,3 g/100g como valor medio), debido a la ausencia de paredcelular, si se compara con otra microalga comoPhaedactylum tricornutum, en la que puede sobrepasarun 6 % en la biomasa seca (Markovits et al., 1991 ). Estehecho tiene gran importancia, debido a que uno de losargumentos en contra del uso de las microalgas en laalimentacion estriba en el alto porcentaje de fibra nodigestible de las especies descritas en la bibliografia(Becker, 1994), por lo que estimamos que estosresultados son 6ptimos.

El contenido medio de los lipidos totales (6,15 g/100g) fueron mas bajos que los indicados en la bibliografia,que sugieren mas de un 9 % en la biomasa seca. Encuanto al ARN, los resultados tambi6n fueron bajos, seobtuvieron valores moderados, algo superiores a 1 g/100 g en la mayoria de los casos, y con un valor mediode 1,6 g/100 g. Estos valores se encuentran dentro delos criterios de calidad citados, puesto que el ADN esminoritario en el conjunto de los dcidos nucleicos de labiomasa. Si se considera la relaci6n ARN:ADN de 3:1

(Becker, 1994), determinaria una concentraci6n total dedcidos nucleicos de 2,13 g/100 g, que esta muy por

Tabla 2. Macrocomponentes en la biomasa de Porphyridium cruentum (media ± d.e.)

Table 2. Proximate composition of biomass of Porphyridium cruentum (mean ± s.d., g/100 g dry biomass).

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debajo de los 6 g/100 g recomendados como mdximo.Por ser fuente de purinas, la elevada presencia de esteprincipio en la biomasa es otro de los argumentoscitados en contra del uso de las microalgas comoalimento (Becker, 1994). Por tanto, este criterio de calidades ampliamente respetado en esta microalga.

Las concentraciones de calcio, potasio y sodio fueronnotables (Tabla 3). El contenido medio de potasiocumple los criterios de calidad mencionados, inferior a13500 ppm; el contenido medio de cinc sobrepasaligeramente estos criterios (<350 ppm), y el hierro estadentro de los mismos (<1000 ppm). No existen datos enbibliografia de esta microalga para contrastar estosresultados.

El contenido mineral de P. cruentllm podrfa aportarminerales en cantidades significativas a la dieta en elcaso de no existir otros compuestos que limitaran subiodisponibilidad. Asi, segun la ingesta diariarecomendada (Rojas, 1985), 64 g de la microalga seriansuficientes para cubrir las necesidades diarias de calciode un adulto (800 mg diarios); 66 g cubririan lasrequerimientos diarios de Mg (420 mg para un adultode 70 kg) y 21 g totalizarian la demanda de Zn (10 mgpor dia).

En cuanto a Scidos grasos (Tabla 4) en terminos

globales, el Acido palmitico (PA, 16:0) represent6 el 29,6%, el linoleico (LA, 18:2 (06) el 8,7 %, el araquid6nico el32,9 % y el eicosapentaenoico el 28,8 %, sobre el total dedcidos grasos. No se determinaron grandes variacionesen estos porcentajes en funci6n del estado estacionario.Estos resultados coincidieron con otros de la bibliografia(Nichols y Appleby, 1969; Ahern et al., 1983; Cohen etaL, 1988; Lee y Tan, 1988b; Lee et al., 1989; Servel et al.,1994). Es de destacar que excepto el Acido palmitico,todos estos dcidos grasos son de alta importancia comonutrientes al ser precursores de eicosanoides y de otrassutancias fisiol6gicamente activas en el organismo(Dyeberg, 1986).

Los coeficientes de correlaci6n obtenidos en el analisisde correlaci6n de Pearson fueron bajos y en altaproporci6n no significativos, lo que indic6 que lascorrelaciones entre los nutrientes podian deberse a grannumero de causas no conocidas y que ocasionaban una

gran variabilidad. Tras realizar este analisis, seseleccionaron las variables mas estrechamentecorrelacionadas y con ellas se llev6 a cabo un analisismultivariante de componentes principales. El analisismultivariante de datos constituye un enfoque apropiadopara encontrar relaciones subyacentes en sistemasbiol6gicos complejos. En el analisis, aparecieron 8vectores responsables de toda la varianza (100 %). En elplano definido por las componentes 1 y 2 (66,33 % de lavarianza) (Figura 1 ) se apreci6 un grupo formado porlas variables lip (lipidos), Zn, Fe, Ca y cen (cenizas), quesugeria una variabilidad en el mismo sentido, y que elcontenido de Ca, Fe y Zn determinaba en buena medidael porcentaje final de cenizas. Otro grupo formado por

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Tabla 4. Contenido de dcidos grasos en Porphyridiumcruentum.

Table 4. Fatty acids content in Porphyridium cruentum(%, dry biomass).

las variables Mg, ARA y EPA, no demasiado alejado dela variable prot (proteina), probablemente sugiere queel sistema proteico enzimatico vinculado a de los Scidosgrasos EPA y ARA depende de cofactores como elmagnesio. En cuanto a las variables E (irradianciaextena), carb (az6cares solubles) y C/N (relaci6ncarbono/nitr6geno) formaron otro grupo de variablesque aumentaban conjuntamente, lo que indica que la

Figura 1. Representaci6n de los dos primeroscomponentes (66,33% de la varianza). Carb: azbcaressolubles; Cen: cenizas; ARA: dcido araquid6nico; EPA:dcido eicosapentaenoico; E~: irradiancia incidente; Lip:lipidos; prot: proteina; t: tiempo de residencia.

Figure 1. Plot for first two principal components (66.33%of variance). Carb: available carbohydrates; Cen: ash; ARA:arachidonic acid; EPA: eicosapentaenoic acid; E : incidentirradiance; Lip: lipids; Prot: protein; t: residence time.

irradiancia estimula la producci6n de pohsacirido y quela mayor parte del carbono total se encuentra formandoparte de 6ste. Otras variables se encontraban enextremos opuestos, C/N (relaci6n carbono/nitr6geno)y prot (proteina), tal y como cabia esperarse.

Tras los resultados obtenidos, y si se confirmase laausencia de factores t6xicos o antinutricionales, asi comola biodisponibilidad de los nutrientes analizados,estimamos que los nutrientes presentes en la biomasade Porplzyridium cruentum podrian hacerla id6nea parasu uso con fines diet6ticos o en la industria alimentaria,debido a su alta concentraci6n de proteina, las altasconcentraciones de minerales (Ca, Mg, Zn) y de Scidosgrasos de interes nutricional. Por otra parte, con respectoa la influencia de las variables de operaci6n, hay queconsiderar que la biomasa cultivada en condiciones deelevada luminosidad tendria una alta riqueza deaz6cares solubles, y la obtenida con menor luminosidadestaria mas favorecida en cuanto a proteinas.

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