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BioOne sees sustainable scholarly publishing as an inherently collaborative enterprise connecting authors, nonprofit publishers, academic institutions, research libraries, and research funders in the common goal of maximizing access to critical research. Natural Enemies of the Leafminer Liriomyza trifolii (Diptera: Agromyzidae): Challenges and Perspectives for its Biological Control Author(s): Edgardo Cortez-Mondaca y Fernando A. Valenzuela- Escoboza Source: Southwestern Entomologist, 38(4):643-660. 2013. Published By: Society of Southwestern Entomologists DOI: http://dx.doi.org/10.3958/059.038.0410 URL: http://www.bioone.org/doi/full/10.3958/059.038.0410 BioOne (www.bioone.org ) is a nonprofit, online aggregation of core research in the biological, ecological, and environmental sciences. BioOne provides a sustainable online platform for over 170 journals and books published by nonprofit societies, associations, museums, institutions, and presses. Your use of this PDF, the BioOne Web site, and all posted and associated content indicates your acceptance of BioOne’s Terms of Use, available at www.bioone.org/page/terms_of_use . Usage of BioOne content is strictly limited to personal, educational, and non-commercial use. Commercial inquiries or rights and permissions requests should be directed to the individual publisher as copyright holder.

Natural Enemies of the Leafminer Liriomyza trifolii (Diptera: Agromyzidae): Challenges and Perspectives for its Biological Control

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Natural Enemies of the Leafminer Liriomyza trifolii(Diptera: Agromyzidae): Challenges and Perspectivesfor its Biological ControlAuthor(s): Edgardo Cortez-Mondaca y Fernando A. Valenzuela-EscobozaSource: Southwestern Entomologist, 38(4):643-660. 2013.Published By: Society of Southwestern EntomologistsDOI: http://dx.doi.org/10.3958/059.038.0410URL: http://www.bioone.org/doi/full/10.3958/059.038.0410

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VOL. 38, NO. 4 SOUTHWESTERN ENTOMOLOGIST DEC. 2013 Enemigos Naturales del Minador de la Hoja Liriomyza trifolii (Diptera: Agromyzidae): Retos y Perspectivas para su Control Biológico Natural enemies of the Leafminer Liriomyza trifolii (Diptera: Agromyzidae): Challenges and Perspectives for its Biological Control

Edgardo Cortez-Mondaca1 y Fernando A. Valenzuela-Escoboza2 .

Abstract. The leafminer Liriomyza trifolii (Burgess) is native to the United States of America and distributed around the world. In the central part of Mexico and Tamaulipas it is considered an economically important pest attacking peppers and chrysanthemums. In addition, in the state of Sinaloa, this pest has been reported in peppers, tomatoes, cucurbits, and other vegetables. Different authors state that L. trifolii becomes a pest when its enemies are eliminated, especially parasites, and also by its resistance to insecticides. In different regions of the world including Mexico, diverse and abundant parasitoid species of the leafminer are considered important options for augmentative and conservation and enhancement biological control. The combined use of low- or reduced-impact insecticides on non-target species and cultural practices might favor populations of parasites. The purpose of this report was to promote the use of developed technologies related to biological control of the leafminer to encourage adoption of these control methods, including conservation and utilization of natural enemies in an integrated pest management program. Resumen. El minador de la hoja Liriomyza trifolii (Burgess) es una especie nativa de Estados Unidos de América, ampliamente distribuida a nivel mundial. En el centro de México y Tamaulipas se le considera una plaga de importancia económica atacando chile y crisantemo. En Sinaloa se reporta en cultivos de chile, tomate rojo, cucurbitáceas, y otras hortalizas. Sin embargo, diversos autores coinciden en señalar que L. trifolii alcanza el estatus de plaga debido a la eliminación de sus enemigos naturales, especialmente parasitoides y por la selección de resistencia a insecticidas. En diferentes regiones del mundo y en México se citan numerosas especies parasitoides del minador de la hoja, que por su diversidad y abundancia representan una importante opción para su control biológico por aumento o bien por conservación y aprovechamiento, en conjunto con aspersiones de insecticidas de bajo o reducido impacto sobre insectos no blanco y prácticas culturales que podrían favorecer las poblaciones de parasitoides. El propósito del presente trabajo es impulsar el uso de tecnologías desarrolladas con relación al control biológico del minador de la hoja, con el objetivo de favorecer la ________________________ 1Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias-Campo Experimental Valle del Fuerte, Carretera Internacional México-Nogales Km 1609, Col. Juan José Ríos, Ahome, Sinaloa, México. C.P. 81110. Autor para correspondencia: [email protected]. 2Escuela Superior de Agricultura del Valle del Fuerte, Universidad Autónoma de Sinaloa, Calle 16 s/n, Ave. Japaraqui, Col. Juan José Ríos, Ahome, Sinaloa, México. C.P. 81110.

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adopción de métodos de control que involucran la conservación y aprovechamiento de sus enemigos naturales en un programa de manejo integrado de plagas.

Introducción

Se denomina minador de la hoja a diferentes especies de dípteros de la familia Agromyzidae, que en su etapa larval provocan galerías sinuosas en la parte del mesófilo de la hoja, lo cual es el túnel por el cual se desplaza la larva al consumir el tejido vegetal a través de su desarrollo y es visible por el haz. Las moscas minadoras adultas son de color negro mayormente en la parte del tórax y el resto del cuerpo de color amarillo claro, miden alrededor de 2 mm de longitud y poseen alas bien desarrolladas, de tonalidad hialina. Las larvas son de color amarillo pálido, apodas y miden entre 1 y un poco más de 2 mm de longitud (Capinera 2007).

El minador de la hoja daña las plantas por la excesiva formación de minas al momento de alimentarse, provocando la reducción de fotosíntesis y consecuentemente reduce el tamaño de la fruta y el rendimiento del cultivo (Weintraub y Horowitz 1995, Universidad de California 1998). Al dañar severamente a plantas pequeñas pueden ocasionar su muerte (Elmore y Ranney 1954), y en plantas de mayor desarrollo provocar defoliación prematura, que propicia la quemadura de sol en la fruta (Universidad de California 1998), además, trasmite patógenos que provocan enfermedades en plantas (Zitter y Tsai 1977). Además, las hembras adultas provocan punturas en la superficie de las hojas con su aparato ovipositor, para alimentarse y ovipositar (Parrella 1987, Capinera 2011).

Se mencionan veintitrés de las 300 especies del género Liriomyza (Diptera: Agromyzidae) capaces de causar daños económicos a la agricultura (Spencer 1973, Parella 1987), pero se reconocen tres a escala mundial como las más importantes, L. sativae Blanchard, L. trifolii (Burgess), y L. huidobrensis (Blanchard), las cuales se caracterizan por ser altamente polífagas y por invadir nuevas áreas geográficas, incluyendo grandes extensiones del viejo mundo (Murphy y La Salle 1999, CABI 2005, Capinera 2011). Con relación a México y sobre todo en la región central del país, Palacios et al. (2008) mencionan tres especies: L. brassicae (Riley) encontrada en la planta ornamental de lantana Lantana camara L.; L. sabaziae Spencer, atacando cártamo Carthamus tinctorius L., y L. trifolii especie que ataca chile, Capsicum annuum L. En la región productora de crisantemo (Chrysanthemum spp.) en Texcoco, Estado de México, se han documentado las tres especies de minadores como las más dañinas a nivel mundial, tales como L. trifolii, L. huidobrensis, y L. sativae, siendo esta última la más común y dominante (Hernández et al. 2009).

Los métodos de combate físicos, culturales y químicos han demostrado limitaciones por la biología de estos insectos. El cambio de estatus de los minadores de la hoja como plaga es, en parte, el resultado de su naturaleza multivoltina, hábitos de alimentación polífaga y habilidad para desarrollar resistencia a los insecticidas (Parella y Keil 1984, Parrella 1987). En este último caso es importante señalar que existe información que los minadores de la hoja han mostrado resistencia a diferentes insecticidas, incluyendo carbamatos, organofosforados, piretroides, avermectinas, spinosinas, y disruptores de la muda como la cyromazina (Hernández 2009).

Enemigos Naturales. Parasitoides. Los minadores de hojas son insectos herbívoros caracterizados por una marcada homogeneidad ecológica y taxonómica,

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lo que facilita la presencia de diferentes especies de parasitoides compartiendo huéspedes, lo que explica la elevada carga de especies parasíticas que en conjunto tiene este grupo de insectos (Salvo y Valladares 2007), que exhibe además, elevadas tasas de parasitismo (Hernández 2009, Liu et al. 2011), debido a sus características como la escasa movilidad de las larvas, la gran visibilidad de las minas producidas, y la escasa protección física proporcionada por la delgada epidermis foliar (Salvo y Valladares 2007).

La mayor parte de las especies de parasitoides de minadores de hojas corresponden a las superfamilias Chalcidoidea (Eulophidae y Pteromalidae), Ichneumonoidea (Braconidae), y Cynipoidea (Figitidae) (Salvo y Valladares 2007). Murphy y La Salle (1999) señalan que en el orden Hymenoptera se encuentran las especies de parasitoides de minadores de la hoja y a la superfamilia Chalcidoidea pertenecen la mayoría de los géneros de parasitoides que se han encontrado asociados a Agromyzidae, aunque también un número considerable está dentro de la superfamilia Ichneumonoidea y en menor proporción existen géneros en la superfamilia Cynipoidea.

Además del parasitismo, otros dos comportamientos de algunas especies de parasitoides causan mortalidad a los minadores de hojas: (1) alimentación sobre el huésped, básicamente depredación; y (2) paralización del huésped sin oviposición ni alimentación. En el primer caso, las avispas parasitoides hembras adultas se alimentan de una proporción de larvas minadoras, lo cual puede o no ser condición imprescindible para la ovogénesis y la oviposición (Jervis y Kidd 1986). Duncan y Peña (2000) señalan que el tamaño del huésped es diferente según sea para ovipositar o para alimentarse. La magnitud de la mortalidad de larvas de minador debida a la alimentación del parasitoide sobre el huésped puede ser similar o incluso mayor que la causada por el parasitismo (Amalin et al. 2002, Bernardo et al. 2006). Parrella et al. (1982) observaron que Digliphus intermedius (Girault), D. begini (Ashmead), y Chrysocharis parksy Crawford (Hymenoptera: Eulophidae) mataron más larvas de L. trifolii que las que parasitaron. Chien y Ku (2005) mencionan que los parasitoides nativos de L. trifolii en Taiwan, Hemiptarsenus varicornis (Girault), Chrysocharis pentheus (Walker), Chrysocharis (=Neochysocharis) okasakii (Kamijo), y Neochrysocharis formosa (Westwood) (Hymenoptera: Eulophidae) exhiben alimentación del adulto sobre el huésped. Sin embargo, la depredación es frecuentemente ignorada, subestimando los niveles de mortalidad causados por las especies de parasitoides (Cure y Cantor 2003). En parasitoides de minadores, particularmente en los géneros Diglyphus Walker, Sympiesis Foerster, y Pnigalio Schrank (Hymenoptera: Eulophidae) se suele observar además paralización y muerte de las larvas minadoras sin que sean utilizadas para colocar huevos, ni para alimentarse (Casas 1989).

Algunas especies de parasitoides también son hiperparasitoides, como Neochysocharis formosa (Westwood), un endoparasitoide secundario de diferentes especies parasitoides de Liriomyza. En un estudio realizado se encontró que el hiperparasitismo de N. formosa sobre Diglyphus isaea (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) alcanzó hasta el 100% dos meses después de la primera liberación inoculativa del parasitoide primario (Liu et al. 2009).

Las extensas investigaciones a nivel mundial reportan más de 150 especies de parasitoides asociados a Liriomyza sp. (Liu et al. 2011). Noyes (2004) enlista a más de 300 especies de parasitoides que controlan insectos de la familia Agromyzidae y 80 especies de estos parasitoides atacan a Liriomyza sp., mientras que LaSalle y Parrella (1991) registran 23 parasitoides de Liriomyza en la región

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neártica, y al menos 14 de ellos se encuentran de manera natural en Florida, E.U.A. (Capinera 2007). Especies de Eulophidae, tales como D. begini, D. intermedius, Diglyphus pulchripes (Crawford), y C. parksi son generalmente las más importantes en estudios realizados en Norteamérica, aunque su importancia relativa varía geográfica y temporalmente (Minkenberg y van Lenteren 1986). En varios países de Sudamérica se tienen registradas 72 especies de parasitoides asociados al género Liriomyza (Vega 2003).

Hernandez et al. (2010) reportaron 20 géneros de parasitoides de L. trifolii en cultivos de chile de diferente tipo durante el otoño de 2007 y primavera de 2008: N. formosa, Closterocerus cinctippenis Ashmead, D. isaea, Cirrospilus variegatus Masi, Asecodes spp., Pnigalio spp., Zogrammosoma spp., Chrysocharis sp. (Eulophidae); Opius dissitus Muesebeck, Opius dimidiatus (Ashmead), Opius nr. brownsvillensis Fischer, Opius thoracosema Fischer, Opius bruneipes Gahan, Opius spp. (Braconidae); Ganaspidium pusillae Weld, Ganaspidium nigrimanus (=utilis) (Kieffer), Disorygma pacifica (Yoshimoto), Agrostocynips robusta (Ashmead) (Figitidae); y Halticoptera nr. circulus Walker (Pteromalidae); siendo el más abundante N. formosa con el 60% del total de especímenes.

En México, Palacios et al. (2008) reportan a Opius sp. (Braconidae) controlando a L. trifolii en el cultivo de chile en Altamira, Tamaulipas. Cerca de allí, en el municipio de González, Tamaulipas, Arcos-Cavazos et al. (2010) encontraron seis especies de parasitoides himenópteros de larvas: Opius sp., Chysocharis sp., Diglyphus sp. (Eulophidae), Gronotoma sp. (Hymenoptera: Figitidae), y dos especies no identificadas.

En Sinaloa, se reportó a O. dimidiatus (Ashmead) (Braconidae), C. parksi (Eulophidae), G. nigrimanus, y D. pacifica (Hymenoptera: Figitidae) atacando minadores de la hoja en tomate (Alvarado y Trumble 1999). Mientras que Cortez et al. (2004) reportaron a los eulófidos Chrysocharis sp. (Fig. 1), Neochrysocharis sp.,

Fig. 1. Adulto de Chrysocharis sp. Fig. 1.Adult of Chrysocharis sp.

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y Closterocerus sp., asociados a L. trifolii en el cultivo de canola Brassica napus L. (Brasicaceae). Valenzuela-Escoboza et al. (2010) en parcelas de chile jalapeño sin aspersiones de insecticidas, obtuvieron 142 especímenes parasitoides de L. trifolii: 24 ejemplares de O. dissitus (Fig. 2) como primer reporte de su presencia en México, 44 Opius no identificados a especie, 49 especímenes de Closterocerus cinctipennis Ashmead (Fig. 3), y 24 Neochrysocharis spp. (Fig. 4). Este último género con dos morfoespecies no identificadas con las claves taxonómicas actuales, además de un espécimen de Figitidae tampoco determinado. La

Fig. 2. Opius dissitus Muesebeck: a) adulto; b) mandíbula con diente basal; c) antena; d) mesosoma vista lateral, sin carina epicnemial; e) mesoescuto, sin notauli ni fosa media; y f) ala anterior (Cortesía de Valenzuela Escoboza F. A.). Fig. 2. Opius dissitus Muesebeck: a) adult; b) jaw with basal tooth; c) antenna; d) lateral view of mesosoma, without carina epicnemial; e) mesoescuto, without notauli and without middle fosa; y f) forewing (Courtesy of Valenzuela Escoboza F. A.).

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Fig. 3. Closterocerus cinctipennis Ashmead: a) adulto; b) antena; c) mesosoma, mesoescuto y escutelo; d) y e) alas, vena submarginal con dos setas dorsales y dos bandas transversales en alas anteriores (Cortesía de Valenzuela Escoboza F. A.). Fig. 3. Closterocerus cinctipennis Ashmead: a) adult; b) antenna; c) mesosoma, mesoescutelo and escutelo; d) and e) wings, submarginal vein with two dorsal setae and two transverse bands in forewings (Courtesy of Valenzuela Escoboza F. A.).

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Fig. 4. Neochrysocharis sp.: a) adulto; b) antena, c) mesosoma; d) y e) ala anterior, vena submarginal con dos setas dorsales, vena postmarginal presente e igual de larga que la estigmal (Cortesía de Valenzuela Escoboza F. A.). Fig. 4. Neochrysocharis sp.: a) adult; b) antenna, c) mesosoma; d) and e) forewing, submarginal vein with two dorsal setae, postmarginal vein present and same of large that stigma vein (Courtesy of Valenzuela Escoboza F. A.). obtención de especies parasitoides difirieron en abundancia durante la temporada de cultivo, Neochrysocharis predominó los primero meses del cultivo a partir de octubre, decreciendo su detección hasta cero en la segunda semana de enero, probablemente afectado por temperaturas bajas entre 5 y 8°C; Opius sp., O. dissitus, y C. cinctipennis estuvieron presentes a través del estudio, pero su abundancia fue mayor a partir de diciembre, coincidiendo con el incremento de las poblaciones del minador de la hoja (Fig. 5) con temperaturas frescas (Valenzuela

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Fig. 5. Fluctuación poblacional de larvas del minador de la hoja manifestado en minas de foliolos, en tres municipios del norte de Sinaloa (Cortesía de Valenzuela Escoboza F. A.). Fig. 5. Population fluctuation of larvae of the leafminer manifested in mines of leaves in three counties in Northern Sinaloa (Courtesy of Valenzuela Escoboza F. A.). 2010). Posteriormente en la misma región norte de Sinaloa, González-Maldonado et al. (2010) obtuvieron al parasitoide O. dissitus asociado al minador de la hoja Liriomyza sp., en siete especies de cultivos hortícolas: tomate Solanum lycopersicum L., papa Solanum tuberosum L., sandía Citrullus lanatus Schrad., calabacita Cucurbita pepo L., pepino Cucumis sativus L., chile (jalapeño y pimiento), y tomatillo Physalis ixocarpa Brot. La frecuencia de obtención del parasitoide fue de 116, 66, 32, 20, 10, ocho, y cuatro especímenes en los cultivos señalados en el mismo orden anotado.

De acuerdo a lo mencionado en el párrafo anterior, entre tomate, canola, y chile jalapeño en Sinaloa se observó diferencias en la diversidad de especies de parasitoides. Las especies en tomate no se encontraron en chile jalapeño, mientras que Chrysocharis sp., sólo se obtuvo en canola y O. dissitus no se encontró en tomate, ni en canola (Alvarado y Trumble 1999, Cortez et al. 2004, Valenzuela-Escoboza et al. 2010), aunque González-Maldonado et al. (2010) si lo reportan en este último cultivo.

Depredadores. Aunque se han reportado varias especies de depredadores de Liriomyza sp., éstos no se consideran importantes como agentes de control biológico (Chow y Heinz 2006, Liu et al. 2009, Capinera 2011). Los depredadores más comunes son: la chinche pequeña del ajonjolí Cyrtopeltis modestus (Dist.) (Hemiptera: Miridae) conocida por sus hábitos fitófagos en cultivos como ajonjolí y tomate; así como Dicyphus cerastii Wagner, Dicyphus tamaninii Wagner, y Macrolophus caliginosus Wagner (Hemiptera: Miridae). Ninfas y adultos de estas especies de chinches se alimentan de larvas y pupas de minadores de la hoja. También se señala a las hormigas ponerinas (Hymenoptera: Formicidae) (Capinera

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2011) atacando a larvas de L. trifolii y a la araña lince depredando adultos (Prieto 1982). Las moscas empidide y muscide (Diptera: Empididae; Muscidae) también han sido reportadas atacando adultos de L. trifolii en invernaderos de Israel (Freidberg y Gijswijt 1984); así como el trips depredador Frankliniella vespiformis (Crawford) que se ha asociado a larvas de L. trifolii en Israel (Arakaki y Okajima1998). En México, Arcos-Cavazos et al. (2010) reportaron cuatro especies de depredadores de larvas y adultos de L. trifolii en cultivo de chile serrano, Chysoperla sp. (Neuroptera: Chrysopidae), chinche pajiza Nabis sp. (Hemiptera: Nabidae), un ácaro no determinado de la familia Phytoseidae y una araña tampoco identificada.

Entomopatógenos. Algunas especies de nematodos entomopatógenos de Steinermatidae y Heterorhabditidae han sido reportadas parasitando especies de Liriomyza (Hara et al. 1993), entre ellos se incluyen a Heterorhabditis heliothidis (Khan, Brooks & Hirschmann), Heterorhabditis megidis Poinar, Jackson & Klein, Heterorhabditis sp., Steinernema carpocapsae (Weiser), y Steinernema feltiae (Filipjev). Los nematodos entomopatógenos disponibles en el mercado a menudo son criados in vitro sobre un insecto huésped, que por lo común es Galleria melonella L. (Lepidoptera: Pyralidae), y las etapas infectivas del nemátodo posteriormente son aplicadas sobre las plantas infestadas con el minador de la hoja (LeBeck et al.1993).

Se han reportado diversos hongos para el control de insectos plaga, tales como Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin, Isaria fumosorosea [Wize] Brown & Smith), Paecilomyces lilacinus Vaginitis, Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin, y Lecanicillium lecanii (Zimmerman) Viegas. La mayor parte de ellos están disponibles en el mercado para el control de numerosos insectos plaga en la agricultura, entre ellos minadores de la hoja, pero diversos estudios sugieren que estos organismos no poseen una efectividad constante sobre las plagas (Yano 2004, Liu et al.2009). Tanto para nemátodos como con hongos entomopatógenos no se especifica alguno como control biológico del minador de la hoja L. trifolii. Depredadores y entomopatógenos no son considerados importantes en la regulación de pobladores de minador de la hoja con relación a los parasitoides, sin embargo, las larvas y los adultos son susceptibles de depredación por una amplia variedad de depredadores generalistas, particularmente hormigas (Capinera 2007) y en suma con otros factores de mortalidad pueden abonar a su regulación poblacional.

Control Biológico. Los casos de control biológico de minadores de hojas reportan mayormente la introducción y liberación aumentativa de insectos parasitoides y en menor parte a nemátodos y bacterias (Sher et al. 2000, Cikman y Comelkcloglu 2006). Existen diferentes casos exitosos de control biológico clásico con parasitoides para distintas especies de minadores de hojas, tanto en campo abierto como en invernadero (van Lenteren y Woets 1988, Heinz y Parrella 1990, Abd-Rabou 2006, Salvo y Valladares 2007, Liu et al. 2011). En México, en diversas regiones en donde se realiza la producción de hortalizas en agricultura en invernadero, empresas transnacionales como Koppert® y Biobest® comercializan dos especies de parasitoides himenópteros: Diglyphus isaea (Walker) y Dacnusa sibirica Telenga (Braconidae) (De Liñan 2002, Biobest de México 2012, Koppert de México 2012). Sin embargo, estas especies no han sido determinadas en el país, aunque D. issaea es posible que se encuentre en algunas regiones de México como en González, Tamaulipas, donde Arcos-Cavazos et al. (2011) reportaron ejemplares de ese género. No se conocen otros casos de control biológico por introducción o por aumento de minador de la hoja en México.

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De acuerdo con SENASICA (2012) la importación de D. isaea y D. sibirica se realiza en México desde el año 1995 (Fig. 6); el primero se ha importado en forma ininterrumpida cada año, mientras que el segundo se dejó de importar hace cuatro años. Además las solicitudes de importación han sido mayores para D. isaea; probablemente ésto se deba a un mejor comportamiento de este último, producto de un ciclo de vida más corto, el hábito depredador de la hembra y la capacidad de soportar temperaturas más elevadas respecto a D. sibirica (Consejería de Agricultura y Pesca 2012).

Fig. 6. Solicitudes de importación a México de D. isaea y D. sibirica por año, para control biológico de minador de la hoja Liriomyza spp. (SENASICA 2012). Fig. 6. Requests for import to Mexico of D. isaea y D. sibirica by year, for biological control of leafminer Liriomyza spp. (SENASICA 2012).

En Tamaulipas, Arcos-Cavazos et al. (2011) mencionan que Chrysocharis sp., se comportó como el principal regulador de las poblaciones de L. trifolii, con parasitismo promedio de 79.5% de larvas y en algunos muestreos parasitismos de 100%. Opius sp., presentó un promedio de parasitismo de 12.2% y máximo del 64.0%; Gronotoma sp., promedió 5.8%, mientras que Diglyphus sp., se presentó esporádicamente con un parasitismo de 6.9%. Las primeras tres especies señaladas se registraron prácticamente durante todo el desarrollo del cultivo. Señalan también que los porcentajes de parasitismo se redujeron por dos aspersiones de insecticida (Abamectina) y con el descenso de las temperaturas en enero, al final del desarrollo del cultivo.

En Sinaloa, Trumble y Alvarado (1993) evaluaron un programa de manejo integrado de plagas (MIP) en tomate, en tres fechas de siembra: (1) en otoño (octubre-diciembre), (2) invierno (noviembre-febrero), y (3) primavera (enero-mayo).

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Encontraron que las cantidades de pupas de minador de la hoja fueron diferentes entre tratamientos de manejo convencional, manejo integrado con insecticidas selectivos, entomopatógenos, reguladores de crecimiento, feromona sexual del gusano alfiler Keiferia lycopersicella (Walshingam) (Lepidoptera: Gelechidae) para la confusión del macho, y liberación de enemigos naturales, así como testigo sin protección de control químico. Al final en la parcela de manejo convencional el promedio de pupas/día fue mayor que en el MIP y en el testigo sin control, en fechas de siembra de invierno y de primavera; los autores señalan que las elevadas cantidades de minador de la hoja en parcelas con manejo convencional se debió probablemente al efecto adverso de los plaguicidas sobre sus parasitoides. En la fecha de siembra de otoño no encontraron diferencias entre tratamientos y no supieron explicar dicho resultado. Aunque en un cultivo diferente (chile jalapeño), Valenzuela (2010) observó en Sinaloa que la población de L. trifolii fue reducida en otoño, lo que sugiere que la ausencia de diferencias obtenida por Trumble y Alvarado (1993) probablemente se haya debido a que la eliminación de sus parasitoides en la parcela de manejo convencional no repercutieron en un incremento importante de las poblaciones de minador de la hoja por su reducida presencia natural en otoño (Fig. 5). Johnson et al. (1980) encontraron que el parasitismo de Chrysocharis oscinidis Ashmead (Hymenoptera: Eulophidae) fue usualmente bajo al inicio del desarrollo del cultivo de tomate, incrementándose gradualmente hacia la madurez del cultivo, cuando no se utilizaron insecticidas. Valenzuela (2010) menciona que aunque en el estudio que realizó para determinar la fluctuación poblacional de L. trifolii en chile jalapeño no evaluó el impacto de los parasitoides sobre las poblaciones del minador de la hoja y los rendimientos de fruto, pudo observar que la presencia y daño provocado por la plaga se mantuvo en niveles que no afectaron el desarrollo del cultivo, probablemente por el control biológico natural que se registró sobre el minador de la hoja, lo cual permitió que se realizaran cuatro cortes de frutos de primera calidad y con rendimientos prácticamente similares a los lotes manejados de manera convencional con un promedio de 15 aplicaciones de insecticidas.

Retos y Perspectivas. Considerando lo expuesto por Johnson et al. (1995), en el sentido de que el control biológico de minadores de la hoja puede ser interrumpido en dos formas: a) por la introducción de especies de minadores en nuevas áreas, sin el complejo de enemigos naturales que los regulan en el lugar de origen y principalmente, b) al evitar el establecimiento de sus parasitoides o eliminarlos con aspersiones de insecticidas, es fácil llegar a la conclusión de que el control biológico por conservación y aprovechamiento de enemigos naturales es una estrategia adecuada para su manejo. Liu et al. (2009, 2011) mencionan que el control biológico aumentativo para minadores de la hoja Liriomyza spp., ha sido exitosamente aplicado en ambientes protegidos para control de muchas especies de insectos plaga, pero en condiciones de campo el control biológico por conservación ha tenido mayor éxito. El hecho de que el minador de la hoja surja como plaga agrícola debido a la eliminación de los factores que la controlan y regulan, conlleva a definir que es un insecto de importancia secundaria que incrementa sus poblaciones al grado de causar daños económicos por efecto de aspersiones de insecticidas sintéticos convencionales que eliminan las poblaciones de parasitoides (Oatman y Kennedy 1976, Johnson et al. 1980, Trumble 1990, Trumble y Alvarado 1993, Valenzuela 2010), y corrobora que el control biológico por conservación y aprovechamiento de sus enemigos naturales, principalmente

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parasitoides, es suficiente para mantener sus poblaciones por debajo de niveles poblacionales y de daño económico importante.

Salvo y Valladares (2007) señalan que “la mayoría de los autores concuerdan en que una especie de minador de hojas se convierte en plaga por el desarrollo de resistencia a insecticidas y por la eliminación de sus enemigos naturales”. Debido básicamente a que los enemigos naturales son muy susceptibles a los plaguicidas, incluso en mayor grado que los insectos fitófagos (Croft 1990), es lógico inferir que en primera instancia generalmente es la eliminación de los enemigos naturales lo que ocurre, propiciando que se reproduzcan e incrementen libres de ellos, y después, eventualmente sobreviene la resistencia del insecto a los insecticidas, sin embargo, estos minadores de la hoja no son resistentes a los enemigos naturales, pero el ambiente contaminado con plaguicidas impide que el cultivo se recolonice con entomófagos artrópodos y la liberación de algunos reproducidos en cautiverio difícilmente puede prosperar.

En las regiones de México donde se reportan enemigos naturales y específicamente parasitoides de minador de la hoja se observa una interesante diversidad y abundancia de éstos, aunque menor que en estudios realizados en otros países, especialmente en evaluaciones en cultivos no asperjados con insecticidas, lo que sugiere la posibilidad de implementar eventualmente la cría masiva de alguna especie prometedora para el control biológico por aumento, para cultivos de hortalizas en campo abierto o incluso protegidos en invernadero. La limitante más importante, como sucede en otros casos, es que la cría masiva de parasitoides de minador de la hoja implica el manejo simultáneo de los tres niveles tróficos: planta hospedera, insecto fitófago, y parasitoide, lo cual puede ser difícil (Smith y Hoy 1995) y de elevado costo económico, restringiendo los beneficios, por lo que la idea debe ser cuidadosamente considerada (Rizqi et al.1999), con base a estudios previos, incluyendo el comportamiento del huésped, y desarrollo del cultivo y de acuerdo a la especie de cultivo también (Liu et al. 2009). La abundancia de Opius sp., O. dissitus, y C. cinctipennis durante el incremento de la población plaga en chile en el norte de Sinaloa, que mostró una respuesta numérica positiva, hace pensar en primera instancia que alguno de ellos puede ser el candidato parasitoide a reproducir masivamente, pero al igual que con cualquier táctica de control, el momento indicado para tener el mayor impacto poblacional es antes de que se incremente la población de la plaga exponencialmente, de tal forma que el candidato más indicado podría ser Neochrysocharis sp., la especie que predomino antes del incremento de la plaga, realizando liberaciones inundativas durante los meses previos a enero, cuando sus poblaciones declinaron definitivamente (Fig. 5).

La selección, integración e implementación de diferentes tácticas de control del minador de la hoja teniendo como base el control biológico por conservación es suficiente para el manejo adecuado de este insecto (Liu et al. 2009, 2011). Una de las medidas más determinantes es el empleo de insecticidas selectivos o específicos, de tipo biorracional (extractos botánicos, jabones, minerales, entomopatógenos, reguladores de crecimiento u otros) (Hernandez 2009, Liu et al. 2009, 2011) o que por su forma de aplicarse impacten lo menos posible a los enemigos naturales, como algunos insecticidas sistémicos que pueden aplicarse en el sistema de riego, aunque es de todos sabido que todos los insecticidas afectan en menor o mayor grado a insectos no blanco (Bernal y Quezada 1999). Es necesario realizar estudios para determinar insecticidas que puedan utilizarse y ocasionar el menor impacto negativo sobre enemigos naturales de minador de la

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hoja y demás insectos plaga presentes en un cultivo. Sin embargo, el impacto de los insecticidas sobre los parasitoides de minador de la hoja es complejo, mientras que algunos no afectan severamente a una especie de parasitoide a otra si la afectan drásticamente (Hernandez 2009).

Además de incluir el manejo de insecticidas de bajo impacto sobre parasitoides de minador de la hoja y otros, es necesario estudiar los efectos de prácticas culturales que podrían favorecer las poblaciones de parasitoides (Salvo y Valladares 2007, Capinera 2011). La Universidad de California (1998) y Capinera (2011) indican que debido a que la maleza de hoja ancha y cultivos senescentes son una fuente de reproducción de minador de la hoja, es importante su oportuna destrucción, así como destruir y enterrar profundo los restos del cultivo, ya que esto dificulta la emergencia de los adultos de minador de la hoja. Minkenberg y van Lenteren (1986) indican que el contenido de nitrógeno en el follaje de una planta hospedera de L. trifolii es un componente importante que influye en su aceptación y susceptibilidad, y es uno de los nutrientes que más influye en el ataque del minador de la hoja; mientras que el potasio y el fosforo redujeron la susceptibilidad de la papa y provocaron efectos negativos en dicha plaga (Facknath y Lalljee 2005). Price y Poe (1976) reportaron que en el sistema de tomate estacado las poblaciones de minador de la hoja L. sativae fueron mayores que en tomate en acolchado, lo que al menos en parte fue debido a que en estacado se registró menor presencia de parasitoides Opius spp.Price y Harbaugh (1981) señalan que es posible aumentar la acción de enemigos de minadores de hojas a través del manejo del hábitat. Distintos trabajos mencionan la importancia de los parches de malezas cercanos a los cultivos, como posibles reservorios de parasitoides (Murphy y La Salle 1999). Por esta razón se ha sugerido incrementar la biodiversidad funcional a través del manejo de plantas arvenses y otras en el agroecosistema, o en el borde del mismo, mejorando la disponibilidad de polen y néctar para los enemigos naturales (Altieri y Nichols 1994, 2007; Altieri et al. 2005) de minadores de hojas y del resto de insectos fitófagos del cultivo, incrementando la presencia y actividad.

Se requiere también, como actividad de investigación básica, determinar hasta el nivel de especie a los parasitoides obtenidos en diferentes partes de la República Mexicana y a la vez definir su biología y ecología, entre otros propósitos, para determinar sus capacidades como agentes de control biológico, así como para detectar oportunamente si se presenta algún parasitoide secundario como N. formosa. Es necesario evaluar la actividad depredadora del adulto hembra de los parasitoides eulófidos para conocer el impacto que representa.

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