Art Fusarium Oxisporum

8/14/2019 Art Fusarium Oxisporum

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Fusarium oxysporumEL HONGO QUE NOS FALTA CONOCER

EMIRA GARCS DE GRANADAMARTHA OROZCO DE AMZQUITAGLORIA ROCO BAUTISTAHERNANDO VALENCIADepartamento de Biologa, Facultad de Ciencias,Universidad Nacional de Colombia.

RESUMEN

Fusarium oxysporumes un hongo que se presenta principalmente como saprfito en elsuelo, o tambin como patgeno especializado, denominado forma especial(f. sp.),segn la planta hospedante u hospedantes relacionados que afecte. Es posibledistinguir patotipos o razas fisiolgicas de una misma forma especial, cuando se de-termina la variedad de la especie vegetal que ataca y an en poblaciones clonales alanalizar caractersticas moleculares (DNA fingerprint, RFLPs, RAPDs). No obstante,con referencia a la especificidad como fitopatgeno, pruebas de patogenicidadrealizadas en condiciones de invernadero con el hongo causante del marchitamientovascular en tomate (Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici) caus infeccin en plantas declavel y de rbano en 20 y 47%respectivamente. Mientras, Gardini (1993), en ensayosrealizados directamente en el suelo natural, con aislamientos de Fusarium oxysporumf. sp. erythroxyli, causante de marchitez vascular en plantas de coca, produjo en stasla enfermedad en 100%y en 25%y 12.5% en achote y tomate, lo que cuestionala especificidad del hongo, y su utilizacin como biocontrolador. As mismo, la altasobrevivencia de sus clamidosporas, resistentes a la degradacin qumica y micro-biolgica, y el registro como patgeno en animales incluyendo el hombre, (produceafecciones oftlmicas, drmicas y toxinas) determinan que no debe usarse el hongofitopatgeno de la coca como micoherbicida en plantaciones de coca, pues no sloafecta a otras especies del gnero Erythroxylonno productoras del alcaloide, sino aplantas alimenticias y al hombre.

Palabras claves:Fusarium oxysporum, control biolgico.

ABSTRACT

Fusarium oxysporumoccurs as a soil saprophyte and also as an specialized pathogencalled formae specialis(f. sp.) according to the plants it affects. It is possible to recognizeraces of the same f. sp. depending on the cultivar that the phytopathogen attacks, andclonal populations when molecular techniques (DNA fingerprints, RFLPs, RAPDs) areapplied. However, pathogenicity tests in green house conditions with Fusariumoxysporum f. sp. Lycopersici, which causes vascular wilt in tomato, infected 20 and 47%carnation cuttings and radish plants respectively. Also, Gardini (1993) working withthe coca vascular wilt pathogen Fusarium oxysporum f. sp. erythroxyliin field experiments

Acta Biolgica Colombiana, Vol. 6 No. 1, 2001 7


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reported an infection of 100%in coca plus 25%and 12.5%in achote and tomato plantsrespectively. Besides the high survival of the fungus clamidospores, which resist chemicaland microbiological degradation, and the reports as man pathogen (it producesdermal, ophthalmic affections and toxins), this fungus proposed as mycoherbicide forcoca plantations should not be used as biocontrol due its detrimental effects on man,plants, vegetables and non producing alkaloid Erythroxylumspecies.

INTRODUCCIN

La aplicacin de Fusarium oxysporum f. sp. erythroxyli, ha sido una de las alternativasplanteadas para la erradicacin de cultivos de coca (Errythroxylum coca. Lamarck) enColombia. Esto ha desatado gran controversia a nivel social, poltico y acadmicoen el mbito nacional e internacional, debido a la alta patogenicidad del agente, a sudesconocida estabilidad gentica y a la posible influencia que pueda ejercer sobreotras plantas hospedantes, animales y humanos al ser aplicado masivamente.

La siguiente es una revisin bibliogrfica de aspectos relacionados con Fusariumoxysporum, as como de investigaciones llevadas a cabo en el pas con Fusarium oxysporumf. sp. dianthiy aspectos publicados por autores extranjeros en relacin con Fusariumoxysporum f. sp. erythroxyli.

QUIN ESFusarium oxysporum?Fusarium oxysporumes un hongo cosmopolita que existe en muchas formas patog-nicas, parasitando ms de 100 especies de plantas Gimnospermas y Angiospermas,gracias a los diversos mecanismos que tiene el hongo para vencer las defensas demuchas plantas (Bosland, 1988). Se caracteriza por producir colonias de rpidocrecimiento, con una tasa diaria cercana a un centmetro en medio papa- dextrosaagar (PDA) a 25C. La morfologa de las colonias es muy variable y puede presentardos tipos: una de tipo micelial caracterizada por la produccin de abundante micelioareo, algodonoso, con una coloracin variable, de blanco a rosado durazno, perousualmente con un tinte prpura o violeta ms intenso en la superficie del agary pocas microconidias (Booth, 1970) y una de tipo pionotal con la formacin depoco o ningn micelio areo y abundantes microconidias.

El hongo produce tres clases de esporas:- Microconidias: Esporas generalmente unicelulares, sin septas, hialinas, elipsoidalesa cilndricas, rectas o curvadas; se forman sobre filides laterales, cortas, simples osobre conidiforos poco ramificados. Las microconidias tienen 5- 12 m de largo por2.5- 3.5 m de ancho (Nelson, 1981).- Macroconidias: Esporas de paredes delgadas, fusiformes, largas, moderadamentecurvadas en forma de hoz, con varias clulas y de 3 a 5 septas transversales, con laclula basal elongada y la clula apical atenuada; las macroconidias tiene un tamaode 27 a 46 m de largo por 3.0 a 4.5 m de ancho (Nelson, 1981).- Clamidosporas: Esporas formadas a partir de la condensacin del contenido de lashifas y de las conidias, de paredes gruesas. Se forman simples o en pares, terminales

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o intercalares: poseen un tamao de 5 a 15 m de dimetro (Nelson, 1981). Graciasa ellas el hongo sobrevive en condiciones ambientales desfavorables y en el suelo comosaprfito de vida libre en ausencia de plantas hospedantes (Garret, 1977).

Hasta el momento no se conoce la fase perfecta del hongo (Nelson et al., 1983).

ESTUDIO TAXONMICO Y GENTICO DE Fusarium oxysporumEl estudio taxonmico deFusarium oxysporumse basa en la morfologa, en el desarrollode las estructuras reproductivas y en la manera como se forman. Como lo referenciaKistler (1997), hacia el ao de 1935 Hollenweber y Reinking ubican en la seccin(grupo) Elegansaquellas especies caracterizadas por presentar diferencias morfol-gicas pequeas sujetas principalmente a influencia ambiental; posteriormente unenla seccin Elegansen una especie nica: Fusarium oxysporum, reconociendo, sin em-bargo, la existencia de variantes dentro de la especie, particularmente con respecto ala especializacin de la planta hospedante.

El taxn forma especial (f. sp) corresponde a cepas cuyas caractersticas morfolgi-cas y de cultivo son indistinguibles, pero muestran diferentes propiedades fisiolgicasen su habilidad para parasitar un hospedante especfico (Booth 1975). Este taxn seha empleado para categorizar aislamientos que causan enfermedades en una especie,gnero o familia, en particular (Bosland y Williams, 1987; Bosland, 1988); por locual, aislamientos con el mismo rango de hospedantes, se asignan a una formaespecial. Se han reportado ms de 70 formas especiales del patgeno (Kistler, 1997).

Las formas especiales de Fusarium oxysporumse subdividen en razas fisiolgicas, conbase en su especificidad patognica sobre determinadas variedades de una mismaespecie de planta, razn por la cual las pruebas de patogenicidad y las caractersticasde virulencia de los aislamientos del hongo son el principal criterio para diferenciar lasformas especiales deFusarium oxysporumy sus razas fisiolgicas (Bosland, 1988).

El conocimiento sistemtico deFusarium oxysporumha aumentado con tcnicas como elpolimorfismo de isoenzimas. En este contexto diversos autores reportan polimorfismoprincipalmente para la aril esterasa, siendo posible diferenciar por este mtodo especiesdeFusarium, formas especiales y razas de Fusarium oxysporum(Belalczar, 1984; Katanet al., 1991). Con esta tcnica, Biles y Martn (1988) observaron diferencias en las razasdeFusarium oxysporum f. sp. vasinfectumyFusarium solani, igualmente Bosland y Williams(1987) diferenciaron razas deFusarium oxysporum f. sp. conglutinans.

Para Kistler (1997), el carcter raza fisiolgica puede o no correlacionarse con linajeclonal, ya que segn Manicom y Bayen (1993) en Fusarium oxysporum f. sp. dianthise presenta un alineamiento entre raza, grupo de compatibilidad vegetativa y patro-nes de DNA fingerprint, pero en otras formas especiales como Fusarium oxysporumf. sp. lycopersicilas razas se encuentran dispersas en diferentes linajes clonales delpatgeno (Elas et al., 1993); o como sucede con Fusarium oxysporum f. sp. melonisunnico linaje clonal contiene todas las razas del patgeno (Jacobson y Gordon 1988).



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El anlisis gentico de aislamientos deFusarium oxysporumse realiza utilizando pruebaspara determinar grupos de compatibilidad vegetativa (VCG) y anlisis de patrones debandas obtenidos por tcnicas moleculares como RFLPs, RAPDs y DNA fingerprint.La compatibilidad vegetativa es una prueba objetiva que determina similitud allicaen locis que gobiernan la compatibilidad del heterocarin, pero no el grado de dife-rencia gentica en general entre aislamientos de la especie (Leslie, 1993). Segn Koeninget al. (1997), para organismos con reproduccin asexual como Fusarium oxysporumse asume generalmente que, aislamientos ubicados en un VCG son genticamentemuy similares y representan poblaciones clonales.

En revisin hecha por Nelson et al. (1997), se informa que en las diferentes formasespeciales de Fusarium oxysporumalgunos VCGs pueden encontrarse en un mismopatrn de RAPD, indicando que aunque el anlisis por RAPD y por VCG son buenosindicadores de variabilidad gentica dentro de las formas especiales de Fusariumoxysporum, al utilizar los dos mtodos, puede no lograrse siempre la misma agrupacinde aislamientos.

DIVERSIDAD GENTICASegn Kistler (1997), existe el problema de determinar el grado de diversidad genticaque existe entre categoras subespecficas y si hay correlacin entre genotipo y feno-tipo patognico ya que en algunos estudios no se observa una clara relacin entre lospatotipos (bien sea forma especial o raza) y los genotipos determinados por RFLPs,RAPDs o DNA fingerprint. En revisin hecha por Kistler (1997) se indica que aisla-mientos dentro de algunas formas especiales son genticamente muy similares y seubican en un mismo VCG, sin embargo y ms comnmente las formas especialesposeen aislamientos que pertenecen a dos o ms VCGs, tal es el caso de Fusariumoxysporum f. sp. lycopersicique de un total de 115 aislamientos se obtuvo un VCG mayory dos menores. Para Kistler (1997), los estudios de diversidad gentica en Fusariumoxysporumse centran en categoras subespecficas VCGs y razas y slo pocos estudiostienen en cuenta caractersticas de distribucin espacial. Segn este autor, es nece-sario probar el nivel de diversidad entre aislamientos dentro de la misma planta,campo o regin geogrfica; haciendo necesaria la realizacin de trabajos que permi-tan conocer cmo cambian las poblaciones de Fusarium oxysporuma travs del tiempoy los factores influyentes.

En cuanto al origen de las formas especiales de Fusarium oxysporumexiste controver-sia acerca de si este es o no monofiltico. En algunos casos se ha observado quegenticamente, los aislamientos ubicados dentro de la misma forma especial pre-sentan mayor similitud, que aquellos aislamientos que pertenecen a diferentes formasespeciales; tal es el caso de aislamientos de Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici, f. sp.radicis-lycopersici, f. sp. niveum y f. sp. cubense; lo cual se interpreta por un posible origenmonofiltico (Kistler, 1997). Por el contrario, hallazgos de Appel y Gordon (1994),sugieren que ciertos aislamientos dentro de una forma especial, son menos similaresgenticamente a otros de la misma forma especial que a aislamientos no patognicoso pertenecientes a otras formas especiales, colocando en duda su origen monofiltico.



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MECANISMOS DE CAMBIO GENTICO Y ESPECIFICIDAD DE HOSPEDANTE

Segn Kistler (1997), los mecanismos disponibles para cambio gentico en Fusariumoxysporumestn poco conocidos, este patgeno es capaz de generar diversidad portransposicin por medio de retrotransposones y elementos mariner. Segn Daboussiy Langin (1994), ms de 5%del genoma de Fusarium oxysporumest compuesto detransposones, lo cual genera en esta especie un mayor nivel de variacin que en otrasespecies deFusarium. Como otro mecanismo generador de variacin gentica, se reportarecombinacin parasexual entre cepas deFusarium oxysporuma nivel de laboratorio, perono se ha demostrado en la naturaleza (Molnar et al., 1990).

Segn investigadores de la Universidad de Arkansas y del Departamento de Agri-cultura de los Estados Unidos (Templeton et al., 1987), aunque los microorganismosson genticamente variables es bastante improbable que un nmero de mutacionespueda ocurrir naturalmente para permitir a un patgeno de un hospedante parasitarotro gnero no relacionado.

Sin embargo, sobre la especificidad de hospedante existen varias discusiones. Aunquese conoce que el rango de hospedantes se restringe generalmente a unas pocas especiesde plantas, algunos autores reportan el hecho que algunas formas especiales hanampliado su rango de hospedante. Entre estos, citados por Valencia (2000), realizaronun amplio trabajo para investigar el grado de especificidad de formas especiales deFusarium oxysporumpor la planta hospedante, mediante inoculaciones cruzadas. As porejemplo, la inoculacin deFusarium oxysporum f. sp. lycopersicien plantas de clavel y rbanoprodujeron un porcentaje de infeccin del 20 y 47%respectivamente. Recprocamente,Fusarium oxysporum f. sp. dianthial ser inoculado en plantas de tomate ocasion 20%deinfeccin. Por otra parte, en Fusarium oxysporum f. sp. melonisdicha especificidad de hos-pedante se ha visto alterada por mutacin qumica y autores como Rowe (1980),Menzies et al. (1990) y Jones et al. (1991), la han cuestionado al detectar que algunosaislamientos deFusarium oxysporum f. sp. radicis-lycopersicipueden ser ligeramente patge-nos paraSolanum melongena,Capsicum frutescensy algunas leguminosas. Del mismo modo,autores citados por Valencia (2000), encontraron que aislamientos deFusarium oxysporumno patognicos de clavel (importados de suelos supresivos de Norteamrica y Holanda)al aplicarlos como control biolgico de la forma virulenta del clavel, (F. oxysporum f. sp.dianthi), en la Sabana de Bogot desarrollaron la enfermedad. Por otra parte, Arvalo

(1993), en ensayos de patogenicidad realizados en el campo con aislamientos deFusarium oxysporumcausantes de marchitez en coca, registr respuesta positiva a la muer-te por marchitamiento 100%en plantas de coca y 25 y 12.5%en achote y tomaterespectivamente. Los anteriores resultados cuestionan la especificidad del hongo.

Fusarium oxysporum f. sp. dianthiY MARCHITAMIENTO VASCULAR DE CLAVEL

El marchitamiento vascular ocasionado por Fusarium oxysporum f. sp. dianthies unade las enfermedades ms limitantes y que mayores prdidas ocasiona en el mundo enlos ltimos veinte aos, no obstante las diferentes medidas de control aplicadas(Garibaldi y Gullino, 1987). Esta enfermedad es la ms limitante y la ms importan-



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te en el cultivo del clavel en Colombia, debido a la fcil propagacin del patgenoa travs de esquejes infectados, a la resistencia del hongo a condiciones adversas yal alto costo y relativa baja eficiencia de las medidas de control utilizadas (Arbelez,1993). Hasta 1975 los cultivos colombianos estaban libres de la enfermedad, pero laimportacin frecuente de esquejes infectados de Holanda, Francia, Alemania, Israely Estados Unidos hizo que esta enfermedad se presentara con una importanciacreciente a partir de esa fecha (Arbelez, 1988).

SNTOMASLa enfermedad se caracteriza por la aparicin unilateral de los sntomas de marchita-miento, acompaada del amarillamiento parcial de las hojas y el doblamiento de losbrotes hacia el lado de la planta enferma, a causa de la interferencia en el crecimiento;en estados iniciales en las hojas puede observarse la mitad clortica y la mitad de uncolor verde normal. Se observa adems un enanismo de los brotes y disminucindel crecimiento de la planta. Los sntomas de la enfermedad avanzan afectando laplanta hacia arriba hasta causar un marchitamiento generalizado y la muerte (Garcsde G. et al., 1999b).

Un aspecto muy importante para el diagnstico de la enfermedad que la diferenciafcilmente de otras enfermedades vasculares es una coloracin blanquecina, ama-rillenta o marrn en los haces vasculares y deshilachamiento de los tejidos sin afectarla mdula (Baker, 1980).

CICLO DE LA ENFERMEDADLa enfermedad se inicia con el crecimiento de las hifas o con la germinacin de lasclamidosporas en dormancia presentes en tejidos muertos del hospedante, estimu-lados por los exudados secretados por las races de las plantas de clavel recinsembradas. Las hifas del hongo penetran directamente la epidermis de las races,pasan a la corteza y a la endodermis y entran a los vasos del xilema, tambin las hifaspueden penetrar a travs de las heridas hechas en forma mecnica o por nemtodos,insectos o miripodos. Sin embargo, la penetracin directa a travs de las races es elmtodo ms comn de penetracin del patgeno (Baker, 1978; Baayen, 1988)

Una vez dentro de la planta, el hongo se mueve hacia el tejido vascular por

colonizacin intracelular a los vasos del xilema y los invade cuando estn maduros(Nelson et al., 1960). El patgeno coloniza por crecimiento del micelio o por mediode transporte pasivo de microconidias (Baayen, 1988). Este ltimo contribuye a unacolonizacin no uniforme, lo que puede hacer que el material de propagacinaparentemente sano resulte afectado (Baayen y Maat, 1987). La colonizacin deltallo es unilateral debido a que la diseminacin lateral y radial del hongo pareceinhibida por las paredes celulares y otras barreras laterales (Baayen y Elgerma, 1985).La oclusin de los vasos del xilema infectado juega un papel muy importante en la re-sistencia de las plantas de clavel ya que aquellas variedades resistentes tienen lacapacidad de regenerar nuevos vasos del xilema, como un mtodo para crear nuevasvas de transporte de agua para compensar vasos destruidos (Baayen, 1988).



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DISEMINACIN

La principal diseminacin del patgeno ocurre a travs de esquejes infectadosprovenientes de la planta madre. Una de las dificultades para evitar este tipo de dise-minacin consiste en que el hongo coloniza el sistema vascular antes de la expresinde los sntomas en la planta y los esquejes obtenidos pueden contener el patgeno sinmostrar sntomas externos (Nelson, 1964); adems la distribucin del hongo no esuniforme debido a la colonizacin pasiva de las microconidias en los vasos del xilema,por lo cual algunos esquejes pueden resultar sanos y otros enfermos (Fletcher y Martn,1972). Otra fuente de diseminacin es el suelo contaminado en donde el hongo puedesobrevivir muchos aos a travs de las clamidosporas. El agua puede ser un agentede diseminacin del hongo, debido a su capacidad para sobrevivir en ese elemento; lasesporas pueden germinar en ella y contaminar los reservorios. El aire puede transmitirel patgeno en suelo contaminado (Garibaldi, 1978).

EPIDEMIOLOGALa temperatura es uno de los factores ambientales que mayor influencia tienen en eldesarrollo de la enfermedad y en la expresin de los sntomas, as como la nutricin dela planta (Baker, 1988). La temperatura ptima para el desarrollo del patgeno estentre 25 y 30 C, una temperatura mnima de 5C y una temperatura mxima de 37C,el punto termal de muerte en el suelo es de 57.5 a 60C durante 30 minutos. La espo-rulacin ptima ocurre entre 20 y 25C, con 12 horas de luz y 12 horas de oscuridad.El pH ptimo es de 7.7 y puede desarrollarse entre 2.2 y 9.0. (Fletcher y Martn, 1972;Nelson, 1981; Tramier et al., 1983). El hongo es aerobio y sus poblaciones se reducencon la saturacin de agua en el suelo. Para el control del marchitamiento vascular delclavel se realizan prcticas tales como tratamiento del suelo con vapor, con diversosfumigantes y con fungicidas sistmicos, pero el costo de dichas prcticas es alto ypuede variar dependiendo del tipo de tratamiento (Baker, 1980; Arbelez, 1989).

DETERMINACIN DE RAZAS FISIOLGICAS DE Fusarium oxysporum f. sp. dianthiEN CLAVEL DE COLOMBIABickerton (1942) y Guba (1945) observaron variacin en la respuesta patolgica dediferentes aislamientos de Fusarium oxysporum f. sp. dianthial ser inoculados en dis-tintas variedades de clavel y sugirieron la existencia de algunas razas fisiolgicasdel hongo. De igual forma, Garibaldi et al. (1986), propusieron la existencia de por

lo menos ocho razas fisiolgicas del patgeno.

Segn Arbelez et al. (1996), la raza prevalente en el mundo y la ms estudiada esla raza 2, las dems razas se han aislado principalmente en Espaa, Italia y Francia.En este estudio, se realiz recoleccin de plantas de clavel afectadas, procurandoabarcar todas las zonas productoras de la Sabana de Bogot, con el fin de identificarlas razas del hongo presentes y efectuar estudios microbiolgicos e inoculaciones delpatgeno en variedades diferenciales de clavel; encontrndose que en la respuestade 68 variedades de clavel inoculadas, con cuatro aislamientos diferentes a la raza2 fue muy parecida, lo cual evidencia la poca variacin patolgica del hongo enColombia, demuestra la menor importancia patolgica de las razas 1 y 4 y la im-



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portancia de utilizar variedades altamente susceptibles al mayor nmero de razas delhongo cuando se desee determinar la patogenicidad de un aislamiento.

Diversos autores encontraron polimorfismo de algunas enzimas principalmente para laaril esterasa y por este mtodo fue posible diferenciar especies de Fusarium, formasespeciales y razas de Fusarium oxysporum(Belalczar, 1984; Katan et al., 1991). Conesta tcnica, Biles y Martn (1988) observaron diferencias en las razas de Fusariumoxysporum f. sp. vasinfectumy Fusarium solani; igualmente, Bosland y Williams (1987)diferenciaron razas deFusarium oxysporum f. sp. conglutinans.

Estudios realizados en Colombia por Garcs de G. et al. (1992), encaminados a esta-blecer la homogeneidad de las poblaciones de Fusarium oxysporum f. sp. dianthien laSabana de Bogot, por medio del anlisis de patrones electroforticos de protenassolubles, determinaron la existencia de pequeas diferencias dentro de las razas. Lospatrones electroforticos de la enzima aril- esterasa mostraron diferencias entre ais-lamientos de las razas 2, 1, 4 y 8 deFusarium oxysporum f. sp. dianthi, as como entre losaislamientos de Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici, Fusarium oxysporumno patognicoyPhialophora cinerescens. A su vez se evidencia polimorfismo de la enzima aril-esterasa,lo cual coincide con lo reportado por Belalczar (1984) y se detectan pocas dife-rencias entre aislamientos no patognicos (Garcs de G. et al., 1999a).

RESPUESTA AFUNGICIDAS - BENOMILLas respuestas a la aplicacin de fungicidas sistmicos, principalmente de aquellos delgrupo de los benzimidazoles, han sido variables debido posiblemente a la aparicinde aislamientos resistentes a dichos funguicidas, como comprobaron Tramier yBettacchini (1974), Leski (1977) y Gullino et al. (1986). Segn Arbelez (1987), enColombia, por la baja eficiencia del benomil en el control de la enfermedad, dichofungicida se aplica muy poco. De la misma manera Garibaldi y Gullino (1987) encon-traron que en Italia por el uso repetido del Benomil, se present una disminucinsignificativa en la sensibilidad de Fusarium oxysporum f. sp. dianthia dicho fungicida.

Fusarium oxysporum f. sp. erythroxyli

Desde hace aproximadamente 40 aos se investigan aspectos relacionados con Fusariumoxysporum f. sp. erythroxyli. En la dcada del sesenta una plantacin de coca de la isla deKauai (Hawaii) se vi afectada por una epidemia caracterizada por marchitamientovascular. En esta misma poca, fueron estudiadas algunas semillas del Per que origina-ron porcentajes de germinabilidad y establecimiento de plntulas de 20%, la mayora delas cuales murieron por una enfermedad caracterizada por clorosis y marchitamientosevero. En los aos setenta se increment la incidencia de marchitamiento en Kauai, lasplantas muertas presentaron decoloracin vascular y la enfermedad se observ tanto enplntulas como en plantas adultas. En esta poca se sospech que el agente causal dela epidemia era un hongo o una bacteria que afectaba el sistema vascular. En los ochen-ta, se identific a Fusarium oxysporumcomo el agente causal de la epidemia y el Depar-tamento de Agricultura de los Estados Unidos plante estudios para investigar la posibi-



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lidad de utilizarlo como micoherbicida en plantaciones deErythroxylum cocayErythroxylumnovogranatense, obtenindose en ensayos preliminares como resultado de la inoculacincon el hongo una elevada incidencia de la enfermedad. En 1987 se aisl Fusariumoxysporumde plantas muertas de dos especies del gneroErythroxilum, confirmndose assu potencial micoherbicida. La forma especial deFusarium oxysporumresponsable de estaenfermedad se denominFusarium oxysporum f. sp. erythroxyli(Sandset al., 1997)

CMO SE PRESENTA LA ENFERMEDAD?Segn Sandset al. (1997), las plantas de Erythroxylum cocayErythroxylum novogranatensemuestran en general marchitamiento vascular. Los sntomas incluyen clorosis y de-coloracin vascular que resulta eventualmente en muerte. Los sntomas externosaparecen inicialmente en un sitio nico de la planta afectada. En estados posterio-res de la enfermedad, los sntomas se hacen ms aparentes principalmente despusde estrs hdrico. Los cortes de tallos de zonas de marchitamiento revelan oscu-recimiento de los tejidos del xilema y decoloracin vascular que se extiende desdeel tejido radical al tallo. En ensayos de invernadero los sntomas caractersticoscomienzan a ser evidentes tres semanas despus del transplante. Existen factoresambientales influyentes en la instalacin de la enfermedad tales como: temperaturafluctuante, estrs hdrico, tipo de suelo e interacciones con otros organismos.

QU SE HA ESTUDIADO RESPECTO AL RANGO DE HOSPEDANTESDEFusarium oxysporum f. sp. erythroxyli?Estudios llevados a cabo por Sandset al. (1997) en cmara de crecimiento revelaron quecon excepcin de plantas del gnero Erythroxylumlos sntomas de marchitamiento porFusariumno fueron observados en ninguna de las 26 especies plantas infestadas con lascepas En-4, Ec- 2 o SA1 de Fusarium oxysporum. Las especies probadas correspondierona: Hordeum vulgare, Phaseolus vulgaris, Beta vulgaris, Cucumis melo var. cantalupensis, Daucuscarotasubsp. sativus, Capsicum annuum, Zea mays, Gosypium barbadense, Vigna unguiculata,Cucumis sativus, Lactuca sativa, Abelmoschus esculentus, Allium cepa, Disium sativum, Arachishypogaea, Cucurbita moschata, Raphanus sativus, Oryza sativa, Carthamus tinctorius, Sorghumbicolor, Glycine max, Helianthus annuus, Lycopersici esculentum, Citrullus lanatus, TriticumavestivumyErythroxylum coca. Aunque este estudio no revel patogenicidad alguna fueradel gnero hospedante, el hongo puede crecer como saprfito sobre muchas plantas nohospedantes; sobrevivencia saproftica que contribuye a la longevidad del patgeno en

el suelo. Debe tenerse en cuenta; sin embargo, que son estudios llevados a cabo en con-diciones in vitro, las cuales pueden diferir marcadamente de las condiciones de campo.

Dado que la especificidad del aislamiento fue demostrada en condiciones deinvernadero pero no en ensayos de campo, existe incertidumbre sobre ella; debido aque segn lo demostrado por Sands et al. (1997) la especificidad deFusarium oxysporumf. sp. erythroxylies para el gnero Erythroxylum, donde estn inmersas numerosasespecies, de las cuales solo dos de ellas: Erythroxylum cocayErythroxylum novogranatenseson las principales especies productoras de cocana. En el mundo se han registradoms de 283 especies del gneroErythroxylumen los trpicos y subtrpicos, de las cualesen el Herbario Nacional Colombiano se encuentran representadas 30 (Idrobo, 2000).



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QU SE CONOCE GENTICAMENTE SOBRE

Fusarium oxysporum f. sp. erythroxyli?El estudio llevado a cabo por Sands et al. (1997), mostr que los aislamientos En- 4,En- 3, En- 1, Ec- 2 y Ec- 3 deFusarium oxysporumde Hawai y SA1 de Sur Amrica fueronvegetativamente compatibles, encontrndose que ninguno de los ocho cebadoresutilizados logr diferenciacin entre dichos aislamientos. Pese a ello se present unadiferencia aparente entre los aislamientos de Hawai y Sur Amrica en la pigmen-tacin de la colonia sobre PDA (Agar papa- dextrosa).

Por otra parte, como lo revela Nelson et al. (1997), se conoce poco acerca de lacomplejidad gentica deFusarium oxysporum f. sp. erythroxyli, del origen o distribucin delpatgeno, si proviene de un linaje nico o si tiene un origen independiente en variossitios. En el estudio de caracterizacin gentica por RAPDs se encontr en la totali-dad de aislamientos estudiados dos patrones de bandas despus de la amplificacindel DNA genmico, lo cual permite sugerir que los aislamientos son derivados de dosclones genticamente diferentes. As mismo, entre los aislamientos pertenecientes acada una de estas subpoblaciones no se observ polimorfismo, lo que de algn modoindica la poca variabilidad gentica detectada hasta el momento por anlisis deRAPDs. Esta escasa variabilidad se explica probablemente como resultado de la dis-tribucin rpida del patgeno a consecuencia del incremento en la produccin de laplanta hospedante.

Segn Nelson et al. (1997), al analizar su ubicacin geogrfica, estas dos subpo-blaciones se encuentran totalmente dispersas en las regiones donde se cultiva cocaindicando para esta forma especial una escasa correlacin entre anlisis por RAPDy localizacin geogrfica, la cual se reporta para Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici yf. sp. pisi, pero no para Fusarium oxysporum f. sp. vasinfectum.

Los patrones de bandas obtenidos en el estudio de Nelson et al. (1997), permitenhacer distinguible a Fusarium oxysporum f. sp. erythroxylide otras formas especiales y deFusarium oxysporumno patognicos de coca, relacionndose con lo reportado porTantaoui et al. (1996) para Fusarium oxysporum f. sp. albedinis; por Manulis et al. (1994)y Wright et al. (1996) para Fusarium oxysporum f. sp. dianthi, pero en desacuerdo a locitado por Suleman et al. (1994) para Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici.

De otro lado, debido a la gran variabilidad gentica existente en las plantas de coca(hospedante), se presenta un problema para definir las razas del patgeno. Por estarazn aunque utilizando anlisis por RAPD es posible delimitar razas de Fusariumoxysporum f. sp. cubense, f. sp. pisiy f. sp. vasinfectum, tales comparaciones no han sidoposibles para Fusarium oxysporum f. sp. erythroxyli(Nelson et al., 1997).

QU ENSAYOS SE HAN REALIZADO?Segn Bailey et al. (1998), el aislamiento En -4 se obtuvo de plantas de coca infec-tadas en la isla de Kawai (Hawai) y experimentos de invernadero y campo demos-traron su patogenicidad. En los ltimos aos se han adelantado investigaciones sobreformulaciones, efecto sobre plantas nativas y comerciales y caracterizacin gentica.



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Estos trabajos se han realizado en la Universidad Agraria de la Selva Per, en la Uni-versidad del Estado de Montana y en el Centro de Investigacin Agraria de Beltsville(Bailey et al., 1997; Sands et al., 1997; Gracia- Garza et al., 1997; Nelson et al., 1997;Connick, et al., 1998; Bailey et al., 1998; Gracia- Garza y Fravel, 1998). Sin embargo,dichos estudios no mencionan el impacto ambiental que una aplicacin masivaprovocara sobre un ecosistema de alta diversidad como lo son las regiones cultiva-doras de coca en Colombia, ni se tiene en cuenta aspectos detallados de la relacinhospedero- patgeno, ni de la biologa y ecologa del patgeno. Por otra parte, estu-dios llevados a cabo en Maryland para evaluar el efecto de dispersin de las formula-ciones por accin de hormigas, sustentan la no utilizacin de Fusarium oxysporum f sp.erythroxylipor ser una cepa extica de no ocurrencia en los Estados Unidos, por lo cualen dicho estudio se utiliza Fusarium oxysporum f sp. melonis(Gracia- Garza y Fravel,1998). Bajo este razonamiento, puede cuestionarse la utilizacin en Colombia dondepuede considerarse una cepa igualmente extica.

EFECTOS DE ESPECIES DE FusariumREPORTADOS EN HUMANOSY PRODUCCIN DE MICOTOXINAS

Uno de los interrogantes alrededor del cual gira la polmica utilizacin de Fusariumoxysporum f. sp. eythroxylien cultivos de coca colombianos, es el desconocimiento de sidicha forma especial puede afectar la salud humana y animal. De esta forma especialno se conocen reportes, pero diversos autores sugieren efectos adversos a la saludhumana causados por Fusarium oxysporumy otras especies deFusarium.

Rabodonirina, et al. (1994), menciona que especies de Fusariumconsideradas previa-mente slo como habitantes del suelo y contaminantes del laboratorio, emergencomo patgenos de significancia en pacientes inmunosuprimidos. Desde 1973 se hanreportado 63 casos de infeccin por diferentes especies del gnero Fusarium. Entre lasespecies involucradas se destacan: F. solani, F. oxysporum, F. verticillioides, F. moniliforme,F. proliferatum, F. chlamydosporum, F. dimerumyF. anthophilum, quienes producen infec-ciones de piel desarrollando principalmente mculas o ppulas y produciendo quera-titis, endoftalmitis y artritis.Fusarium oxysporumse relaciona especficamente con infec-ciones de piel, meninges, sangre, cerebro, esfago, ano, recto y paladar duro.

Por su parte, Martino et al. (1994) reporta alrededor de ochenta casos de fusariosisdiseminada en pacientes con problemas hematolgicos malignos, destacando la bajaactividad de los medicamentos antifngicos disponibles contra las diversas especiesdeFusariuminvolucradas. El punto de entrada del organismo es raramente detectada,se atribuye generalmente a inhalacin de conidias, infeccin de piel, colonizacin decatteres o del tracto gastrointestinal (Rabodinirina et al., 1994)

Mencionados por Daz (1994), diferentes especies de Fusariumson importan-tes patgenos de cereales en todos los estados de su desarrollo y son productorasde una variedad de micotoxinas, entre las que se destacan: moniliformina, fusa-rocromanona zearalenona (ZEA), trichotecenos y fumonisinas; las cuales segn Doyle



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(1997), se producen en el campo y son estables al calor, por lo cual los procesosde coccin no reducen su nivel de toxicidad.

En Colombia, estudios llevados a cabo por Daz y Cspedes (1997), detectaron zea-ralenonas en productos alimenticios de cerdos, lo cual muestra la importancia dedicha micotoxina en la formulacin de raciones para animales. Revisado por Dazy Cspedes (1997) y Duffus (1983); algunas cepas de Fusariumque incluyen F.graminacearum, F. tricinctum, F. oxysporum, F. porotrichioides, F. moniliformey F. zea,producen zearalenona, la cual es un contaminante de maz, trigo y sorgo y causadesrdenes reproductivos que incluyen infertilidad y malformacin en animales.

Segn Leeson et al., (1995), se han aislado trichotecenos de algunas especies deFusarium, micotoxina que afecta activamente la divisin en clulas del tracto gastro-intestinal, piel y sistema hemtico, llevando a producir necrosis de la mucosa oral,afecciones en piel e inmunosupresin. Dentro de este grupo las micotoxinas repor-tadas de mayor importancia son: la toxina T-2, la toxina HT-2, diacetoxiscirpenol(DAS), 15- monoacetoxiscirpenol (15- MAS) y deoxinivalenol (DON). Algunas de estasmicotoxinas se relacionan con micotoxicosis crnica en humanos tales como cnceresofgico y enfermedad de Kashin- Beck, particularmente la toxina DON poseepotencial como promotora de tumoracin.

Unas de las toxinas ms frecuentemente detectadas son las fumonisinas producidasprincipalmente por F. moniliforme, F. proliferatum, F. nygamai, F. anthophilum, F. dlaminiy F. napiforme. Asociadas a enfermedad neurolgica en caballos, edema pulmonarporcino (PPE), leucoencefalomalacia equina (ELEM), efectos hepatotxicos y nefro-txicos en animales domsticos y carcinognesis en animales de laboratorio; por otraparte se han detectado altos niveles de fumomisinas en reas de cultivo de maz conelevada produccin de cncer esofgico en humanos. Luo et al., (1990), asegura quelas especies de Fusarium moniliformeyFusarium graminacearumque atacan trigo, cebaday maz, producen adems de prdidas econmicas, severos efectos txicos sobre hu-manos y animales domsticos.

Por otra parte Hamed et al. (1991), asegura que algunos miembros del gnero pro-ducen un rango de compuestos fitotxicos qumicamente diversos y con un amplio

rango de actividad biolgica y efectos metablicos. Entre estos cabe mencionar:moniliformina, producida por F. monil iforme, F. acuminatum, F. avenaceum, F. concolor,F. equiseti, F. oxysporum, F. proliferutumyF. semitectum, la cual causa inhibicin del cre-cimiento, necrosis y clorosis en muchas plantas; enniatina, inhibitoria del crecimientoy germinacin de las semillas de trigo; cido fusrico, producido por F. monil iforme,F. moniliforme, F. oxysporum, F. sacchari, F. solaniyF. verticillioides, causal de marchitamien-to de algunas plantas; fumomisina B1, causante de inhibicin de crecimiento y de-sarrollo del maz (Zea mays L) y txico para tomate (Lycopersicum esculentum L.).

Segn Duffus (1983),Fusarium sporotrichioidesyFusarium poaeproducen las micotoxinasesporofusariogenina y poaefusariogenina, respectivamente, las cuales causan una



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enfermedad denominada aleukia alimentaria txica que ha sido observada porinvestigadores rusos. Sus sntomas incluyen leucemia, agranulocitosis, angina necr-tica, tendencia a las hemorragias, sepsis y agotamiento de la mdula sea. Esta enfer-medad est asociada a la ingestin de granos contaminados como trigo, centeno ycebada. No se conoce si la baja concentracin de micotoxinas consumidas crnica-mente puede causar efecto deletreo en humanos (Doyle, 1997).

Por lo mencionado con anterioridad y segn un reporte de la Universidad de Arkansas(1985), es necesario realizar pruebas adicionales para establecer niveles de seguridadal utilizar Fusariumu otro patgeno como micoherbicida ya que pueden ser produc-tores potenciales de toxinas. Por otra se cuestiona acerca de si, un micoherbicidapuede ser usado indefinidamente sin que haya riesgos de cambio de su especificidadpatolgica o que se desarrollen nuevas razas como resultado de su uso continuo.

CMO PUEDE AFECTAR LA APLICACIN DE UN FITOPATGENOBIOCONTROLADOR A LAS COMUNIDADES MICROBIANAS?

En su revisin Valencia (2000), menciona registro de cambios en la composicin y/odiversidad de comunidades rizosfricas al aplicar una bacteria biocontroladora(Bacillus cereusUW85) en plntulas de soya en condiciones de campo. Valencia(2000), recomienda buscar el biocontrolador especfico en el medio natural de loscultivos o agroecosistemas y potenciar las condiciones que propicien su eficienciaya que se corre un gran riesgo al importar microorganismos que pueden resultaradversos para otras especies nativas ya sea como patgenos vasculares o como vec-tores de micovirus, no presentes en nuestros ecosistemas, que puedan afectar tantoa otras plantas como a microorganismos autctonos.

Gracias a que el hongo puede vivir como patgeno en plantas o permanecer latenteen el suelo por mucho tiempo por la produccin de clamidosporas, es importantetener en cuenta el riesgo que puede implicar su aplicacin, ya que una vez establecidoprcticamente no es posible erradicarlo, como se ha apreciado en los cultivos deflores de clavel en nuestro pas, atacados por F. oxysporumforma especial dianthi,donde la estrategia ha sido cambiar de finca o de cultivo. Lo anterior plantea otrosproblemas ecolgicos y sociales (Valencia 2000).

PUEDE LA APLICACIN DE UN BIOCONTROLADOR SOLUCIONARUN CONFLICTO DE INJUSTICIA SOCIAL?

Teniendo en cuenta que la erradicacin de cultivos de coca, es ante todo un problemade ndole social, poltico, econmico y cultural, no se puede pensar que la aplicacinen este caso de un biocontrolador solucione el conflicto, y como en casos anterioresal utilizar qumicos, puede llegar a convertirse slo en una estrategia ms. Adicio-nando adems como lo reporta Nemog (2000), que en este no hay certeza cientficaacerca de los potenciales efectos inmediatos sobre las formas de vida y los ecosis-temas tropicales.



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Desde 1978, Colombia est desarrollando acciones de fumigacin area de cultivosilcitos de marihuana, amapola y coca. En ese sentido se han ensayado y utilizado unagama amplia de qumicos como Paraquat (1978), Triclopyr (1985) Tebuthiuron(1986). De manera permanente se viene utilizando desde 1986 hasta hoy Glifosato.Sin embargo, luego de ms de veinte aos de aplicacin la fumigacin no arrojalos resultados esperados. Por lo cual, Colombia es hoy el primer productor mundialde hoja de coca que se hizo ms intensiva entre 1994 y 1999. Justo al comenzarlas fumigaciones, Colombia participaba con 22.84%del rea cocalera de la ReginAndina. En 1998 esa participacin fue de 53.35%, mientras que pases en los cualesno se aplic un solo litro de qumicos vean disminur los cultivos de coca de 115.300hectreas en 1995 a 51.000 en 1998. La razn de este incremento en la produccinradica bsicamente en desplazamiento de los cultivos hacia mltiples y desconocidossitios de la Amazona, con lo cual se multiplican los daos ambientales, tanto por lainstalacin de cultivos como por el procesamiento de base de coca (Vargas, 2000).

Finalmente y como lo expone Londoo (2000), la superacin del conflicto debecomprometer al conjunto de la nacin y requiere el establecimiento de criterios decooperacin internacional que respalden programas de desarrollo alternativo, conacuerdos sobre soberana, libre comercio, biodiversidad y derechos colectivos de lascomunidades. A nivel nacional, las alternativas comprometen la construccin de unainstitucionalidad equitativa, democrtica y participativa; la superacin del conflictoarmado y la definicin de una poltica agraria de Estado. En las zonas de produccin decultivos ilcitos, se propone la generacin de escenarios de desarrollo rural rentables ysostenibles donde, mediante la activa participacin de cada una de las comunidadesinvolucradas, se definan y gestionen programas y proyectos econmicos adecuados asus condiciones histricas, culturales, sociales y econmicas, articulados a mercadosjustos y definidos en funcin del potencial ecosistmico de cada entorno y se ponganen marcha alternativas para el manejo y recuperacin de la biodiversidad y de losecosistemas frgiles comprometidos (pramos, bosque andino, serranas, piedemonte,orinoqua, amazona). Lo anterior, acompaado de la generacin de condiciones yespacios que permitan elempoderamientode la sociedad rural, la construccin de nuevasrelaciones sociales y una nueva concepcin social sobre los factores de produccin.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Departamento de Biologa, Facultad de Ciencias, Univer-sidad Nacional de Colombia, Sede Bogot.

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