El Nectar y el Polen como Recursos: El Papel Ecologico de los Visitantes a las Flores dePseudobombax ellipticum (H.B.K.) DugandAuthor(s): Luis Eguiarte, Carlos Martinez del Rio and Hector AritaReviewed work(s):Source: Biotropica, Vol. 19, No. 1 (Mar., 1987), pp. 74-82Published by: The Association for Tropical Biology and ConservationStable URL: http://www.jstor.org/stable/2388462 .Accessed: 23/10/2012 23:07

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El Nectar y el Polen como Recursos: El Papel Ecologico de los Visitantes a las Flores de Pseudobombax ellipticum (H.B.K.) Dugand1

Luis Eguiarte and Carlos Martinez del Rio2

Departamento de Ecologia, Instituto de Biologia, UNAM, Apartado Postal 70-233 Mexico D.F., Coyoacan 04510, Mexico

Hector Arita

Laboratorio de Microcine, Departamento de Biologia, Facultad de Ciencias, UNAM, Apartado Postal 70399 Mexico D.F., Coyoacan 04510, Mexico

RESUMEN Se estudiaron algunos aspectos de la biologia floral de Pseudobombax ellipticum y los patrones de forrajeo de los animales que visitan sus flores, en los alrededores de Tlayacapan, Morelos (1950 metros sobre el nivel del mar). P. ellipticum (Bombacaceae) presenta grandes flores (rojas o blancas), que abren al anochecer y producen grandes cantidades de nectar durante la noche y la mafiana siguiente. Las flores eran visitadas de noche por tres especies de murcielagos (Leptonycteris sanborni, Choeronycteris mexicana, y Glossophaga leachii, Familia Phyllostomidae), que visitaban las flores muy rapidamente y siempre presentaban cargas de polen mixtas (P. ellipticum e Ipomoea sp.), mientras que de dia eran visitadas por tres especies de calandrias (Icterus wagleri, I. pustulatus, e I. galbula bullocki), dos de colibries (Amazilia violiceps y Cynanthus sordidus), y cuatro de abejas. Los patrones de forrajeo de las aves se ven afectados por la cantidad de nectar disponible y por los encuentros agresivos intra- e inter-especificos; mientras que los patrones de forrajeo de las abejas dependen principalmente de la disponibilidad de polen. Los visitantes se pueden agrupar en tres categorias: polinizadores primarios (los murcielagos), polinizadores secundarios (las calandrias), y parasitos (los colibries y las abejas). Las abejas juegan un papel negativo muy importante reduciendo la polinizaci6n por calandrias.

ABSTRACT The floral biology of P. ellipticum and the foraging patterns of its visitors were studied near Tlayacapan, Morelos, Mexico (at 1950 m altitude). P. ellipticum (Bombacaceae) presents big flowers (red or white) that produce nectar during the night and the following morning. At night three species of bats (L. sanborni, C. mexicana, and G. leachii, Family Phyllostomidae) visited the flowers rapidly and always carried mixed pollen loads (of P. ellipticum and Ipomoea sp.). During the day the flowers were visited by three oriole species (I. wagleri, I. pustulatus, and I. galbula bullocki), two hummingbird species (A. violiceps and C. sordidus), and by four species of bees. The foraging patterns of the birds are affected by the total amount of available nectar and by inter- and intraspecific agonistic interactions, whereas the foraging patterns of the bees depend on the availability of pollen. The visitors can be classified in three categories: main pollinators (bats), minor pollinators (orioles), and parasites (hummingbirds and bees). Bees play a very important negative role by reducing oriole pollination.

Los MURCIELAGOS SON POLINIZADORES con requerimientos energeticos muy altos, y las plantas que ellos polinizan tienen flores que producen grandes cantidades de nectar y polen (Faegri y van der Pijl 1979). Las grandes canti- dades de polen probablemente representan un meca- nismo para compensar la ineficiencia debida al gran tamanio de los polinizadores en relacion al area estigmatica (Heit- haus et al. 1974), mas que ser una recompensa para los murcielagos (Heithaus 1982). Al presentar estas flores una concentracion de recursos considerable y al tener es- tructuras "abiertas," se exponen a ser usadas por una gran variedad de organismos que no necesariamente son polin- izadores. De esta manera los visitantes florales pueden ser polinizadores primarios, polinizadores secundarios, co- mensales y parasitos (modificada de Baker et al. 1971).

' Received 17 October 1984, revision accepted 22 August 1985. 2 Direccion actual: Department of Zoology, University of Flor- ida, 233 Bartram Hall, Gainesville, Florida 32611, U.S.A.

74 BIOTROPICA 19(1): 74-82 1987

En Ceiba acuminata, por ejemplo, el principal polinizador es el murcielago L. sanborni (=Leptonycteris yerbabuenae), los polinizadores secundarios son polillas y colibries, varias especies de abejas roban polen (Bombus sp., Xylocopa sp., Apis mellifera, y Centris sp.), y varias especies de aves percheras (I. pustulatus y Cassiculus melanicterus) utilizan el nectar durante el dia (Baker et al. 1971). Patrones similares han sido encontrados en Manfreda brachystach- ya, Agavaceae (Eguiarte 1983).

En este trabajo analizamos, en terminos de sus efectos para la biologia reproductiva de la planta, a los animales que visitan las flores de P. ellipticum.

MATERIALES Y METODO P. ellipticum es una bombacacea de amplia distribucion en las zonas tropicales de Mexico (Pennington y Saru- khan 1968). Pierde las hojas y florece durante la epoca seca. Las flores (Fig. 1) son blancas o rojas y duran una

FIGURA 1. C. mexicana, visitando una flor de P. ellipticum.

noche y la maniana siguiente. Su polen ha sido encontrado en el tracto digestivo de varios murcielagos nectarivoros, principalmente en L. sanborni (Alvarez y Gonzalez 1970).

Las observaciones se realizaron en las cercanias del poblado de Tlayacapan, Morelos (1950 metros sobre el nivel del mar), en el limite altitudinal superior para P. ellipticum. La vegetacion de la zona consiste en una selva baja caducifolia muy perturbada con gran cantidad de cultivos, principalmente de maiz. En las partes altas de los cerros cercanos hay bosques de pino y encino. Las observaciones se realizaron durante los meses de marzo y abril de 1983 y 1984.

El nectar producido por las flores de P. ellipticum se acumula en el espacio formado entre la base del estigma y la base de la corona de estambres. Para estimar la produccion de nectar, nueve flores fueron cubiertas con bolsas de papel a las 19:00 hr y cada tres horas se extrajo el nectar acumulado en cada flor con jeringas desechables de 1 ml. La concentracion de azu'cares se estimo con un refractometro de campo (Erma mod. 400.A).

Las flores fueron visitadas durante el dia por dos gru- pos de animales: aves y abejas. Las aves fueron princi-

palmente estudiadas en un 'arbol de P. ellipticum junto a una capilla en ruinas, que servia de observatorio. En cada ocasion se contaron las flores abiertas. Las observaciones se realizaron con binoculares, y todos los tiempos se to- maron con cronometros con una precision de 0.2 segun- dos. En tres densidades de flores (en tres dias distintos de 1984), se realizaron censos cada quince minutos, y se anoto el niumero de aves en el 'arbol asi como su especie y, en el caso de especies dimorficas el sexo. Para deter- minar la tasa de forrajeo en las flores por especie, se midio el tiempo requerido para visitar niumeros predeterminados de flores. En las interacciones agresivas se registraban las especies y de ser posible el sexo de los participantes y la distancia a la que el agresor iniciaba el ataque.

Las abejas fueron principalmente estudiadas en un arbol de P. ellipticum pequenio que permitia estar cerca de las flores. Las observaciones se realizaron directamente. Todas las especies de himenopteros visitantes fueron co- lectadas para su identificacion. Para determinar el patron de actividad de los himenopteros, se conto cada 30 min, desde las 06:30 hr, el n'umero de individuos de cada especie en el arbol. En una especie (Bombus steindachneri)

Visitantes a las Flores de Pseudobombax 75

O/o 100+

~80+a

60

1 40 +

20

ml % eq .6 ~ ~ ~ ~~..15

%U b 1 5 91

* ~~~~13~

.1~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~1

*10

280 80~

'24 /C70~ / ~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~0 60C 20 / /5.

160 /4

12 ~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~30 20

1 7 1 9 2 1 2 3 1 3 5 7 9 1 1 1 3 1 5 H ORAS

FIGURA 2. Actividad diaria en un arbol de P. ellipticum. a. Disponibilidad de polen. t Apertura de flores (en porcentaje). S Anteras con polen (en porcentaje, ?D.E., N = 400). La linea continua indica la disponibilidad diaria de polen. I La flecha indica la hora a la cual comienzan a abrir las flores. b. Producci6n de nectar. Curva acumulativa de la producci6n de nectar en ml (nectar acumulado cada tres horas, + D.E., N = 6, la escala se encuentra a la izquierda). --- Concentraci6n de azicares en el nectar en equivamentes de sacarosa (en porcentajes, la escala se encuentra a la derecha de la figura). c. Patr6n de actividad de los visitantes florales. En sombreado se encuentran las visitas a flores por murcielagos en 15 min (la escala se encuentra a la izquierda). Sin sombrear se encuentran las visitas a flores por aves en 15 min (la escala se encuentra a la izquierda). Los puntos representan al numero total de himen6pteros visitando flores (la escala se encuentra a la derecha).

76 Eguiarte, Martinez del Rio, and Arita

TABLA 1. Animales que visitan a las flores de Pseudobombax ellipticum.

Tasa de forrajeod Tiempo por flore

Especie Peso (g) Sexo D.E. (N) m b r (N) seg. D.E. (N)

Avesa Icterus wagleri 41.5 m (1) 0.045 0.358 0.89 (31) 24.4 9.9 (18) Icterus pustulatus 38.5 m 2.1 (14) 0.072 0.454 0.95 (9) 10.3 5.7 (2)

35.6 h 1.9 (10) Icterus galbula bullocki 35.3 m 1.2 (4) 0.060 0.109 0.95 (5) 16.2 2.4 (3)

33.0 h 1.3 (3) Amazilia violiceps 4.7 m 1.04 (3) 0.054 1.808 0.69 (18) 12.8 7.3 (14) Cynanthus sordidus 3.5 h 0.03 (2) 10.7 4.9 (2)

Mamiferos Leptonycteris sanbornib 22.5 m (1)

22.1 h 1.4 (5) 1.376 1.419 0.95 (10)Y 0.81 0.33 (369)f Choeronycteris mexicanab 17.0 h (1) Glossophaga leachiic 10.9 m

11.4 h 0.6

Insectos Bombus steindachneri 0.015 1.159 0.883 (14) Melipona fasciata

guerreroensis Xylocopa mexicanorum Apis mellifera

a Los pesos de las aves son de los ejemplares depositados en las colecciones del Instituto de Biologia y de la Facultad de Ciencias, UNAM. b Los pesos de los murcielagos colectados por nosotros en la localidad. c Peso promedio de la especie segun Webster (1983). d La tasa de forrajeo es la regresi6n de numero de flores = m tiempo + b, todas las regresiones tienen una P < 0.005. e Calculados independientemente de la tasa de forrajeo. f La tasa de forrajeo no pudo ser calculada por especie.

se determino las tasa de forrajeo (el tiempo requerido para visitar niumeros dados de flores). La tasa de remocion de polen se estimo tomando una muestra de unas 400 an- teras de las flores del 'arbol cada 30 min; utilizandose el porcentaje de anteras sin polen como indice de remocion del polen. Para conocer si la disminucion de la actividad de forrajeo durante el dia era una respuesta a la dismi- nucion de recursos, se realizo un experimento de enrique- cimiento ambiental: un grupo de seis flores (aproxima- damente el 10% de la poblacion diaria de flores) fueron cubiertas a las 19:00 hr (antes de ser explotadas por algun visitante) y descubiertas a las 13:00 hr del dia siguiente, esta hora representa el minimo de actividad observado en dias anteriores. El numero de individuos de cada especie fue registrado en periodos de cinco minutos desde las 12: 40 a las 15:30 hr.

Las observaciones de los patrones de forrajeo de los animales nocturnos fueron realizadas de manera directa iluminando un arbol con un foco reflector de 300 watts. Durante tres noches se hicieron observaciones continuas de los murcielagos que visitaban las flores (24-25 de marzo de 19:00 a 05:25 hr, 26 de marzo de 19:00 a 23:35 hr, y 2 de abril de 19:00 a 22:00 hr; todas en 1984). En estas noches se registraron los siguientes datos:

visitas totales a las flores, en intervalos de 5 min; agre- siones totales en 5 min y conducta de visita (tasa de forrajeo, numero de flores visitadas en cada vuelo por el arbol y manera de visitar a las flores). En cada observacion se registro el tamafio relativo del murcielago visitante, diferenciandose dos clases: murcielagos pequenios y mur- cielagos grandes. Con el objeto de determinar la especie de los murcielagos visitantes se colocaron redes de nylon en lugares cercanos a los arboles en noches en que no se realizaron observaciones. De cada individuo capturado se anoto la especie, el sexo y el peso. Se efectuaron prepa- raciones del polen de cada ejemplar siguiendo la tecnica descrita por Beattie (1971), revisandose posteriormente para la identificacion del polen, con ayuda de prepara- ciones de referencia. Ejemplares de cada especie de mur- cielagos fueron conservados y depositados en la coleccion del Instituto de Biologia.

RESULTADOS Las flores comienzan a abrir desde las 18:00 hr, a las 19: 15 ya hay algunas flores completamente abiertas y a las 19:50 ya todas las flores se encuentran abiertas (Fig. 2a). Desde que abren presentan polen y comienzan a producir

Visitantes a las Flores de Pseudobombax 77

&n 10 > 50 FLORES )

6

4

2 ** /\ / \/ 20* L*

l , I I I I 7

6 7 8 9 10 11 12

10 0/0 4/520 FLORES

48

6

4 * 0

0~~~~~~~~~~

6 7 8 9 10 11 12

(fl 450 FLORES

8

6 1-1

~0-00 - 0

40

2

6 7 8 9 10 11 1 2 H ORAS

FIGURA 3. Numero de aves, censadas cada 15 min, con respecto a la hora del dia, para tres densidades de flores.

nectar. La produccion de nectar tiene un maximo alre- dedor de las 01:00 hr y decrece a lo largo del dia (Fig. 2b). La concentracion del nectar es baja (entre 15 y 10% en equivalentes de sacarosa) y decrece a lo largo de dia (Fig. 2b).

Las aves que fueron registradas visitando a las flores de P. ellipticum se muestran en la Tabla 1. Se pueden dividir en dos grupos: calandrias (Icterinae: Icterus) y coli- bries (Trochilidae). Las primeras, al visitar las flores, con- tactan estigmas y anteras, mientras que los colibries visitan las flores de lado, sin contactarlos. La Tabla 1 muestra tambien la tasa de forrajeo, que es la regresion entre el tiempo de visita y el numero de flores visitadas (la pen- diente de estas regresiones es la velocidad de visita y esta inversamente relacionado con el tiempo de visita de una flor) y el tiempo que tardan en visitar una flor. Los coli- bries visitan las flores revoloteando, mientras que las ca- landrias lo hacen perchando en las ramas contiguas a las flores. Las aves percheras presentan poco movilidad entre arboles, y un solo individuo puede permanecer varias ho- ras en un solo arbol. Los cambios en el niumero de visitas por aves a las flores a lo largo de una maniana se muestran en la Figura 2c.

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Los cambios en el numero de aves, censadas cada 15 min, en tres densidades de flores se muestran en la Figura 3. El numero de aves en el arbol depende, por un lado, del numero total de flores (distintas fechas) y por otro de la producci6n de n&ctar (distintas horas dentro del dia). Es interesante notar que en la primera fecha (50 flores) una pareja de I. wagleri defendia todo el arbol como un territorio. Al ser abandonada la territorialidad se pasa a un sistema abierto de uso en el que existen jerarquias de dominancia y el nivel de agresion depende de las riquezas del recurso y de la densidad de consumidores que com- piten por el. El nivel de agresion es un fenomeno denso- dependiente (Nuimero de agresiones en 5 min = 0.323, Niumero de visitas a flores en 5 min = -0.887; r = 0.926, N = 40, P < 0.005). La fuerte correlaci6n entre ambas variables es un reflejo de la frecuencia de encuentros y del incremento en el nivel de agresividad. La jerarquia interespecifica en el uso de las flores se refleja en un orden de dominancia en los encuentros agresivos (Tabla 2). En la Tabla 2 se presentan las especies agresoras en los ren- glones y las agredidas en las columnas. Es de notarse que en esta tabla la mayoria de los elementos por debajo de la diagonal son ceros, lo que refleja la existencia de una jerarquia lineal de dominancia en la que I. waglerin es dominante sobre las otras dos especies e I. pustulatus es dominante sobre I. g. bullocki. Esta jerarquia esta rela- cionada con las diferencias en tamaiio (Tabla 1), aunque tambien influyen otros factores como organizacion social. Con respecto a los colibries vemos que A. violiceps es dominante sobre C. sordidus, pero que estos no interac- tuan con las calandrias. Por otra parte se puede observar en la Tabla 2 que las distancias minimas de respuesta agresiva son mayores en los colibries que en las calandrias, posiblemente debido a la mayor agresividad y movilidad de los colibries.

Cuatro especies de himenopteros visitan a las flores de P. ellipticum (Tabla 1), y para B. steindachneri se calculo la tasa de forrajeo (Tabla 1). El numero de abejas en un arbol cambia a lo largo del dia, junto con el por- centaje de anteras con polen (Figs. 2a, 2c, 4): las abejas aunque cosechaban nectar, concentraban su actividad en la colecta de polen. El cambio en el niumero de anteras con polen es consecuencia directa de la actividad de estas, ya que este arbol rara vez era visitado por aves. La activ- idad total de forrajeo presenta un pico temprano en la mafiana y otro al anochecer (Figs. 2c, 4) debidos a la presencia de polen y nectar en flores que estuvieron abier- tas durante la noche y a las que estan abriendo, respec- tivamente. El primer pico se debe principalmente a la actividad de B. steindachneri. X. mexicanorum solo se le encuentra temprano, en bajos niumeros, mientras que Me- lipona fasciata guerreroensis comienza a Ilegar mas tarde y A. mellifera permanece todo el dia (Fig. 4). En la Figura 4a se muestra el resultado del experimento de enrique- cimiento: aproximadamente 35 min despues de que las

TABLA 2. Interacciones agresivas entre aves forrajeando en un 4rbol de Pseudobombax ellipticum. En las columnas se encuentran las especies ganadoras y en los renglones las perdedoras.

Perdedor

Ganador I. w. I. p. I. b. I. b. (m) I. b. (h) A. v. C. s.

I. wagleri 76a 31 52 15 23 2 0 3.5 ? 2.2b 3.5 ? 0.7 6.5 ? 4.9 4.3 ? 2.4 4.7 ? 3.4 2.5 ? 7.1

(3) (2) (2) (10) (19) (2) I. pustulatus oc 5 19 d 0 0

3.0 (1)

I. bullocki 1 2 0 0 0 6.0 (1) (23)

I bullocki (m) 0 3 1 12 0 0 2.67 ? 1.7

(12) I. bullocki (h) 0 1 1 9 1 0 0

3.25 ? 1.26 (4)

A. violiceps 0 0 0 0 0 34 27 10.77 ? 4.7 7.9 ? 3.4

(26) (15) C. sordidus 0 0 0 0 0 0 7

5.0 ? 4.2 (2)

a Numero de interacciones agresivas observadas. b Distancia minima promedio de inicio de la respuesta agresiva, D.E., entre parentesis el numero de respuestas. c No se observaron encuentros de este tipo. d No se registraron.

flores enriquecidas fueron descubiertas, aumenta notable- mente el nuimero de himenopteros forrajeando (principal- mente A. mellifera y en menor grado de Meliponafasciata guerreroensis), se mantiene alto alrededor de una hora y otra vez comienza a decrecer, presumiblemente debido a que se agota el recurso.

De noche la actividad alcanza niveles sorprendentes. En un 'arbol con 92 flores se registraron 4636 visitas por murcielagos en una noche, aproximadamente 450 por hora. El numero de visitas observadas y su distribucion durante la noche se muestra en la Figura 2c. Las capturas realizadas indican que el murcielago m'as comu'n es L. sanborni, seguido por C. mexicana (Fig. 1) y G. Ieachii. En la Tabla 1 se dan sus pesos. Debido a las condiciones de trabajo y a las caracteristicas de los murcielagos (vuelo muy rapido, no perchan en las flores y carecen de marcas especificas conspicuas) los datos de forrajeo y agresion no se reportan por especie, sin embargo se observaron dos tipos de murcielagos: Grandes (que posiblemente corres- ponden principalmente a L. sanborni y en menor grado a C. mexicana, Fig. 1) y Chicos (posiblemente son en su mayoria G. /eachii). Se registraron gran cantidad de agre- siones de varios tipos: entre murcielagos chicos, que apar- entemente consisten en largas persecuciones (a veces m as

de 10 min) alrededor del arbol; de murcielagos grandes vs chicos, donde los chicos generalmente evitan el en- cuentro y entre murcielagos grandes, estas son, como en el caso de las calandrias, denso-dependientes (agresiones cada 5 min = 0.153, visitas cada 5 min = -2.6; N = 57, r = 0.883, P < 0.005), durante ellas fue comiun escuchar vocalizaciones. Las agresiones generalmente occurren cuando dos murcielagos coinciden en una misma flor. Los murcielagos visitan las flores muy rapidamente, "chocando" con los estambres y el estigma (tiempo pro- medio de visita por flor = 0.8 13 segundos, ? 0.33 5 D.E., N = 335), y por eso en la maiiana siguiente los estambres se encuentran extendidos y algunas veces rotos. La ecuacion de la tasa de forrajeo es: Numero de flores visitadas = 0.137, tiempo +1.4 (N = 10, r = 0.95, P< 0.005), y generalmente visitan solo una o dos flores por vuelo de visita al arbol (Nuimero promedio de flores visitadas por vuelo al 'arbol = 0.82 ? 0.53 D.E., N = 399) poster- iomente dan varias vueltas alrededor del arbol y/o de otros arboles para visitar de nuevo algunas flores o retirarse del arbol. Es importante sefialar que todos los murcielagos presentaban cargas mixtas de polen (polen de P. ellipticum y de Ipomoea sp.) y que la Ipomoea mas cercana estaba a mas de 500 metros del arbol donde se capturaron.

Visitantes a las Flores de Pseudobombax 79

70 obe70

60 60 CL

50 - ntros con pol a n50

sE * 'I ' 2- 400

30 /\' b30

20 -.. A.,i.. EZ20

10 P\ /~~~~~~~~T1

AMeipono

1 0 ~ ~ ~

'? 5, 5 7 9 11 13 1 5 17 19

HORAS FIGURA 4. Actividad diaria de himen6pteros en un arbol de P. ellipticum. a. -- -- Anteras con polen (porcentaje, ?D.E., N = 400). Nu-imero total de himen6pteros forrajeando en el arbol. Experimento de enriquecimiento ambiental. La flecha indica el momento en el que se descubrieron las flores (ver texto). b. Numero de individuos de B. steindachneri (--) y de A. mellifera (- - - -). c. Numero de individuos de M. f guerreroensis (la escala es diferente que las anteriores).

DISCUSION Las caracteristicas de la flor de P. ellipticum, tales como su estructura, la dehiscencia de las anteras al anochecer y la produccion principalmente nocturna de nectar concuer- dan con el sindrome de polinizacion por murcielagos (qui- ropterofilia) descrito por Faegri y van der Pijl (1979), y

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sin lugar a dudas, al menos en la localidad estudiada, los murcielagos, y en particular L. sanborni, son los princi- pales polinizadores. Su eficiencia como polinizadores es inegable: visitan las flores de frente, chocando con los estambres y el estigma, visitan varias flores muy rapido (su tasa de visita es la mas alta), presentan grandes cargas

de polen, que siempre son mixtas, por lo que se puede pensar que si bien no son visitantes fieles, son visitantes muy moviles que se desplazan entre distintos arboles, de esta manera promueven la polinizacion (y la fecundacion) cruzada.

Sin embargo los murcielagos nectarivoros no son los unicos polinizadores de P. ellipticum. Tres caracteristicas de las flores nos sugieren que las aves tienen (o han tenido) un papel importante en la polinizacion (y evolucion) de las flores de P. ellipticum: (1) el color rojo de algunos morfos, caracteristico de flores polinizadas por pajaros (mientras que el blanco, presente en otros morfos, es ca- racteristico de flores polinizadas por murcielagos, Faegri y van der Pijl 1979); (2) el maximo de produccion de nectar despues maximo de visitas por murcielagos; y (3) la produccion diurna de nectar (mientras que se espera que en las plantas finamente coadaptadas con sus polin- izadores el pico de produccion de nectar va a ser a la hora en la que la tasa de visitas es maxima y que la produccion de nectar se restrinja a la hora en que son visitadas las flores por sus polinizadores coadaptados, ver por ejemplo Cruden et al. 1983 y C. Martinez del Rio y A. Burquez, 1986).

Por lo tanto las aves podrian ser consideradas como polinizadores menores, siguiendo a Baker et al. (1971): si contactan las anteras y el estigma, sin embargo a esa hora las anteras presentan relativamente poco polen, sus tasas de forrajeo son muy lentas y practicamente no se mueven entre arboles. Es interesante notar como se re- parten el recurso las aves percheras: cuando esta en can- tidades limitadas se pueden dar sistemas territoriales, y cuando existe en mayores cantidades se dan sistemas con jerarquia de dominancia en los que hay una especie dom- inante y otras subordinadas, siendo la dominante la mas grande. La respuesta agresiva requiere de una "distancia minima" para dispararse, que es distinta entre las dife- rentes especies. La actividad de las aves depende del nu- mero de flores y de la hora del dia, este iultimo cambio seguramente se debe a la progresiva disminucion en la produccion del nectar.

Los colibries debido a sus patrones de forrajeo y a sus caracteristicas morfol6ogicas no perchan al visitar las flores de P. ellipticum, lo hacen revoloteando y por visitar de lado las flores nunca contactan ni estigmas ni anteras. Por lo tanto, los colibries actuan con respecto a la planta como parasitos, aunque posiblemente de poco impacto. Nunca se observaron interacciones agresivas entre las aves per- cheras y los colibries; esta misma situacion se ha encon- trado en otros "ensamblajes" alimenticios de aves nectar- ivoras, como por ejemplo en Agave salmiana (Martinez del Rio y Eguiarte, datos no publicados). En ambos casos se dan jerarquias de dominancia entre los colibries, siendo las dominantes, otra vez, las especies de mayor peso. Sin embargo, en otros ensamblajes se ha encontrado que las

calandrias si agreden a los colibries, como por ejemplo en flores de Combretum farinosum en Costa Rica (Schemske 1975).

El papel de los himenopteros en este sistema es el de parasitos, ya sea removiendo el polen o el nectar o ambos. Su actividad aumenta rapidamente al inicio de la mafiana y posteriomente va disminuyendo de manera paralela a la disminucion en la cantidad el polen en las anteras, para aumentar ligeramente al anochecer (cuando comienzan a abrir las flores y otra vez hay polen). Podemos considerar que la disminucion en la actividad de las abejas se debe principalmente a la disminucion en la cantidad de polen, debida a esta misma actividad, como lo sugiere el exper- imento de "enriquecimento." Es un hecho bien conocido que los himenopteros pueden cambiar rapidamente sus patrones de conducta al cambiar la distribucion y canti- dades del recurso (Whitham 1977). El papel de los hi- menopteros es indudablemente el de parasitos, ya que por su pequefio taman-o y sus patrones de forrajeo no entran en contacto con el estigma; y lo que es mas importante, hacen que las aves percheras pasen de polinizadores se- cundarios a comensales.

Los murcielagos, como ya senalamos, son los visi- tantes mas numerosos, activos y veloces. Sus patrones de forrajeo presentan algunas similitudes con los de las aves, como la presencia de varias especies simultaneamente en el arbol, y la existencia de interacciones agresivas intra- e interespecificas que son denso-dependientes; pero las di- ferencias son notables: los murcielagos son mas rapidos al visitar las flores, nunca perchan sino que "chocan" con la flor y de esta manera siempre tocan los estigmas y las anteras, son muy moviles tanto dentro de un arbol como entre arboles y aparentemente no son territoriales. Pode- mos proponer que en esta localidad los polinizadores pri- marios son los murcielagos, en particular L. sanborni, los secundarios son aves percheras, y las abejas y los colibries parasitos. Sin embargo la actividad de las abejas puede hacer que las aves percheras pasen de polinizadores a comensales y por lo tanto las abejas representarian, con respecto a la exposicion del polen, una presion de seleccion "normalizadora" (Futuyma 1979): si las plantas presen- tan polen antes del anochecer, las abejas lo pueden des- cubrir rapidamente (en una media hora) y remover ve- lozmente, si lo presentan demasiado tarde, tambien va a ser colectado por las abejas, y por lo tanto la produccion de polen se mantiene exclusivamente nocturna. El que la produccion de nectar continue durante el dia sugiere que las aves percheras si juegan un papel relevante como po- linizadoras, y/o que los costos de producir nectar durante el dia (que posiblemente sean bajos, como sugiere Harper 1977) sean compensados por la poca, pero significativa, polinizacion que realizan.

Por iultimo no debemos de olvidar la importancia que tienen las plantas "cornucopicas" (Mosquin 1971) que

Visitantes a las Flores de Pseudobombax 81

producen una gran cantidad de recursos (nectar y polen) en epocas en las que los recursos de este tipo se encuentran en cantidades limitadas. De esta manera mantienen a gran cantidad de animales, que tal vez no sean polinizadores de esta planta, pero pueden ser polinizadores importantes de otras plantas. Asi, gracias a P. ellipticum (en este caso) se pueden mantener poblaciones de animales y se conserva una estructura particular de la comunidad. Papeles simi- lares juegan otras plantas que florescen en epoca de secas, principalmente bombacaceas (como C. aucminata, Baker et a!. 1971) y agavaceas (M. brachystachya, Eguiarte 1983, A. salmiana, Martinez del Rio y Eguiarte, datos no pub- licados).

AGRADECIMIENTOS

Alberto Burquez nos enseiio las tecnicas para el estudio de la biologia floral, fue el primero en sugerir trabajar con P. ellipticum y revis6 cuidadosamente el manuscrito. Saul Villa nos propor- cion6 todo tipo de facilidades en Tlayacapan Morelos, sin ellas este trabajo no se hubiera podido realizar. Enrique Valencia nos permitio hacer observaciones e n u rbol en su casa de campo. Dr. Gary Stiles revis6 una versi6n inicial del trabajo. Valeria Souza nos ayud6 en todas las etapas del trabajo. Dr. R. Heit- haus, Dr. M. Sazima, Dr. S. Flores, William Lopez-Forment, Juan Nufiez, Eduardo Morales, Rodrigo Medellin, Betty Benrey, y Fernando Alvarez revisaron el manuscrito. Ricardo Ayala iden- tific6 a los himen6pteros. Oscar Sanchez nos ayud6 en las iden- tificaciones de los murci&lagos. A todos ellos les queremos dar las gracias.

LITERATURA CITADA ALVAREZ, T., Y L. GONZALEZ Q. 1970. Analisis polinico del contenido gastrico de murcielagos Glossophaginae en M&xico. An.

Esc. Nac. Cienc. Biol. Mex. 18: 137-165. BAKER, H. G., R. W. CRLJDEN, Y I. BAKER. 1971. Minor parasitism in pollination biology and its community function: The case

of Ceiba acuminata. Bioscience 21: 1127-1129. BEATTIE, A. J. 1971. A technique for the study of insect-borne pollen. Pac. Pan. Ent. 1127-1129. CRUDEN, R. D., S. M. HERMANN, v S. PETERSON. 1983. Patterns of nectar production and plant-pollinator coevolution. En B.

Bentley y E. Thomas (Eds.). The biology of nectaries, pp. 80-125. Columbia Univ. Press, New York. EGUIARTE, L. E. 1983. Biologia floral de Manfreda bracbystachya (Cav.) Rose en el Pedregal de San Angel, Mexico DEF. Tesis

de Licenciatura, Departamento de Biologia, Facultad de Ciencias, UNAM, Mexico. FAEGRI, K., Y L. VAN DER PEJL. 1979. The principles of pollination ecology. Pergamon Press, Oxford. FUTUYMA, D. J. 1979. Evolutionary ecology. Sinauer Press, Sunderland, Massachusetts. HARPER, J. L. 1977. Population biology of plants. Academic Press, London. HEITHAUS, E. R. 1982. Coevolution between bats and plants. En T. H. Kunz (Ed.). Ecology of bats, pp. 327-367. Plenum

Publishing Corporation, New York. - P. A. OPLER, Y H. G. BAKER. 1974. Bat activity and pollination Bahuinia pauletia: Plant-pollinator coevolution. Ecology

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82 Eguiarte, Martinez del Rio, and Arita