Anuros del norte de los Andes: pAtrones de riquezA de especies y estAdo de conservAción

luis orlAndo Armesto¹²JosefA celsA señAris²

ABSTRACT

Knowledge of Andean anurans is constantly increasing; for this reason, it needs an update. We reviewed scientific literature and museum records to determine the species richness of an-urans in the northern Andes and their conservation status based on the IUCN categories. The northern Andes harbor 740 species of anurans, belonging to 13 families and 63 genera. The family with the highest species number was Craugastoridae (334 spp.), followed by Bufonidae (92 spp.), and Centrolenidae (81 spp.). The Cordillera Central of Colombia harbors the high-est species richness (199 spp.), while the Cordillera de la Costa Oriental de Venezuela contains the lowest species number (17 spp.). Most species (74%) is endemic to the northern Andes, but no family is endemic to the northern Andes. About 50% species is threatened and 20% is included in the category of deficient data. The species richness patterns in northern Andes might be caused, among other reasons, by historical factors, but also result of sampling lack in some areas.

Key-Words: Biogeography; Endemism; Frogs; Toads; Species list.

La alta biodiversidad regional y el gran nivel de endemismo que hay en el norte de los Andes (= región norandina) (Lynch et al., 1997; Duellman, 1999) han sido explicados por eventos históricos como el levan-tamiento de cadenas montañosas, la conexión entre América del Norte y Sudamérica y las fluctuaciones climáticas durante el Pleistoceno (Gentry, 1982). Di-chos eventos han dado como resultado una alta rique-za de especies en varios grupos taxonómicos, como aves (Herzog & Kattan, 2011), plantas, roedores y murciélagos (Kattan et al., 2004). Igualmente ocurre con los anfibios, grupo que presenta su más alta rique-za en esta región del planeta (Duellman, 1999). Dicha

INTRODUCCIÓN

Con unos 8.000 kilómetros de longitud, la Cordi-llera de los Andes es la cadena montañosa más larga del mundo (Stuart et al., 2008). Con base en las caracterís-ticas morfológicas, los Andes han sido divididos en tres subregiones (Gansser, 1973; Duellman, 1999; Doan, 2003): sur de los Andes (Chile y Argentina), Andes centrales (Bolivia y Perú) y norte de los Andes (Ecua-dor, Colombia y Venezuela). Esta última ha tenido un importante papel en la diversificación de la biota tropi-cal sudamericana (Kattan et al., 2004), y es considerada como “un crisol de la especiación” (Lynch, 1999).

www.mz.usp.br/publicacoeswww.revistas.usp.br/paz

ISSN impresso: 0031-1049ISSN 1807-0205on-line:

Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo

Papéis Avulsos de Zoologia

http://dx.doi.org/10.11606/0031-1049.2017.57.39

1. Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas, Laboratorio de Biología Evolutiva, Pontificia Universidad Católica de Chile, Avenida Libertador Bernardo O’Higgins 340, Santiago, Chile. ORCID: 0000-0001-7445-6615. E-mail: loarmesto@uc.cl

2. Laboratorio de Ecología y Genética de Poblaciones, Centro de Ecología, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas. Apartado 21827, Caracas 1020-A, Venezuela. ORCID: 0000-0001-8673-7385. E-mail: celsisenaris@gmail.com

Volume 57(39):491-526, 2017

riqueza de especies ha sido correlacionada con la oro-genia y la biogeografía histórica de los Andes, además de la historia evolutiva y aspectos ecológicos de los diferentes linajes que la han habitado (Lynch, 1998; Bernal & Lynch, 2008; Castroviejo-Fisher et  al., 2009; Heinicke et al., 2007; Guarnizo et al., 2009).

La fauna anfibia de la región norandina se carac-teriza porque exhibe una baja diversidad alfa (pocas especies en un mismo sitio) pero una diversidad beta elevada (especies de un sitio son poco compartidas con otros sitios cercanos) (Lynch, 1998, Lynch, 1999; Duellman, 1999). Este patrón es muy similar al ob-servado en las montañas de la región Guayana, pero difiere mucho al exhibido en los bosques amazónicos y del Chocó biogeográfico (Lynch, 1998; Lynch, 1999).

Pese a la condición que la región norandina tie-ne con respecto a riqueza y endemismo de especies en general, las ranas y sapos se enfrentan a factores que ponen en riesgo su supervivencia. En esta región, la actividad antrópica es una de las más elevadas, debi-do, entre otros factores, a la concentración de áreas urbanas y a la actividad agroindustrial que hay en esta región. Por lo mencionado anteriormente, considera-mos necesario realizar una actualización de la riqueza de especies del orden Anura en el norte de los Andes, proporcionando también información sobre su estado de conservación con base en las categorías de amenaza establecidas por la UICN.

MATERIALES Y MÉTODOS

Para este trabajo, la riqueza de anuros (= diversi-dad) del norte de los Andes fue actualizada revisando las siguientes fuentes generales: Ruiz-Carranza et  al. (1996), Acosta-Galvis (2000), Acosta-Galvis (2017), Barrio-Amorós (2004), Bernal & Lynch (2008), Ron et  al. (2017) (http://zoologia.puce.edu.ec/Vertebra-dos/anfibios/AnfibiosEcuador) y Rojas-Runjaic & Se-ñaris (datos sin publicar). El listado se completó con las descripciones de especies publicadas hasta diciem-bre de 2017. En los casos que hubo dudas sobre la distribución geográfica de algunas especies, se revisa-ron los listados disponibles en Internet: Frost (2017) (http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia), AmphibiaWeb (2017), (http://amphibiaweb.org), Lista de Anfibios de Colombia (https://www.batra-chia.com), Anfibios del Ecuador (https://bioweb.bio/faunaweb/amphibiaweb) y, en lo posible, las descrip-ciones originales de las especies. La taxonomía fue ac-tualizada siguiendo a Frost (2017).

Hemos considerado como “especies andinas” aquellas que habitan a una altitud igual o superior a

los 1.000 m (Lynch, 1999; Duellman, 1979; Duell-man, 1999; Bernal & Lynch, 2008). En este trabajo se sigue a Graham (2009) para denominar “norte de los Andes” al conjunto de los sistemas montañosos ubica-dos hacia el norte de la Depresión de Huancabamba (5°S, en Ecuador): Ecuador: Cordillera Oriental, Cor-dillera Occidental y Valles Interandinos; Colombia: Cordillera Oriental, Cordillera Central, Cordillera Occidental y Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM); Venezuela: Cordillera de la Costa Oriental, Cordillera de la Costa Central, Cordillera de Mérida.

Se realizó un análisis de clúster para evaluar la similitud biogeográfica entre las distintas unidades fisiográficas. Para esto se aplicó el índice de Jaccard en el software libre Past v. 3.18. Adicionalmente, se calcularon los tamaños de las áreas de cada una de las unidades fisiográficas a partir de un modelo digi-tal Raster, que se utilizó para la interpolación de las curvas y polígonos de cada unidad fisiográfica en el programa ArcGIS; con esto, seguidamente se hizo una regresión lineal para determinar la relación que puede haber entre la riqueza de especies y el tamaño del área de cada una de las unidades fisiográficas.

Para describir el estado de conservación se consi-deraron las categorías que usa la UICN, consultando su página web (www.iucnredlist.org). Consideramos especies amenazadas aquellas incluidas en tres de las siete categorías establecidas: Vulnerable (VU), En Pe-ligro (EN) y Críticamente Amenazada (CR). Asimis-mo, en los casos de especies recientemente descritas, se consideraron las asignaciones propuestas por sus autores en las respectivas descripciones.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

El norte de los Andes alberga 740 especies de anuros, pertenecientes a 63 géneros y 13 familias. Esta riqueza representa, aproximadamente, el 27,6% de la anurofauna suramericana y el 10,8% del total mun-dial. En general, Sudamérica es considerado como “el continente de los anfibios” (Duellman, 1999), cuya tasa anual de descripción de especies puede conside-rarse como la más elevada del planeta. Esto es atribui-do al descubrimiento de especies nuevas para la cien-cia que ocurre notablemente en esta región. Entre las décadas de 1970 y 1990, las descripciones de especies tuvo un gran impulso (Fig. 1); más recientemente, en los estudios herpetológicos se han incorporado análi-sis moleculares, ofreciendo un panorama renovado y aún más diverso y complejo para estos vertebrados. A su vez, el conocimiento de la diversidad taxonómica de anuros de la región andina es aún más complejo,

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dadas las condiciones topográficas, orogénicas e histó-ricas a las que los clados han estado sometidos.

El descenso observado en el número de especies descritas recientemente en relación con décadas pa-sadas (Fig. 1) podría deberse a que los taxones nue-vos revelados con base en estudios de Filogeografía, filogenia molecular y bioacústica aún no han sido

descritos formalmente en su totalidad. Pese a que, en los últimos años se han explorado algunas zonas poco conocidas históricamente (e.g., Sierra de Perijá y Macizo de El Tamá, ambas zonas en la Cordillera Oriental de Colombia), hay otras cuyo acceso sigue siendo difícil.

Riqueza por familia

La familia Craugastoridae (ranas de lluvia) pre-senta la mayor riqueza de especies en el norte de los Andes (Hedges et al., 2008), con 334 (45% del total de especies) y la segunda en número de géneros, con 10 (Tabla 1). Esta familia numéricamente muy bien representada en las tres cordilleras andinas colombia-nas y, en menor proporción, en los Andes de Vene-zuela y en la SNSM, tendencia que coincide con lo reportado por Meza & Torres (2016). Se puede con-siderar a Craugastoridae como la principal aportante en la alta riqueza de especies del norte de los Andes, siendo el género Pristimantis el de mayor contribu-ción, un patrón similar al ya documentado por Meza & Torres (2016). En segundo lugar, se ubica la familia cosmopolita Bufonidae, con 92 especies y cinco géne-ros; esta posición se debe, principalmente, al género Atelopus. Los bufónidos presentan la mayor diversidad en la Cordillera Central de Colombia y en las cordille-ras de Ecuador (Apéndice).

La familia Centrolenidae está representada por 13 géneros y 81 especies, y su riqueza es notablemen-te elevada en las tres cordilleras colombianas. En esta familia, los géneros Centrolene y Nymphargus son los más diversos, con 29 y 22 especies, respectivamente. Por su parte, pese a que la familia Hylidae es un clado

FIGURA 1: (A) Número de especies de anuros descritas por dé-cadas en el norte de los Andes. La década de 2010 va hasta 2017. (B)  Riqueza de especies y endemismos por familia; las familias Microhylidae y Ranidae no son mostradas debido a su muy bajo número de especies.

TABLA 1: Número de géneros, especies y endemismos por cada familia de anuros que habitan el norte de los Andes.

Familia Número de géneros Riqueza Riqueza/Riqueza

total (%)Número de

endemismosEndemismo/Riqueza (%)

Armobatidae 6 38 5 25 66Bufonidae 5 92 12 74 80Centrolenidae 13 81 11 59 73Craugastoridae 10 334 45 272 83Dendrobatidae 9 64 9 44 69Eleutherodactylidae 1 2 0 0 0Hemiphractidae 4 38 5 25 69Hylidae 9 67 10 43 60Leptodactylidae 1 10 1 0 0Microhylidae 1 2 0 0 0Phyllomedusidae 2 7 1 4 57Ranidae 1 2 0 0 0Telmatobiidae 1 3 0 3 100

63 740 553

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predominante en tierras bajas de la región neotropi-cal, está bien representada en los Andes: 68 especies y nueve géneros, siendo las cordilleras orientales de Colombia y Ecuador las que albergan el mayor núme-ro de especies de esta familia. Su alta diversidad en el norte de los Andes está dada por los géneros, Dendrop-sophus (23 spp.) y Hyloscirtus (18 spp.).

Las familias con el menor número de repre-sentantes son Eleutherodactylidae, Microhylidae y Ranidae, con dos especies cada una; Telmatobiidae, con tres especies, y Leptodactylidae, con 10 especies (Tabla 1). Cada una de estas cinco familias está repre-sentada por un género.

Riqueza por unidad fisiográfica

La Cordillera Central de Ecuador es la unidad fisiográfica que alberga la mayor riqueza de anuros, con 199 especies, seguida por las cordilleras Oriental de Ecuador, y las Occidental y Oriental de Colombia (Fig. 3; Tabla 2). La Cordillera de la Costa Oriental de

Venezuela y la SNSM son las unidades con el menor número de anuros en el área de estudio (Fig. 2).

Pese a que la Cordillera Oriental de Colombia tiene un área mayor al de las otras siete cadenas mon-tañosas, su riqueza no es la más alta (155 spp.), patrón también registrado por Bernal & Lynch (2008). Esto podría ser causado porque todavía es una cordillera poco explorada, ya que aún existen áreas con bajo esfuerzo de muestreo en relación con las unidades fisiográficas vecinas, o carece de inventarios sistemáti-cos; muestra de ello son las recientes descripciones de nuevas especies en distintas zonas de esta cordillera, como en la Sierra de Perijá (p.e., Barrio-Amorós et al., 2008, Infante-Rivero et  al., 2008, Barrio-Amorós et al., 2010, Rojas-Runjaic et al., 2011), en la Sierra del Cocuy en el departamento de Boyacá (Guarnizo et  al., 2012), en las montañas del departamento de Nariño (Mueses-Cisneros et al., 2013) y parte central de esta cordillera (Rivera-Correa et al., 2016). A esto se puede sumar el hecho de que ésta es una cadena montañosa geológicamente joven en relación con las otras cordilleras colombianas y ecuatorianas, por lo

FIGURA 2: Número de especies, endemismo y porcentaje de endemismo de anuros en las unidades fisiográficas del norte de los Andes.

TABLA 2: Riqueza de especies y número de especies endémicas en cada unidad fisiográfica del norte de los Andes.

Unidad Riqueza Riqueza/riqueza total (%) Endemismo Endemismo/riqueza (%)

Venezuela Costa Oriental 17 2 3 18Costa Central 39 5 8 21Mérida 85 11 48 56

Colombia SNSM 24 3 16 67Oriental 155 21 77 50Central 199 27 75 38Occidental 162 22 74 46

Ecuador Oriental 186 25 81 44Valles interandinos 40 5 4 10Occidental 151 20 49 32

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que el tiempo transcurrido no ha sido suficiente para que ocurran procesos de especiación en ella que se re-fleje en una alta diversidad de especies.

La riqueza de especies en las cordilleras venezola-nas también indica que se hace necesario aumentar el esfuerzo de muestreo en ellas. Al igual que en la Cor-dillera Oriental de Colombia, la Cordillera de Mérida también constituye una cadena montañosa muy in-teresante a nivel herpetológico, evidenciado también en recientes hallazgos de especies desconocidas para la ciencia (e.g., Barrio-Amorós, 2011; Barrio-Amorós et al., 2011; Barrio-Amorós et al., 2012; Barrio-Amo-rós & Santos, 2012; Barrio-Amorós et al., 2013).

Endemismo

Encontramos 550 especies endémicas del norte de los Andes, lo que representa cerca del 74% de la riqueza total de esta región. La familia Craugastoridae representa el grupo con más especies endémicas a las cordilleras norandinas, con 272 (82% de su riqueza). Le sigue Bufonidae y Centrolenidae, con 74 y 60 es-pecies endémicas, respectivamente (Tabla 1). Por su parte, las familias con menos especies endémicas son Telmatobiidae (tres especies), Leptodactylidae y Mi-crohylidae; estas dos últimas están representadas por una especie cada una. Cabe señalar que ninguna de

FIGURA 3: Patrones de riqueza de especies y endemismos altitudinales de los anuros del norte de los Andes. (A) riqueza y endemismo generales en diferentes intervalos altitudinales, mostrando sólo las familias representadas por más de cinco especies; (B) rangos altitudinales (máximo y mínimo) de las especies de anuros del norte de los Andes.

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las familias de anuros representadas en el norte de los Andes es exclusiva de esta región.

A nivel de género, son seis los considerados en-démicos al norte de los Andes: Andinophryne, Chi-merella, Cryptobatrachus, Ikakogi, Niceforonia y Osor-nophryne. Aunque Hypodactylus (Craugastoridae), Nymphargus (Centrolenidae), Rulyrana (Centroleni-dae) y Telamtobius (Telmatobiidae) son andinos, éstos no están restringidos al norte de los Andes.

Cerca del 59% de la anurofauna es exclusiva de una sola unidad fisiográfica; es decir, especies que no habitan en más de un sistema montañoso. La Cordi-llera Oriental de Ecuador alberga el mayor número de endemismos: 81 spp., aproximadamente, lo que repre-senta el 44% de la riqueza que esta cordillera ostenta. Le sigue las cordilleras Oriental, Central y Occiden-tal de Colombia (Tabla 2). A pesar de que la SNSM ostenta una de las riquezas más bajas, constituye el complejo montañoso con la mayor proporción de en-demismos, donde el 71% de sus especies (17 spp.) es exclusivo de esta unidad. Por su parte, los Valles inte-randinos y la Cordillera de la Costa Oriental albergan el número más bajo de especies endémicas, con cuatro y tres especies, respectivamente.

Riqueza altitudinal

La riqueza de especies exhibe su pico más alto entre los 1.001 y los 2.000  msmn, con una dismi-nución a medida que aumenta la elevación, espe-cialmente notable por encima de los 3.000  msnm (Fig. 3A). La familia Craugastoridae es predominante en todo el gradiente altitudinal, incluso por encima de los 4.000 msnm (Fig. 3B), representada por Pris-timantis. La riqueza de las demás familias varía entre los diferentes gradientes mencionados. Así, entre los 1.000 y los 2.000 msnm, Centrolenidae, Dendrobati-dae e Hylidae son los grupos más diversos en relación con altitudes mayores. Por su parte, Bufonidae exhi-be predominio, junto con Craugastoridae, sobre los 3.000 msnm; en estas elevaciones se encuentran los géneros Atelopus y Osornophryne, característicos de los ambientes de páramo andino.

Las tres especies que representan a Telmatobii-dae habitan entre los 2.001 y los 4.000 msnm. De las familias con baja representación en el norte de los An-des, Eleutherodactylidae y Ranidae están ausentes por encima de los 2.000 msnm, mientras que los registros de Microhylidae y Leptodactylidae desaparecen sobre los 3.000 msnm.

La especie Hyloxalus subpunctatus es el único dendrobátido cuya distribución altitudinal alcanza los

4.020 m, mientras que la especie con el registro más alto es el bufónido Osornophryne bufoniformis, que ha-bita en las cordilleras Central de Colombia y Oriental de Ecuador, entre los 2.800 y 4.700 msnm.

La mayor riqueza de especies es mostrada a ele-vaciones intermedias (1.000-2.000 msnm) (Fig. 3A), patrón que coincide con lo reportado anteriormente para anfibios y otros grupos taxonómicos en los Andes (Kessler et  al., 2001; Kattan et  al., 2004). Meza & Torres (2016) encontraron que la diversidad de ranas Pristimantis es mayor en altitudes intermedias en los Andes tropicales, y sugieren que los factores espaciales podrían explicar, en parte, este patrón, aunque resal-tan que existen otros factores relacionados. Un pa-trón similar fue observado también por Hutter et al. (2013) y Castroviejo-Fisher et al. (2014) en ranas de cristal (Centrolenidae), y por Hutter et al. (2017) en varios clados de anuros. Estos autores hallaron que los patrones de riqueza evidenciados en especies de este clado son asociados, en mayor medida, con el tiempo geológico de la región andina. Hutter et al. (2017) en-contraron que la alta riqueza de especies en los Andes podría deberse a una muy rápida diversificación y que los patrones altitudinales de riqueza están influencia-dos por el tiempo de colonización que tuvieron las especies.

Encontramos que 192 especies tienen una dis-tribución altamente restringida igual o menor que 200  m. Ante un patrón muy similar, Navas (2006) y Bernal & Lynch (2008) infieren que los anuros an-dinos podrían ser especialistas de altitud o que son condicionados por la temperatura. Bernal & Lynch (2008) relacionan esto con lo planteado por Janzen (1967), es decir, la riqueza de especies por gradientes altitudinales está muy relacionada con la tolerancia térmica de anuros; dado que las especies en zonas tro-picales tienen tolerancia térmica limitada, no pueden habitar intervalos altitudinales amplios, lo cual es re-flejado por un mayor número de especies en altitudes medias. Por tanto, se podría considerar que la diversi-dad de especies de anuros está relacionada o es causada por varios factores que actúan en conjunto.

La actualización de las cifras obtenidas en el presente trabajo varía en relación con lo encontrado en otros estudios. Lynch et al. (1997) reportaron para la SNSM un 94% de endemismo y, posteriormente, Duellman (1999) resaltó que el 100% de las especies de dicha sierra son endémicas; no obstante, encon-tramos que, actualmente, esta proporción es menor. Asimismo, Duellman (1999) reportó hace más de 15 años que la Cordillera Occidental de Colombia era la más rica en anfibios, seguida por las cordilleras Orien-tal y Occidental de Ecuador. Dicho autor también

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encontró que la cordillera con mayor endemismo era la Oriental de Ecuador, seguida por la Occidental de Colombia, mientras que la Oriental de Colombia al-bergaba el endemismo más bajo, patrón inverso a lo reportado en el presente trabajo. Parte de los datos aquí presentados coinciden con lo reportado por Ber-nal & Lynch (2008). Estos autores encontraron que la Cordillera Central era la más rica en especies en relación con las otras dos cordilleras colombianas y que la Cordillera Oriental de Colombia tiene el mayor endemismo. En general, nuestros resultados muestran que la alta riqueza de especies de anuros se concen-tra en las cordilleras andinas de Colombia, con una

significativa reducción de taxones hacia las cordilleras venezolanas.

Similitud biogeográfica

El CSJ generó dos grandes grupos. El primero de ellos está conformado por las cordilleras Central y Oc-cidental de Colombia junto con las tres unidades fi-siográficas de Ecuador (Oriental, Occidental y Valles); el segundo está integrado por la Cordillera Oriental de Colombia, la SNSM y las tres cordilleras de Ve-nezuela (Fig. 4). Las cordilleras de la Costa Central y

FIGURA 4: Mapa del norte de los Andes. Valores bajo el nombre de la unidad fisiográfica: riqueza/número de especies endémicas. Abajo a la derecha: clúster mostrando los agrupamientos de las unidades fisiográficas. Líneas punteadas indica la separación de los grupos (azul oscuro) y subgrupos (azul claro) formados por el análisis de clúster.

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Oriental de Venezuela presentan el mayor valor de si-militud (CSJ = 0,30), seguidas por las cordilleras Oc-cidental y Central de Colombia (CSJ = 0,16). A pesar de la gran cercanía geográfica que hay entre las dos cordilleras ecuatorianas, su índice de similitud es bajo (CSJ  =  0,07), siendo mayor el grado de semejanza biogeográfica entre éstas y las cordilleras colombianas.

La SNSM presenta mayor similitud con las cor-dilleras venezolanas que con la Cordillera Oriental de Colombia u otra de este país. Esto llama la atención si se tiene en cuenta que la distancia geográfica entre ella y las unidades fisiográficas de Venezuela es mayor que la que existe con la Cordillera Oriental colom-biana. En este caso, una explicación a esta semejanza faunística podría acuñarse a la historia geológica de la SNSM, la cual es considerada como parte de la sub-placa de Maracaibo (Cediel et al., 2003).

Según el CSJ, la Cordillera Oriental de Colom-bia alberga una fauna anfibia más similar a la de la Cordillera de Mérida que a la que habita en la Cordi-llera de Central de Colombia. Esta última tiene más relación con las dos cordilleras de Ecuador que con la Cordillera Oriental de Colombia debido, probable-mente, a la continuidad geográfica que hay entre ellas. La baja similitud de la Cordillera Oriental de Colom-bia con la Central es indicio de que la primera de éstas alberga una fauna particular, tal y como lo plantearon Bernal & Lynch (2008). Estos mismos autores realiza-ron un análisis particular para los anuros de los Andes colombianos aplicando igualmente el coeficiente de Jaccard. Sus resultados mostraron que la Cordillera Central es más similar a la Cordillera Occidental que a la Cordillera Oriental, patrón similar al encontrado en el presente trabajo.

De acuerdo con Duellman (1999) y Lynch (1999), la baja similitud que hay entre los sistemas montañosos norandinos puede ser reflejo de la baja diversidad alfa y de la alta diversidad beta que hay en estas montañas. Sin embargo, Navas (2006) y Bernal & Lynch (2008) comentaron sobre esta tendencia y la asociaron a condiciones ecofisiológicas de las especies. En este sentido, el reemplazo geográfico no debiera considerarse como una causa sino como un patrón, que es reflejo o resultado de otros factores, como por ejemplo, la ecofisiología y/o biología de las especies.

Relación área geográfica – riqueza de especies

Encontramos una relación positiva directa en-tre el tamaño del área de cada unidad fisiográfica y el número de especies que alberga (r² = 0,55, p = 0,01). Duellman (1999) planteó que no hay correlación

entre la riqueza y el tamaño de la región. Sin embargo, Kattan et al. (2004) compararon la fauna de anuros de los Andes colombianos con las existentes en las tierras bajas adyacentes (Chocó y valles del Cauca y del Mag-dalena) y encontraron una correlación entre la rique-za de anfibios y el área de estas regiones. Igualmente, Ron et  al. (2017) al relacionar la fauna de anfibios de todas las regiones naturales de Ecuador, también encuentran relación entre estos parámetros, aunque comentan que los bosques andinos (montanos) tienen una mayor riqueza de especies de la esperada. Estos resultados concuerdan con el planteamiento de que estos sistemas montañosos sean considerados como “islas”, lo cual ya ha sido sugerido en ocasiones an-teriores (Péfaur & Díaz de Pascual, 1982; Lynch & Suárez-Mayorga, 2002).

Estado de conservación

De acuerdo a las categorías establecidas por la UICN, cerca del 45% (336  spp.) de los anuros no-randinos está bajo alguna categoría de amenaza. Así, 93 spp. están bajo Peligro Crítico (CR), 145 spp. En Peligro (EN) y 99  spp. como Vulnerable (VU); por su parte, el 19% (141 spp.) presenta Datos Deficien-tes (DD). Dos especies han sido declaradas extintas: Atelopus ignescens y A.  longirostris; sin embargo, una población de esta última ya fue encontrada en el año 2016. De las especies endémicas, casi el 50% está bajo alguna categoría de amenaza, y, aproximadamente, el 23% en la categoría de DD.

Diez de las 13 familias contienen especies ame-nazadas (Fig. 5). La familia con más especies amena-zadas es Craugastoridae, con 145  spp. (44% de su riqueza de especies), seguida por Bufonidae, con 68 especies (74% de su riqueza). El 100% de las espe-cies de Telmatobiidae está En Peligro Crítico (Fig. 5). Leptodactylus peritoaktites, que habita en la Cordillera Occidental de Ecuador, es la única especie de Lep-todactylidae amenazada, cuya categoría es VU. Re-presentantes de Eleutherodactylidae, Microhylidae y Ranidae en la región norandina no tienen amenaza de extinción ni están catalogadas con DD.

La Cordillera Central de Colombia alberga 84 especies amenazadas, las cuales representan el 42% de la riqueza de especies que en esta unidad contiene, ubi-cándola como la cordillera con más especies amenaza-das (Fig. 6). En segundo lugar, se encuentra la Cordi-llera Oriental de Ecuador, con 83 especies (33,1% de su riqueza). A estas unidades les siguen las cordilleras Occidental de Ecuador y Occidental de Colombia, con 73 (54%) y 63  spp. (39%), respectivamente.

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Aunque los Valles interandinos albergan 21 especies amenazadas, esta cifra representa 64% de su riqueza de especies, siendo así la unidad fisiográfica con el más alto porcentaje de especies amenazadas. Las cordille-ras venezolanas de la Costa Central y Costa Oriental albergan pocas especies amenazadas, nueve y seis espe-cies, respectivamente.

La proporción de especies amenazadas de extin-ción en la región norandina es notoria. Hace tiem-po se viene alertando sobre la declinación de algunos

taxones y poblaciones de anuros (Cadavid et  al., 2005) en las cordilleras norandinas (e.g., La Marca, 2005; Valera-Leal et al., 2011), lo cual ha sido asocia-do, principalmente, al cambio climático, la degrada-ción o disminución del hábitat y a la relación de estos organismos con patógenos, factores que podrían estar actuando sinérgicamente.

En los últimos años se ha venido revisando y eva-luando la presencia del hongo Batrachochytrium den-drobatidis y sus posibles efectos sobre las poblaciones

FIGURA 6: Número de especies amenazadas de extinción en cada una de las unidades fisiográficas del norte de los Andes.

FIGURA 5: Número de especies amenazadas por familia en el norte de los Andes.

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de anfibios andinas (ver Sánchez et  al., 2008; Ve-lásquez et al., 2008; Urbina & Galeano, 2011; Vás-quez-Ochoa et al., 2012; Flechas et al., 2015; Acevedo et al., 2016; Acevedo et al., en prensa). Por ejemplo, especies del género Atelopus han mostrado un gran de-clive, situación que ha sido bastante asociada con la infección de Bd detectada en varias de poblaciones de estos anfibios (ver Lampo et al., 2007); sin embargo, no hay evidencia clara o directa de que las desapari-ciones hayan sido causadas por el quítrido (ver Tar-vin et  al., 2014). Las áreas protegidas en los Andes constituyen un importante factor para la protección de varias especies y la disminución de posibles eventos de contagio del hongo quítrido (Acevedo et al., 2016); sin embargo, hay evidencia de que dichas áreas no es-tán cumpliendo con la finalidad establecida original-mente. Albornoz-Espinel et  al. (2017) encontraron que en la Cordillera Oriental de Colombia sólo 25 de 190 áreas protegidas albergan especies amenazadas de anfibios. Por consiguiente, se considera, muy necesa-rio que se establezcan acciones y planes bien estruc-turados que permitan proteger las especies de anuros.

La deforestación está generando una pérdida irreversible de las comunidades de anfibios andinos, haciendo que los ecosistemas naturales (bosques an-dinos, páramos) de las áreas montanas sean trans-formados en zonas abiertas. Dicha situación está restringiendo cada vez más la distribución geográfica (horizontal y vertical) de las especies y favoreciendo la llegada de especies de distribución amplia o invasoras que podrían representar competencia interespecífica para las especies endémicas, las cuales no podrían estar preparadas para ello. Actividades como la agricultura y la minería están ejerciendo un fuerte impacto sobre las comunidades de anuros en la región norandina. Ejemplo de esto acontece en los Andes de Colombia, donde la actividad minera tiene importante presencia en la alta montaña (ver Andrade-C., 2011). En este sentido, es necesario realizar estudios que evalúen el efecto de la minería y agricultura sobre las poblaciones andinas de anfibios (y otros grupos taxonómicos).

Al igual que las especies que están bajo alguna categoría de amenaza, aquellas que carecen de infor-mación (DD) también constituyen un grupo impor-tante. El número de anuros bajo esta categoría (más de 141 spp.) no es despreciable, y debe tenerse en cuenta para estudios poblacionales con el fin de aumentar el grado de conocimiento de las especies y poder co-nocer su grado de vulnerabilidad (Urbina-Cardona, 2011). Dado que casi la mitad de las especies está en algún grado de amenaza de extinción, esta región de-bería ser un área prioritaria para la protección e imple-mentación de acciones con miras a la conservación de

especies de anfibios (Rueda-Almonacid, 1999). Co-nocer la diversidad de taxones es importante, y cobra relevancia cuando se pretende determinar donde vi-ven las especies, ya que es vital para definir prioridades de conservación (Joppa et al., 2011).

Los patrones de riqueza y distribución de las ra-nas y sapos han sido atribuidos a varios factores, tales como características topográficas, ambiente (clima, vegetación), biología reproductiva y componentes his-tóricos (Duellman, 1999). Asimismo, las condiciones climáticas tienen gran importancia en la limitación de la distribución de los anuros (Lynch & Duellman, 1997), ya que su diversidad está significativamente correlacionada con la humedad ambiental y la preci-pitación (Duellman, 1999). En general, la fauna anfi-bia está fuertemente condicionada por la temperatu-ra, precipitación y humedad (Urbina-Cardona, 2011; Ortiz-Yusty & Páez, 2013). En las cordilleras andinas de Ecuador, la alta riqueza de especies ha sido atribui-da a las condiciones estables de moderadas temperatu-ras y alta humedad, relativamente constantes durante todo el año (Duellman, 1979). Asimismo, se ha en-contrado correlación entre la distribución y riqueza de anfibios con la precipitación anual; por ejemplo, en las diferentes regiones biogeográficas de Ecuador la precipitación puede explicar el 50% de la variación en el número de especies (Ron et al., 2017). De esta ma-nera, se podría considerar que esta fauna está condi-cionada a las fluctuaciones climáticas que actualmente se están presentando a nivel global.

Nuestro análisis está limitado y ajustado al co-nocimiento parcial que los estudios recientes permi-ten realizar. Los estudios de filogenia molecular de-sarrollados en los últimos años (p.e., Faivovich et al., 2005; Frost et al., 2006; Heinicke et al., 2007; Hedges et  al., 2008; Pyron & Wiens, 2011) han cambiado notablemente la sistemática y taxonomía de la Clase Amphibia. Lejos de alcanzar estabilidad – sólo el 30% de los taxones han sido evaluados molecularmente (Pyron & Wiens, 2011) –, estamos en un período de gran dinamismo y cada nuevo aporte trae cambios significativos que sólo nos permiten evaluaciones pre-liminares de los patrones de riqueza de los taxones, inclusive a nivel de familia o subfamilia. Así, el grado de conocimiento que se tiene sobre los anuros de cada una de las unidades fisiográficas reordena su posición relativa en cuanto a la riqueza de especies; por tanto, ésta debe ser vista con precaución.

Pese a que la región norandina alberga una im-portante cantidad de especies de anuros y a que dicha riqueza sigue en aumento, i.e., nuevas descripciones de especies siguen siendo publicadas, el conocimien-to de esta fauna es aún bajo. La información aquí

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RESUMEN

El conocimiento de los anuros andinos está en constante aumento, razón por la cual se necesita una actualización. Revisamos la literatura y museos registros científicos con el fin de determinar la riqueza de especies de anuros del norte de los Andes con base en las categorías de la UICN. El norte de los Andes alberga 740 especies de anuros, per-tenecientes a 13 familias y 63 géneros. La familia con el mayor número de especies fue craugastoridae (334 spp.), seguida por Bufonidae (92  spp.) y Centrolenidae (81  spp.). La Cordillera Central de Colombia alberga la mayor riqueza de especies (202 spp.), mientras que la Cordillera de la Costa Oriental de Venezuela contiene el número más bajo de especies (17  spp.). La mayoría de las especies (74%) es exclusiva del norte de los Andes, pero ninguna familia es endémica del norte de los Andes. Alrededor del 50% de las especies está amenazada y cerca del 20% con datos deficientes. Los patrones de riqueza de especies en el norte de los Andes podrían ser causados, entre otras razones, por factores históricos, y a su vez por a la falta de muestreo en algunas zonas.

Palabras-Clave: Biogeografía; Endemismo; Ranas; Sapos; Lista de especies.

AGRADECIMIENTOS

A Ascanio Rincón y Ángel Luis Viloria por los comentarios hechos a una versión preliminar del ma-nuscrito. Evelin Quilarque realizó observaciones per-tinentes a la primera versión de este trabajo. Grisel Velsquez colaboró en el cálculo del tamaño del área de las diferentes unidades fisiográficas para poder anali-zar la relación área geográfica-riqueza de especies.

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Aceito em: 13/12/2017 Publicado em: 20/12/2017

Editor Responsável: Marcelo Duarte

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Papéis Avulsos de Zoologia, 57(39), 2017 511

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Papéis Avulsos de Zoologia, 57(39), 2017 515

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00-2

320

X

Armesto, L.O. & Señaris, J.C.: Anuros del norte de los Andes516

Fam

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199

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Papéis Avulsos de Zoologia, 57(39), 2017 517

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984)

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198

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Armesto, L.O. & Señaris, J.C.: Anuros del norte de los Andes518

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199

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199

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197

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Armesto, L.O. & Señaris, J.C.: Anuros del norte de los Andes520

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Hylo

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Papéis Avulsos de Zoologia, 57(39), 2017 521

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Papéis Avulsos de Zoologia, 57(39), 2017 525

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Armesto, L.O. & Señaris, J.C.: Anuros del norte de los Andes526