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Ecología y Comportamiento Animal

Departamento de Ecología, Genética y EvoluciónFacultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires

Teórica #7: Coevolución predador-presa

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Coevolución

Coevolución implica cambio evolutivo recíproco entre especies que interaccionan.

La primera mención de un proceso coevolutivofue realizada por Darwin (1859) quien describió la coadaptación que existe entre las flores y las abejas que las polinizan.

Darwin (1862), conociendo la existencia de una especie de orquídea de Madagascar cuyo néctar se encuentra en el fondo de una profunda corola, predijo que deberían existir mariposas (polinizadores habituales de las orquídeas en Madagascar) con una espiritrompa de ese tamaño (aproximadamente el doble del tamaño del cuerpo de la mariposa).

Esta predicción fue ridiculizada por los entomólogos de la época.

Orquídea (Angraecum arachnites) y su mariposa polinizadora (Panogena lingens). La mariposa presenta una larguísima espiritrompa que le permite acceder al néctar de la flor situado en el fondo del largo tubo debajo de la corola.

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Coevolución

Algunos de los acontecimientos más importantes en la historia de la vida han sido el resultado directo de procesos coevolutivos.

-El origen de las células eucariotas a través de coevolución con organismos simbiontes que dieron lugar a las mitocondrias.

-El origen de las plantas a través de coevolución con organismos simbiontes que dieron lugar a los cloroplastos.

-El desarrollo del sistema digestivo a través de coevolución con diferentes tipos de microorganismos simbiontes.

Los procesos coevolutivos pueden producirse en los tres tipos principales de interacciones ecológicas: competencia, explotación y mutualismo.

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Coevolución (mutualismos)

Coevolucion entre flores y picaflores. Flores (género Passiflora) con nectarios en la base de tubo floral. En las flores de este género no es posible la autopolinización. La polinización sólo ocurre mediante una especie de picaflor (Ensifera ensifera, pico de 11 cm de largo).

Coevolución entre especie de acacia (genero Vachellia) y hormiga (género Pseudomyrmex). La planta provee protección (hormigas construyen el nido en cavidades que “ofrece” la planta) y alimento (hormigas se alimentan en nectarios o en estructuras que producen sustancias ricas en grasas y proteínas) y las hormigas proveen protección ante herbívoros, parásitos y plantas competidoras.

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CoevoluciónCoevolución (Janzen 1980): Es un cambio evolutivo en una característica de los individuos de una población en respuesta a otra característica de los individuos de una segunda población, seguido de una respuesta evolutiva en la segunda población al cambio producido en la primera.

Coadaptación no implica coevolución. Aunque la asociación entre dos especies sea casi perfecta, puede no haber existido un proceso coevolutivo (plátanos y colibríes en Costa Rica).

Coevolución específica: se produce cuando dos especies evolucionan recíprocamente una en respuesta a la otra (también denominada carrera de armamentos evolutiva, Dawkins y Krebs 1979).

Coevolución difusa: es la que se produce cuando en las interacciones participan un número elevado de especies. Es mucho más frecuente en la naturaleza que la coevolución específica pero ha sido mucho menos estudiada.

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Coevolución específicaLos procesos coevolutivos, en los que sólo interaccionan dos (o unas pocas) especies, son los más adecuados para demostrar la existencia de coevolución, ya que si las presiones selectivas son lo suficientemente fuertes, es de esperar que aparezcan adaptaciones y contra-adaptaciones detectables en ambas especies.

Estos procesos son frecuentes en sistemas de especies antagónicas, por ejemplo, depredadores-presas, parásitos-hospedadores, herbívoros-plantas y se caracterizan por la presencia de adaptaciones y contra-adaptaciones en las especies que interaccionan.

La claridad del proceso coevolutivo va a depender del número de especies involucradas en la interrelación (éste es el principal factor que influye sobre la fuerza de las presiones selectivas que están actuando en ambos sentidos).

La aparición de defensas eficaces en la presa/hospedador/planta puede dar lugar a tres resultados evolutivos diferentes:a) extinción local del predador/parásito/herbívoro,b) cambio a una nueva presa/hospedador/planta con defensas menos desarrolladas,c) desarrollo de contra-defensas por parte del predador/parásito/herbívoro.

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Coevolución predador presa

La coevolución entre predadores y presas es un proceso recíproco en el que las adaptaciones defensivas de las presas resultan en una mayor presión de selección sobre los predadores por rasgos que permitan explotar dichas defensas (contradefensas). A su vez, los cambios evolutivos en los predadores resultan en una mayor presión de selección sobre las presas por rasgos que permitan evadir esas contradefensas.

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Coevolución predador-presaEventos de depredación siguen normalmente la siguiente secuencia:

1. Encuentro2. Detección3. Identificación4. Aproximación5. Sometimiento/captura6. Consumo

Las presas intentan interrumpir dicha secuencia mediante la evolución de rasgos que disminuyan la probabilidad de depredación (defensas) y los predadores continuarla mediante la evolución de rasgos que la aumenten (contradefensas).

En el largo plazo las interacciones predador-presa pueden resultar en un proceso coevolutivo.

Defensas y contradefensas pueden actuar en uno o varios de los estadios anteriores.

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Defensas y contra-defensas en presas y predadoresActividad del

predadorDefensas de la presa Contradefensas

del predador

Reconocimiento de presas

-Cripsis.-Polimofismos.-Agrupamiento.

-Mayor agudeza visual.-Imágenes de búsqueda.-Búsqueda en áreas con alta densidad de presas.

Búsqueda de presas

-Aposematismo.-Mimetismo Mülleriano y Batesiano.

-Aprendizaje.

Captura de presas -Vigilancia.-Escape rápido.-“Armas” defensivas.

-Aproximación sigilosa.-Habilidades motrices (velocidad, agilidad).-“Armas” ofensivas.

Manipulacion de presas

-Despliegues de escape. Defensas mecánicas (espinas, dureza).-Toxinas. Efectos eméticos.

-Habilidad de sometimiento.

-Mecanismos de detoxificación.

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Selección apostáticaPredadores generalmente consumen más de un tipo de presa (o morfo).

Selección apostática: La mortalidad de un tipo de presas es una función creciente de su frecuencia. Los predadores consumen los tipos de presa escasos en una proporción menor a su frecuencia y los tipos de presa abundantes en una proporción mayor a su frecuencia.

Es un tipo de selección frecuencia-dependiente negativa (también llamada permutación de presas).

Si los predadores presentan selección apostáticalas presas reciben beneficios por su rareza (se seleccionan polimorfismos).

Selección antiapostática: Se produce cuando la mortalidad de un tipo de presas es una función decreciente de su frecuencia (selección frecuencia-dependiente positiva, también llamada permutación negativa).

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Selección apostática

Pollito puede elegir entre pellets de alimento de color marrón o verde que se encuentran en frecuencias variables (distintos tratamientos).

Cuando la frecuencia del morfo marrón es baja (<25%), éste es consumido en menor proporción que lo esperado por azar (línea punteada).

Cuando la frecuencia es alta (>25%) es consumido en mayor proporción que lo esperado por azar.

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Selección apostáticaComportamiento apostático puede ocurrir por:

-Utilización de imágenes de búsqueda (representación mental del predador de un tipo particular de presa sobre el que ha focalizado su atención y esfuerzo de captura).

-Interferencia entre imágenes de diferentes tipos de presas (restricciones de la capacidad de memoria visual).

-Aprendizaje de detección y reconocimiento de presas más frecuentes (un predador juvenil tiene una mayor probabilidad de aprender presas comunes que presas raras).

Predación apostática favorece el polimorfismo (presencia de dos o más morfosdiferentes en la población). La tasa de ataque es menor en formas raras por lo que hay selección dependiente de la frecuencia.

El resultado sería un polimorfismo balanceado (siempre se favorece el morfo menos frecuente).

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Imagen de búsquedaPredadores tardan en incluir ciertos tipos de presa en su dieta. Se asume que aún no han formado una imagen de búsqueda de los mismos.

Pollitos tardan más en incluir en su dieta a presas (granos de arroz) con coloración similar al fondo que con coloración contrastante. Experimento contrabalanceado: a) granos anaranjados sobre fondo verde (línea punteada) o anaranjado (línea continua) y (b) granos verdes sobre fondo anaranjado (línea punteada) o verde (línea continua). Una vez que fueron incluidos en la dieta, el consumo se produce a la misma tasa que tenía el otro tipo de presa.

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Coloración críptica

Se dice que la coloración de una presa es críptica cuando ésta se asemeja a una muestra al azar de la coloración de fondo que percibe el predador en el lugar y tiempo en que la presa es más vulnerable al predador.

Patrones de coloración pueden ser vistos como mosaicos de parches que varían en tamaño, forma, brillo (reflectancia total) y color (forma del espectro de reflectancia).

Una presa es críptica si estos cuatro atributos son similares a una muestra al azar del fondo en el que la presa es vista por su principal predador.

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Coloración crípticaPolimorfismo y coloración críptica en Biston betularia. Morfos típico (blanco) y melánico (oscuro) sobre troncos con líquenes (bosques no contaminados) o sin líquenes (bosques contaminados).

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Coloración críptica (beneficios para la presa)

Predación diferencial de polillas (Biston betularia) de los morfos críptico (Typical) y no críptico (Melanic) colocadas sobre el tronco (Trunk) o unión del tronco con las ramas primarias del árbol (Limb joint). Figura izquierda: Bosque contaminado. Figura derecha: bosque no contaminado. Críticas al estudio por sitios que ocupan las polillas durante el día, cripsis teniendo en cuenta sistema visual de las aves, etc.)

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Coloración críptica (beneficios para la presa)Reconocimiento de presas crípticas (polillas) por parte de cuervos (Cyanocitta cristata)en condiciones controladas de laboratorio (condicionamiento instrumental).Si aparece polilla en la pantalla deben responder (picotear) en una de las teclas y reciben comida, si no hay una polilla en la pantalla deben responder en la otra tecla y se avanza al siguiente ensayo (presentación de una nueva imagen). Si se equivocan se demora el próximo ensayo.Problema sólo perceptual (no hay efecto de actividad, escape o gusto de la presa).Índice de detección (medido como proporción de aciertos) fue significativamente mayor cuando las presas se presentaron sobre fondos conspicuos que cuando el fondo era similar a su coloración (cripsis).

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Coloración críptica e imagen de búsqueda

Utilizando el mismo protocolo ponen a prueba una de las premisas de la hipótesis de “imagen de búsqueda” (interferencia en el reconocimiento cuando hay más de un morfo).

Presentan distintas secuencias de imágenes. Tres tratamientos: sólo un morfo (Catocala relicta, imagen izquierda), sólo el otro morfo (Catocala retecta, imagen derecha), y ambos morfos.

Aprenden mejor (menor número de errores) cuando sólo deben reconocer a un morfo de presa.

Successive trials

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Compromiso entre coloración críptica y selección sexualCompromiso entre coloración críptica y conspicua. En “guppies” (Poecilia reticulata) individuos crípticos son menos predados pero también son menos atractivos para las hembras.

(a) Coloración críptica (menor número y tamaño de las manchas) es más frecuente cuando hay mayor riesgo de depredación en el ambiente.

(b) Experimento de selección artificial en condiciones de laboratorio. F: inicio del experimento. S: se agregan predadores a la población C pero no a la población K.

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Coloración aposemáticaColoración conspicua asociada a características negativas de la presa (generalmente no palatabilidad o nocividad).

El aposematismo resulta en que el predador aprende mas rápido y recuerda por más tiempo la asociación entre el carácter conspicuo (actúa en el estadío de identificación) y la no palatabilidad o nocividad (actúan en los estadíos de captura-consumo).

Protección de la presa aposemática es mayor a mayor frecuencia del morfo aposemático (selección antiapostática).

Evolución del aposematismo presenta tres problemas

1) ¿Cómo evoluciona la no palatabilidad (o la nocividad)?2) ¿Porqué usar conspicuidad como advertencia?3) ¿Cómo evoluciona la conspicuidad?

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Coloración aposemática en Morpho epistrophusMorpho epistrophus (= Morpho catenaria). Nombre Común subespecie M.e. agentinus: "Bandera Argentina"

En el estadío de oruga (otoño-invierno) viven casi exclusivamente sobre árboles de coronillo (Scutia buxifolia) donde se agrupan en ramilletes colgados del extremo de las ramas durante el día y se dispersan para alimentarse durante la noche.

En primavera pasan al estadio de pupa (o crisálida) y luego de una metamorfosis completa (holmetábolos) emerge el imago o adulto.

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Evolución del aposematismo en ranas Dendrobatidae

En ranas de la familia Dendrobatidaealgunas especies producen compuestos tóxicos en las glándulas cutáneas.

Estos compuestos son alcaloides obtenidos a partir de la ingesta de hormigas y termitas.

Las especies que producen estos compuestos presentan una coloración llamativa (aposematismo) mientras que las que no los producen, presentan una coloración críptica.

La incorporación de hormigas y termitas en la dieta y la adquisición de coloración aposemática ocurrió en forma simultánea independiente en 2-3 oportunidades.

Summers & Clough PNAS 2001

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¿Cómo evoluciona la no palatabilidad (o la nocividad)?Palatabilidad es común y no palatabilidad es rara (aparece con baja frecuencia en familias y géneros por lo que se asume sería una condición derivada).

No palatabilidad (o nocividad) funciona en los últimos estadios de predación(subyugación y consumo). Esto implica que la presa tendría una baja probabilidad de sobrevivir aún no siendo consumida.

Posibilidadesa) Predadores poco eficientes (presas sobreviven). Problema: Funcionaría con palatabilidad no con nocividad.

b) Dureza (presas sobreviven y predadores experimentan no palatabilidad). Problema: ¿Cómo evoluciona dureza?

c) "Kin selection”. Grupos familiares agregados. El predador sólo consume a unos pocos individuos. Problemas: a) el gregarismo evoluciona posteriormente a la no palatabilidad, b) hay especies no palatables que no son gregarias.

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¿Porqué usar conspicuidad como advertencia?Pollitos aprenden más rápido a evitar una presa no palatable conspicua que una presa no palatable críptica. Los gráficos muestran el número acumulado de presas conspicuas (presas azules sobre fondo verde o presas verdes sobre fondo azul) o crípticas (presas verdes sobre fondo verde o presas azules sobre fondo azul) ingeridas por pollitos. Círculos llenos: presas azules, círculos vacíos: presas verdes.

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¿Porqué usar conspicuidad como advertencia?

-Predadores recuerdan por más tiempo una presa no palatable conspicua que una críptica.

Número de presas palatables crípticas o conspicuas ingeridas por pollitos luego de experimentar un ensayo (flecha) con presas no palatables crípticas o conspicuas.

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¿Cómo evoluciona la conspicuidad?

Problema: Cripsis es condición ancestral y aposematismo condición derivada.

Aposematismo con frecuencias iniciales bajas (predador tarda más en aprender -se olvida por la baja frecuencia de encuentro con presas aposemáticas-).

Posibilidades:

-La frecuencia del morfo raro aumenta por azar.

-Kin selection (agregación de individuos emparentados).

-Neofobia de predadores u otra forma de selección apostática.

-Predadores asocian el fenotipo nuevo al viejo (el viejo ya era no palatable).

-Cambio de la presa (insecto) a un nuevo hospedador (planta) implica pérdida de cripsis y adquisición de conspicuidad en un solo paso.

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Conspicuidad y gregarismo

Número acumulado de presas aposemáticas ingeridas por pollitos en dos condiciones: presas dispersas y presas agregadas. Cuando las presas están agregadas los predadores disminuyen la tasa de ingesta más rápido que si están dispersas (aprenderían más rápido).

En especies de mariposas de Gran Bretaña con orugas con coloración aposemática se observa con mayor frecuencia el comportamiento de agregación que en especies de mariposas con orugas crípticas.

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Conspicuidad y gregarismo

La proporción de ataques de aves a presas aposemáticas (larvas de insecto) disminuye al aumentar el tamaño del grupo. Círculos negros: larvas de tercer estadio. Círculos blancos larvas de cuarto estadio.

Proporción de ataques de aves a presas aposemáticas (T. Leucopterus) o crípticas (G. servus) solitarias (barras grises) o en grupos (barras negras). La proporción de ataques disminuye con el tamaño de grupo para presas aposemáticaspero no para presas crípticas.

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Mimetismo Batesiano y Mülleriano

MimetismoOcurre cuando la selección natural favorece características que hacen que un organismo (el mimético) se asemeje a otro organismo (el modelo). Esta semejanza permite que el mimético se beneficie (i.e. evite ser depredado).

Mimetismo Batesiano (por Henry W. Bates)Ocurre cuando una especie palatable (mimética) presenta un patrón de coloración semejante al de una especie no palatable (modelo).

Mimetismo Mülleriano (por Fritz Müller)Ocurre cuando especies no palatables evolucionan asemejándose entre si (especies "menos" no palatables presentan un patrón de coloración semejante al de especies "más" no palatables).

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Mimetismo Batesiano

Las figuras 2, 4 y 6 corresponden a tres morfos palatables de hembras de Papilo dardanus del este de Africa que son miméticos de especies no palatables de Danaus chrysippus(figura 3), Amauris niavius (figura 5) y Aumaris albimaculata (figura 7), respectivamente.

La figura 1 corresponde a un macho de Papilo dardanus. En Madagascar las hembras de Papilo dardanus son similares a los machos (A. Weissman1904).

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Mimetismo Mülleriano

(a) milipedios del clado Apheloria de tres regiones geográficas de NA (línea superior) y especies miméticas del clado Brachoria en las mismas tres regiones (línea inferior).

(b) Individuos de Heliconius eratode tres regiones geograficas (línea superior) y individuos miméticos de Heliconius melpomene de las mismas tres regiones (línea inferior).

(c) Ranas de dos regiones de Peru. La especie de la izquierda en ambas figuras es Ranitomeyaimitator y las de la derecha R. summersi y R. ventrimaculata.

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Mimetismo Batesiano y MüllerianoMimetismo Batesiano-Se beneficia la especie mimética mientras que la presa no palatable (y el predador) se perjudican. Comportamiento del predador depende de la frecuencia relativa de ambos tipos de presa (palatable y no palatable).

-Sería esperable que este tipo de mimetismo fuese inestable y sujeto a una fuerte presión de selección "direccional" que actué sobre la presa modelo (se favorecen aquellos individuos que se parecen menos a la especie mimética) y sobre la presa mimética (se favorecen aquellos individuos que se parecen más a la especie modelo).

Mimetismo Mülleriano-Es una variante del caso de coloración aposemática en una especie en donde están involucradas más de una especie.

-Sería esperable una fuerte presión de selección "estabilizadora" o "normalizadora" que resulte en el monomorfismo de las especies involucradas (todas se beneficiarían de asemejarse entre si ya que el predador va a generalizar el patrón de coloración).

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Mimetismo Batesiano y Mulleriano

Relación entre "falsa alarma" (P, área gris debajo de la curva de escarabajos nocivos) y aceptación correcta (P, área gris debajo de la curva de escarabajos palatables).

Mimetismo Batesiano

Mimetismo Mülleriano

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Mimetismo Batesiano en serpientes

a) La proporción de ataques por parte de carnívoros a réplicas de serpientes no venenosas (Lampropeltiselapsoides, figura izquierda) que son miméticas de serpientes corales venenosas (Micrurus fulvius, figura derecha) es menor en áreas en las que las serpientes corales están presentes.

b) Idem anterior pero en un gradiente altidudinal con Lampropeltis pyromelana(mimética, no venenosa) y Micruroides euryxanthus(modelo, venenosa).

Pfennig et al. Nature 410: 323, 2001

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Evolución el mimetismo Batesiano en serpientes

(a) Las serpientes (n=1,081 especies) se distribuyen en forma no azarosa en el nuevo mundo, con el centro de biodiversidad en el oeste de la región Amazónica. (b) Distribución especial de serpientes venenosas coral (Elapidae; n=78 especies). (c) Distribución especial de serpientes no venenosas (Colubridae; n=133 especies). (d) Riqueza de especies miméticas luego de remover el efecto de la riqueza total de especies de serpientes. Se observa una fuerte correlación positive con el patrón de riqueza de especies coral (figura b).

Davis Rabosky et al. Nature Comm. 2016

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¿Cómo evolucionó el mimetismo Batesiano?Problema: Es esperable que en las primeras etapas el mimetismo no sea muy bueno por lo que la presa mimética no obtendría beneficios (el predador no generaliza), pero si pagaría costos (aumenta su conspicuidad).

El mimetismo Batesiano podría haber evolucionado a partir de mimetismo Müllerianopor pérdida de la no palatabilidad de uno de los morfos (beneficios energéticos).

Esta explicación podría se válida para no palatabilidad peo no lo es para otras formas de mimetismo (x ej. evolución de mimetismo en serpientes (modelo: corales -familia Elapidae- y falsas corales -familia colubridae-).

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